RELATÓRIO DE VIAGEM

Processo: 7934/2011

NIS: 1637816

Interessado: José Ivanildo de Souza

Instituição / Área: Instituto de Botânica, Núcleo de Pesquisa em Micologia

Destino / Local: CEPAVE, “Centro de Estúdios Parasitológicos y de Vectores”,

CONICET / UNLP La Plata, Província de Buenos Aires, Argentina

Período: 03/10 a 30/12/2011

Motivo da Viagem: desenvolver Estágio de Pós-doutorado

Estudo de fungos Entomophthorales com potencial para o controle

biológico de insetos praga e outros artrópodes

Dr. José Ivanildo de Souza (Executor)

Instituto de Botânica, Núcleo de Pesquisa em Micologia

Dra. Claudia Cristina López Lastra (Supervisora)

CEPAVE, “Centro de Estúdios Parasitológicos y de Vectores”, CONICET/UNLP

La Plata, Província de Buenos Aires, Argentina

Introdução

Os insetos praga representam um grande problema agrícola e sanitário em

todo o mundo, sendo diretamente responsáveis por consideráveis perdas

econômicas em diversos setores agropecuários ou indiretamente por atuar como

vetores de bactérias, fungos, vírus e outros microrganismos que causam

importantes enfermidades vegetais e animais (Nielsen 2002, Ovruski et al. 2003,

Segura et al. 2004, Toledo et al. 2007). Os afídeos (Aphididae, Hemiptera) se

encontram entre os insetos praga mais importantes em ecossistemas naturais e

agrícolas (Nielsen 2002). Por outro lado, os dípteros (Diptera) representam

importante praga tanto em áreas agrícolas quanto em áreas urbanas. A mosca

doméstica (Musca domestica, Muscidae) é uma praga de grande importância

sanitária principalmente em locais próximos a áreas que contém concentração de

matéria orgânica em decomposição, como os criadouros de animais (Crespo &

Lecuona 2010) ou os aterros sanitários.

Tradicionalmente, os insetos têm sido controlados mediante o emprego de

pesticidas químicos. Contudo, estes produtos provocam contaminação do solo,

da água, dos alimentos e do ambiente em geral, além de contribuírem para o

aumento de problemas devido à seleção de insetos resistentes e a eliminação de

seus inimigos naturais (Nielsen 2002, Ovruski et al. 2003). Desta forma, tanto o

estudo quanto o desenvolvimento e a aplicação de agentes de controle biológico

adquirem relevância como una alternativa para o avanço do uso de técnicas de

controle mais sustentáveis. Em sistemas de manejo integrado de plagas (MIP),

as técnicas de controle biológico representam uma etapa importante, já que

diminuem a população dos organismos praga e reduzem a necessidade do

emprego de pesticidas químicos, permitindo seu uso racional (Shah & Pell 2003,

Crespo & Lecuona 2010). Uma das alternativas de controle biológico é o uso de

microrganismos entomopatógenos, que têm a capacidade de reduzir as

populações dos organismos praga a baixos níveis. Entre os diversos

microrganismos entomopatógenos, os fungos constituem o grupo de maior

relevância para o controle biológico (Monzon 2001, Shah & Pell 2003).

A ordem Entomophthorales (Entomophthoromycotina) contém cerca de

200 espécies de fungos entomopatógenos que afetam principalmente os insetos

das ordens Hemiptera, Lepidoptera, Orthoptera e Diptera (Papierok & Hajek

1997). Estes fungos constituem-se nos principais patógenos de afídeos,

causando epizootias naturais capazes de reduzir drasticamente as populações

destes insetos (Nielsen 2002, Shah & Pell 2003, Diaz et al. 2008). Entre eles

encontram-se os gêneros Batkoa, Conidiobolus, Entomophaga, Entomophthora,

Erynia, Pandora, Neozygites, Tarichium e Zoophthora (Nielsen 2002, Keller

2007). Entre os patógenos de dípteros se encontram Batkoa, Conidiobolus,

Entomophaga, Entomophthora, Erynia, Eryniopis, Furia, Pandora, Strongwellsea,

Tarichium e Zoophthora (Eilenberg 2002, Scorsetti et al. 2006).

Este estudo teve como principal objetivo o conhecimento de técnicas de

coleta, isolamento e preservação de fungos entomopatógenos

(Entomophthorales) e do seu potencial como agentes de controle biológico de

insetos de interesse agrícola e sanitário.

Material e métodos

Coleta de insetos em ambientes agrícolas

As coletas foram realizadas em plantações de hortaliças da região da

“Grande La Plata” e da “Escuela Agropecuaria Alejandro Korn (localidad de

Abasto, La Plata)” e em campos experimentais da “Escuela Agropecuaria General

Lucio Mansilla (localidad de Bartolome Bavio, Partido de Magdalena)”, todas

localizadas na Província de Buenos Aires, Argentina (Fig. 1). As amostras foram

constituídas de fragmentos de folhas e de ramos vegetais contendo cadáveres e

colônias de afídeos ou cadáveres de moscas aderidos à superfície dos mesmos.

Foram coletados cadáveres de afídeos e afídeos vivos em hortas de alface

(Lactuca sativa L.) e alcachofra (Cynara scolymus L.), assim como nas ervas

daninhas presentes no seu entorno. Cadáveres de moscas com sinais de infecção

por Entomophthorales foram coletados em campos experimentais com

plantações mistas de trigo (Triticum sp. L.), aveia (Avena sp. L.), pasto (Bromus

sp. L.) e colza (Brassica napus L.). O material coletado foi cuidadosamente

acondicionado em potes plásticos com tampa (tipo “Tupperware”), sacos

plásticos (tipo “zip bag”), tubos plásticos com tampa de rosca, tubos Eppendorf

(1,5 mL), caixas de papel cartão com 80 × 60 × 30 mm (C × L × A) de dimensão e

transportado ao laboratório do CEPAVE.

Figura 1. A e B = plantações de alface, C = campo misto com trigo, aveia, pasto

e colza e D-F = alcachofra, onde foram realizadas as coletas de afídeos e moscas

na região da “Grande La Plata”, Província de Buenos Aires, Argentina.

Métodos de isolamento e preservação de fungos entomopatógenos

As amostras foram preparadas assepticamente em câmara de fluxo

laminar de acordo com a metodologia descrita por Papierok & Balazy (2007) e

Papierok (2007a):

1) Preparo de câmaras úmidas para a descarga de conídios sobre lâminas

de vidro. Afídeos mortos e supostamente infectados com Entomophthorales

foram aderidos a pedaços de papel de filtro (cerca de 5 mm2) úmidos com água

destilada esterilizada e colocados na parte interior das tampas de placas de Petri

contendo lâminas de vidro sobre papel de filtro umedecido. As placas foram

seladas com “Parafilm”, cobertas com papel alumínio, incubadas em temperatura

ambiente (cerca de 20-28°C) e observadas a partir de 12 h.

2) Montagem de preparados sob lâminas e lamínulas para a observação de

conídios, corpos hifais e esporos de resistência. Lâminas contendo as descargas

de conídios ou preparadas com cadáveres de afídeos foram coradas com aceto-

orceína 1% (p/v) (Humber 1997), cobertas com lamínulas e observadas sob

microscopia de luz. Após a secagem por 12 h foram preparadas lâminas semi-

permanentes selando-se as bordas das lamínulas com esmalte de unha incolor.

3) Preparo de câmaras úmidas para a descarga de conídios sobre meio de

cultivo. Cadáveres de afídeos foram aderidos a pedaços de papéis de filtro (como

descrito no item 1) e colocados na parte interior das tampas de placas de Petri

de 50 mm contendo o meio SDYA (Sabouraud dextrose agar 2% +extrato de

leveduras + gema de ovo + leite, Papierok & Hajek 1997) com o intuito de se

obter o crescimento de culturas in vitro. As placas foram seladas com “Parafilm”,

incubadas a 25°C e observadas a partir de 12 h.

4) Preparo de câmaras úmidas para a descarga de conídios sobre afídeos

vivos - ensaio qualitativo de patogenicidade (Papierok 2007b). Na parte interna

das tampas de 10 tubos Eppendorf (1,5 mL) foi aderido um pedaço de papel de

filtro umedecido com água destilada estéril e sobre o qual foi posicionado um

cadáver de afídeo infectado com Entomophthora planchoniana. Cada tubo

recebeu uma pequena perfuração (cerca de 1 mm) para permitir a entrada de ar.

Dentro de cada tubo foram colocados de 5-7 afídeos vivos, sendo os tubos

fechados, colocados em estante plástica, incubados em temperatura ambiente

(cerca de 20-28°C) e observados a partir de 12 h.

Para a identificação dos fungos foram utilizadas as chaves taxonômicas de

Keller (1991, 2007) e de Humber (1997) e o material de referência depositado

na coleção CEP, “Colección de Hongos Entomopatogénicos del CEPAVE”.

Cadáveres de moscas infectadas foram preservados em tubos Eppendorf de 1,5

mL, parcialmente preenchidos com sílica gel, algodão e papel de filtro. Foram

preparadas lâminas semi-permanentes com cadáveres de afídeos, com as

descargas de conídios do corpo destes insetos sobre lâminas de vidro, assim

como com as asas de moscas infectadas. Uma parte do material foi depositada

na coleção CEP. Parte dos afídeos e moscas foi conservada em álcool 70° para o

envio a entomologistas, visando sua identificação taxonômica.

Coleta de insetos em ambientes aquáticos

Na “Reserva Natural Integral Selva Marginal Punta Lara”, localizada na

parte nordeste dos distritos de Ensenada e Berazategui, Província de Buenos

Aires, foram coletadas amostras de água contendo larvas de mosquitos

(Ochlerotatus crinifer Theobald e Culex apicinus Philippi, Diptera) com o intuito

do isolamento de trichomycetes, que são fungos endocomensais que vivem no

trato intestinal destas larvas e de outros artrópodes, sendo que alguns dos quais

podem se comportar como entomopatógenos (Lichtwardt 1986). As amostras

foram colocadas em potes plásticos com tampa e conduzidas ao laboratório. Sob

estereomicroscópio, as larvas foram dissecadas com o auxílio de pinças e

estiletes com ponta fina sobre lâminas de vidro e coradas com azul de algodão +

lactofenol 0,01% (p/v) (Lichtwardt 1986). Algumas larvas foram postas sobre

uma gota de azul de algodão + lactofenol encima de uma lâmina de vidro e

esmagadas com uma lamínula. As lâminas foram observadas sob microscopia de

luz com contraste de fase.

Resultados e Discussão

Coleta de insetos em ambientes agrícolas

Durante o período de realização deste estudo (outubro a dezembro de

2011) foram detectadas frequentes epizootias de Entomophthorales sobre as

colônias de afídeos encontradas em plantas de alface e alcachofra. A alcachofra

foi a hortaliça mais abundantemente cultivada nas áreas visitadas e, de modo

geral, as plantas apresentaram grandes infestações por afídeos. As folhas foram

inspecionadas quanto à presença de cadáveres de afídeos com os seguintes

sinais de infecção: (1) corpo com aspecto vermelho-alaranjado, (2) superfície

coberta com micélio esbranquiçado e rasteiro e (3) presença de pó branco

brilhante ao seu redor, indicando a descarga ativa de conídios de

Entomophthorales (López Lastra, comunicação pessoal).

No campo experimental plantado com trigo, aveia, pasto e colza foi

detectada uma expressiva epizootia de Entomophthorales sobre moscas, as quais

eram muito semelhantes à mosca doméstica (Musca domestica). Os cadáveres

encontravam-se em sua grande maioria aderidos às folhas e ramos superiores

das plantas de colza mais maduras e desidratadas pelo sol. As moscas estavam

com as asas abertas como no estado de vôo, diferentemente de seu modo

natural de repouso, e apresentavam os abdômenes visivelmente inflados devido

à intensa proliferação do fungo em seu interior. Pouquíssimos cadáveres de

moscas foram encontrados no pasto (Bromus sp.) e não foram detectados em

plantas mais jovens de colza, nem em trigo ou em aveia. De alguma maneira, as

moscas infectadas pareceram ser atraídas às plantas de colza maduras e em

estado avançado de desidratação.

Métodos de isolamento e preservação de fungos entomopatógenos

Em grande parte das câmaras úmidas preparadas com os cadáveres de

afídeos houve descarga ativa de conídios de Entomophthorales. Tanto nas

lâminas contendo as descargas de conídios quanto nas preparadas com

cadáveres de afídeos foi continuamente evidenciada a presença de

Entomophthora planchoniana Cornu (Fig. 2). Esta é uma importante espécie

encontrada como patógena de afídeos (Keller 2007) e pode ser considerada

prevalente nas áreas amostradas durante o período estudado. Em apenas uma

das amostras de alface foi detectada a presença de Pandora neoaphidis, outra

importante espécie que ataca afídeos (Keller 2007). Foi possível a observação de

conídios e corpos hifais de E. planchoniana (Fig. 2 B-F), exceto de esporos de

resistência, que somente podem ser produzidos em determinadas condições.

Mesmo após inúmeras tentativas de isolamento de Entomophthorales em

meio de cultivo, com o preparo e a incubação de câmaras úmidas para a

descarga de conídios sobre o meio de SDYA, não foi possível a obtenção de

culturas. Embora alguns Entomophthorales cresçam bem em meios de cultivo,

como é o caso de Conidiobolus spp., grande parte destes fungos tais como E.

planchoniana e P. neoaphidis são estritamente patogênicos e dependem

fortemente de seus hospedeiros para completar seu ciclo de vida, sendo

incapazes de se desenvolver de modo sapróbio. Estas características dificultam

muito o seu isolamento e manutenção em meios de cultivo artificiais.

Figura 2. A = cadáver de afídeo infectado com Entomophthora planchoniana e

corado com aceto-orceína. B e C: corpos hifais desenvolvidos fora do corpo do

inseto. D: conídios primários de E. planchoniana descarregados sobre lâmina de

vidro. E: cp = conídios primários, cpg = conídios primários germinando. F:

conídios visualizados em 3D sob contraste de diferencial de Normanski.

Nos ensaios qualitativos de patogenicidade em câmaras úmidas

preparadas com tubos Eppendorf foi observada altíssima patogenicidade aos

afídeos. Oitenta a 90% dos afídeos expostos foram infectados e mortos. Nas

condições laboratoriais avaliadas, considera-se que houve grande exposição dos

afídeos vivos às descargas de conídios provenientes dos cadáveres de afídeos

infectados com E. planchoniana, mostrando que a realização dos ensaios em

tubos Eppendorf foi satisfatória. No entanto, em condições de campo é difícil

obter-se índices tão elevados de patogenicidade devido às diversas flutuações de

fatores ambientais chave, tais como a temperatura e a umidade relativa do ar

(Papierok & Hajek 1997, Papierok 2007b).

Os cadáveres de moscas aderidos à colza e ao pasto foram analisados e

fotografados sob estereomicroscópio (Fig. 3). As asas de alguns exemplares

foram extraídas com o auxílio de pinças para o preparo de lâminas com aceto-

orceína visando-se a identificação do agente causal da epizootia. Após a análise

das lâminas, foi confirmada a presença de conídios de Entomophthora,

provavelmente E. muscae (Fig. 4). No entanto, não foi possível identificar a

espécie devido à baixa resolução dos núcleos dos conídios obtida nas lâminas

com aceto-orceína. De acordo com Eilenberg & Pell (2007), E. muscae é na

verdade um complexo de espécies e pode ser facilmente confundida com E.

schizophorae. Devido à enorme semelhança entre estas duas espécies, em

antigos estudos sobre E. muscae não é possível saber com exatidão qual das

duas espécies foi realmente tratada (Eilenberg & Pell 2007).

Figura 3. Mosca infectada com Entomophthora sp. e aderida ao pasto, Bromus

sp. A-D = separação dos segmentos abdominais do inseto devido ao intenso

crescimento do fungo em seu interior e proliferação sobre sua superfície. E e F =

descarga de conídios sobre suas asas abertas da mosca.

Figura 4. Lâminas preparadas com asas de mosca em aceto-orceína 1%. A-F =

conídios primários de Entomophthora sp. descarregados sobre asas de mosca e

germinando.

Coleta de insetos em ambientes aquáticos

Nas amostras analisadas de larvas dos mosquitos Ochlerotatus crinifer e

Culex apicinus não foi detectada a presença de trichomycetes. Entretanto, foi

observado que muitas das larvas apresentavam infecção por nematóides

parasitas. Este fato pode ter contribuído para dificultar a obtenção de exemplares

infectados com trichomycetes. A observação de trichomycetes foi realizada

observando-se as lâminas semi-permanentes previamente preparadas pelo Dr.

Robert W. Lichtwardt, na ocasião de sua visita ao CEPAVE para um projeto de

colaboração com a Dra. Claudia C. Lopéz Lastra. Foram analisadas lâminas de

Genistellospora homothallica Lichtw., Genistellospora sp., Harpella meridionalis

Lichtw. & Arenas, Harpella sp. e Carouxella sp. a fim de se conhecer as

estruturas de identificação destes organismos.

Conclusões e perspectivas

Embora os Entomophthorales apresentem grande potencial para o controle

biológico de insetos praga, há algumas barreiras que necessitam ser superadas

para que eles sejam efetivamente empregados em técnicas de biocontrole de

insetos e outros artrópodes. Para isto, é de fundamental importância o

investimento em estudos de diversidade e ecologia destes fungos, assim como o

desenvolvimento e o aperfeiçoamento de técnicas de cultivo laboratorial,

preservação de longo prazo e produção massiva. Seguramente, a execução deste

conjunto de ações poderá viabilizar o emprego de alguns Entomophthorales em

larga escala. Considero que o conhecimento adquirido durante o período

contribuirá significativamente para que o estudo dos Entomophthorales seja

inserido em minhas atividades desenvolvidas no Núcleo de Pesquisa em

Micologia, atendendo às demandas institucionais. A experiência obtida no

CEPAVE abriu novas perspectivas de contato profissional e colaboração científica

com os maiores especialistas do assunto em atividade tais como a Dra. Claudia

C. López Lastra, Dr. Richard A. Humber (USA), Italo Delalibera Jr. (Brasil) e Dra.

Charlotte Nielsen (Dinamarca).

Agradecimentos

À Dra. Claudia C. Lopéz Lastra pela supervisão deste estágio de pós-

doutorado, amizade e grandes ensinamentos transmitidos a mim; à Dra. Alda

González, diretora do CEPAVE, por permitir a realização deste estudo e facilitar o

uso das instalações e equipamentos; aos colegas e jovens investigadores

Alejandra C. Gutierrez, María Elena Schapovaloff, Mariano Lattari, Manuel Rueda

Páramo, Evangelina Muttis, Julieta Alerce, Marcela (Pigué) e Pablo (Quilmes) pelo

profissionalismo, companheirismo e simpatia; e a todo o corpo de técnicos e

funcionários do CEPAVE.

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Eventos (Congressos / Seminários / Simpósios / Conferências /

Palestras / etc.)

1. Visita técnica ao CIDEFI, “Centro de Investigaciones Científicas de

Fitopatología, Facultad de Ciencias Agrarias y Florestales, UNLP”

Esta visita propiciou o conhecimento das instalações do CIDEFI e o contato

com a pesquisadora Dra. Andrea V. Toledo, que vem desenvolvendo pesquisas

com fungos entomopatógenos (Entomophthorales, Metarhizium e Beauveria)

para o controle biológico de insetos das ordens Homoptera e Hemiptera, que

causam danos diretos às plantas ao sugar sua seiva e danos indiretos ao

transmitir fitopatógenos como os vírus, as bactérias e os fungos. Muitos destes

insetos causam severos danos à vegetação em Unidades de Conservação e em

cultivos de espécies nativas e plantas ornamentais, sendo muito difícil controlá-

los sem o uso de pesticidas químicos. Estes temas são de interesse às pesquisas

de conservação e produção vegetal desenvolvidas no Instituto de Botânica.

2. Congresso “XXXIII Jornadas Argentinas de Botánica” - de 07 a 10 de

outubro de 2011

2.1. de Souza J.I., Pires-Zottarelli C.L.A., Harakava R., Santos J.F., Costa J.P.

2011. Isomucor (Mucoromycotina): a new genus from a Cerrado reserve in

São Paulo State, Brazil. Apresentação oral. XXXIII Jornadas Argentinas de

Botánica, 7-10 de Julio, Posadas, Misiones, Argentina. Resumo: Boletín de la

Sociedad Argentina de Botánica, v. 46. p. 219-219.

2.2. de Souza J.I., Pires-Zottarelli C.L.A., Santos J.F., Costa J.P. 2011.

Zygomycetes from “Reserva Biológica de Mogi Guaçu”, São Paulo State,

Brazil. Póster. XXXIII Jornadas Argentinas de Botánica, 7-10 de Julio,

Posadas, Misiones, Argentina. Apresentação de pôster. Resumo: Boletín de la

Sociedad Argentina Botánica, v. 46, p. 219-220.

Considero que a apresentação de ambos os trabalhos neste congresso foi

importante para divulgar as pesquisas micológicas realizadas no Instituto de

Botânica do Estado de São Paulo, sobretudo no que diz respeito aos

zygomycetes, um grupo de fungos pouquíssimo estudado. Os trabalhos

apresentados, especialmente o do novo gênero Isomucor, mostram a grande

importância do estudo e da conservação de áreas do Cerrado paulista em prol da

preservação de sua biodiversidade.