Manoel Daltro Nunes Garcia Junior Diversidade de Odonata na região sul do Rio Grande do Sul,...
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I Manoel Daltro Nunes Garcia Junior Diversidade de Odonata na região sul do Rio Grande do Sul, Brasil Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Entomologia do Instituto de Biologia da Universidade Federal de Pelotas, como requisito parcial à obtenção do título de Mestre em Ciências (Área de conhecimento: Entomologia) Orientador: Anderson Dionei Grutzmacher Co-Orientador: Flávio Roberto Mello Garcia Pelotas, 2016
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I
Manoel Daltro Nunes Garcia Junior
Diversidade de Odonata na região sul do Rio Grande do Sul, Brasil
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Entomologia do Instituto de Biologia da Universidade Federal de Pelotas, como requisito parcial à obtenção do título de Mestre em Ciências (Área de conhecimento: Entomologia)
Orientador: Anderson Dionei Grutzmacher
Co-Orientador: Flávio Roberto Mello Garcia
Pelotas, 2016
II
Manoel Daltro Nunes Garcia Junior
Diversidade de Odonata na região sul do Rio Grande do Sul, Brasil
Dissertação aprovada, como requisito parcial, para obtenção do grau de Mestre em Ciências (Área de conhecimento: Entomologia), Programa de Pós-Graduação em Entomologia, Instituto de Biologia, Universidade Federal de Pelotas. Data da Defesa: 10 de Agosto de 2016 Banca examinadora: Prof. Dr. Anderson Dionei Grutzmacher (Orientador)
Doutor em Entomologia pela Universidade de São Paulo (USP), São Paulo, São
Paulo.
Prof. Dr. Edison Zefa
Doutor em Zoologia pela Universidade Estadual Paulista Júlio de Mesquita Filho
(UNESP), Rio Claro, São Paulo.
Dr.a Adrise Medeiros Nunes
Doutora em Ciências pela Universidade Federal de Pelotas (UFPel), Pelotas, Rio
Grande do Sul.
Dr. Sandro Daniel Nörnberg
Doutor em Fitossanidade pela Universidade Federal de Pelotas (UFPel), Pelotas,
Rio Grande do Sul.
III
Agradecimentos
Em primeiro lugar agradeço à minha família, que sempre me apoiou e incentivou.
Agradeço pela motivação nos momentos mais complicados e principalmente pelo
companheirismo e amizade da minha esposa Luanda durante essa longa trajetória.
O apoio de vocês foi fundamental para eu chegar até aqui.
Agradeço aos meus orientadores Prof. Dr. Anderson Dionei Grutzmacher
FAEM/UFPel e ao Prof. Dr. Flávio Roberto Mello Garcia IB/UFPel, por todos os
ensinamentos.
Aos colegas e amigos do mestrado Daiana, Flávia, Giovani, Helena, Fran, Lauren,
Paulino e Robson pelos chimarrões e cafés, companhias indispensáveis durante as
aulas.
À todos os colegas do Laboratório de Manejo Integrado de Pragas – LabMip, da
Faculdade de Agronomia Eliseu Maciel – FAEM/UFPel: Rafael, Matheus, Juliano,
Flávio, Ronaldo, Ciro, Fran e Mariana.
À FAPERGS (Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado do Rio Grande do Sul) e
à CAPES (Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior) pelo
fomento das pesquisas.
Muito obrigado a todos!
IV
Odonata
“Tudo o que há de cores vivas nos corpos esguios e
irisação brilhante nas suas asas transparentes esvai-se
cedo com a morte, e os exemplares de museu já nada
mostram da antiga beleza”. (Gastão Cruls, 1944)
V
Resumo GARCIA JUNIOR, Manoel Daltro Nunes. Diversidade de Odonata na região sul do
Rio Grande do Sul, Brasil. 2016. 59f. Dissertação (Mestrado em Ciências - Área de
conhecimento: Entomologia) – Programa de Pós-Graduação em Entomologia,
Instituto de Biologia, Universidade Federal de Pelotas, Pelotas, 2016.
Mundialmente ocorre uma crescente perda da biodiversidade. São inúmeros os fatores causadores da diminuição do número de espécies existentes, entre estes, as ações antrópicas desempenham um papel catalizador no declínio da diversidade. O conhecimento da fauna brasileira é pouco explorado em alguns de seus biomas, entre eles o Bioma Pampa, localizado na porção mais austral do Brasil. Inventariamentos realizados em escala regional são importantes, pois fornecem informações sobre a diversidade local. Desta forma, estudos que visaram o levantamento da diversidade de insetos da ordem Odonata na região sul do Rio Grande do Sul foram desenvolvidos, a fim de se conhecer a composição faunística da região. O objetivo deste trabalho foi incrementar o conhecimento da diversidade de Odonata no estado do Rio Grande do Sul. As coletas de libélulas foram realizadas nos municípios de Capão do Leão, Pelotas e Rio Grande, ocorrendo entre os meses de novembro de 2014 e outubro de 2015, os dados obtidos durante o período resultaram na construção de dois artigos científicos. O primeiro apresenta os resultados do levantamento da diversidade de odonatas na região sul do estado, onde foram coletados um total de 2680 exemplares, representando 45 espécies distribuídas em seis famílias. As famílias Libellulidae e Coenagrionidae foram as mais dominantes, com respectivamente 60% e 30% dos espécimes amostrados. O trabalho ainda resultou em cinco novos registros de espécies para o estado: Progomphus complicatus Selys, 1854, Lestes minutus Selys, 1862, Homeoura ambigua Ris, 1904, Erythemis vesiculosa Fabricius, 1775 e Tauriphila xiphea Ris, 1913. O segundo artigo desta dissertação apresenta a lista de espécies de Odonata parasitadas por ácaros Arrenurus sp. Dugès, 1834 para o estado do Rio Grande do Sul. Neste trabalho foram coletadas 623 libélulas, destas 63 exemplares continham ácaros aderidos ao corpo. A subordem Anisoptera, apresentou o maior número de espécies parasitas, sendo a espécie Miathyria marcella Selys in Sagra, 1857 a mais infectada com um total de 23 indivíduos. O estudo também amplia a lista de espécies de libélulas atacadas por estes ácaros no Brasil, sendo adicionados cinco novos registros de espécies à lista Homeoura chelifera Selys, 1876, Diastatops intensa Montgomery, 1940, Erythrodiplax fusca Rambur, 1842, Pantala flavescens Fabricius, 1798 e Tauriphila xiphea Ris, 1913. Os resultados apresentados no presente estudo foram obtidos a partir de coletas realizadas em uma pequena parcela da região sul do estado, demostrando que a Odonata fauna do Rio Grande do Sul ainda é pouco conhecida, necessitando de maiores estudos que contemplem este grupo.
Palavras-chave: Libélulas, insecta, índices faunísticos, bioma pampa.
VI
.
Abstract
GARCIA JUNIOR, Manoel Daltro Nunes. Odonata Diversity in the southern region of
Rio Grande do Sul, Brazil. 2016. 59pages. Dissertation (Master of Science – Area of
knowledge: Entomology) - Graduate Program in Entomology, Institute of Biology,
Universidade Federal de Pelotas, Pelotas, 2016.
Worldwide, there is an increasing loss of biodiversity, and several factors are causing
the decrease in the number of species. Among these, human actions play a catalyst
role in the decline of diversity. The knowledge of Brazilian fauna is little explored in
some of its biomes, including the Pampas Biome, located in the most southern part
of Brazil. Inventories carried out on a regional scale are important because they
provide information about local diversity. Thus, studies aimed at collecting the insect
diversity of order Odonata in southern region of Rio Grande do Sul are important in
order to know the faunal composition of the region. The objective of this paper was to
increase the knowledge of Odonata diversity in the state of Rio Grande do Sul. The
collections of dragonflies were held in the municipalities of Capão do Leão, Pelotas
and Rio Grande, occurring between the months of November 2014 and October
2015. The data obtained during the period resulted in the construction of two articles.
The first presents the survey results from the Odonatas diversity in the southern
state, where a total of 2680 specimens were collected, representing 45 species in six
families. The Libellulidae and Coenagrionidae families have been the most dominant,
with 60% and 30% of sampled specimens, respectively. The research also resulted
in five new species registries for the state: Progomphus complicatus Selys, 1854,
Lestes minutus Selys, 1862, Homeoura ambigua Ris, 1904, Erythemis vesiculosa
Fabricius, 1775, and Tauriphila xiphea Ris, 1913. The second article of this
dissertation presents the list of species of Odonata parasitized by mites Arrenurus
sp. Dugès, 1834, for the state of Rio Grande do Sul. For this paper, 623 dragonflies
were collected, and from these, 63 samples contained mites attached to the body.
The suborder Anisoptera had the highest number of parasitic species, and Miathyria
marcella Selys in Sagra, 1857, was the most infected, with 23 individuals. The study
also expands the list of dragonflies species attacked by these mites in Brazil, adding
five new records to the list: Homeoura chelifera Selys, 1876, Diastatops intensa
Montgomery, 1940, Erythrodiplax fusca Rambur, 1842, Pantala flavescens Fabricius,
1798, and Tauriphila xiphea Ris, 1913. The results presented in this study were
obtained from samples taken from a small part of the southern state, showing that
the Odonata fauna of Rio Grande do Sul is still unknown, requiring further study that
addresses this group.
Keywords: Dragonflies, insecta, faunal indices, pampa biome.
VII
Lista de Figuras Figura 1– Fotografias de exemplares de Odonata. Indivíduo da subordem
Anisoptera, sp. Erythrodiplax fusca (A). Indivíduo da subordem Zygoptera, sp.
Hetaerina rosea (B).............................................................................................12
Figura 2– Mapa representativo da localização da planície costeira do Rio Grande
do Sul, Brasil.......................................................................................................15
Figura 3– Mapa do Rio Grande do Sul representativo do Bioma Pampa...........16
Figura 4– Fotografias dos locais de coleta de Odonata no município de Pelotas,
À esquerda, imagem do Balneário dos Prazeres (A), à direita,o Arroio Pelotas
(B)........................................................................................................................17
Figura 5– Fotografias dos locais de coleta de Odonata no município de Capão
do Leão. À esquerda, vista aérea do Campus Capão do Leão da UFPel (A), à
direita, imagem do Horto Botânico Irmão Teodoro Luis
(B)........................................................................................................................18
Figura 6– Fotografias dos locais de coleta de Odonata no município de Rio
Grande. À esquerda, Arroio Bolaxa (A), à direita, Estação Ecológica do Taim
(B)........................................................................................................................19
Artigo 1
Figura 1– Mapa representativo dos municípios de coleta de Odonata na região
sul do Rio Grande do Sul.....................................................................................36
Figura 2– Curva do coletor utilizando o estimador Jackkinfe 1 (Jack 1), as linhas
tracejadas representam o intervalo de confiança de 95%...................................38
Artigo 2
Figura 1– Fotografia de Odonata Miathyria marcella Selys in Sagra, 1857
parasitada por larvas de Arrenurus sp ................................................................49
VIII
Lista de Tabelas
Artigo 1
Tabela 1– Listadas espécies coletadas na região sul do Rio Grande do Sul,
divididas por subordens e famílias, frequência (Fr), e os novos registros para o RS
estão sinalizados com asterisco (*)............................ ... ........................................33
Tabela 2– Número de espécies de Odonata coletados na região sul do Rio
Grande do Sul, porcentagem das famílias (%), densidade dentro do total de
indivíduos coletados .............................................................................................. 35
Tabela 3– Análise dos dados faunísticos das espécies coletas nos três municípios
da área de estudo. ............................................................................................... 37
Artigo 2
Tabela 1– Espécies de Odonata com o total de indivíduos parasitados por
Arrenurus (N), e a proporção de ocorrência em cada sexo (F) fêmea e (M)
macho, o * indica os novos registros de hospedeiros para o Brasil. ..................... 45
Tabela 2– Espécies de Odonata parasitadas por Arrenurus com total de
indivíduos parasitados (N) e posição do parasitismo (P), valor médio observado
seguido pelo erro padrão ...................................................................................... 45
IX
Sumário
Lista de Figuras....................................................................................................... VII
Lista de Tabelas........................................................................................................VIII
1 Introdução.............................................................................................................. 10
2 Objetivos................................................................................................................ 14
3 Caracterização da área de estudo....................................................................... 14
4 Locais de amostragem no município de Pelotas............................................... 17
5 Locais de amostragem no município de Capão do Leão.................................. 18
6 Locais de amostragem no município do Rio Grande........................................ 19
Artigo 1 - Caracterização da diversidade de Odonata na região sul do Rio Grande
do Sul, Brasil.............................................................................................................. 20
Artigo 2 – Lista de espécies de Odonata parasitada por ácaros Arrenurus sp.
Dugès, 1834 no estado do Rio Grande do Sul, Brasil...............................................39
Considerações Finais........................................................................ .................... ..50
Referências......................................................................................... ...................... 53
10
1 Introdução
A ordem Odonata é composta pelos insetos popularmente conhecidos como
libélulas, lava-bunda, zig-zag, e especificamente no Rio Grande do Sul, cigarras ou
alfinetes, entre outros. Libélulas ocorrem em todos os continentes, com exceção da
Antártida (TRUEMAN, 2007). Mundialmente, a ordem compreende cerca de 6.500
espécies (TRUEMAN & ROWE, 2009).
Na região Neotropical estão registradas aproximadamente 1.750 espécies,
agrupadas em 20 famílias (VON ELLENRIEDER, 2009; GARRISON et al., 2006,
2010). Para o Brasil são relatadas em torno de 800 espécies, distribuídas em 15
famílias (NEISS & HAMADA, 2014). No estado do Rio Grande do Sul (RS), ainda
são raros os trabalhos desenvolvidos com Odonata, tendo em vista que o
conhecimento da diversidade da ordem limita-se quase que unicamente aos
registros feitos por Costa (1971) e Teixeira (1971) nos municípios de Santa Maria e
Porto Alegre, respectivamente.
Libélulas são populares em quase todo o mundo. Sua coloração, morfologia e
biologia atraem os olhares de pesquisadores e curiosos. Estes indivíduos podem ser
observados em maior número nos horários de sol intenso, geralmente voando perto
de coleções de água. Alguns exemplares, principalmente os da subordem
Anisoptera, podem ser encontrados em diferentes horários do dia, próximos ou não
de corpos hídricos (COSTA et al., 2004). Por serem carismáticos ao público, insetos
da ordem Odonata podem ser usados como espécies bandeira, a fim de proteger um
determinado local ou outras espécies menos conhecidas ou carismáticas.
Os insetos adultos possuem cabeça grande e móvel. Seus olhos compostos
são formados por milhares de omatídeos que ocupam grande parte desta estrutura.
As antenas das libélulas são curtas e setáceas. O tórax, onde estão inseridos as
pernas ambulatoriais e os dois pares de asas membranosas, é muito desenvolvido
(CORBET, 1980). O frágil e alongado abdome destes insetos tem formato cilíndrico
ou achatado, sendo mais longo que o resto do corpo.
A reprodução entre os Odonata ocorre de forma sexuada, sendo que machos
e fêmeas podem copular diversas vezes ao longo do dia. Os machos antes da
11
cópula transferem o esperma através do orifício genital localizado no IX segmento
abdominal para os órgãos copuladores inseridos na porção ventral do II e III
segmento (BORROR & DELONG, 1988). Durante a cópula, o macho prende a fêmea
pelo “pescoço” fazendo ela dobrar seu abdome para baixo e para frente, entrando,
desse modo, em contato com o órgão copulador do macho.
A postura pode ser realizada de forma endofítica ou exofítica, nas quais os
ovos são postos um a um ou em massas contendo diversas unidades (COSTA et al.,
2004). A morfologia e a coloração dos ovos e dos imaturos podem variar
consideravelmente, assim como o tempo até a eclosão e a duração do estágio
larval.
Os indivíduos pertencentes à ordem Odonata constituem um dos grupos mais
antigos dentre os insetos alados. Juntamente com os ephemeropteros, formam a
Infraclasse Paleoptera, são anfibióticos com desenvolvimento hemimetabólico. Em
geral possuem hábitos predatórios, tanto em sua fase larval como em sua fase
adulta. Segundo De Marco & Latini (1988), as libélulas exercem um importante papel
no controle natural de outros insetos, principalmente aos integrantes da ordem
Diptera. Devido a seus hábitos predadores, os insetos ocupam posições superiores
na cadeia alimentar. Esta característica faz com que estes organismos apresentem
rápidas respostas aos distúrbios ambientais (SAHLÉN, 1999; SAHLÉN &
EKESTUBBE, 2001).
A divisão da ordem em subordens ainda se encontra em discussão.
Tradicionalmente ela é dividida em três subordens: Anisoptera, Zygoptera e
Anisozygoptera. No entanto, Rehn (2003) propõe a existência de somente duas
subordens, sendo que Anisozygoptera, com quatro espécies dentro de
Epiophlebiidae, foi incluída na subordem Anisoptera.
Libélulas adultas são facilmente distinguíveis ao nível de subordem, muitas ao
nível de família e outras em nível específico. A subordem Anisoptera (Figura 1A)
compreende as libélulas com as asas anteriores e posteriores largas, com formato
diferenciado em sua base. São os insetos de maior porte e capacidade de voo,
sendo capazes de atingir altas velocidades e longas distâncias (RAFAEL et al.,
2012). Em repouso, dispõem suas asas abertas paralelas ao corpo. Quatro famílias
de Anisoptera são ocorrentes no Brasil: Aeshnidae, Corduliidae, Gomphidae e
Libellulidae.
12
Já os indivíduos com as asas de formato semelhante entre si e estreitadas na
base pertencem à subordem Zygoptera (Figura 1B). Estes insetos mostram a
capacidade de voo geralmente mais limitada. Em repouso, essas libélulas
normalmente dispõem suas asas fechadas verticalmente ao eixo do corpo.
Figura 1 – Fotografias de exemplares de Odonata. Indivíduo da subordem Anisoptera
sp. Erythrodiplax fusca (A). Indivíduo da subordem Zygoptera sp. Hetaerina rosea (B).
Fonte: Autor, 2015.
No Brasil a subordem Zygopteraabrange 11 famílias: Amphipterygidae,
Calopterygidae, Coenagrionidae, Dicteriadidae, Lestidae, Megapodagrionidae,
Perilestidae, Platystictidae, Polythoridae, Protoneuridae e Pseudostigmatidae
(NEISS & HAMADA, 2014).
Na fase larval, os Odonata são conhecidos como náiades, os quais
usualmente ocupam as mais diversas comunidades do ambiente aquático
(CORBET, 1980). Náiades vivem em ambientes límnicos permanentes ou
temporários como lagos, rios ou pequenas poças, sendo que algumas espécies
toleram ambientes com baixo grau de salinidade. Larvas de Odonata também são
encontradas em pequenos corpos d’água formados nas partes ocas dos caules das
13
árvores e nas brácteas de bromélias, os chamados fitotelmos (CORBET, 1995;
CARVALHO & NESSIMIAN, 1998; COSTA et al., 2004).
O estágio larval compreende a maior parte do ciclo de vida das libélulas,
podendo variar de poucas semanas até anos de duração (CORBET, 1980;
CARVALHO, 1999).
Devido à sua íntima relação com o ambiente aquático, vários autores
apontam a importância desse grupo na avaliação e no monitoramento das condições
ambientais (FERREIRA-PERUQUETTI & DE MARCO, 2002; SILVA et al.,2010;
CARVALHO et al., 2013; MONTEIRO JÚNIOR et al., 2013).
Variáveis abióticas como nível de oxigênio, condutividade e pH são fatores
que reconhecidamente podem influenciar a abundância e riqueza de espécies de
macroinvertebrados aquáticos (ILIOPOULOU-GEORGUDAKI et al., 2003). Além das
características físico-químicas dos ambientes dulcícolas, a distribuição dos insetos é
dependente das características morfométricas e dos recursos alimentares do local
(MERRITT & CUMMINS, 1996; ASSIS et al., 2004).
De acordo com Ferreira-Peruquetti & Fonseca-Gessner (2003) as variáveis
físicas e químicas dos corpos d’água exercem forte influência na riqueza da
comunidade de Odonata. Algumas espécies dependem de condições ambientais e
ecológicas específicas para sua ocorrência em um determinado local (NESSIMIAN
et al., 2008). Segundo Clausnitzer et al. (2009) uma a cada 10 espécies de Odonata
está ameaçada de extinção, dado que reforça a necessidade de manutenção e
conservação dos ambientes aquáticos, já que estes são os berçários das libélulas e
de vários outros animais.
De modo geral, a avaliação da qualidade ambiental considera a diversidade
de indivíduos imaturos, entretanto, os insetos adultos da ordem também podem
demonstrar respostas às alterações ambientais. O estudo realizado por Consatti et
al. (2014) no estado do Rio Grande do Sul indica uma maior diversidade de espécies
de libélulas em áreas de mata preservada em comparação a regiões não
preservadas. Esse resultado foi apontado pelos autores como reflexo das melhores
condições físicas e ecológicas presentes nos locais menos impactados.
14
2 Objetivos
2.1 Objetivo Geral
Exibir os dados referentes ao levantamento da diversidade de insetos da
ordem Odonata na região sul do estado do Rio Grande do Sul, Brasil.
2.2 Objetivos Específicos
Apresentar a diversidade de espécies de Odonata que ocorrem na região
sul do Rio Grande do Sul.
Expor os resultados da análise faunística, descrição da distribuição e
riqueza das espécies encontradas durante o estudo.
Apresentar a lista de espécies de Odonata parasitados por ácaros do
gênero Arrenurus Dugés, 1834 na região sul do estado do Rio Grande do
Sul.
3 Caracterização da área de estudo
As coletas de Odonata foram realizadas em três locais diferentes: Pelotas,
Capão do Leão e Rio Grande. Ambos os municípios estão localizados da região sul
do Rio Grande do Sul (RS) e se distanciam em aproximadamente 300 km da capital
Porto Alegre. Juntamente com Arroio do Padre e São José do Norte, estes
municípios formam uma das três aglomerações urbanas do RS.
O município de Pelotas possui uma população aproximada de 330.000
habitantes, sendo assim o terceiro mais populoso do estado. A cidade é considerada
uma referência comercial para o sul do Brasil, dentre as atividades de agroindústria,
destaca-se o cultivo de pêssego, arroz e soja. Na pecuária, o município responde
por 16% do rebanho bovino de corte criado no estado e detém a maior bacia leiteira
do Rio Grande do Sul (Pelotas, 2016).
Capão do Leão possui aproximadamente 25.000 habitantes e fica a apenas
10 Km de distância de Pelotas. Na agricultura, destacam-se as plantações de arroz,
15
soja e fumo. A pecuária abrange criações de bovinos, equinos, caprinos e ovinos
(Capão do Leão, 2016).
As atividades econômicas de Rio Grande baseiam-se no segundo maior porto
do Brasil em movimentação de cargas e um amplo número de industrias localizadas
no polo naval. O município conta ainda com uma refinaria de petróleo, além de forte
atividade pesqueira. Localizada no litoral, a cidade possui uma das maiores praias
do mundo, o que atrai muitos turistas ao Balneário Cassino durante o verão. O
número de habitantes é por volta de 207.000 (Rio Grande, 2016).
No que se refere aos aspectos fisiográficos, os três municípios amostrados
pertencem à planície costeira do Rio Grande do Sul, conforme indicado na Figura 2.
A área corresponde à parte emersa da bacia sedimentar de Pelotas e foi formada a
partir de transgressões e regressões marinhas entre 400.000 e 5.000 anos atrás
(BECKER et al., 2006). A região apresenta um mosaico de diferentes comunidades,
sendo a vegetação composta por áreas com características savânicas e florestais,
além da vegetação pioneira encontrada nas dunas e banhados (WAECHTER, 1990;
1992).
Figura 2 - Mapa representativo da localização da planície costeira do Rio Grande do Sul, Brasil.
Fonte: Captura do Google Mapas, editado pelo próprio autor, 2016.
Geograficamente, a planície costeira se estende do norte ao sul do estado.
No litoral norte, a vegetação florestal é caracteristicamente tropical (Mata Atlântica),
16
enquanto que na porção centro-sul da planície, domina a vegetação campestre,
característica de ambientes subtropicais (MORRONE, 2001).
A proximidade da convergência para o clima subtropical imprime na região
características temperadas-quentes. O clima é considerado como Cfa1 - subtropical
úmido, na classificação de Köppen-Geiger. As médias anuais de temperatura do ar
variam entre 13ºC no inverno e 24ºC no verão. A precipitação pluviométrica fica
entre 1200 e 1500 mm.
Do ponto de vista biogeográfico, a região sul do estado integra o Bioma
Pampa (Figura 3). Este Bioma é formado por um conjunto de ecossistemas distintos
que apresentam ampla diversidade animal e vegetal, constituindo um riquíssimo
patrimônio genético ainda pouco explorado (BOLDRINI et al., 2010). Também
conhecido por campos sulinos, o Bioma Pampa, com área de 177.767 km2,
compreende aproximadamente 62% do território do estado do Rio Grande do Sul,
além de parte da Argentina e integralmente o território Uruguaio (BOLDRINI et al.,
2010). As principais atividades econômicas da região são a pecuária e a agricultura,
práticas que vêm causando alterações ambientais, como a contaminação de corpos
hídricos e dos solos.
Figura 3 – Mapa do Rio Grande do Sul representativo do Bioma Pampa.
Fonte: Santos & Silva, 2011.
1De acordo com os climatologistas Köppen-Geiger, a sigla Cfa corresponde ao clima Temperado
Quente ou Subtropical (C), Úmido (f) e com verões quentes (a).
17
4 Locais de amostragem no município de Pelotas
Em Pelotas realizaram-se coletas no Balneário dos Prazeres e na Vila
Princesa. O Balneário dos Prazeres (31º72’07”S, 52º19’14”W) está situado às
margens da Lagoa dos Patos, localizado entre a praia do Laranjal e a Colônia de
Pescadores Z-3 (Figura 4A). O local apresenta uma paisagem plana e baixa, com
vegetação densa composta em sua maioria por árvores de pequeno porte. Na Vila
Princesa (31º62’79”S, 52º32’66”W) as libélulas foram capturadas às margens do
Arroio Pelotas (Figura 4B), canal que apresenta sua nascente na Cascata,
percorrendo cerca de 60 Km antes de desaguar no canal São Gonçalo.
Figura 4 – Fotografias dos locais de coleta de Odonata no município de Pelotas, À esquerda, imagem
do Balneário dos Prazeres (A), à direita, o Arroio Pelotas (B).
Fonte: Autor, 2015.
18
5 Locais de amostragem no município de Capão do Leão
No munícipio do Capão do Leão foram coletados Odonata no Campus Capão
do Leão (31º80’16”S, 52º41’94”W) da Universidade Federal de Pelotas – UFPel
(Figura 5A) e no Horto Botânico Irmão Teodoro Luis (31º81’27”S, 52º43’58”W). Este
campus da UFPel tem como unidade vizinha a Estação Terras Baixas da Embrapa2
e está localizado próximo ao canal São Gonçalo e à Barragem Eclusa. É uma região
que apresenta relevo plano com vegetação rasteira de formação pioneira e matas de
galeria, além de grande quantidade de terrenos alagadiços (TOMAZELLI &
VILLWOCK, 2000). Já o Horto Botânico Irmão Teodoro Luis (Figura 5B) é uma
unidade de preservação permanente sob responsabilidade da Universidade Federal
de Pelotas. Possui 23 ha de mata nativa cercada por banhados e campos.
Figura 5 – Fotografias dos locais de coleta de Odonata no município de Capão do Leão. À esquerda,
vista aérea do Campus Capão do Leão da UFPel (A), à direita, imagem do Horto Botânico Irmão
Teodoro Luis (B). Fonte: Foto A – retirada de http://ccs2.ufpel.edu.br/wp/2014/05/15/; Foto B– Autor,
2015.
2 Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária
19
6 Locais de amostragem no município de Rio Grande
No município do Rio Grande as amostragens foram realizadas no Arroio
Bolaxa e na Estação Ecológica do Taim (ESEC Taim). O Arroio Bolaxa (Figura 6A),
que está localizado na Área de Proteção Ambiental (APA) da Lagoa Verde
(32º09’27”S e 52º11’18”W), nasce em um sistema de banhados e deságua na Lagoa
Verde. Possui aproximadamente 6Km de extensão.
A Estação Ecológica do Taim (32º 44’ 33” S e 52º 34’ 28” O) é uma unidade
de conservação e proteção, com área de 33. 876 ha (Figura 6B). A unidade tem 70%
da sua área pertencente ao município de Santa Vitória do Palmar, sendo os outros
30% pertencente ao Rio Grande. A Estação possui ampla área de terrenos
alagados, onde podem ser encontradas uma grande variedade de espécies, entre
elas aves migratórias e mamíferos, entre outras.
Figura 6 - Fotografias dos locais de coleta de Odonata no município de Rio Grande.
À esquerda, Arroio Bolaxa (A), à direita, Estação Ecológica do Taim (B).
Fonte: Autor, 2015.
20
Artigo 1
Caracterização da diversidade de Odonata na região sul do Rio Grande do Sul,
Brasil
(Este artigo será submetido à Revista Biota Neotropica)
21
Caracterização da Diversidade de Odonata na região sul do Rio Grande do Sul,
Brasil
Garcia Junior et al. Diversidade de Odonata no Sul, RS, Brazil
Manoel Daltro Nunes Garcia Junior¹*, Flávio Roberto Mello Garcia2, Matheus Rakes
3 and Anderson
Dionei Grutzmacher4
1 Unive
rsidade Federal de Pelotas, Instituto de Biologia. Mestrando do Programa de Pós-Graduação em
Entomologia – PPGEnt Campus Universitário Capão do Leão 96010-900 –Capão do Leão, RS –
Brasil.
2
Unive
rsidade Federal de Pelotas, Instituto de Biologia. Departamento de Ecologia, Zoologia e Genética.
Campus Universitário Capão do Leão 96010-900 – Capão do Leão, RS – Brasil.
3
Gradu
ando em Agronomia na Universidade Federal de Pelotas – UFPel, pela Faculdade de Agronomia
Eliseu Maciel– FAEM.
4
Unive
rsidade Federal de Pelotas, Faculdade de Agronomia Eliseu Maciel, FAEM, Departamento de
Fitossanidade – Campus Universitário Capão do Leão 96010-900 – Capão do Leão, RS – Brasil.
*
Corre
sponding author: Email: [email protected]
22
Characterization of Odonata diversity in southern Rio Grande do Sul, Brazil
Abstract:
This paper presents data on the lifting of the Odonata diversity in southern Rio Grande do Sul region,
Brazil. The adult collections were made in the cities of Capão do Leão, Pelotas and Rio Grande. The
survey of species occurred between the months of november 2014 and october 2015, for sampling we
used entomological nets, and collected a total of 2680 specimens were collected, representing 45
species in six families. The Libellulidae and Coenagrionidae families have been the most dominant,
with 60% and 30% of sampled specimens, respectively. The research also resulted in five new
species registries for the state: Progomphus complicatus Selys, 1854, Lestes minutus Selys, 1862,
Homeoura ambigua Ris, 1904, Erythemis vesiculosa Fabricius, 1775, and Tauriphila xiphea Ris, 1913.
The results of this study indicate that the Odonata of Rio Grande do Sul fauna is still unknown and
needs further study with the group.
Keywords: Insecta, Biome Pampa, dragonflies.
Caracterização da diversidade de Odonata na região sul do Rio Grande do Sul, Brasil
Resumo:
Este trabalho apresenta dados sobre o inventariamento da diversidade de Odonata na região sul do
Rio Grande do Sul, Brasil. As coletas de adultos foram realizadas nos municípios do Capão do Leão,
Pelotas e Rio Grande. O levantamento das espécies ocorreu entre os meses de novembro de 2014 e
outubro de 2015. Para as amostragens utilizaram-se redes entomológicas, sendo coletado um total
de 2680 exemplares, representando 45 espécies distribuídas em seis famílias. As famílias Libellulidae
e Coenagrionidae foram as mais dominantes, com respectivamente 60% e 30% dos espécimes
amostrados. O trabalho ainda resultou em cinco novos registros para o estado: Progomphus
complicatus Selys, 1854, Lestes minutus Selys, 1862, Homeoura ambigua Ris, 1904, Erythemis
vesiculosa Fabricius, 1775 e Tauriphila xiphea Ris, 1913. Os resultados encontrados no presente
estudo demostram que a Odonata fauna do Rio Grande do Sul ainda é pouco conhecida,
necessitando de maiores estudos que contemplem este grupo.
Palavras chave: Insecta, Bioma Pampa, libélulas.
23
1 Introdução
A crescente perda da biodiversidade é um fato que tem ocorrido
mundialmente. Constata-se, portanto, que alguns grupos de pesquisadores
atentaram para a necessidade de realizar inventariamentos, além de desenvolver
modelos e critérios que possam ser aplicados em avaliações das alterações
ambientais (Reaka-Kudla et al.1997). O estado do Rio Grande do Sul (RS) está
localizado na porção mais austral do Brasil. Possui grandes extensões de terras,
abrangendo ambientes variados, locais que apresentam características climáticas e
geomorfológicas bastante peculiares e diversificadas entre si. Esta riqueza de
atributos naturais está inserida nos Biomas Pampa e Mata Atlântica, ambos
formados por grandes áreas ainda carentes de estudos sobre a diversidade dos
mais diversos grupos de insetos.
A região sul do estado integra o Bioma Pampa, o qual é formado por um
conjunto de ecossistemas distintos que apresentam ampla diversidade animal e
vegetal, constituindo um riquíssimo patrimônio genético ainda pouco explorado
(Boldrini et al. 2010). Também conhecido por campos sulinos, este Bioma
compreende aproximadamente 62% do território do estado do Rio Grande do Sul,
com área de 177.767 km2, além de parte da Argentina e integralmente o território
Uruguaio (Boldrini et al. 2010). As principais atividades econômicas da região são a
agropecuária, práticas que vêm causando alterações ambientais, como a
contaminação de corpos hídricos e dos solos.
Inventariamentos de espécies são indispensáveis em processos de manejo e
conservação, sendo a diversidade da entomofauna uma importante ferramenta na
avaliação da sanidade dos ambientes, cujo conhecimento da abundância e
diversidade dos insetos geram valiosas informações sobre o grau de integridade
destes locais (Lutinski & Garcia, 2005). Devido à sua íntima relação com o ambiente
aquático, indivíduos da ordem Odonata vêm sendo apontados por diversos autores
como bioindicadores relevantes na avaliação e no monitoramento das condições
ambientais (Silva et al. 2010; Carvalho et al. 2013b; Monteiro Júnior et al. 2013,
entre outros).
24
A ordem Odonata é composta pelos insetos popularmente conhecidos como
libélulas, lava-bunda, zig-zag, e especificamente no Rio Grande do Sul, cigarras ou
alfinetes entre outros. A Ordem é composta por insetos paleópteros, anfibióticos,
com desenvolvimento hemimetabólico e apresenta-se dividida em duas subordens:
Zygoptera e Anisoptera, sendo que a subordem Anisozygoptera (com quatro
espécies dentro de Epiophlebiidae), citada em trabalhos mais antigos, foi incluída na
subordem Anisoptera (Rehn, 2003). Libélulas ocorrem em todos os continentes, com
exceção da Antártida (Trueman, 2007). Mundialmente, a ordem compreende cerca
de 6.500 espécies (Trueman & Rowe 2009), sendo que para o Brasil são relatadas
em torno de 800 espécies distribuídas em 15 famílias (Neiss & Hamada, 2014).
No estado do Rio Grande do Sul são raros os trabalhos com Odonata. O
conhecimento da diversidade da ordem limita-se quase que unicamente aos
registros feitos por Costa (1971) e Teixeira (1971) nos municípios de Santa Maria e
Porto Alegre, respectivamente. Os últimos dados apresentados sobre a Odonata
fauna no RS estão presentes nos trabalhos de Kittel & Engels (2014) que estudou a
diversidade de Zygoptera no município de São Francisco de Paula, incluindo quatro
novos registros a lista de espécies do estado, e no levantamento de Renner et al.
(2015) realizado em 12 municípios da região do vale do Rio Taquari, onde foram
encontradas 50 espécies de Odonata.
O objetivo deste trabalho foi apresentar dados sobre o levantamento da
diversidade de Odonata encontrada na região sul do Rio Grande do Sul.
2. Material e métodos
Área de estudo
A área amostral está inserida no Bioma Pampa, localizado na porção sul da
planície costeira do Rio Grande do Sul. Esta é uma região rica em recursos hídricos,
sendo esses ecologicamente classificados em sua maioria como lagos rasos,
ambientes sensíveis às influências naturais e antrópicas por causa da sua baixa
profundidade (Trindade et al. 2009; Zambrano et al. 2009). Caracteriza-se por
possuir uma sazonalidade bem marcada com invernos frios e chuvosos e verões
25
quentes e secos. Segundo o sistema de classificação de Köppen-Geiger, o clima do
local é do tipo Cfa (subtropical úmido). Na região, a temperatura média anual fica
entre os 16°C e 18°C, com precipitação média anual de aproximadamente 1500mm.
Nos municípios (Figura 1) onde o estudo foi realizado foram selecionados
dois locais de coleta, sendo estabelecidos três pontos amostrais por local. No
município do Capão do Leão, as amostragens ocorreram no Câmpus Capão do
Leão da Universidade Federal de Pelotas – UFPel (31º80’16”S, 52º41’94”W) e no
Horto Botânico Irmão Teodoro Luis (31º81’27”S, 52º43’58”W). Em Pelotas, as
coletas foram realizadas na Vila Princesa (31º62’79”S, 52º32’66”W) e no Balneário
dos Prazeres (31º72’07”S, 52º19’14”W). No município do Rio Grande as amostras
foram feitas junto ao Arroio Bolaxa (32º16’02”S, 52º18’80”W) e na Estação Ecológica
do TAIM (32º 44’33”S, 52º 34’28”W).
Dados de coleta
As coletas de Odonata foram realizadas entre os meses de novembro de
2014 e outubro de 2015, não havendo visitas aos pontos amostrais durante a
estação do inverno devido à falta de atividade dos adultos. No total, foram realizadas
nove visitas a cada local de amostragem, somando 54 coletas. Para a captura dos
exemplares foi utilizado o método de coleta ativa com auxílio de redes
entomológicas, sendo empregado durante o estudo um esforço amostral de três
horas em cada um dos locais de coleta. As amostragens ocorreram em dias
ensolarados entre as 09h e 16h, período que compreende o maior pico de atividade
dos insetos adultos.
Os espécimes coletados foram mantidos vivos em envelopes entomológicos
por no mínimo quatro horas, sendo posteriormente tratados com Acetona P.A.,
seguindo a metodologia proposta por Lencioni (2005).
A identificação dos exemplares capturados foi realizada com auxílio das
chaves taxonômicas propostas por Lencioni (2005, 2006) e Heckman (2006, 2008).
26
Indivíduos danificados ou que não se enquadravam nas descrições oferecidas na
literatura foram classificados no máximo em nível genérico.
Análise dos dados
As análises dos dados foram realizadas considerando-se a abundância
específica (n) e a riqueza (S), sendo construída uma curva de acúmulo das espécies
encontradas. Foi calculada a Frequência relativa (Fr), obtida a partir da razão entre
o número de espécies encontradas e o total de indivíduos da amostra multiplicados
por 100 (Silveira Neto et al. 1976, Bianconi et al. 2004). Para o cálculo foi utilizado
um intervalo de confiança de 5%, sendo as espécies classificadas em muito
frequente (C ≥ 50%), frequente (25% ≤ C < 50%) e pouco frequente (C < 25%). O
estimador de riqueza (Chao 1), foi utilizado na avaliação e comparação dos três
municípios.
O cálculo da diversidade foi realizado utilizando-se o índice de Shannon-
Wiener (H’). Sendo a riqueza e seus intervalos de confiança (95%) obtidos pelo
estimador analítico, Jackknife 1(Jack 1). Foram mensurados também os índices de
dominância e diversidade de Simpson. Na realização dos cálculos e construção dos
gráficos e tabelas foram utilizados os programas Excel e EstimateS 8.0.
3. Resultados
Considerando todas as coletas realizadas foram capturados 2680
exemplares, compreendendo 45 espécies distribuídas em 22 gêneros dentro das
seis famílias amostradas (Tabela 1). Verificou-se que, das espécies encontradas, os
indivíduos Progomphus complicatus Selys, 1854; Lestes minutus Selys, 1862;
Homeoura ambigua Ris, 1904 e Tauriphila xiphea Ris, 1913 constituem os primeiros
registros para o estado do Rio Grande do sul.
Libellulidae figurou como a família mais abundante, com cerca de 60% dos
espécimes amostrados, sendo que Miathyria marcella Selys in Sagra, 1857 com 259
indivíduos compreendeu aproximadamente 10% do total de libellulídeos amostrados.
27
Coenagrionidae e Aeshnidae apresentaram respectivamente, um total de 30% e 5%
dos exemplares coletados (Tabela 2).
Do total de exemplares encontrados, os gêneros mais comuns foram
Erythrodiplax e Micrathyria, com oito e cinco espécies, respectivamente. Estes
gêneros, juntamente com Ischnura, representado por duas espécies, Rhionaeschna
bonariensis e Telebasis willinki estiveram presentes pelo menos uma vez em todos
os pontos amostrais. Os representantes da família Gomphidae foram pouco
frequente e apresentaram baixa densidade neste estudo, considerando-se que
foram encontrados representantes de P. complicatus somente na Vila Princesa, em
bancos de areia no interior do Arroio Pelotas. Fêmeas de Phyllocycla foram
coletadas no Campus Capão do Leão da UFPel, próximo a banhados existentes no
local.
Das espécies coletadas neste trabalho 10 foram consideradas como muito
frequente (Tabela 1), atingindo um total de 65% dos indivíduos capturados, essas
espécies muito frequentes no estudo são pertencentes às duas famílias mais
abundantes do trabalho Libellulidae e Coenagrionidae. As famílias Gomphidae e
Calopterygidae com um total de 32 espécimes corresponderam a 1,19% dos insetos
coletados durante as amostragens.
Comparando os locais de coleta baseado nos diferentes índíces faunísticos
(Tabela 3), o município do Capão do Leão apresentou o maior número de indivíduos
coletados, seguido por Pelotas e Rio Grande. A maior riqueza específica deste
estudo foi encontrada no município de Capão do Leão, onde 42 espécies foram
amostradas, em Rio Grande e Pelotas foram coletadas 40 e 36 espécies,
respectivamente.
Como pode se observado na Tabela 3, no presente estudo, os valores do
índices de diversidade de Shannon-Wiener indicaram os municípios do Capão do
Leão (1,62) e Rio Grande (1,54) como tendo os maiores valores, sendo que Pelotas
(1,49) apresentou o menor índice. Já no método Chao 1, Pelotas atingiu o maior
28
índice (48,6), sendo seguida por Rio Grande (48,0) e Capão do Leão (46,3), que
apresentaram índices inferiores.
A curva de acumulação de espécies (Figura 3) não atingiu a assíntota,
indicando que a diversidade na região é relativamente maior do que as 45 espécies
encontras durante o estudo. A estimativa de riqueza resultante do Jackknife1 é de
57,3 espécies com desvio padrão de ± 8,2.
4. Discussão
A heterogeneidade dos ambientes amostrados contribuiu para que fossem
encontradas diversas espécies de Odonata (45). As grandes extensões de campos,
permeadas por pequenas áreas florestais, além da presença de diversos corpos
hídricos ambientes com os quais os Odonata estão intimamente relacionados,
características estas morfogeográficas do Bioma Pampa, podem ser consideradas
como um fator favorecedor da multiplicidade destes indivíduos na região.
A menor diversidade encontrada no município de Pelotas (Tabela 3),
provalvelmente seja atribuída ao fato de que os locais de coleta do município sofram
pertubações antrópicas. A Vila Princesa, por exemplo, está localizada às margens
da BR116. Já os locais próximos aos pontos de coleta no Balneário dos Prazeres
apresentam elevado fluxo de pessoas, como moradores e banhistas. Os impactos
causados pelas ações antrópicas na diversidade de Odonata nestes locais não
estão claros, sendo que no Brasil, ainda são raros os estudos sobre como as ações
humanas interferem na diversidade dos Odonata (Ferreira-Peruquetti & De Marco
Jr., 2002). Apesar da menor riqueza de espécies, o índice de Chao-1 para o
município foi o maior, estimando em 48,6 o número de espécies.
O Campus Capão do Leão da UFPel, localizado no município de Capão do
Leão, apresentou a maior diversidade dentre os locais amostrados, contemplando
42 espécies. O local ainda obteve a maior abundância de insetos capturados, com
579 indivíduos (Tabela 1). Estes dados indicam que apesar do constante fluxo de
pessoas da comunidade universitária no local, as áreas verdes do Campus mantêm
29
as condições mínimas para a existência da diversidade encontrada no estudo. Em
Rio Grande, a maior diversidade foi observada no Arroio Bolaxa, local que, se
comparado aos pontos de coleta da Estação Ecológica do Taim, apresenta maior
cobertura vegetal, característica que pode exercer influência sobre diversas
espécies (Juen & De Marco, 2012). Em contraste com a diversidade, e ESEC Taim
obteve 161 insetos a mais que os pontos de coletas do Arroio Bolaxa.
As libélulas são insetos conspícuos, que podem ser afetados tanto por fatores
ambientais (Juen & De Marco, 2012), como por estruturais físicas no espaço (Juen
et al. 2007). Características que indicam o potencial bioindicador destes insetos no
monitoramento da qualidade dos ambientes aquáticos, (Ferreira-Peruquetti & De
Marco Jr., 2002). Entre os insetos aquáticos, as libélulas podem ser consideradas
importantes ferramentas de avaliação dos ambientes dulcícolas, pois a diversidade
de imaturos de Odonata no ambiente traduz em vários aspectos a própria riqueza da
comunidade de macroinvertebrados (Foote & Rice, 2005). Nesse sentido, quanto
maior é a diversidade de espécimes no ecossistema, melhor é o grau de sanidade
deste ambiente.
A diversidade de Libellulidae encontrada, somando 26 espécies no total,
pode ser explicada pelo fato de que muitos destes indivíduos são generalistas,
podendo ocorrer nos mais diversos ambientes. Estes insetos possuem maior
tamanho corporal, assim como os demais Odonata da subordem Anisoptera,
característica que proporciona a estes indivíduos maior capacidade de voo e,
consequentemente, maior distribuição geográfica (Juen & De Marco 2011, 2012).
De acordo com Juen et al. (2007), os fatores limitantes da dispersão de
algumas espécies são atribuídos à restrições físicas e ecológicas. Nesse sentido,
pode-se considerar que a paisagem da região sul do RS tende a favorecer aqueles
indivíduos mais ágeis e com boa capacidade de dispersão, já que a vegetação é
composta predominantemente por campos abertos. Isso explicaria a baixa
diversidade de zygópteros encontrados neste estudo, considerando que as
pequenas áreas florestais existentes na região são, em sua maioria, afastadas umas
das outras. Devido ao tipo de termorregulação, esses pequenos indivíduos
30
enfrentariam dificuldades em realizar longos voos em campos abertos (De Marco &
Resende, 2002). Ainda de acordo com Carvalho et al, (2013a), os zygópteros teriam
maior dificuldade de sobreviver em locais abertos expostos á luz e ao calor.
A eficiência amostral atingida neste estudo ficou em torno de 78% (Jack 1)
da diversidade esperada, longe de atingir a assíntota. Isso demonstra que o número
de espécies existentes na região é maior do que as 45 encontradas. A diversidade
presente na pequena parcela amostral da zona sul do Rio Grande do Sul,
juntamente com os novos registros de ocorrência para o estado sugerem que a
fauna da região merece mais atenção, sendo necessários novos estudos, para que
se possam obter dados mais precisos das espécies ocorrentes na região.
5. Agradecimentos
À CAPES (Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior) e à
FAPERGS (Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado do Rio Grande do Sul) pelo
fomento da pesquisa. Aos integrantes da Estação Ecológica do TAIM (ESEC do
TAIM) pela indispensável colaboração.
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33
Tabela 1 – Lista das espécies coletadas na região sul do Rio Grande do Sul,
divididas por subordens e famílias, frequência (Fr), e os novos registros para o RS
estão sinalizados com asterisco (*)3.
Familía/ Espécie Locais de Coleta Total % Fr
Subordem Zygoptera PBP PVP CHB CCL RAB RET
Família Calopterygidae
Hetaerina rosea Selys, 1853 5 9 0 3 2 0 19 0,671 PF
Família Coenagrionidae
Acanthagrion gracile Rambur, 1842 2 1 0 1 2 0 6 0,223 PF
Acanthagrion lancea Selys, 1876 0 0 0 3 1 0 4 0,149 PF
Homeoura chelifera Selys, 1876 0 26 48 23 10 26 133 4,964 MF
Homeoura ambiguaRis, 1904* 7 2 2 4 0 0 15 0,559 PF
Ischnura capreolus Hagen, 1861 36 26 41 47 29 40 219 8,137 MF
Ischnura fluviatilis Selys, 1876 41 29 29 56 30 39 224 8,361 MF
Oxyagrion terminale Selys, 1876 10 0 0 9 0 5 24 0,895 PF
Oxyagrion simile Costa, 1978 0 0 0 5 0 0 5 0,186 PF
Telebasis willinki Fraser, 1948 44 19 24 36 15 45 183 6,830 MF
Família Lestidae
Lestes undulatus Say, 1839 8 10 0 9 8 0 35 1,306 PF
Lestes tricolor Erichson, 1848 7 11 0 0 9 0 27 1,007 PF
Lestes minutus Selys, 1862* 0 0 0 0 0 8 8 0,298 PF
Subordem Anisoptera
Família Aeshnidae
Coryphaeschna amazonica De Marmels,
1989
4 0 5 1 0 1 11 0,410 PF
Remartinia luteipennis Burmeister, 1839 0 6 3 4 5 0 18 0,671 PF
Rhionaeschna bonariensis Rambur, 1842 11 18 10 22 9 19 89 3,322 F
3 Aos nomes dos municípios foram adicionadas siglas, com o intuito de auxiliar a leitura da
distribuição das espécies. Pelotas Vila Princesa (PVP) e Balneário dos Prazeres (PBP), Capão do Leão, Câmpus Capão do Leão da niversidade Federal de Pelotas– UFPel (CCL) e Horto Botânico Irmão Teodoro Luis (CHB). Rio Grande Arroio Bolaxa (RAB) e Estação Ecológica do TAIM (RET). Indicação da frequência (Fr) foi indicada da seguinte forma pouco frequente (PF), frequente (F) e
muito frequente (MF)
34
Rhionaeschna cornigera Brauer, 1865 0 0 6 11 0 0 17 0,634 PF
Família Gomphidae
Progomphus complicatus Selys, 1854* 0 6 0 0 0 0 6 0,223 PF
Phyllocycla sp. Calvert, 1948 0 0 0 7 0 0 7 0,261 PF
Família Libellulidae
Diastatops Intensa Montgomery, 1940 0 3 0 4 2 0 9 0,335 PF
Erythemis attala Selys in Sagra, 1857 0 23 18 22 15 41 119 4,441 MF
Erythemis plebeja Burmeister, 1839 0 7 4 16 8 10 45 1,679 F
Erythemis peruviana Rambur 1842 0 35 20 30 13 7 105 3,919 F
Erythemis vesiculosa (Fabricius, 1775)* 0 0 1 5 0 4 10 0,373 PF
Erythrodiplax fusca Rambur, 1842 21 16 9 31 10 30 117 4,367 MF
Erythrodiplax nigricans Rambur, 1842 0 18 0 24 0 2 44 1,642 F
Erythrodiplax paraguayensis Förster, 1904 5 0 3 7 4 2 21 0,783 PF
Erythrodiplax atroterminata Ris, 1911 30 20 27 28 12 33 150 5,559 MF
Erythrodiplax chromoptera Borror, 1942 0 0 0 7 4 0 11 0,410 PF
Erythrodiplax media Borror, 1942 14 38 32 20 29 23 156 5,823 MF
Erythrodiplax hyalina Förster, 1907 10 6 8 19 1 5 49 1,829 F
Erythrodiplax sp.Brauer, 1868 1 2 4 3 1 1 12 0,485 PF
Miathyria marcella Selys in Sagra, 1857 28 58 40 31 27 75 259 9,667 MF
Micrathyria tibialis Kirby, 1897 0 0 2 1 0 1 4 0,149 PF
Micrathyria hypodidyma Calvert, 1906 33 51 39 30 30 22 205 7,652 MF
Micrathyria pseudeximia Westfall, 1992 8 23 10 9 17 14 81 3,023 F
Micrathyria stawiarskii Santos, 1953 0 0 4 1 1 2 8 0,289 PF
Micrathyria catenata Calvert, 1909 0 2 0 5 1 0 8 0,289 PF
Orthemis nodiplaga Karsch, 1891 1 8 0 16 9 12 46 1,717 F
Orthemis ambinigra Calvert, 1909 3 5 0 2 3 6 19 0.709 PF
Pantala flavescens Fabricius, 1798 0 13 0 8 17 9 47 1,754 F
Perithemis mooma Kirby, 1889 2 9 1 5 7 3 27 1,007 PF
Tauriphila risi Martin, 1896 12 4 0 8 11 6 41 1,530 F
Tauriphila xiphea Ris, 1913* 0 6 0 3 2 12 23 0,858 PF
Tramea cophysa Hagen, 1867 2 5 0 3 1 3 14 0,522 PF
Total 345 515 390 579 345 506 2680 100
Total por Município 860 969 851
35
Tabela 2 - Número de espécies de Odonata coletados na região sul do Rio Grande do Sul,
porcentagem das famílias (%), densidade dentro do total de indivíduos coletados.
Subordem
Família
Número de
espécies
(%)
Densidade
%
Zigoptera
Coenagrionidae 9 20 30,2
Lestidae 3 6,66 2,5
Calopterygidae 1 2,22 0,6
Anisoptera
Libellulidae 26 57, 77 60,8
Aeshnidae 4 4,44 5
Gomphidae 2 2,22 0,5
Total 45 100% 99,6%
Fonte: Elaboração própria
36
Figura 1 – Mapa representativo dos municípios de coleta de Odonata na região sul do Rio Grande do
Sul
Fonte: Elaboração própria, com auxílio do software sampled shaded
37
Tabela 3 – Análise dos dados faunísticos das espécies coletas nos três municípios da área de estudo.
Índices faunísticos Capão do Leão Pelotas Rio Grande
Riqueza específica (S) 42 36 40
Indivíduos (n) 969 860 851
Shannon_H 1,62 1,49 1,54
Chao -1 46,3 48,6 48,0
Fonte: Elaboração Própria
38
Figura 2. Curva do coletor utilizando o estimador Jackkinfe 1 (Jack 1), as linhas tracejadas
representam o intervalo de confiança de 95%.
Fonte: Elaboração Própria
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
55
0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10
NÚ
MER
O D
E ES
PÉC
IES
NÚMERO DE COLETAS
39
Artigo 2
“ Lista de espécies de Odonata parasitada por ácaros Arrenurus sp. Dugès, 1834 no
estado Rio Grande do Sul, Brasil.”
(Este artigo será submetido à Revista Entomotropica)
40
Lista de espécies de Odonata parasitada por ácaros Arrenurus sp. Dugès, 1834 no
estado Rio Grande do Sul, Brasil.
GARCIA JUNIOR et al, Odonata parasitada por ácaros Arrenurus sp. Dugès, 1834
no estado do Rio Grande do Sul, Brasil.
Manoel Daltro Nunes Garcia Junior1*, Adriane da Fonseca Duarte2, Flávio Roberto
Mello Garcia1,Uemerson Silva da Cunha2, Anderson Dionei Grutzmacher12
1Programa de Pós-Graduação em Entomologia, Universidade Federal de Pelotas -
UFPel, Campus Capão do Leão, Capão do Leão. Av. Eliseu Maciel, RS, Brasil. * E-
Mail [email protected]
2Departamento de Fitossanidade, Universidade Federal de Pelotas - UFPel, Campus
Capão do Leão, Capão do Leão, Av. Eliseu Maciel, RS, Brasil
41
Resumo
Garcia Junior, Manoel DN, Duarte A. DA S, Garcia, FRM, Cunha, U. DA S, Grutzmacher, AD. Lista de espécies de Odonata parasitada por ácaros Arrenurus sp. Dugès, 1834 no estado Rio Grande do Sul, Brasil.
Este trabalho apresenta o primeiro registro de ácaros aquáticos do gênero Arrenurus Dugès, 1834 no estado do Rio Grande do Sul, Brasil. O estudo também amplia a lista de espécies de Odonata parasitados por estes ácaros no Brasil, sendo adicionadas cinco novas espécies à lista: Homeoura chelifera Selys, 1876, Diastatops intensa Montgomery, 1940, Erythrodiplax fusca Rambur, 1842, Pantala flavescens Fabricius, 1798 e Tauriphila xiphea Ris, 1913.
Palavras-chave: Libélula, Taim, parasitas, Hydrachnidia, ácaros.
Abstract
Garcia Junior, Manoel DN, Duarte A. DA S, Garcia, FRM, Cunha, U. DA S, Grutzmacher, AD. List of Odonata species parasitized by mites Arrenurus sp. Dugès, 1834 in the state of Rio Grande do Sul, Brazil. This paper presents the first record of water mites of the genus Arrenurus Dugès, 1834 in the state of Rio Grande do Sul, Brazil. The study also expands the list of species of Odonata infected by these mites in the Brazil, added five new species to the list: Homeoura chelifera Selys, 1876, Diastatops intensa Montgomery, 1940, Erythrodiplax fusca Rambur, 1842, Pantala flavescens Fabricius, 1798 e Tauriphila xiphea Ris, 1913.
key words: Dragonfly, Taim, parasites, Hydrachnidia, mites.
42
Introdução
Várias ordens de insetos com larvas aquáticas e adultos não aquáticos são
parasitadas por ácaros (Andrew et al., 2012). Dentre estes insetos anfibióticos
destacam-se os Odonata, pois a Ordem compreende mundialmente cerca de 6.500
espécies (Trueman & Rowe 2009), sendo que para o Brasil são relatadas em torno
de 800 espécies, distribuídas em 15 famílias (Neiss & Hamada, 2014).
A fase larval dos Odonata é conhecida como náiade. Usualmente, as náiades
ocupam as mais diversas comunidades dos ambientes aquáticos (Corbet, 1980). O
estágio larval compreende a maior parte da vida do inseto, podendo variar de
poucas semanas a anos (Corbet, 1980; Carvalho, 1999). Dentre os parasitas de
Odonata destacam-se os ácaros aquáticos da família Arrenuridae, aos quais
pertence o gênero Arrenurus, que possui 55 espécies reconhecidamente
ectoparasitas de Odonata (Andrew et al., 2012).
Os ácaros deste gênero ocorrem em todos os continentes, com exceção da
Antártida (Smit, 2012), sendo encontrados em praticamente todos os tipos de
habitats de água doce (Krantz & Walter, 2009). As larvas de ácaros Arrenuridae são
verdadeiros parasitas e exploram os Odonata para alimentação e dispersão (Andrew
et al., 2012), podendo ser encontradas tanto em associações de foresia quanto de
parasitismo.
Segundo Bonn et al. (1996) o parasitismo pelo ácaro pode reduzir a
longevidade e fecundidade do hospedeiro, devido à influência na assimetria para o
voo, que pode modificar o comprimento da asa anterior e o número de células. Outro
fato importante relatado por diversos autores é que especificamente para libélulas
parasitadas por ácaros aquáticos, os fatores conhecidos por mediar os preceitos
sexuais em parasitismo incluem diferenças sexuais na imunidade, comportamento
e/ou fenologia do adulto (Lajeunesse, 2007; Salmeron & Cuenca, 2010). De acordo
com Salmeron & Cuenca (2010) os machos com maior carga de parasitismo
43
apresentam uma redução na capacidade de resistir à enfermidades, reduzindo
também a capacidade de produzir ornamentos sexuais atrativos e preferíveis pelas
fêmeas no momento de escolha para a cópula.
Entretanto, pouco se sabe sobre a ecologia de larvas destes ácaros, que são
frequentemente parasitas de libélulas jovens e adultas (Lajeunesse, 2007). No Brasil
apenas o trabalho de Rodrigues et al., (2013) relata a observação da ocorrência
deste ácaro em duas espécies de Odonata. Assim, o objetivo deste trabalho foi
relatar a ocorrência de ácaros do gênero Arrenurus no estado do Rio Grande do Sul,
além de ampliar a lista de espécies de Odonata parasitadas por estes ácaros no
Brasil.
Material e métodos
As coletas de adultos de Odonata foram realizadas em dois municípios da
região sul do estado Rio Grande do Sul, Brasil. No Rio Grande, as amostragens
ocorreram na Estação Ecológica do Taim (ESEC TAIM) (32°44'33"S 52°34'28"W).
No município do Capão do Leão, as capturas de libélulas foram realizadas no
Campus Capão do Leão da Universidade Federal de Pelotas (UFPel) (31°48'14"S
52°24'45"W).
As amostragens foram realizadas entre os meses de novembro de 2014 e
outubro de 2015, não havendo busca de Odonata na estação de inverno devido à
falta de atividade destes insetos. Os exemplares de libélulas foram coletados com
auxílio de redes entomológicas, entre as 09h e 16h, período de maior atividade
destes insetos. Os indivíduos coletados foram acondicionados em envelopes
entomológicos e tratados com Acetona P.A., seguindo a metodologia proposta por
Lencioni (2005).
Para a identificação dos Odonata foram utilizadas as chaves taxonômicas
propostas por Lencioni (2005, 2006), Heckman (2006) e Garrison et al., (2010). A
identificação dos ácaros em fase larval foi realizada com auxílio da chave dicotômica
proposta por Smith et al., (2009).
44
Os exemplares de Odonata com a presença dos ectoparasitas tiveram suas
imagens capturadas, assim como os ácaros extraído dos espécimes amostrados. As
libélulas parasitadas foram adicionadas a coleção do Museu Entomológico Ceslau
Biezanko, do Departamento de Fitossanidade da FAEM/UFPel.
Resultados e Discussão Foram coletadas 623 odonatas, sendo 283 Zygoptera e 340 Anisoptera, dos
quais 63 insetos, compreendendo pouco mais de 10%, estavam parasitadas por
ácaros (Tabela 1). Durante a realização do estudo foram encontradas sete espécies
de libélulas com a presença do ectoparasito, sendo cinco espécies pertencentes à
subordem Anisoptera e duas à Zygoptera. Das espécies parasitadas, cinco delas
são novos registros para o Brasil: Homeoura chelifera Selys, 1876; Diastatops
intensa Montgomery, 1940; Erythrodiplax fusca Rambur, 1842; Pantala flavescens
Fabricius, 1798 e Tauriphila xiphea Ris, 1913. A listagem completa das espécies de
Odonata com a presença dos ácaros é apresentada na Tabela 1, onde também é
possível observar que onúmero de hospedeiros machos parasitados é duas vezes
maior que o número de fêmeas.
Dos 63 exemplares parasitados, 31 correspondem às duas espécies coletas
da subordem Zygoptera: Ischnura fluviatilis Selys, 1876 e H. chelifera, com 13 e 18
espécimes, respectivamente, com a presença do ácaro. Do restante de exemplares
parasitados, 32 indivíduos pertencem as espécies D. intensa (1), E. fusca (4),
Miathyria marcella Selys in Sagra, 1857 (23), P. flavescens (1) e T. xiphea (3),
insetos integrantes da família Libellulidae dentro da subordem Anisoptera. Neste
grupo, com exceção de M. marcella, todas as demais libélulas apresentaram baixo
número de ácaros aderidos ao corpo, variando de 1-4 indivíduos localizados na
porção ventral do tórax.
A espécie M. marcella (Figura 1) representou mais de 36% das libélulas
parasitadas, sendo que, entre os representantes da subordem Anisoptera, somente
estes insetos apresentaram ácaros na região ventral do abdômen. Resultado
semelhante ao observado no presente estudo foi apresentado no trabalho de
Rodrigues et al., (2013), no qual espécimes de M. marcella amostrados continham
ácaros aderidos à região ventral do abdômen.
45
Tabela 1 - Espécies de Odonata com o total de indivíduos parasitados por Arrenurus (N), e a proporção de ocorrência em cada sexo (F) fêmea e (M) macho, o * indica os novos registros de hospedeiros para o Brasil.
Subordem Espécies de Odonata
N Sexo do Hospedeiro
F M
Zygoptera Homeoura chelifera Selys, 1876* 18 6 12 Ischnura fluviatilis Selys, 1876 13 8 5 Anisoptera Diastatops intensa Montgomery, 1940* 1 1 0 Erythrodiplax fusca Rambur, 1842* 4 1 3 Miathyria marcella Selys in Sagra, 1857 23 4 19 Pantala flavescens Fabricius, 1798* 1 0 1 Tauriphila xiphea Ris, 1913* 3 0 3
TOTAL 63 20 43
Fonte: Autor, 2016.
Nos indivíduos da subordem Zygoptera foram observadas as maiores
densidades de ácaros, estando estes localizados na porção ventral do tórax e do
abdômen (Tabela 2). Em exemplares de H. chelifera foram encontrados em média,
respectivamente, no tórax e abdômen 32 e 30 parasitas, sendo esta a espécie que
apresentou as maiores quantidades dos ectoparasitos.
Tabela 2 – Espécies de Odonata parasitadas por Arrenurus com total de indivíduos parasitados (N) e posição do parasitismo (P), valor médio observado seguido pelo erro padrão.
Subordem N P
Tórax Abdômen
Zygoptera Homeoura chelifera Selys, 1876 18 32 (±2,82) 30 (±4,00) Ischnura fluviatilis Selys, 1876 13 25(±1,94) 27(±3,32) Anisoptera Diastatops intensa Montgomery, 1940 1 1(±1) 0(0) Erythrodiplax fusca Rambur, 1842 4 3(±1) 0(0) Miathyria marcella Selys in Sagra, 1857 23 7(±1,04) 2,5(±0,41) Pantala flavescens Fabricius, 1798 1 1(±1) 0(0) Tauriphila xiphea Ris, 1913 3 2,5(±0,57) 0(0)
TOTAL 63
Fonte: Autor, 2016.
Foi observado que o sítio de ataque preferencial dos ácaros, nas espécies de
Odonata capturadas durante o estudo, localiza-se na porção ventral do tórax (Tabela
46
2). Resultados semelhantes a estes foram apresentados por Kulijer et al. (2012) em
um relatório sobre o parasitismo de Odonata da Bósnia por ácaros aquáticos.
Alguns autores, como Robb & Femes (2006), apontam uma preferência dos
ácaros por hospedeiros do sexo feminino, resultado contrário ao observado no
presente estudo. Assim como em McKee et al. (2003) e Lajeunesse et al. (2004), o
número de machos parasitados superou o número de fêmeas (Tabela 1), sendo que
68% dos espécimes coletados com ácaros eram machos.
Pouco se sabe sobre a biologia e comportamento dos ácaros do gênero
Arrenurus, muito menos das suas totais influências sobre os indivíduos da ordem
Odonata. Não está claro, por exemplo, como os ácaros realizam o processo de
seleção do sexo dos hospedeiros.
Conclusão
O presente trabalho realizado no sul do Estado do Rio Grande do Sul, Brasil,
resultou nos seguintes cinco novos registros de parasitismo no país: H. chelifera, D.
intensa, E. fusca, P. flavescens e T. xiphea. Além disto apresentar o primeiro registro
de ácaros aquáticos do gênero Arrenurus no Estado do Rio Grande do Sul. Estudos
complementares, em diferentes regiões do país são necessários, afim de ampliar o
conhecimento das interações e relações ecológicas entre estes organismos.
Agradecimentos
À FAPERGS (Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado do Rio Grande do
Sul) e à CAPES (Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior),
pelo fomento da pesquisa. Aos integrantes da Estação Ecológica do Taim (ESEC do
TAIM), pela indispensável colaboração, e ao Prof. Dr. Edison Zefa, do Departamento
de Zoologia e Genética (IB, UFPel), pela disponibilização dos equipamentos para
captura das imagens.
47
Referências
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48
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49
Figura 2- Fotografia de Odonata Miathyria marcella Selys in Sagra, 1857 parasitada por larvas de
Arrenurus sp.
Fonte: Autor, 2015.
50
Considerações Finais
Considerando a análise dos dados, pode-se apresentar as seguintes
considerações:
O
inventariamento das espécies encontradas, que contribuiu para o achado de 45
diferentes espécies configura-se como um dado de grande valia para os estudos
entomológicos, uma vez que não haviam trabalhos realizados sobre a Odonata
fauna na região sul do Rio Grande do sul.
Dent
re as seis famílias amostradas, Libellulidae é a que apresenta maior riqueza
específica nos locais de coleta, somando 26 espécies e representando 60% do total
de indivíduos capturados. A hipótese utilizada para interpretar este significativo
número de Libellulidae reside no fato de que estes indivíduos são generalistas,
podendo se adaptar à diversos ambientes.
Fora
m identificados, através da amostra, cinco novos registros de ocorrência para o
estado do Rio Grande do Sul: Progomphus complicatus Selys, 1854; Lestes minutus
Selys, 1862; Homeoura ambigua Ris, 1904, Erythemis vesiculosa Fabricius, 1775 e
Tauriphila xiphea Ris, 1913. Estas espécies já haviam sido relatadas no Brasil,
entretanto, devido à escassez de estudos de inventariamento da Odonata fauna no
estado, estas espécies permaneciam ainda desconhecidas na região.
O
estudo possibilitou o registro da primeira ocorrência do ácaro do gênero Arrenurus
parasitando Odonata, não somente na região sul, como também em todo o estado.
A análise das libélulas ectoparasitadas permitiu ainda a ampliação da lista de
51
espécies parasitadas no Brasil. Dada sua relevância, este achado rendeu a
elaboração de um artigo científico, o qual compõe esta dissertação: Primeiro registro
de Arrenurus Dugès, 1834 no estado Rio Grande do Sul e ampliação da lista de
espécies de Odonata parasitadas no Brasil, que será submetido à Revista
Entomotrópica.
Em
relação à análise comparativa da diversidade de Odonata entre os municípios
amostrados, verificou-se que os locais situados no Capão do Leão apresentaram
maior densidade e diversidade de insetos, com um total de 969 indivíduos coletados
nos dois pontos do município, somando 42 variedades de espécies. Já em Pelotas e
Rio Grande, a proporção entre os índices de densidade e diversidade são diferentes:
os locais amostrados de Pelotas apresentaram 860 indivíduos, ao passo que nos
locais do Rio Grande foram 851 odonatas capturados. Embora com pouca diferença
entre estes dois municípios, a densidade é maior em Pelotas. A diversidade, porém,
é maior nos locais do Rio Grande, que somam 40 espécies, versus 36 encontradas
do município de Pelotas.
Devi
do ao seu caráter pioneiro, considera-se que a futura publicação destes trabalhos
poderá contribuir para a comunidade científica em geral, sobretudo aos
pesquisadores das áreas de Entomologia e Ecologia.
O estudo aqui proposto realizou o inventariamento da Odonata fauna na
porção sul do Rio Grande do Sul, apresentando dados inéditos e relevantes para os
estudos de diversidade dos insetos da Ordem. A diversidade presente na pequena
parcela amostral da zona sul do Rio Grande do Sul, juntamente com os novos
registros de ocorrência para o estado sugerem que a fauna da região merece mais
atenção, sendo necessários novos estudos, para que se possam obter dados mais
precisos das espécies ocorrentes na região.
Como já referido, o desenvolvimento de estudos capazes de contribuir com o
conhecimento das faunas regionais é de suma importância, uma vez que a aquisição
52
de novas informações relacionadas à diversidade de Odonata pode viabilizar ações
de proteção das populações e dos ecossistemas onde estes insetos estão inseridos.
Considerando seu potencial bioindicador, os inventariamentos de odonatas podem
subsidiar o planejamento de ações de conservação e preservação da
biodiversidade. A realização de estudos futuros pode vir a expandir a amostra
realizada e, consequentemente, fomentar a ampliação da discussão dos resultados.
53
Referências
ASSIS, J.C.F.; ALCIMAR, L.; CARVALHO, A. L.; NESSIMIAN, J. L. Composição e
preferência por micro hábitat de imaturos de Odonata (Insecta) em um trecho de
baixada do Rio Ubatiba, Maricá-RJ, Brasil. Revista brasileira de Entomologia. v.2,
n.48 , p. 273-282, 2004.
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do Casamento e dos Butiazais de tapes, Planície Costeira do Rio Grande do Sul.
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BRUSCA, R.; BRUSCA, G.J. Invertebrados. 2ª ed. Editora Guanabara Koogan S.A.,
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