Universidade de São Paulo Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz”
Relacões tróficas entre Euborellia annulipes, Harmonia axyridis e três pragas para aplicação em manejo
Nikolas Cristofoletti
Dissertação apresentada para obtenção do título de Mestre em Ciências. Área de concentração: Entomologia
Piracicaba 2014
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Nikolas Cristofoletti Biólogo
Relacões tróficas entre Euborellia annulipes, Harmonia axyridis e três pragas para aplicação em manejo
versão revisada de acordo com a resolução CoPGr 6018 de 2011
Orientador: Prof. Dr. WESLEY AUGUSTO CONDE GODOY
Dissertação apresentada para obtenção do título de Mestre em Ciências. Área de concentração: Entomologia
Piracicaba
2014
Dados Internacionais de Catalogação na Publicação
DIVISÃO DE BIBLIOTECA - DIBD/ESALQ/USP
Cristofoletti, Nikolas Relacões tróficas entre Euborellia annulipes, Harmonia axyridis e três pragas
para aplicação em manejo / Nikolas Cristofoletti. - - versão revisada de acordo com a resolução CoPGr 6018 de 2011. - - Piracicaba, 2014.
94 p: il.
Dissertação (Mestrado) - - Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz”, 2014.
1. Controle biológico 2. Insetos predadores 3. Ecologia trófica I.Título
CDD 595.721 C933r
“Permitida a cópia total ou parcial deste documento, desde que citada a fonte -O autor”
3
DEDICATÓRIA
A todas as pessoas e experiências que me trouxeram a esse ponto.
A todo o crescimento que passei durante esse curso.
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AGRADECIMENTOS
Agradeço a todos que colaboraram para tornar esse sonho uma realidade.
Aos familiares, presentes ou ausentes, que forneceram conselhos imprescindíveis,
carinho e apoio durante toda a jornada.
Aos amigos, antigos e atuais, pelo companheirismo, auxílio, encorajamento e bons
momentos.
Aos colegas de trabalho, pela ajuda e aconselhamento, bem como tolerância com as
dificuldades.
Ao Professor Wesley, orientador, mentor e “chefe”, por me auxiliar nessa empreitada
em um território desconhecido, e pela infinita paciência diante dos problemas
apresentados nesse caminho.
Ao Amor, pelo suporte, carinho, auxílio e motivação nesse período, bem como pela
compreensão com as dificuldades e com a distância oriunda do desenvolvimento
desse trabalho.
A Deus.
Obrigado.
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7
“A maior recompensa para o trabalho de um homem não é o que ele ganha com
isso, mas o que ele se torna com isso.”
John Ruskin
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SUMÁRIO
RESUMO................................................................................................................... 11
ABSTRACT ............................................................................................................... 13
LISTA DE FIGURAS ................................................................................................. 15
LISTA DE TABELAS ................................................................................................. 17
1 INTRODUÇÃO .................................................................................................... 21
2 DESENVOLVIMENTO........................................................................................ 27
2.1 Revisão Bibliográfica ....................................................................................... 27
2.1.1 A Cultura do Milho ........................................................................................ 27
2.1.2 Características gerais de Spodoptera frugiperda (Smith) ............................. 29
2.1.3 A Cultura da soja no Brasil ........................................................................... 31
2.1.4 Características de Anticarsia gemmatalis (Hübner) ..................................... 33
2.1.5 A Cultura da Cana-de-açúcar no Brasil ........................................................ 35
2.1.6 Características de Diatraea saccharalis (Fabricius, 1794) ........................... 36
2.1.7 Características gerais de Euborellia annulipes (Lucas)................................ 38
2.1.8 Características gerais de Harmonia axyridis (Pallas) ................................... 39
2.1.9 Ecologia trófica e controle biológico ............................................................. 41
2.2 Metodologia ..................................................................................................... 43
2.2.1 Criação dos Insetos...................................................................................... 43
2.2.2 Teste de escolha .......................................................................................... 44
2.2.3 Teste de competição entre os predadores ................................................... 44
2.2.4 Ocorrência de canibalismo e predação intraguilda (PIG) ............................. 45
2.2.5 Teste de capacidade predatória ................................................................... 45
2.2.6 Modelo Matemático ...................................................................................... 46
2.3 Resultados e Discussão .................................................................................. 47
2.3.1 Teste de escolha .......................................................................................... 47
2.3.1.1 Ovos.......................................................................................................... 47
2.3.2.2 Lagartas ................................................................................................... 51
2.3.2 Teste de competição entre os predadores ................................................... 55
2.3.3 Ocorrência de canibalismo e predação intraguilda (PIG) ............................. 62
2.3.4 Teste de capacidade predatória ................................................................... 64
2.3.5 Modelo Matemático ...................................................................................... 72
3 CONSIDERAÇÔES FINAIS ................................................................................... 77
REFERÊNCIAS ......................................................................................................... 78
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RESUMO
Relacões tróficas entre Euborellia annulipes, Harmonia axyridis e três pragas para aplicação em manejo
Diante da importância das culturas do milho, soja e cana-de-açúcar no cenário agrícola brasileiro, sendo grandes geradores de divisas, a maior produtividade dessas plantas é ideal para a economia. Tal produtividade, no entanto, é comumente afetada por insetos praga, como é o caso de Spodoptera frugiperda para o milho, Anticarsia gemmatalis para a soja e Diatraea saccharalis na cana de açúcar. Na modernidade, alternativas de controle para esses insetos, como o controle biológico tem sido buscadas, e por meio do presente estudo buscou-se avaliar a preferência de Euborellia annulipes e Harmonia axyridis por essas três pragas. Objetivou-se ainda verificar a ocorrência de canibalismo e predação intraguilda entre os predadores, avaliando também taxas de consumo da presa pelos predadores em diferentes estágios de desenvolvimento. A ocorrência de competição entre eles com relação à presa também foi verificada, a fim de avaliar o potencial de uso desses predadores no controle biológico aplicado. Os estudos foram laboratoriais e permitiram detectar que ambas as espécies são potenciais predadores para as pragas testadas. Não foram observadas claras preferências por presas, apesar de diferentes taxas predatórias terem sido encontradas para cada uma das presas.
Palavras-chave: Controle biológico; Predadores; Ecologia trófica
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ABSTRACT
Trophic Relations between Euborellia annulipes, Harmonia axyridis and three pests for management application
Given the importance of corn, soybean and sugarcane crops in Brazilian agriculture as big exchange generators, greater plant productivity of these plants is ideal to national economy. Pest insects, such as Spodoptera frugiperda in corn, Anticarsia gemmatalis in soybean and Diatraea saccharalis in sugarcane commonly affect such productivity. Nowadays, alternative control techniques for these insects, such as biological control, have been sought after, and through the current work, it was aimed to evaluate the preference of Euborellia annulipes and Harmonia axyridis for these three pests. It was also an objective to verify the occurrence of cannibalism and intraguild predation among predators, evaluating consumption rates of the prey insects by the predators in different development stages as well. The occurrence of competition between them in relation to their prey was also verified, to evaluate these predators’s potential use in applied biological control. These studies were conducted in a lab setting, and allowed detecting that both species are potential predators for the tested pests. No distinct preferences by prey were observed, albeit the existence of differing predation rates being found for each prey. Keywords: Biological control; Predators; Trophic ecology
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LISTA DE FIGURAS
Figura 1 - Porcentagem de escolha dos predadores em diferentes estágios de vida
sobre ovos ................................................................................................................. 48
Figura 2 - Tempo médio de escolha de predadores em diferentes estágios de vida
sobre ovos das espécies de presa estudadas........................................................... 50
Figura 3 - Porcentagem de escolha dos predadores em diferentes estágios de vida
sobre lagartas das três espécies presa estudadas ................................................... 52
Figura 4 - Tempo médio de escolha de predadores em diferentes estágios de vida
sobre lagartas ............................................................................................................ 53
Figura 5 - Porcentagem de ataque de um predador quando apresentado à lagarta de
uma espécie de inseto presa e predador de outra espécie, entre machos e fêmeas 57
Figura 6 - Porcentagem de ataque de um predador quando apresentado à lagarta de
uma espécie de inseto presa e outro predador da mesma espécie, de sexo diferente
.................................................................................................................................. 57
Figura 7 - Porcentagem de ocorrência observada em cada tratamento de teste para
predação intraguilda e canibalismo (em barras) e tempo médio de escolha pelos
insetos (em pontos) com desvio padrão .................................................................... 64
Figura 8 - Evolução da quantidade de ovos de Spodoptera frugiperda consumidos
por diferentes estágios de predadores ao longo de sete dias ................................... 66
Figura 9 - Evolução da quantidade de lagartas de Spodoptera frugiperda consumidas
por diferentes estágios de predadores ao longo de sete dias ................................... 66
Figura 10- Evolução da quantidade de ovos de Anticarsia gemmatalis consumidos
por diferentes estágios de predadores ao longo de sete dias ................................... 68
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Figura 11 - Evolução da quantidade de lagartas de Anticarsia gemmatalis
consumidos por diferentes estágios de predadores ao longo de sete dias .............. 68
Figura 12 - Evolução da quantidade de ovos de Diatraea saccharalis consumidos por
diferentes estágios de predadores ao longo de sete dias ......................................... 70
Figura 13 - Evolução da quantidade de lagartas de Diatraea saccharalis consumidos
por diferentes estágios de predadores ao longo de sete dias ................................... 70
Figura 14 - Dinâmica predador presa em simulações numéricas assumindo que
fêmeas de E. annulipes predam S. frugiperda. Parâmetros: a=0.02; b=0.02, e=0.5,
s=0.02. No gráfico “dinâmica no tempo”, a linha vermelha pontilhada descreve a
trajetória de E. annulipes, e a linha preda sólida, a dinâmica de S. frugiperda......... 72
Figura 15 - Dinâmica predador presa em simulações numéricas assumindo que
fêmeas de E. annulipes predam S. frugiperda. Parâmetros: a=0.08, b=0.02, e=0.5,
s=0.02. No gráfico “dinâmica no tempo”, a linha vermelha pontilhada descreve a
trajetória de E. annulipes, e a linha preta sólida, a dinâmica de S. frugiperda.......... 73
Figura 16 - Dinâmica predador presa em simulações numéricas assumindo que
fêmeas de H. axyridis predam S. frugiperda. Parâmetros: a=0.076, b=0.13, e=0.5,
s=0.02. No gráfico “dinâmica no tempo”, a linha vermelha pontilhada descreve a
trajetória de H. axyridis, e a linha preta sólida, a dinâmica de S. frugiperda............. 74
Figura 17 - Dinâmica predador presa em simulações numéricas assumindo que
fêmeas de H. axyridis predam S. frugiperda. Parâmetros: a=0.128, b=0.13, e=0.5,
s=0.02. No gráfico “dinâmica no tempo”, a linha vermelha pontilhada descreve a
trajetória de H. axyridis, e a linha preta sólida, a dinâmica de S. frugiperda............. 74
Figura 18 - Dinâmica predador presa em simulações numéricas assumindo que
fêmeas de H. axyridis predam S. frugiperda. Parâmetros: a=0.128, b=0.13, e=0.5,
s=0.49. No gráfico “dinâmica no tempo”, a linha vermelha pontilhada descreve a
trajetória de H. axyridis, e a linha preta sólida, a dinâmica de S. frugiperda............. 75
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LISTA DE TABELAS
Tabela 1 - Porcentagem de escolha de machos, fêmeas e imaturos de Euborellia
annulipes e Harmonia axyridis quando oferecidos ovos de cada espécie de inseto
presa. Foi considerada escolha “nula” quando se passaram 30 minutos sem
qualquer escolha por parte do predador ................................................................... 47
Tabela 2 - Tempo médio (em segundos) e desvio padrão de escolha de presas por
machos, fêmeas e imaturos de Euborellia annulipes e Harmonia axyridis, quando
oferecidos ovos de cada espécie de inseto presa. Células vazias indicam repetições
onde tal escolha não foi observada no tempo de 30 min. ......................................... 49
Tabela 3 - Tempo médio de manipulação (em horas) e desvio padrão de presas por
machos, fêmeas e imaturos de Euborellia annulipes e Harmonia axyridis, quando
oferecidos ovos de cada espécie de inseto presa. Células vazias indicam repetições
onde tal escolha não foi observada após trinta minutos ............................................ 50
Tabela 4 - Porcentagem de escolha de machos, fêmeas e imaturos de Euborellia
annulipes e Harmonia axyridis quando oferecidas lagartas de cada espécie de inseto
presa. Foi considerada escolha “nula” quando se passaram 30 minutos sem
qualquer escolha por parte do predador ................................................................... 51
Tabela 5 - Tempo médio (em segundos) e desvio padrão da escolha de presas por
machos, fêmeas e imaturos de Euborellia annulipes e Harmonia axyridis, quando
oferecidas lagartas de cada espécie de inseto presa. Células vazias indicam
repetições onde tal escolha não foi observada após trinta minutos .......................... 52
Tabela 6 - Tempo médio de manipulação e desvio padrão de presas por machos,
fêmeas e imaturos de Euborellia annulipes e Harmonia axyridis, quando oferecidas
lagartas de cada espécie de inseto presa. Células vazias indicam repetições onde tal
escolha não foi observada após trinta minutos ......................................................... 53
18
Tabela 7 - Distribuição, em porcentagem, do ataque de cada um dos predadores
quando expostos a lagartas de três presas, competindo com outro predador inter ou
intraespecífico ........................................................................................................... 55
Tabela 8 - Tempo médio (em segundos) de busca e desvio padrão de cada predador
no teste de competição, com relação a cada uma das presas disponíveis. Células
vazias indicam tratamentos onde não houve seleção de nenhuma das opções após
30 minutos ................................................................................................................ 59
Tabela 9 - Tempo médio de manipulação (horas) e desvio padrão das presas pelos
respectivos predadores em teste de competição. ..................................................... 60
Tabela 10 - Distribuição, em porcentagem, da ocorrência de predação intraguilda
entre os predadores, quando em placa de Petri. Foi considerada nula aquela
repetição onde não houve ataque após trinta minutos ............................................. 62
Tabela 11 - Percentual de mortalidade devido ao canibalismo entre os predadores
investigados. Foi considerada nula aquela repetição onde não houve ataque após
trinta minutos ............................................................................................................ 62
Tabela 12 - Tempo médio (em segundos) de ocorrência e desvio padrão de cada
predador em teste para predação intraguilda. .......................................................... 63
Tabela 13 - Tempo médio (em segundos) de ocorrência e desvio padrão de cada
predador em teste para canibalismo ......................................................................... 63
Tabela 14 - Quantidade média e desvio padrão de ovos e lagartas de Spodoptera
frugiperda consumidas por machos, fêmeas adultos, e imaturos de Euborellia
annulipes e Harmonia axyridis ao longo de 7 dias .................................................... 65
Tabela 15 - Quantidade média de ovos e lagartas e desvio padrão de Anticarsia
gemmatalis consumidas por machos e fêmeas adultos, e imaturos de Euborellia
annulipes e Harmonia axyridis ao longo de 7 dias .................................................... 67
19
Tabela 16 - Quantidade média e desvio padrão de ovos e lagartas de Diatraea
saccharalis consumidas por machos e fêmeas adultos, e imaturos de Euborellia
annulipes e Harmonia axyridis ao longo de 7 dias .................................................... 69
Tabela 17 - Consumo diário médio de ovos e lagartas de Spodoptera frugiperda,
Anticarsia gemmatalis e Diatraea saccharalis por machos e fêmeas adultos, e
imaturos de Euborellia annulipes e Harmonia axyridis .............................................. 71
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1 INTRODUÇÃO
A produção de grãos é de elevada importância no cenário agroindustrial
brasileiro, crescendo anualmente, tanto em toneladas produzidas como em área de
cultivo (IBGE, 2012). Dentre os cultivos nacionais mais importantes, o milho destaca-
se por sua alta produção. Totalizou cerca de 56 milhões de toneladas no ano de
2011 em toda a área produtiva do país, sendo utilizado para os mais diversos fins,
desde a alimentação humana, passando pela alimentação animal dentre muitos
outros (GALON et al., 2010; ENGELSING et al., 2011). É considerado cultivo de alto
potencial para o agronegócio nacional (BRITO et al., 2011), uma vez que a
movimentação de capital no país excede R$15 bilhões, representando quase 10%
do VPA nacional (IBGE, 2012). É uma monocotiledônea anual da família Poaceae e
de origem tropical no continente americano. O Brasil é o terceiro maior produtor
mundial do grão, sendo superado somente pelos Estados Unidos e pela China. Sua
produção atingiu cerca de 850 milhões de toneladas na safra 2011/2012 (USDA,
2012).
Seu plantio é efetuado em duas ocasiões distintas: na safra principal, cujo
plantio ocorre principalmente durante os meses de verão, e na denominada
“safrinha”, cujo plantio é efetuado após a safra principal, sendo esse período, então,
dependente do período de plantio da safra de verão (BERGAMASCHI et al., 2006).
Suas pragas podem ser divididas em iniciais e de fase vegetativa. As pragas iniciais
atacam sementes, plantas jovens e raízes, geralmente apresentando hábito
subterrâneo e superficial, causando redução no número de plantas na área. Já as
pragas de fase vegetativa variam de acordo com o estádio da planta e outros fatores
bióticos. Nessa fase, as lagartas apresentam potencial para redução na produção
(CRUZ et al., 1997). Além disso, existem diversas pragas pós-colheita, em situações
de armazenamento (CRUZ; WAQUIL, 2006).
Dentre suas pragas, destaca-se a lagarta-do-cartucho do milho Spodoptera
frugiperda (J. E. Smith, 1797) (CRUZ et al., 1997; ESCRIBANO et al., 2000). Essa
mariposa é um inseto polífago, da ordem Lepidoptera e família Noctuidae, que se
alimenta de diversas culturas de importância econômica, com destaque para
culturas de gramíneas. Sua distribuição ampla pelo continente americano favorece a
posição do inseto como a principal praga da cultura do milho nesse continente
(ISENHOUR; DAVIS, 1999), resultando em perdas de milhões de dólares em
22
produtividade, segundo as estimativas de Wiseman, Davis e Williams (1983) devido
ao grande potencial desfolhador (BOIÇA JR. et al., 2001). É um inseto altamente
influente sobre a produção de milho, e apresenta ampla distribuição no país, devido
ao cultivo contínuo da planta, graças à produção do milho “safrinha” (CRUZ, 1995).
Esse inseto causa danos também em arroz (REIS, 1989), trigo (SALVADORI;
RUMIATTO, 1982), sorgo, cana-de-açúcar, pastagens, algodão, amendoim, alfafa,
aveia, batata, batata-doce, hortaliças, soja, cafeeiro, maracujazeiro, dentre outras
(FENTON, 1952; GALLO et al., 2002; SARMENTO et al., 2002). Seu controle é
normalmente efetuado quimicamente, com a aplicação de inseticidas. No entanto,
outras formas de controle são necessárias, e determinadas estratégias de manejo,
como, por exemplo, a prevenção do plantio em regiões onde há presença de plantas
hospedeiras e a destruição de restos culturais. Além dessas medidas, certamente o
controle biológico merece destaque no cenário da agricultura moderna (SARMENTO
et al., 2002). O controle de pragas do milho pode ocorrer de diversas maneiras,
envolvendo controle químico, biológico e medidas culturais em conjunto, no MIP. O
controle biológico, por sua vez, vem recebendo cada vez mais destaque no contexto
do manejo integrado, e consiste no uso de insetos ou outros organismos que se
comportam como inimigos das pragas (EMBRAPA, 2006).
Outro cultivar importante produzido em solo nacional é a soja, que, segundo
Brum e colaboradores (2005), foi a cultura responsável pela introdução do conceito
do agronegócio. Isso se deu não só por seu volume físico e financeiro, mas também
por sua complexidade logística, por parte dos produtores, fornecedores de insumos
e processadores de matérias-primas. A soja também é a principal oleaginosa
produzida, utilizada tanto para consumo humano quanto para o consumo animal,
com complexa cadeia produtiva voltada à produção de grão bruto para a exportação,
ou processamento em farelo ou óleo, tanto para o mercado interno quanto para a
exportação (SILVA, LIMA, BATISTA, 2011).
Durante todo o ciclo, a cultura sofre ataques de diferentes espécies de
pragas, que podem causar danos alarmantes, que são categorizados em
“principais”, “regionalmente importantes” e “secundários”, em função de sua
frequência, abrangência e nível de danos causados. Dentre as pragas importantes,
destaca-se a lagarta-da-soja Anticarsia gemmatalis, uma desfolhadora que causa
danos elevadíssimos na cultura, podendo alcançar desfolha total na planta, em
situações extremas (HOFFMANN-CAMPO et al., 2000).
23
Sua época de ocorrência se correlaciona à latitude onde se localiza a lavoura,
com ataques mais precoces sendo encontrados mais comumente em latitudes mais
baixas (GAZZONI et al., 1988). As lagartas jovens raspam as folhas, causando
danos pequenos, porém, esses danos aumentam com o desenvolvimento da lagarta,
resultando em destruição completa de folhas, sendo que, de acordo com Panizzi e
colaboradores (1977), essas lagartas consomem cerca de 90 cm² de área folhar
para completar seu desenvolvimento.
Apesar de ser uma praga de leguminosas, a lagarta também foi registrada em
algodão, alfafa, pastagens arroz e trigo (DOUGLAS, 1930; TARRAGÓ et al., 1977;
MOSCARDI, 1979). Seu controle é feito com a utilização de Baculovírus, inoculado
por meio de lagartas mortas pelo próprio vírus, maceradas em água, bem como por
controle químico convencional, quando o controle por Baculovírus não se mostra
eficaz. Atualmente, também se considera o controle biológico por meio de
parasitoides ou predadores no controle dessa praga (MOSCARDI, 1989).
A cana-de-açúcar é sem dúvida um cultivar de alta relevância para a
agricultura brasileira, com mais de 8 milhões de hectares plantados anualmente, e
com produção que ultrapassa a casa dos 600 milhões de toneladas, principalmente
devido ao seu potencial energético na produção de etanol, além de seu papel na
indústria alimentícia como matéria-prima fundamental na fabricação do açúcar. A
planta teve aumento significativo na produção após a criação do Proálcool, no ano
de 1975, período que culminava com a crise do petróleo (NATALE NETTO, 2007;
ROSSETO, 2008). Além disso, o Brasil apresenta uma grande extensão territorial,
com clima e solo adequados ao cultivo dessa planta, o que justifica seu corrente
aumento em área e produção anual (NOGUEIRA; LORA, 2003).
A cultura sofre ataques de grande variedade de doenças, incluindo a ação de
importantes espécies de praga, com especial destaque para a broca-da-cana-de-
açúcar Diatraea saccharalis Fabr. (Lepidoptera: Crambidae). Seus danos não são
oriundos de desfolha da planta, mas de alimentação das lagartas no interior do
colmo da planta, que acaba por resultar em quebra dos mesmos afetando
profundamente o desenvolvimento da planta. Além disso, a abertura de orifícios na
planta facilita a penetração de microrganismos fitopatogênicos no interior do colmo,
potencializando ainda mais os danos inicialmente causados pelo inseto. A espécie
apresenta difícil controle com o uso de inseticidas, uma vez que habita o interior das
plantas, o que resulta em maior necessidade de controle alternativo, como é o caso
24
do controle biológico (LONG, HENSEY, 1972; MACEDO; BOTELHO, 1988; GALLO
et al., 2002).
Dado o contexto do uso de inimigos naturais como forma de controle
biológico, seja através da liberação de um inimigo, ou mesmo de diversos inimigos
naturais com especificidades diversas, é imprescindível o aprofundamento do
conhecimento a respeito das interações ecológicas entre inimigos naturais e pragas
agrícolas, e também dos inimigos entre si, já que essas relações podem alterar
significativamente o desempenho de programas de manejo, ou até mesmo
inviabilizá-los completamente ou ainda resultar em efeitos ecológicos indesejáveis,
capazes de alterar drasticamente composições de comunidades ou promover o
deslocamento de espécies nativas (KOCH; 2003, GREZ; VIEIRA; SOARES, 2011).
Dentre os insetos que apresentam grande potencial como predador de
diversas espécies está a tesourinha Euborellia annulipes (Lucas, 1847) (Dermaptera:
Forficulidae). Essa espécie apresenta grande diversidade de habitats e, seu
potencial para uso em programas de controle biológico é demonstrado por
evidências de que a espécie apresenta consumo elevado de diversas pragas, como
Crambus bonifatellus e Anagasta kuehniella (BOHART, 1947; PINTO; STORCH;
COSTA, 2005). Outro inseto predador com muitos estudos a respeito de seu
potencial como agente de biocontrole é o coccinelídeo asiático, Harmonia axyridis
(Pallas, 1773) (Coleoptera: Coccinelidae), pois apresenta alta eficiência como
agente no controle de uma grande variedade de espéces (KIM; NOH; KIM, 1968;
SHU; YU, 1985; FERRAN et al., 1997; ABDEL-SALAM; ABDEL-BAKY, 2001;
HOOGENDOORN; HEIMPEL, 2003; KOCH et al., 2003; ALMEIDA; RIBEIRO-
COSTA, 2009). Da mesma forma que outros coccinelídeos afidófagos, H. axyridis
não é um predador especialista (HODEK; HONEK, 1996). A falta de especificidade
dietária permite efeitos potenciais em insetos não alvo (MAGRO et al., 2010), como
mostrado por Cottrell e Yeargan (1998) com relação a Colleomegilla maculata, e por
Boettner, Elkinton e Boettner(2000), que afirmam que H. axyridis pode causar
impactos em espécies de afídeos não alvo.
O presente estudo visa investigar interações tróficas utilizando Euborellia
annulipes e Harmonia axyridis como predadores em cenários experimentais e
comparativos, tendo como presas as espécies Spodoptera frugiperda, Anticarsia
gemmatalis e Diatraea saccharalis. Com estes experimentos pretende-se prover
informações sobre as taxas de predação em diferentes estágios dos predadores
25
sobre os três insetos presa, bem como dados sobre o tempo de manipulação e a
preferência de presas pelos predadores.
26
27
2 DESENVOLVIMENTO
DESENVOLVIMENTO
2.1 Revisão Bibliográfica
2.1.1 A Cultura do Milho
A cultura do milho é detentora do primeiro lugar no volume de produção de
grãos do mundo, com produção próxima de 850 milhões de toneladas na safra
2011/2012, segundo o USDA (2012), sendo que o Brasil é o terceiro maior produtor
mundial do grão, atrás dos EUA e China.
É uma monocotiledônea anual, da família Poaceae, sendo considerada uma
gramínea de origem tropical, no continente americano e domesticada por pelas
populações indígenas da América Central, encontrando dispersão por todo o
continente americano cerca de 2500 A.C., e sendo difundido para o continente
europeu, e, posteriormente, no resto do mundo a partir do século XV (CIB, 2006).
Ainda assim, o continente americano é responsável por mais da metade de toda a
produção de milho do mundo, totalizando mais de 450 milhões de toneladas (FAO,
2012). É um produto com elevada gama de utilizações para consumo humano ou
animal, usualmente sofrendo algum tipo de processamento, sendo envolvido na
fabricação de farinhas, óleos, amido de milho, xarope de glucose, corantes, cervejas
e atualmente em pesquisas envolvendo biocombustíveis (EMBRAPA, 2006). Essa
ubiquidade de utilização do milho torna-o uma cultura de elevado potencial
econômico, o que tende a justificar sua elevada produção mundial, uma vez que é
um grão utilizado como base em diversas indústrias que são essenciais ao
desenvolvimento humano.
Trata-se de uma cultura com alto potencial produtivo e responsiva à
tecnologia, com alta presença de cultivo mecanizado e da aplicação de técnicas
específicas no manejo do sistema de produção, como o plantio direto (CAMPOS,
1998; CRUZ, 1999). Seu plantio é efetuado em duas ocasiões distintas: na safra
principal, cujo plantio ocorre principalmente durante os meses de verão, e na
denominada “safrinha”, cujo plantio é efetuado após a safra principal, sendo esse
período, então, dependente do período de plantio da safra de verão
(BERGAMASCHI et al., 2006). O milho é uma planta com ciclo vegetativo variado,
podendo ter duração entre 100 e 180 dias entre semeadura e colheita, em função
dos diferentes genótipos (superprecoces, precoces e tardios) (EMBRAPA, 2006). O
28
potencial de aplicação tecnológica na cultura do milho também se mostra na elevada
quantidade de trabalhos biotecnológicos e de melhoramento envolvendo essa
cultura, que sofre seleção para características desejáveis desde o início do século
XX (CIB, 2006), e atualmente vem envolvendo genes que proporcionam resistência
a insetos e a herbicidas, majoritariamente resultantes de cinco eventos, sendo que,
na safra de 2011/12, foram disponibilizados 137 cultivares transgênicas, de um total
de 489 disponíveis (CRUZ; PEREIRA FILHO; SILVA, 2012).
Por se tratar de uma cultura domesticada e de larga escala, trabalhada em
sistemas agrícolas, é comum o surgimento de empecilhos durante o processo
produtivo. Além de variações em parâmetros ambientais, esses problemas podem
ser agrupados em plantas daninhas, doenças e pragas, cada qual interferindo no
desenvolvimento ou produtividade da cultura de formas específicas. As plantas
daninhas são plantas que ocupam o mesmo ambiente que a cultura e apresentam
requerimentos físico-químicos similares à planta cultivada, o que acaba por resultar
em competição entre essas duas plantas, bem como em possíveis efeitos
alelopáticos, sendo usualmente controladas de maneira preventiva, mecânica ou
química. (SILVA; CRUZ; SILVA, 1987). As doenças se desenvolvem de forma mais
violenta conforme alterações já observadas nos sistemas de produção a fim de
aumentar a produtividade na cultura (FERNANDES; OLIVEIRA, 2000). Para seu
controle são usualmente utilizadas medidas culturais e químicas, como, por
exemplo, o emprego de cultivares resistentes, a alteração no período de plantio, o
uso de rotação de culturas, e o uso de produtos químicos dos grupos das
estrobilurinas e dos triazois.
As pragas da cultura, por sua vez, podem ser divididas em iniciais e de fase
vegetativa. As pragas iniciais atacam sementes, plantas jovens e raízes, geralmente
apresentando hábito subterrâneo e superficial, causando redução no número de
plantas na área. Alguns exemplos de pragas iniciais incluem a lagarta-rosca (Agrotis
ipsilon), a lagarta-elasmo (Elasmopalpus lignosellus), bem como alguns tripes, e
hemípteros. Já as pragas de fase vegetativa variam de acordo com o estádio da
planta e outros fatores bióticos. Nessa fase, lagartas como a lagarta-do-cartucho
(Spodoptera frugiperda), a lagarta-da-espiga (Helicoverpa zea), a broca-da-cana
(Diatraea saccharalis), além de pulgões, como o pulgão-do-milho Rhopalosiphum
maidis e cigarrinhas, como a cigarrinha-do-milho (Dalbulus maidis) apresentam
potencial para redução na produção (CRUZ et al., 1997). Além disso, existem
29
diversas pragas pós-colheita, em situações de armazenamento, como, por exemplo,
Sitophilus zeamais e Sitotroga cerealella (CRUZ; WAQUIL, 2006).
O controle de pragas do milho pode ocorrer de diversas maneiras, envolvendo
controle químico, biológico e medidas culturais em conjunto, no MIP. O controle
químico é feito com uma ampla gama de inseticidas, incluindo, mas não restrito a
imidaclopridos, clorpirifós e carbofuranos. O controle biológico, por sua vez, vem
recebendo cada vez mais destaque no contexto do manejo integrado, e consiste no
uso de insetos ou outros organismos que se comportam como inimigos das pragas,
seja se comportando como parasitoides ou predadores das mesmas, para controle
da população de tais insetos nocivos (CRUZ; VIANA; WAQUIL, 1999; EMBRAPA,
2006).
2.1.2 Características gerais de Spodoptera frugiperda (Smith)
A lagarta Spodoptera frugiperda (Smith, 1797), a “lagarta-do-cartucho”, é um
inseto polífago, da ordem Lepidoptera e família Noctuidae, que se alimenta de
diversas culturas de importância econômica, com destaque a culturas de gramíneas.
É originária da região tropical, estando ubiquamente distribuída por todo o continente
americano (LABRADOR, 1967). Essa distribuição ampla pelo continente favorece a
posição do inseto como a principal praga da cultura do milho nesse continente
(WISEMAN; PAINTER; WASSON, 1966; ISENHOUR; DAVIS, 1999), resultando em
perdas de milhões de dólares em produtividade, segundo as estimativas de
Wiseman, Davis e Williams (1983). No Brasil, de maneira local, esse inseto também
consta na lista de principais pragas da cultura do milho, com danos datando desde a
década de 20 (LEIDERMAN; SAUER, 1953). Luchini (1977) descreveu a ocorrência
dessa lagarta em treze estados brasileiros, porém, atualmente encontra-se
distribuída em todo o território nacional, devido a condições climáticas favoráveis e
disponibilidade de hospedeiros ao longo de todo o ano (CRUZ, 1995).
Além de ser importante praga da cultura do milho (CARVALHO, 1970;
MITCHEL, 1978), causa danos também em arroz (REIS, 1989), trigo (SALVADORI;
RUMIATTO, 1982), sorgo, cana-de-açúcar, pastagens, algodão, amendoim, alfafa,
aveia, batata, batata-doce, hortaliças, soja, cafeeiro, maracujazeiro e outras
(FENTON, 1952; LEIDERMAN; SAUER, 1953; LABRADOR, 1967; GALLO et al.,
2002; SARMENTO et al., 2002).
30
A espécie tem desenvolvimento holometabólico com lagartas recém-eclodidas
alimentando-se da casca dos ovos, permanecendo, então, em repouso por um breve
período. A lagarta totalmente desenvolvida apresenta comprimento que varia entre
40 mm e 50 mm, e, apesar da alta quantidade de ovos, é comum encontrar poucas
larvas completamente desenvolvidas, devido à alta incidência de canibalismo na
espécie. Ao completar seu desenvolvimento, as lagartas movem-se em direção ao
solo, onde acedem à fase de pupa, e, posteriormente, há a emergência, que
consistem de uma mariposa de cerca de 35 mm de envergadura, com asas
anteriores pardacentas, posteriores esbranquiçadas e hábitos noturnos
(SARMENTO et al., 2002).
Em folhas de milho ‘Elisa’ a 25°C, 70% de umidade relativa e fotofase de 12
horas, em laboratório, a duração da fase larval foi de aproximadamente 11 dias, da
fase pupal de aproximadamente 10 dias, e a longevidade dos adultos foi de cerca de
15 dias, com 17 ovos por postura de 2 dias de incubação, com quase 60% de
viabilidade (SANTOS, 2002). Um dos principais fatores responsáveis pela variação
na duração do ciclo biológico desse inseto é a temperatura, sendo que a
temperatura base (Tb) para esse inseto, em milho, foi de 11,6ºC enquanto sua
constante térmica (K) foi de 291 graus-dia (PÁDUA; PARRA, 1995; SARMENTO et
al., 2002).
Seu ataque nas plantas ocorre desde a emergência até o pendoamento e
espigamento, sendo que o inseto consome as folhas, reduzindo a capacidade
fotossintética e vigor das plantas atacadas. Nos primeiros instares, a larva efetua
raspagem nas folhas, e, a partir dos instares superiores, a lagarta adentra-se ao
cartucho, causando significativa redução na produtividade. Além disso, espigas
caídas, orifícios na palha e danos no ponto de inserção da espiga são bons
indicativos da presença da lagarta (LEIDERMAN; SAUER, 1953).
Carvalho (1970) observou danos que variavam entre 15% e 30% dependendo
do estágio fenológico da planta, enquanto que Cruz e Turpin (1982) encontraram
redução de produção próxima dos 17% e concluíram também que o estágio com
maior susceptibilidade ao ataque ocorre após 40 dias do plantio. Alguns outros
autores, por sua vez, constaram perdas que superavam os 60% (MITCHEL, 1978;
CRUZ, 1999). Estima-se que a melhor época para a realização de medidas de
controle ocorre quando há 17% de plantas com folhas raspadas (CRUZ, 1995).
31
Seu controle, normalmente, é efetuado quimicamente, com a aplicação de
inseticidas, que, como exemplo, podem ser citados o carbaril, carbofurano,
cipermetrina e outros. No entanto, a grande quantidade de problemas advindos do
uso indiscriminado do controle químico direciona as pesquisas para métodos
alternativos de controle de pragas. Outras formas de controle se mostram em
medidas culturais tomadas a fim de evitar a proliferação e a infestação pelo inseto
praga, como, por exemplo, evitar o plantio em regiões onde há presença de plantas
hospedeiras e a destruição de restos culturais, e no controle biológico, que consiste
no uso de inimigos naturais, como predadores, parasitoides, parasitas ou patógenos
sobre as diferentes fases de vida do inseto praga (SALLES, 1995). Alguns exemplos
de parasitoides com potencial de controle de S. frugiperda podem ser himenópteros
da família Trichogrammatidae, Eulophidae, Ichneumonidae e Braconidae, enquanto
seus predadores podem ser encontrados em diversas ordens, incluindo Dermaptera,
Coleoptera (como as espécies testadas) e Hemiptera, em diversas famílias.
(SARMENTO et al., 2002; MOLINA-OCHOA et al., 2003).
Outra forma de controle que vêm sendo buscada é a resistência das plantas
de milho à praga, seja por antixenose, antibiose ou tolerância (CRUZ; TURPIN,
1982; NG; DAVIS; WILLIAMS, 1985; WIDSTROM et al., 1992; SILVEIRA;
VENDRAMIN; ROSSETTO;, 1998; VIANA; POTENZA, 2000). Finalmente, o uso de
Bacillus thuringiensis (VALICENTE, 2008) e do melhoramento genético das plantas,
a fim de promover a inserção de genes que resultem em resistência à praga
apresentam grande destaque atualmente. A grande maioria desses genes é oriunda
de B. thuringiensis, e são denominados de genes Bt. Os genes Cry1 são
responsáveis por conferir resistência a lagartas, e, dentre esses, os genes Cry1Ab;
Cry1Ac e Cry1F mostraram potencial de controle populacional da lagarta-do-
cartucho (CIB, 2006).
2.1.3 A Cultura da soja no Brasil
A soja (Glycine max (L.) Merrill) é uma cultura de acentuada importância na
economia nacional e mundial, cujos grãos são utilizados pelas indústrias agrárias
(na produção de óleo e de ração animal), indústria química, alimentícia e como fonte
de biocombustível (COSTA NETO; ROSSI, 2000).
32
É uma dicotiledônea, da família Fabaceae originária do nordeste asiático, com
sua disseminação ao ocidente ocorrendo através de navegações. De acordo com
Black (2000), a soja foi relatada pela primeira vez no Brasil em 1882, na Bahia,
sendo transportada a São Paulo pelos imigrantes japoneses.
Essa cultura tem sido trabalhada em diversos programas de melhoramento,
para expandir a área de cultivo, melhorando sua adaptabilidade e seus caracteres
agronômicos desejáveis (KIIHL; GARCIA, 1989), e, ao longo das últimas décadas, a
produção brasileira vem sofrendo expansão, graças ao aumento da área semeada,
principalmente no cerrado, e também graças a técnicas de manejo que permitiram o
aumento na produtividade, sendo que a produtividade média das lavouras brasileiras
era de aproximadamente 2930 kg/ha na safra 2009/2010, com área cultivada de
23,6 milhões de hectares, totalizando uma produção de quase 70 milhões de
toneladas (LAZZAROTO; HIRAKURI, 2010), participando com 26,5% da produção
da soja e 32% da exportação do grão (USDA, 2010). No Brasil, mais de 30 milhões
de toneladas é transformada em farelo e óleo (ABIOVE, 2011), e 80% da produção
nacional de biodiesel tem como matéria-prima o óleo de soja (ANP, 2011).
A cultura sojícola é atacada por diversas pragas e doenças durante todo o
ciclo da planta, incluindo percevejos fitófagos (Nezara viridula, Piezodorus guildinii e
Euchistos heros), que afetam o rendimento e qualidade dos grãos, e lagartas
(Anticarsia gemmatallis, Pseudoplusia includens, e outras falsas-medideiras), que
consomem as folhas e reduzem a área foliar fotossintética (HOFFMAN-CAMPO et
al., 2000). A soja também é afetada por mais de 30 doenças de diferentes origens,
como, por exemplo, Cercospora sojina (Mancha olho-de-rã), Nematoide do Cisto da
Soja (Heterodera glycines), oídio (Erysiphe difusa), Ferrugem Asiática da Soja
(Phakopsora pachyrizi), entre outras (PICININI; FERNANDES, 1998; YORINIORI,
WILFRIDO, 2002). Na última década também se percebeu a incidência de doenças
típicas de outras culturas, como Mofo Branco, e ataques por Lagartas-da-maçã,
Spodoptera spp., e moscas-brancas (HOFFMAN-CAMPO et al., 2000).
33
2.1.4 Características de Anticarsia gemmatalis (Hübner)
A espécie Anticarsia gemmatalis, conhecida como lagarta-da-soja, é um dos
principais insetos-praga que atacam a cultura da soja e apresenta ampla distribuição
em condições de clima tropical e subtropical da América, ocorrendo desde os
Estados Unidos até a Argentina (FORD et al., 1975; HOMRICH et al., 2008). No
Brasil, A. gemmatalis promove perdas quantitativas e qualitativas na produção de
soja desde o Rio Grande do Sul até a região Centro-Oeste devido a sua capacidade
alimentar, consumindo até 90 cm² de folhas para completar seu desenvolvimento
larval (GAZZONI et al., 1981; SILVA, 1995).
A lagarta-da-soja causa grandes danos à lavoura de soja, que vão desde o
desfolhamento até a destruição completa da planta, uma vez que, ao remover-se a
folhagem, outras estruturas vegetais são atacadas, como pecíolos e haste. O
desfolhamento reduz a área foliar responsável pela síntese autotrófica,
comprometendo o enchimento das vagens e a produção de grãos das plantas.
Durante a alimentação, as lagartas de A. gemmatalis ainda podem injetar toxinas
nas plantas e infectá-las (SILVA et al., 2002).
Os danos são geralmente elevados, e em ataques severos, chegam a
desfolhar completamente a planta. Antes da floração, a soja suporta uma desfolha
de 30% e da floração até o desenvolvimento das vagens até 15% de desfolha
(GALLO et al., 2002). A difusão desta espécie pela área não é uniforme, podendo
encontrar cultivos infestados e outros não atacados, uma vez que as infestações
estão intimamente ligadas às condições climáticas (GAZZONI et al., 1981).
Os primeiros indivíduos aparecem a partir de novembro ou dezembro e
permanecem até março atingindo picos populacionais a partir de janeiro, quando a
ocorrência de chuvas e altas temperaturas tornam o clima favorável ao seu
desenvolvimento. Porém, os maiores danos ocorrem nos períodos de escassez de
chuva, quando as lagartas se alimentam de forma generalizada, atacando folhas de
plantas na fase vegetativa e também em desenvolvimento tardio, após a floração,
em que está ocorrendo a reprodução vegetal e a formação das vagens (DIEHL;
JUNQUETTI, 2002; SAVOLDI, 2002).
A. gemmatalis apresenta normalmente três gerações por ciclo da cultura da
soja e o dano causado pela lagarta da soja é constituído pela redução da área foliar,
na forma de pequenos buracos nas folhas. À medida que aumenta o desfolhamento,
34
os buracos unem-se e há perda total da folha, inclusive das nervuras e do pecíolo
(SILVEIRA-NETO et al., 1992; PRATISSOLI, 2002). Além da soja, a lagarta-da-soja
pode atacar outras culturas, causando prejuízos na produção de alfafa, algodão,
amendoim, arroz, ervilha, feijão, feijão-vagem e trigo, se alimentando durante o
crescimento da planta e até mesmo seus órgãos reprodutivos (PRATISSOLI, 2002).
O ciclo biológico de Anticarsia gemmatalis é de aproximadamente 30 dias
(PRATISSOLI, 2002), dependendo das condições ambientais. O adulto de A.
gemmatalis é uma mariposa de hábito noturno, mais comumente de cor pardo-
acinzentada, que mede em torno de 40 mm de envergadura e que pousa com as
asas abertas (SILVEIRA-NETO et al., 1992; GALLO et al., 2002). Quando em
repouso, as asas anteriores cobrem todo o seu corpo, notando-se uma listra
transversal escura unindo as pontas das asas (GALLO et al., 2002). Durante o dia,
são encontradas em locais sombreados, principalmente na base das plantas
(PRATISSOLI, 2002). Os indivíduos machos apresentam escamas alongadas no
fêmur das pernas protorácicas e na tíbia das pernas metatorácicas, em contraste
com as fêmeas, cujas escamas são curtas e escassas (GREENE, 1974).
As fêmeas de A. gemmatalis fazem as posturas à noite, depositando, durante
sua vida reprodutiva, até 1000 ovos de coloração branco-esverdeada em caules,
ramos, pecíolos e na face abaxial das folhas (GAZZONI; YORINIORI, 1995; GALLO
et al., 2002), onde ficam durante três ou cinco dias, quando finda seu período de
incubação e as lagartas eclodem (GAZZONI et al., 1998; SCHIMDT et al., 2001). O
pico de acasalamento desta espécie ocorre com 48 horas após a emergência,
declinando até o sexto dia, quando a oviposição cessa (LEPPLA, 1976).
As lagartas de A. gemmatalis recém-eclodidas apresentam coloração verde,
com cinco estrias brancas longitudinais sobre o dorso (SCHMIDT et al., 2001;
GALLO et al., 2002). Em condições de alta população assumem a coloração negra,
mantendo as estrias brancas e também podem variar quanto o número de instares,
cinco ou seis, de acordo com as condições ambientais mais ou menos favoráveis,
como temperatura, hospedeiros e idade da folha consumida, chegando a medir de
40 a 50 mm de comprimento, mas tendo, em média, 30 a 35 mm (GAZZONI et al.,
1998, GALLO et al., 2002).
A fase de pré-pupa é curta e dura em torno de dois dias, quando a lagarta
para de se alimentar, fica encolhida com aspecto umedecido e coloração rósea no
dorso e forma um casulo. A fase de pupa ocorre no solo e após uma semana o
35
adulto emerge (PRATISSOLI, 2002). As pupas obtectas medem entre 17 e 20 mm
de comprimento e apresentam cor verde com um dia de formada e logo depois
coloração marrom avermelhada, ficando quase preta próxima a emergência do
adulto, entre sete e nove dias após a pupação (BARBARA, 2003).
Atualmente o controle de A. gemmatalis pode ser feito com o uso de
inseticidas, como etofenproxi, acefato, lambdacyalotrina, deltametrina+diclorvós
(MARTINS et al., 2009), diflubenzuron, lufenurom, metoxifenozide e tenflubenzuron
(SILVA et al., 2003), e por meio do controle biológico, envolvendo microrganismos,
parasitoides ou predadores. No controle por meio de microrganismos, destacam-se
o Baculovirus anticarsia (MOSCARDI, 1989), Bacillus thuringiensis (GIANI, 2011), e
o fungo Nomuraea rileyi (LOPES-LASTRA; BOUCIAS, 1994). Já o controle
envolvendo parasitoides pode ser feito utilizando-se Trichogramma pretiosum
(ZACHRISSON; PARRA, 1998), T. atopovirilia (CAÑETE; FOERSTER, 2003); T.
rojasi, Telenomus cyamophilaxi e Encarsia porteri (FOERSTER; AVANCI, 1999). Os
predadores mais comuns nessa praga atualmente relatados são Podisus nigrispinus
(MATOS NETO et al., 2002), P. maculiventris (ABBAS; BOUCIAS, 1994), Geocoris
spp. (CORREA-FERREIRA; MOSCARDI, 1985); Callida spp. e Lebia concinna
(HOFFMANN-CAMPO et al., 2000).
2.1.5 A Cultura da Cana-de-açúcar no Brasil
A cana-de-açúcar (Saccharum officinalis) vem sido cultivada no Brasil desde
os primeiros séculos de sua colonização, com finalidade primária sendo a produção
de açúcar para Portugal (BRANDÃO, 1985), sendo a principal fonte econômica
oriunda da agricultura no país. Essa planta é uma monocotiledônea, da família das
Poaceae, com origem asiática, porém com adaptação a climas tropicais e
subtropicais, como é o caso do Brasil.
No início do século XX, a cana-de-açúcar passa a receber maior importância,
pois surgem as primeiras pesquisas para a manufatura do motor a álcool, com o
aperfeiçoamento das usinas para a fabricação do etanol. Juntamente a isso, o
presidente Getúlio Vargas criou, em 1931, um decreto que obrigava a presença de
5% de álcool em toda a gasolina importada no Brasil (NATALE NETTO, 2007),
atingindo então a situação de maior produtor mundial dessa cultura, ganhando
36
grande destaque no cenário socioeconômico mundial, sendo uma grande fonte de
renda e de empregos no país (MARTINS; CASTRO, 1999).
Segundo Rosseto (2008), a área ocupada pela cana-de-açúcar no Brasil, em
1955, chegava a 1 milhão de hectares, sendo que, de acordo com a Conab (2011), a
área plantada, em 2010 foi de 8,056 milhões de hectares, mostrando uma expansão
em oito vezes a área plantada ao longo de 50 anos. Em 2010, a produção relatada
foi de 623,905 milhões de toneladas, com produtividade de 77,466 t/hectare.
Essa cultura é afetada por 177 doenças já detectadas, sendo 40 dessas
presentes no Brasil, com quatro merecendo maior destaque: Ferrugem e Carvão,
causadas por fungos, e o raquitismo das soqueiras e a escaldadura das folhas,
causadas por bactérias (SANGUINO, 1998; SANTOS, 2003). Além disso, existem
muitos insetos pragas atacando essa cultura, como brocas (Diatraea saccharalis,
Castnia licus), lagartas (Elasmopalpus lignoselllus, Spodoptera frugiperda,
Pseudaletia sequax, Mocis latipes), besouros, cigarrinhas, cupins, pulgões e
cochonilhas (GALLO et al., 2002).
2.1.6 Características de Diatraea saccharalis (Fabricius, 1794)
A mariposa Diatraea saccharalis (Fabricius, 1794) a broca da cana-de-açúcar
(Lepidoptera:Crambidae), é considerada a principal praga dessa cultura no Estado
de São Paulo. Essa praga ocorre em todo o novo mundo onde ocorre o cultivo da
cana-de açúcar, mas também ataca arroz, milho e sorgo (PINTO; CANO; SANTOS,
2006).
Essa lagarta ataca a cultura durante todo seu desenvolvimento, com maior
incidência de acordo com o crescimento da planta (MACEDO; BOTELHO, 1988).
Quando há o ataque de plantas novas, as lagartas causam a morte da gema apical
(PLANALSUCAR, 1982). Essa praga causa prejuízos diretos e indiretos em seus
estágio larval, através da perfuração dos colmos, que resulta em abertura de
galerias, problemas germinativos, morte da gema apical, tombamento dos colmos,
perda de peso, enraizamento aéreo, germinação de gemas laterais e encurtamento
de entrenós, oriundos da alimentação do inseto. Indiretamente, a abertura de
galerias por esse inseto permite a entrada de microrganismos fitopatogênicos
oportunistas, causares de doenças, como a podridão vermelha, que causa
37
diminuição da pureza do caldo, e resulta em prejuízos ao produtor (LONG, HENSEY,
1972; MACEDO; BOTELHO, 1988; GALLO et al., 2002).
O prejuízo causado por essa espécie é alto, tanto diretamente, quanto
indiretamente, como mostrado por Gitahy e colaboradores (2006), que alega que
uma infestação de 10% dos colmos resulta em uma perda de aproximadamente US$
100 milhões, somente com a podridão vermelha resultante indiretamente do ataque
da broca. Os adultos são mariposas de coloração amarelo-palha, com manchas
escuras nas asas anteriores e posteriores brancas, com cerca de 25mm de
envergadura (GALLO et al., 2002). Essa espécie não é boa voadora, com uma
extensão de voo de aproximadamente 200-300 m, podendo chegar a 700m com o
auxílio do vento (HAYWARD, 1943). As fêmeas depositam cerca de 200-400 ovos,
com formato oval e achatado, sendo que cada postura é composta por
aproximadamente 12 ovos, muito sensíveis à umidade (BOTELHO; MACEDO,
1988), depositados na parte dorsal das folhas, e podem levar entre quatro e doze
dias para a eclosão (PINTO; CANO; SANTOS, 2006).
Após a eclosão, as lagartas mantêm-se no cartucho por cerca de duas
semanas, raspando as folhas, e sofrendo até duas ecdises antes da perfuração do
colmo na base do entrenó. As lagartas possuem três pares de pernas torácicas,
quatro pares de falsas pernas abdominais e um par de falsas pernas anais, com
coloração branco-leitosa, cápsula cefálica marrom e linhas dispostas ao longo do
corpo. Podem atingir tamanhos superiores a dois centímetros quando totalmente
desenvolvidas, após até seis ecdises (dependente da temperatura). Após a
perfuração da galeria, a lagarta permanece no interior do colmo por
aproximadamente 70 dias, até estarem totalmente desenvolvidas, chegarem na fase
de pupa, onde permanecem por cerca de 10 dias, até a emergência dos adultos,
com longevidade média de sete dias (TÉRAN et al., 1983; BOTELHO; MACEDO,
2002).
O ciclo biológico dessa espécie dura entre 40 e 55 dias, segundo Mendonça
(1996), com a temperatura sendo um fator climático chave, interferindo em
flutuações populacionais da praga (MELO; PARRA, 1988). Segundo Melo (1984), D.
saccharalis apresenta constantes térmicas de 67,47 GD para a fase de ovo; 516,96
GD para larva, 126,08 GD para pupa e adultos, 172,02 GD, totalizando 882,53 GD.
Seu controle pode ser feito de maneira cultural, através do plantio de
variedades resistentes ou tolerantes, do corte sem desponte e da eliminação de
38
plantas hospedeiras das redondezas dos canaviais. Seu controle biológico pode ser
feito por meio de parasitoides e predadores, com destaque aos parasitoides
Trichogramma galloi (de ovos) e Cotesia flavipes (lagartas). Seu controle químico
pode ser feito através da pulverização com triflumuran, lufenuron, fipronil ou
carbofuran (GALLO et al., 2002).
2.1.7 Características gerais de Euborellia annulipes (Lucas)
A tesourinha Euborellia annulipes (Lucas, 1847) é um inseto pertencente à
ordem Dermaptera e família Anisolabididae. Trata-se de um inseto que vem
mostrando grande potencial como inimigo natural de alguns insetos pragas, como é
o caso de Cosmopolites sordidus (Coleoptera: Curculionidae), lagartas de Sesamia
inferens (Lepidoptera: Noctuidae) (KLOSTERMEYER, 1942), da lagarta Crambus
bonifatellus (Lepidoptera: Crambidae) (LANGSTON; POWELL, 1975), lagartas e
pupas de Diatraea saccharallis (Lepidoptera: Crambidae) (KLOSTERMEYER, 1942;
GOULD, 1948; HENSLEY, 1971; RAMAMURTHI; SOLAYAPPAN, 1980), larvas e
pupas de Anthonomus grandis (Coleoptera: Curculionidae) (RAMALHO;
WANDERLEY, 1996; LEMOS; MEDEIROS; RAMALHO, 1998) e de algumas pragas
de grãos armazenados (KLOSTERMEYER, 1942), bem como no controle de ácaros
Dermassynus gallinae (Acarina: Dermanyssidae) (GUIMARÃES; TUCCI; GOMES,
1992).
Essa espécie apresenta coloração preta e castanho-escura no corpo, que
pode variar entre 1 cm e 2,5 cm. Suas antenas são castanhas, com artículos distais
brancos e suas pernas são amareladas, contendo uma banda escura no fêmur. São
insetos ápteros e com fórceps curtos. As ninfas são muito semelhantes aos adultos,
salvo pelo tamanho e pela quantidade de antenômeros. O dimorfismo sexual é
observável nos cercos mais curvados nos machos e na quantidade de segmentos
abdominais, com dez nos machos e oito nas fêmeas (GUIMARÃES; TUCCI;
GOMES, 1992).
Esses insetos habitam e efetuam sua postura em locais úmidos. É um inseto
de hábito generalista e crepuscular, podendo ser encontradas em todas as regiões
do mundo exceto nos polos. Aspectos de sua oviposição não estão bem
esclarecidos, sendo que foram detectadas posturas médias de 32 ovos, com fêmeas
efetuando entre duas e sete posturas, com cerca de dez dias entre si, que podem
39
durar até três dias, e com período de pré-oviposição entre 10 e 12 dias após a
emergência (NEISWANDER, 1944), ou médias de 53 ovos por postura que duram
cerca de quatro dias (BHARADWAJ, 1966). Sua oviposição ocorre durante a noite, e
seus ovos são ovalados e claros, depositados de forma agregada, e seu período de
incubação variou entre 6 e 17 dias, com variação de temperatura (BHARADWAJ,
1966).
As ninfas recém eclodidas desse inseto são brancas, com olhos pretos e
abdôme marrom, com o escurecimento iniciado pela antena, pernas e cercos,
durando cerca de seis horas, e essas permanecem agrupadas nos primeiros dias
após a eclosão, alimentando-se do córion. O inseto pode apresentar entre quatro e
seis instares, com duração da fase ninfal dependente da alimentação e da
temperatura, mas podendo variar de 50 a 170 dias, para machos, e de 48 a 161 dias
para fêmeas a 33°C e 20°C, respectivamente.
2.1.8 Características gerais de Harmonia axyridis (Pallas)
A joaninha Harmonia axyridis (Pallas, 1773), pertencente à ordem Coleoptera,
família Coccinelidae se mostra como um potencial agente no controle biológico de
uma ampla diversidade de espécies. Conhecida como joaninha-multicolorida-da-Ásia
e joaninha-japonesa, H. axyridis é um inseto originário do nordeste da Ásia
(YASUMATSU; WATANABE, 1964; KUZNETSOV, 1997), e apresenta padrão típico
de joaninhas, com forma ovalada, convexa e com élitros de coloração diversa, que
pode variar desde amarelo-alaranjado até vermelho, com variável quantia de
manchas pretas, desde 0 até 19, ou apresentar forma melânica, preta com manchas
vermelhas. Os adultos medem entre 5 mm e 8 mm de comprimento, denotando
assim, elevado polimorfismo na espécie, com os padrões de cores associados a
uma série de diversos alelos (HODEK; HONEK, 1996; KUZNETSOV, 1997).
Sua distribuição inclui Rússia, Cazaquistão, Uzbequistão, Índia, Japão,
Coréia, Mongólia, China e Taiwan. Devido sua voracidade e potencial no biocontrole
de afídeos e cochonilhas nessa região, esse inseto foi introduzido como agente de
controle biológico em diversos outros países, como Brasil, Estados Unidos,
Argentina, Canadá, Reino Unido, Dinamarca, Holanda, Bélgica, Luxemburgo,
Alemanha, França, Hungria, Polônia e África do Sul. Seu potencial de predação, no
entanto, não está limitado a tais grupos de insetos, atacando também formigas,
40
percevejos e lepidópteros (KIM; NOH; KIM, 1968; SHU; YU, 1985; FERRAN et al.,
1997; ABDEL-SALAM; ABDEL-BAKY, 2001; HOOGENDOORN; HEIMPEL, 2003;
KOCH et al., 2003; ALMEIDA; RIBEIRO-COSTA, 2009). Hodek e Honek (1996)
afirmam que essa falta de especificidade dietária resulta em efeitos potenciais sobre
insetos não alvo, e é corroborado por diversos autores, como Cottrel e Yeargan
(1998), Boettner, Elkinton e Boettner (2008) e Magro e colaboradores (2010).
Esse inseto apresenta algumas características que o tornam atrativo como
agente no controle biológico de pragas, como, por exemplo, a alta capacidade de
disseminação em diferentes hábitats, além de ser um predador excepcional, graças
a seu grande tamanho, comportamento agressivo e boas estratégias de defesa
física e química (PELL et al., 2008). Sendo assim, existem diversos relatos de
sucesso no controle de pragas através da introdução e liberação de H. axyridis,
sendo que, liberações intencionais desse inseto para fins de controle biológico nos
Estados Unidos datam de 1916 (GORDON, 1985).
Sua dinâmica populacional é influenciada por uma série de fatores, que
incluem canibalismo (que se mostra inversamente proporcional à densidade de
presas disponíveis), ataques de parasitoides das Ordens Hymenoptera
(Braconídeos) e Diptera (Forídeos e Taquinídeos), de predadores das ordens
Hemiptera (Pentatomidae) e Hymenoptera (Formicidae), além de alta incidência de
predação intraguilda, e ataques de aranhas e pássaros (OSAWA, 1993; BURGIO;
SANTI; MAINI, 2002; KOCH, 2003; PELL et al., 2008). É uma espécie holometábola
com quatro instares larvais onde a temperatura e as espécies utilizadas como
alimento influenciam significativamente os parâmetros biológicos do inseto
(HUKUSHIMA; KAMEI, 1970; KAWAUCHI, 1979).
O período médio de incubação dos ovos desse inseto a 25°C foi de cerca de
3 dias, seu desenvolvimento larval foi de 14 dias e a fase de pupa teve duração
próxima de 5 dias. Logo após a emergência, os adultos apresentam coloração clara
e inconspícua, somente adquirindo os padrões típicos da espécie após cerca de
duas horas. Após sua emergência, o adulto passa por um período de 5,8 dias de
pré-oviposição, seguido de um período de oviposição de 76,9 dias, durante os quais
uma fêmea põe, em média, 614 ovos em aproximadamente 35,3 posturas de 8,24
ovos. A longevidade total do inseto, por sua vez, foi de 89,1 dias (CASTRO, 2010).
41
2.1.9 Ecologia trófica e controle biológico
A ecologia que trata das interações interespecíficas entre seres vivos é uma
sub-área da biologia, e é estritamente quantitativa. Assim, ela demanda o uso de
instrumentos analíticos capazes de efetuar avaliações de padrões comportamentais
ou predizer tendências temporais. Sendo assim, essa sub-área do conhecimento
lança mão de técnicas oriundas de outras áreas, como modelos matemáticos, a fim
de preencher as lacunas deixadas por suas limitações intrínsecas. A interação
predador-presa, por exemplo, tem como modelo pioneiro aquele proposto por Lotka-
Volterra (LOTKA, 1925; VOLTERRA, 1926), baseado em equações diferenciais para
explicar a dinâmica, em tempo contínuo, de um sistema que envolve consumidores e
recursos. Esse modelo, no entanto, carece de alguns aspectos importantes
envolvidos na estrutura de um sistema predador-presa, como resposta funcional,
além de tempo de manuseio do predador sobre a presa, taxa de ataque e resposta
numérica.
Nicholson e Bailey (1935) propuseram uma estrutura teórica que permitiu o
desenvolvimento de modelos mais complexos e reais para sistemas discretos,
mesmo carregando uma analogia com o trabalho de Lotka-Volterra. Esses modelos
então contaram com a introdução de outras variáveis, como densidade e resposta
funcional, o que permitiu estudos a respeito da complexidade do equilíbrio
populacional, sobretudo em sistemas discretos.
Existem alguns fatores ecológicos importantes envolvidos na ecologia das
interações tróficas, mas um de extrema importância é a intensidade com que os
organismos interagem na natureza, ao longo de gradientes ambientais e entre
grupos distintos (COOPER; HEDGHES, 1994; FAGAN et al., 2002; HEBBLEWHITE
et al., 2005). A estrutura e a dinâmica de uma comunidade podem ser diretamente
afetados por predadores, graças a seus efeitos diretos sobre suas presas (PAINE,
1969; POLIS; STRONG, 1996) e a seus efeitos comportamentais, que podem alterar
distribuição e seleção de hábitat por parte da presa (SCHMITZ; BECKERMAN;
O’BRIEN, 1997). Os efeitos dos predadores sobre as presas (efeitos “topo base” ou
“cascata trófica” [CARPENTER; KITCHELL; HODGSON, 1985]) podem aumentar a
biomassa de determinado recurso graças à reduções comportamentais sobre o
consumidor (TERBORGH et al., 2001; HEBBLEWHITE et al., 2005). Dessa forma, o
efeito cascata ocorre quando mudanças na abundância do predador de topo de
42
determinada cadeia trófica alteram parâmetros, como distribuição e abundância, em
comunidades basais dessa cadeia (POLIS, 1999).
Esse efeito “topo-base” pode não ser tão raro em ecossistemas terrestres
(POLIS; STRONG, 1996, POLIS, 1999), apesar das cadeias tróficas dos mesmos
serem comumente representadas por diversas espécies interconectadas em uma
complexa teia, onde as populações de consumidores primários são geralmente
limitadas pela disponibilidade dos recursos. A intensidade dessas cascatas, no
entanto, é intimamente dependente de acordo com algumas características do
ecossistema, como a complexidade da cadeia trófica, sua diversidade,
produtividade, dentre outros (POLIS; STRONG, 1996), o que nos permite inferir que
a predação influencia processos evolucionários (BERNAYS; GRAHAM, 1988;
WILLIAMS et al., 1993) e funcionais (SIH et al., 1985; MACLAREN; PETERSON,
1994; KREBS et al., 1995) que acontecem continuamente nos ecossistemas.
Diversos estudos voltados à compreensão de redes tróficas vêm sendo
propostos, porém delineados de forma a visar à investigação de grandes redes, com
alto nível de complexidade. Esses estudos, no entanto, só são viáveis para o estudo
de processos de grande magnitude, não focando interações particularizadas, que
são processos típicos de pequenas redes. Certas relações tróficas, dada sua
complexidade, não seriam analisadas com a particularidade presente nas pequenas
redes (HOLLAND; HASTINGS, 2008). Em particular, destacam-se a predação
intraguilda (PIG), caracterizada por interações predador-presa altamente complexas
em seus efeitos produzidos na comunidade, podendo, porém, serem vistas em
sistemas ecológicos simples (POLIS; MYERS; HOLT, 1989; ROSA; CARVALHO;
DOS REIS, 2006) e o canibalismo, que pode se mostrar como potencial controlador
de populações de insetos ecossistemas de menor complexidade (OSAWA, 1993;
DOBLER; KÖLLIKER, 2011).
Dado o contexto do uso de inimigos naturais como forma de controle
biológico, seja através da liberação de um inimigo, ou mesmo de diversos inimigos
naturais com especificidades diversas, é imprescindível o aprofundamento do
conhecimento a respeito das interações ecológicas entre inimigos naturais e a
praga, e também dos inimigos entre si, já que essas relações podem alterar
significativamente o desempenho do programa de manejo, ou até mesmo inviabilizá-
lo completamente ou ainda resultar em efeitos ecológicos indesejáveis, capazes de
alterar drasticamente composições de comunidades ou promover o deslocamento de
43
espécies nativas (KOCH; 2003, GREZ; VIEIRA; SOARES, 2011). Para tal, estudos
devem ser conduzidos a fim de verificar o comportamento de todas as espécies
envolvidas quando expostas umas às outras. No entanto, deve-se entender que a
introdução de qualquer inimigo natural em quantidades maiores do que são
naturalmente encontradas in situ pode causar alteração no delicado balanço
ecológico local, resultando em perturbações nas relações ecológicas a curto ou a
longo prazo, com implicações para a estabilidade do sistema (LEVINS; WILSON,
1980; LIMA; FERREIRA; GODOY, 2009).
2.2 Metodologia
2.2.1 Criação dos Insetos
Os indivíduos de Euborellia annulipes utilizados nos experimentos foram
mantidos em potes plásticos descartáveis com volume de 500 mL, na proporção de
quatro fêmeas para cada macho. A alimentação foi efetuada em tampas metálicas
de garrafas do tipo “KS”, com dieta contendo 50% de tecidos pupais desidratados de
Bombyx mori, 30% de farinha de milho e 20% de leite em pó (PASINI; PARRA;
LOPES, 2007). A oviposição ocorreu em papel toalha umedecido. Houve troca de
alimento e umedecimento do papel toalha a cada três dias. Esses indivíduos foram
mantidos em câmaras de incubação do tipo BOD, a 26º C, com umidade relativa de
70% e fotofase de 12 horas.
Quando era detectada a oviposição no papel toalha, a fêmea que se
encontrava cuidando dos ovos, bem como o papel toalha eram transferidos para
uma placa de Petri de poliestireno com diâmetro de 9 cm, até a eclosão das ninfas.
Após esse período a fêmea era retornada ao pote descartável, e as ninfas eram
alimentadas com a mesma dieta que os adultos, e a umidade das placas de Petri era
mantida através de papel toalha umedecido. Quando o espaço se tornava um fator
limitante, as ninfas eram divididas em mais placas de Petri, totalizando dez
indivíduos por placa, no máximo, e, quando adultos, eram transferidos para potes
descartáveis. Os imaturos foram mantidos nas mesmas condições ambientais que
os adultos.
Os adultos de Harmonia axyridis foram mantidos em potes plásticos
descartáveis de volume de 500 mL com um disco de papel de filtro, na proporção de
três casais por pote. Esses indivíduos foram alimentados ad libitum com ovos de
44
Anagasta kuehniella, a cada três dias, colocados no interior de uma estrutura de
papel dobrado, bem como com uma mistura de mel e levedo de cerveja na
proporção 1:1 (v:v), que era aplicada no interior da tampa dos potes, quando
necessário. A oviposição, de maneira geral, ocorreu na mesma estrutura onde era
colocado o alimento, e, sendo assim, a cada três dias essas estruturas eram
avaliadas e, em caso de presença de ovos, retiradas e colocadas em uma placa de
Petri de poliestireno com 9cm de diâmetro, até a eclosão das larvas. Quando as
larvas eclodiram, elas foram mantidas no mesmo recipiente, até que se tornassem
maiores, ponto no qual foram individualizadas em tubos de ensaio e alimentadas
com ovos de A. kuehniella ad libitum. Esses indivíduos foram mantidos em câmara
de incubação do tipo BOD, com temperatura de 25ºC, 70% de umidade relativa e 12
horas de fotofase.
Os ovos e larvas de Spodoptera frugiperda, Diatraea saccharalis e Anticarsia
gemmatalis foram adquiridos da empresa BUG Agentes Biológicos.
2.2.2 Teste de escolha
Em placas de Petri de 9cm de diâmetro foram colocados um indivíduo de
cada espécie de inseto presa trabalhada, ou ovos das mesmas, em pedaços de
papel com área de 1cm², e, juntamente desses, seis combinações distintas de
insetos predadores, em pontos equidistantes da placa (macho, fêmea ou imaturo de
E. annulipes ou H. axyridis), totalizando 12 tratamentos com vinte repetições cada.
O sistema foi observado por 30 minutos ou até a ocorrência de ataque, e a
escolha do predador era registrada. Se ao fim do tempo, o predador não houvesse
atacado nenhuma presa, a repetição era considerada como escolha nula por parte
do predador, com possibilidade de censura do resultado no momento da análise
estatística, evitando assim a computação de resultados que não refletem situações
experimentais em laboratório.
2.2.3 Teste de competição entre os predadores
Esse parâmetro foi testado através da liberação de uma lagarta de primeiro
ínstar de uma das pragas em uma placa de Petri de poliestireno com diâmetro de 35
mm seguida da liberação de predadores adultos em jejum de três dias, em pontos
equidistantes. Cada tratamento consistia de uma espécie de inseto praga associada
45
a machos de cada uma das espécies de predadores, fêmeas de cada uma das
espécies de predadores, machos e fêmeas de E. annulipes e machos e fêmeas de
H. axyridis, totalizando assim 12 tratamentos, com 20 repetições cada.
Assim que os insetos eram liberados, o sistema era observado durante trinta
minutos, ou até que algum dos predadores atacasse outro inseto, sendo o inseto
responsável pelo ataque, bem como sua vítima, o tempo de escolha e o tempo de
manipulação do alimento registrado.
2.2.4 Ocorrência de canibalismo e predação intraguilda (PIG)
Para observação desses comportamentos entre os insetos predadores, foi
efetuada a liberação de diferentes quantidades, estados de vida e sexos dos
mesmos, em placas de Petri de poliestireno com 35 mm de diâmetro, e o
comportamento desses foi avaliado durante trinta minutos, a fim de verificar a
ocorrência de ataque, qual o inseto responsável, e o tempo até que esse ocorresse.
Os tratamentos foram: a liberação de um macho e uma fêmea de E.
annulipes, a liberação de um macho e uma fêmea de H. axyridis, ambos para testar
a ocorrência de canibalismo, a liberação de um macho de cada espécie, a liberação
de uma fêmea de cada espécie, a liberação de uma ninfa de terceiro ínstar de E.
annulipes e de uma larva de terceiro ínstar de H. axyridis, a fim de testar ocorrência
de predação intraguilda, totalizando cinco tratamentos com 30 repetições cada.
Foram ajustados modelos lineares generalizados do tipo binomial aos dados
de preferência de presa e modelos Weibull de análise de sobrevivência aos dados
de tempo até ataque com teste de razão de verossimilhanças para modelos
encaixados a fim de testar a diferença entre tratamentos.
2.2.5 Teste de capacidade predatória
Em uma placa de Petri foi colocado um indivíduo de E. annulipes ou de H.
axyridis, podendo esse ser macho, fêmea ou imaturo de terceiro instar, sendo
oferecidos ovos ou lagartas de primeiro instar de uma das espécies de insetos presa
estudados, totalizando 36 tratamentos (2 espécies de predadores x 3 estágios de
vida/sexo x 3 tipos de presas x 2 estágios de vida da presa), com cinco repetições
cada. Foi observada a quantidade de presas consumidas pelo predador após 1h, 2h,
46
4h, 8h, 12h, 24h, 48h e 168h (uma semana), com valor contabilizado. Inicialmente
foram colocados 100 indivíduos da espécie presa em placa de Petri, sendo, os
valores de consumo contabilizados mediante observação constante nas primeiras
horas. Após o primeiro dia, os remanescentes foram retirados, o consumo
contabilizado, e os remanescentes foram retornado à placa de Petri, sendo
adicionados mais indivíduos a fim de totalizar 100 indivíduos na placa a cada dia,
com reposição de presas. As placas foram mantidas em fotofase de 12h,
temperatura 25ºC e umidade relativa de 70%. O delineamento foi inteiramente
casualizado, em esquema fatorial, com cinco repetições para cada tratamento
Para esse experimento foi ajustado um modelo linear generalizado do tipo
Poisson, com preditor linear de retas concorrentes, incluindo o efeito da interação
quádrupla entre espécie de presa, estágio da presa, espécie de predador e estágio
de desenvolvimento do predador. Foi feito um teste de razão de verossimilhanças
para testar paralelismo de retas.
2.2.6 Modelo Matemático
Este foi um estudo preliminar com o objetivo de comparar a dinâmica
predador presa das duas espécies de predadores, E. annulipes e H. axyridis sobre
a presa S. frugiperda em tempo contínuo, portanto utilizando equações diferenciais .
Os parâmetros utilizados no modelo foram na maior parte obtidos a partir de tabelas
de vida da literatura (LEMOS; RAMALHO; ZANUNCIO, 2003, MILLÉO;
FERNANDES; GODOY, 2014) e de parte dos experimentos com resultados
apresentados na tabela 14 deste trabalho. Para conveniência algébrica os valores
iniciais de predadores e presa foram sempre divididos por 10 para que a proporção
de cada um deles pudesse simular a relação predador-presa sem que as
populações se extinguissem logo nos primeiros passos de tempo, visto que o
modelo utilizado é independente da densidade, assumindo que o predador depende
integralmente da presa para sobreviver. A taxa de ataque utilizada (a) foi obtida a
partir do número médio de lagartas de S. frugiperda consumidas por fêmeas na
primeira hora do experimento (Tabela 14). Os outros parâmetros do modelo foram
obtidos a partir da tabela de vida de E. annulipes (LEMOS et al., 2003), sendo
especificados a seguir: b = 0.02 (taxa intrínseca de crescimento), e = 0.5 (eficiência
de conversão de presas em prole): valor assumido arbitrariamente considerando que
47
50% das presas seriam convertidas em prole e s = 0.02 (mortalidade do predador
em caso de fracasso na obtenção da presa), sendo esses dados provenientes de
experimentos com dietas artificiais.
2.3 Resultados e Discussão
2.3.1 Teste de escolha
2.3.1.1 Ovos
Os resultados do teste de preferência dos predadores por uma das espécies
de presa, tanto para ovos como lagartas são apresentados abaixo (Tabelas 1 e 4),
bem como o tempo médio de escolha (Tabelas 2 e 5) e manipulação da presa em
ambas as condições (Tabelas 3 e 6).
Tabela 1 - Porcentagem de escolha de machos, fêmeas e imaturos de Euborellia annulipes e Harmonia axyridis quando oferecidos ovos de cada espécie de inseto presa. Foi considerada escolha “nula” quando se passaram 30 minutos sem qualquer escolha por parte do predador
Escolha
Predador
Spodoptera
frugiperda
Anticarsia
gemmatalis
Diatraea
saccharalis Nula
Euborellia
annulipes
Macho 75% 10% 0% 15%
Fêmea 80% 10% 0% 10%
Ninfa 65% 20% 0% 15%
Harmonia
axyridis
Macho 60% 25% 15% 0%
Fêmea 70% 20% 10% 0%
Larva 55% 35% 0% 10%
Para Euborellia annulipes, em nenhum dos tratamentos houve predação de
ovos de Diatraea saccharalis, havendo até 15% de nulidade para as ninfas, mas
sem a escolha dessa espécie de presa (Figura 1). Foram observadas altas taxas de
escolha de Spodoptera frugiperda para ambas as espécies de predadores avaliados,
superior à escolha por Anticarsia gemmatalis por, no mínimo, 20%, como no caso
das larvas de Harmonia axyridis, e, no máximo, por 70%, como no caso das fêmeas
de E. annulipes. Em H. axyridis, houve menor incidência de nulidade em todos os
48
tratamentos, quando comparados à E. annulipes, porém houve escolha por ovos de
D. saccharalis por parte dos machos e fêmeas, o que resultou em menores taxas de
escolha para ovos de S. frugiperda.
Não houve escolha de ovos de D. saccharalis por larvas de H. axyridis. Esse
predador também apresentou a menor taxa de escolha de S. frugiperda em qualquer
um dos tratamentos envolvendo essa espécie de joaninha. Comparando-se as duas
espécies predadoras envolvidas, a escolha por A. gemmatalis foi maior em todos os
tratamentos envolvendo H. axyridis do que nos tratamentos envolvendo E.
annulipes. Ambas as espécies, no entanto, apresentaram preferências maiores por
S. frugiperda, seguida por A. gemmatalis, sendo que D. saccharalis apresentou as
menores taxas de preferências em todos os casos. Também é possível perceber
nesse experimento que a preferência de fêmeas de ambas as espécies predadoras
por ovos de S. frugiperda é maior que a dos respectivos machos e imaturos.
Figura 1 - Porcentagem de escolha dos predadores em diferentes estágios de vida sobre ovos
0%
10%
20%
30%
40%
50%
60%
70%
80%
90%
Macho Fêmea Ninfa Macho Fêmea Larva
Euborellia annulipes Harmonia axyridis
Esco
lha
Spodoptera frugiperda Anticarsia gemmatalis Diatraea saccharalis Nula
49
Tabela 2 - Tempo médio (em segundos) e desvio padrão de escolha de presas por machos, fêmeas e imaturos de Euborellia annulipes e Harmonia axyridis, quando oferecidos ovos de cada espécie de inseto presa. Células vazias indicam repetições onde tal escolha não foi observada no tempo de 30 min.
Tempo (segundos (s))
Predador
Spodoptera
frugiperda
Anticarsia
gemmatalis
Diatraea
saccharalis
Euborellia
annulipes
Macho 167,64 ± 18,18 145,84 ± 3,05
Fêmea 98,74 ± 42,94 107,69 ± 2,87
Ninfa 129,58 ± 91,76 110,89 ± 7,22
Harmonia
axyridis
Macho 109,34 ± 49,33 106,19 ± 9,07 182,58 ± 4,88
Fêmea 99,77 ± 82,92 102,78 ± 11,75 168,91 ± 4,14
Larva 141,54 ± 68,61 175,40 ± 21,10
É possível relatar (Figura 2) que nas duas situações onde ocorreu escolha de
ovos de D. saccharalis por H. axyridis, o tempo médio de escolha foi maior que para
a escolha das outras espécies. Em se tratando dos tempos de escolha de S.
frugiperda, as fêmeas de ambas as espécies predadoras apresentaram tempos
menores de busca. O mesmo se observa no tempo de escolha de A. gemmatalis por
E. annulipes. E. annulipes levarou menor tempo na busca de A. gemmatalis que de
S. frugiperda, de maneira similar aos machos da mesma espécie, enquanto que os
imaturos de H. axyridis apresentaou maior tempo de busca por A. gemmatalis que
para S. frugiperda (Tabela 2).
50
Figura 2 - Tempo médio de escolha de predadores em diferentes estágios de vida sobre ovos das espécies de presa estudadas
Tabela 3 - Tempo médio de manipulação (em horas) e desvio padrão de presas por machos, fêmeas e imaturos de Euborellia annulipes e Harmonia axyridis, quando oferecidos ovos de cada espécie de inseto presa. Células vazias indicam repetições onde tal escolha não foi observada após trinta minutos
Predador
Tempo de Manuseio (horas (h))
Spodoptera frugiperda
Anticarsia gemmatalis
Diatraea saccharalis
Euborellia annulipes
Macho 0,16 ± 0,04 0,15 ± 0,02 Fêmea 0,13 ± 0,04 0,13 ± 0,01 Ninfa 0,19 ± 0,02 0,19 ± 0,02
Harmonia axyridis
Macho 0,10 ± 0,03 0,11 ± 0,02 0,11± 0,03
Fêmea 0,13 ± 0,04 0,11 ± 0,03 0,07 ± 0,01
Larva 0,20 ± 0,04 0,18 ± 0,02
No tempo de manipulação, observam-se maiores valores de tempo para os
imaturos do que observado para os adultos, em ambas as espécies (Tabela 3). O
aumento no tempo de manuseio em instares mais jovens também foi observado por
Maia e colaboradores (2004), para Chrysoperla externa alimentada com
Rhopalosiphum maidis em condições de laboratório, e por Ferreira e colegas (2007),
em Hippodamia convergens alimentada com Aphis gossypii, em cultivo controlado.
0
20
40
60
80
100
120
140
160
180
200
Macho Fêmea Ninfa Macho Fêmea Larva
Euborellia annulipes Harmonia axyridis
Tem
po
(s)
Spodoptera frugiperda Anticarsia gemmatalis Diatraea saccharalis
51
2.3.2.2 Lagartas
Tabela 4 - Porcentagem de escolha de machos, fêmeas e imaturos de Euborellia annulipes e Harmonia axyridis quando oferecidas lagartas de cada espécie de inseto presa. Foi considerada escolha “nula” quando se passaram 30 minutos sem qualquer escolha por parte do predador
Escolha
Predador
Spodoptera
frugiperda
Anticarsia
gemmatalis
Diatraea
saccharalis Nula
Euborellia
annulipes
Macho 40% 35% 20% 5%
Fêmea 55% 20% 25% 0%
Ninfa 45% 25% 10% 20%
Harmonia
axyridis
Macho 65% 15% 10% 10%
Fêmea 70% 20% 5% 5%
Larva 60% 25% 0% 15%
Na análise para escolha entre lagartas das três espécies de presa (Figura 2),
observou-se que, apenas a larva de terceiro instar de H. axyridis não predou a
lagarta de D. saccharalis (Tabela 4). Os adultos de H. axyridis apresentaram
predação sobre esse grupo, mas não ultrapassando 10% dos casos observados. A
preferência dessa espécie por S. frugiperda foi superior àquela de E. annulipes para
essa espécie de inseto praga, com 15% de diferença para fêmeas e larvas e 25%
para machos. A preferência de ambas as espécies por A. gemmatalis foi menor que
a por S. frugiperda. Apenas nas fêmeas de E. annulipes a preferência por D.
saccharalis foi maior que a preferência por A. gemmatalis. A maior taxa de nulidade
observada, de 20% ocorreu para ninfas de E. annulipes, enquanto que para fêmeas
dessas espécies, houve escolha entre as presas disponíveis em todas as repetições.
De modo geral, a nulidade foi maior para H. axyridis, mesmo com a ocorrência de
maior preferência por S. frugiperda, sendo que tal fenômeno é refletido em menores
taxas de escolha para as outras duas espécies (Figura 3).
52
Figura 3 - Porcentagem de escolha dos predadores em diferentes estágios de vida sobre lagartas das três espécies presa estudadas
Tabela 5 - Tempo médio (em segundos) e desvio padrão da escolha de presas por machos, fêmeas e imaturos de Euborellia annulipes e Harmonia axyridis, quando oferecidas lagartas de cada espécie de inseto presa. Células vazias indicam repetições onde tal escolha não foi observada após trinta minutos
Tempo (s)
Predador
Spodoptera
frugiperda
Anticarsia
gemmatalis
Diatraea
saccharalis
Euborellia
annulipes
Macho 87,03 ± 33,50 65,33 ± 22,80 105,19 ± 22,54
Fêmea 76,17 ± 50,14 61,09 ± 4,85 98,45 ± 34,00
Ninfa 86,17 ± 45,82 92,41 ± 64,27 103,00 ± 6,60
Harmonia
axyridis
Macho 122,69 ± 19,07 76,88 ± 15,70 103,39 ± 8,00
Fêmea 56,62 ± 16,64 82,58 ± 9,55 89,18
Larva 71,75 ± 18,19 99,24 ± 15,22
Do mesmo modo como ocorreu com os ovos, o tempo de escolha por lagartas
de D. saccharalis foi maior que para as outras duas espécies (Tabela 5). Para S.
0%
10%
20%
30%
40%
50%
60%
70%
80%
Macho Fêmea Ninfa Macho Fêmea Larva
Euborellia annulipes Harmonia axyridis
Esco
lha
Spodoptera frugiperda Anticarsia gemmatalis Diatraea saccharalis Nula
53
frugiperda, o tempo de escolha pelas fêmeas foi menor que o tempo de escolha
pelos machos e ninfas, sendo o tempo gasto por H. axyridis menor que aquele
observado para E. annulipes. O mesmo ocorre com as ninfas. No entanto, o tempo
médio de escolha por parte dos machos foi mais alto que dos machos de E.
annulipes, e o mais alto dentre as três espécies. E. annulipes se mostra mais rápida,
em todas as situações, na escolha de A. gemmatalis que H. axyridis (Figura 4).
Figura 4 - Tempo médio de escolha de predadores em diferentes estágios de vida sobre lagartas
Tabela 6 - Tempo médio de manipulação e desvio padrão de presas por machos, fêmeas e imaturos de Euborellia annulipes e Harmonia axyridis, quando oferecidas lagartas de cada espécie de inseto presa. Células vazias indicam repetições onde tal escolha não foi observada após trinta minutos
Tempo de manuseio (h)
Predador Spodoptera frugiperda
Anticarsia gemmatalis
Diatraea saccharalis
Euborellia annulipes
Macho 0,24 ± 0,06 0,23 ± 0,06 0,1 ± 0,04
Fêmea 0,20 ± 0,06 0,23 ± 0,05 0,16 ± 0,02
Ninfa 0,38 ± 0,04 0,36 ± 0,06 0,26 ± 0,01
Harmonia axyridis
Macho 0,17 ± 0,04 0,18 ± 0,03 0,11 ± 0,04
Fêmea 0,16 ± 0,04 0,14 ± 0,03 0,12 Larva 0,25 ± 0,05 0,25 ± 0,04
Observa-se, novamente, tendência ao aumento do tempo de manuseio
quando se tratando de instares imaturos quando comparados aos adultos, do
mesmo modo como ocorre em teste verificando escolha de ovos (Tabela 6).
0
20
40
60
80
100
120
140
160
180
200
Macho Fêmea Ninfa Macho Fêmea Larva
Euborellia annulipes Harmonia axyridis
Tem
po
(s)
Spodoptera frugiperda Anticarsia gemmatalis Diatraea saccharalis
54
Recursos orgânicos utilizados por insetos podem variar em muitos aspectos,
como valor nutricional apropriado, aceitabilidade, como a preferência do predador,
os custos e ganhos energéticos, e suas disponibilidade, dependendo de condições
ambientais (SCHOWALTER, 2000). A qualidade de um recurso é a energia líquida e
valor nutricional de dado recurso após levada em conta a habilidade de um indivíduo
em digerí-lo.
Cada recurso tem propriedades bioquímicas e características diferentes que
impede que diversas espécies os explorem igualmente. Navarajan (1979) e Shmidt e
Smith (1987) relataram que a aceitação de ovos pode ser variada entre espécies de
acordo com as características físicas e nutricionais. A aceitabilidade de um recurso
representa a tendência de um inseto utilizá-lo, dada a probabilidade de encontro de
recursos mais apropriados. Quando a tendência de encontro de recursos melhores é
baixa, recursos menos proveitosos podem se tornar energeticamente viáveis para
exploração (COURTNEY, 1985; 1986). As caraterísticas dos recursos são
identificadas quimicamente e, posteriormente com sinais visuais, gustativos, olfativos
e sonoros (DIXON, 1985; RAFFA; PHILIPS; SALOM 1993; STÄDLER, 1984).
Os predadores frequentemente equilibram o maior ganho energético contra
maior dispêndio energético, envolvido na captura e processamento de presas
(ERNSTING; VAN DER WERF, 1988). Isso resulta em escolhas de presas maiores e
mais nutritivas, com maior facilidade de manipulação (IWASAKI, 1990; RICHTER,
1990; STREAMS, 1994; MARK; OLESEN, 1996). De acordo com Carvalho e Souza
(2000), o tamanho da presa afeta o comportamento de escolha, bem como os
tempos de manuseio em larvas de crisopídeos. Em todos os casos observados, a
preferência por S. frugiperda foi maior que pelas outras duas espécies, sendo,
usualmente, seguida pela preferência por A. gemmatalis, com D. saccharalis
apresentando, em cinco de seis tratamentos, a menor porcentagem de escolha.
Dado que o tamanho médio de larvas de S. frugiperda pode alcançar 50 mm, as de
A. gemmatalis atingem, em média, 35 mm e as de D. saccharalis atingem
aproximadamente 25 mm (GALLO et al., 2002), é notável uma tendência de escolha
que favorece presas maiores. Iwasaki (1990) observou comportamento similar no
louva-a-deus Tenodera aridifolia em testes envolvendo grilos Gryllus bimaculatus,
enquanto Richter (1990) detectou esse comportamento em duas espécies de vespas
do gênero Polybia: P. occidentalis e P. diguetana, quando oferecidas larvas do
noctuídeo Bagisara repanda. Streams (1994) verificou maiores taxas de encontro e
55
de ataque para Notonecta undulata, a seus coespecíficos em condições de
laboratório, quanto maiores eram as presas (instares mais avançados). O mesmo
ocorre até para insetos herbívoros, como no caso de formigas Myrmica ruginodes,
que optam por sementes de Hepatica nobilis com elaiossoma (tecido rico em
lipídios) maiores (MARK; OLESEN, 1996).
2.3.2 Teste de competição entre os predadores
Na situação onde foi testada a competição entre os predadores por uma mesma
presa, foi possível observar, em alguns casos, que houve predação intraguilda, ou
canibalismo, antes de haver o consumo da presa por qualquer um dos predadores.
Também houve casos onde o experimento foi encerrado antes que qualquer ataque
ocorresse, mesmo que os indivíduos se encontrassem diversas vezes na placa de
Petri (Tabelas 7 e 8, e Figuras 5 e 6).
Tabela 7 - Distribuição, em porcentagem, do ataque de cada um dos predadores quando expostos a lagartas de três presas, competindo com outro predador inter ou intraespecífico
(Continua)
Escolha
Predação Intraguilda
Machos Fêmeas
Spodoptera frugiperda
Euborellia annulipes
Joaninha 5% Euborellia annulipes
Joaninha 20%
Presa 35% Presa 40%
Harmonia axyridis
Tesourinha 10% Harmonia axyridis
Tesourinha 0
Presa 40% Presa 30%
Nula
10% Nula
20%
Anticarsia gemmatalis
Euborellia annulipes
Joaninha 10% Euborellia annulipes
Joaninha 5%
Presa 40% Presa 40%
Harmonia axyridis
Tesourinha 5% Harmonia axyridis
Tesourinha 5%
Presa 35% Presa 45%
Nula
10% Nula
5%
Diatraea saccharalis
Euborellia annulipes
Joaninha 5% Euborellia annulipes
Joaninha 10%
Presa 25% Presa 40%
Harmonia axyridis
Tesourinha 10% Harmonia axyridis
Tesourinha 0%
Presa 35% Presa 40%
Nula
25% Nula
10%
56
Tabela 8 - Distribuição, em porcentagem, do ataque de cada um dos predadores quando expostos a lagartas de três presas, competindo com outro predador inter ou intraespecífico.
(Conclusão)
Canibalismo
Euborellia annulipes Harmonia axyridis
Spodoptera frugiperda
Macho
Fêmea 5%
Macho
Fêmea 5%
Presa 35% Presa 40%
Fêmea
Macho 0
Fêmea
Macho 10%
Presa 35% Presa 40%
Nula 20% Nula 5%
Escolha
Euborellia annulipes Harmonia axyridis
Anticarsia gemmatalis
Macho
Fêmea 10%
Macho
Fêmea 10%
Presa 35% Presa 30%
Fêmea
Macho 15%
Fêmea
Macho 20%
Presa 40% Presa 35%
Nula 0 Nula 5%
Diatraea saccharalis
Macho
Fêmea 0%
Macho
Fêmea 15%
Presa 35% Presa 30%
Fêmea
Macho 15%
Fêmea
Macho 0%
Presa 40% Presa 35%
Nula 10% Nula 25%
O que se observou também, é que o encontro não configura imediatamente
um “ataque”, podendo haver casos onde os insetos se encontram diversas vezes
antes que algum deles efetue o ataque. A busca, portanto, pode não ser somente
voltada à eliminação do outro predador, ou até mesmo para o consumo da presa
antes que o outro predador o faça. Usualmente o ataque ocorre quando há o
encontro entre os predadores diversas vezes, sem que nenhum deles encontre com
a presa e a consuma. Sendo assim, há a simulação de uma condição onde o inseto
não encontrou uma presa apropriada ao seu consumo, e teve de optar pelo ataque
ao “invasor”, que no caso é a outra espécie predadora.
57
Figura 5 - Porcentagem de ataque de um predador quando apresentado à lagarta de uma espécie de inseto presa e predador de outra espécie, entre machos e fêmeas
Figura 6 - Porcentagem de ataque de um predador quando apresentado à lagarta de uma espécie de inseto presa e outro predador da mesma espécie, de sexo diferente
0%
5%
10%
15%
20%
25%
30%
35%
40%
45%
50%
Machos Fêmeas Machos Fêmeas Machos Fêmeas
Spodoptera frugiperda Anticarsia gemmatalis Diatraea saccharalis
Esco
lha
Euborellia annulipes -> Joaninha Euborellia annulipes -> Lagarta Harmonia axyridis -> Tesourinha
Harmonia axyridis -> Lagarta Nula
0%
5%
10%
15%
20%
25%
30%
35%
40%
45%
Tesourinha Joaninha Tesourinha Joaninha Tesourinha Joaninha
Spodoptera frugiperda Anticarsia gemmatalis Diatraea saccharalis
Esco
lha
Macho -> Fêmea Macho -> Lagarta Fêmea -> Macho Fêmea -> Lagarta Nula
Presa
Presa
Presa Presa
58
As taxas de canibalismo, no entanto, quando havia a presença de uma presa,
foram diminutas, não ultrapassando 10% (2 de 20 repetições, Figura 6), enquanto a
maioria apresentou consumo da presa por um dos dois indivíduos envolvidos no
experimento. Conjectura-se então que, quando há disponibilidade espacial e de
alimento, a não ocorrência de canibalismo entre adultos se deve a algum
mecanismo de preservação inato à espécie, que visa reduzir mortes por motivos
intraespecíficos quando as condições ambientais forem favoráveis ao
desenvolvimento da espécie.
A mudança de comportamento para evitar predação intraguilda e canibalismo
pode ocorrer, de acordo com a densidade e diversidade de presas, bem como o
tamanho e estágio de vida dos animais envolvidos (RUDOLF, 2007). Johansson
(1993) observou que a predação intraguilda da espécie de Odonata Aeshna juncea
sobre Coenagrion hastulatum, Leucorrhinia dubia e Cordulia annea, bem como taxas
de canibalismo, diminuíram na presença de zooplâncton. O mesmo ocorre em
sistemas envolvendo aranhas, pois,a taxa de canibalismo de Pardosa palustres
diminui na presença de colêmbolos, ou de outras aranhas que podem ser usadas
como presas alternativas, como Xerolycosa miniata ou Zelotes sp. (RICKERS;
SCHEU, 2005).
Quando o tempo de busca dos predadores foi comparado (Tabela 8),
detectou-se que, de modo geral, não há grande diferença entre o tempo de ataque
das joaninhas por parte das tesourinhas, e que, quando tal diferença ocorre, o tempo
de busca se mostra menor nas fêmeas. Em algumas situações não foi possível obter
comparações, uma vez que a situação não ocorreu em nenhuma das repetições do
experimento, como é o caso da predação de tesourinhas por parte de joaninhas
fêmeas quando esses insetos foram liberados juntamente de uma lagarta de D.
saccharalis.
Percebe-se que em todas as situações, o tempo de busca nas repetições
onde qualquer predador atacou a lagarta do inseto praga, foi menor que o tempo de
busca nas repetições onde um predador atacou o outro, podendo, em alguns casos,
haver até mesmo variação entre o tempo de busca de E. annulipes se comparado ao
de H. axyridis, que em alguns casos pode ser menor, como no caso de machos de
ambas as espécies liberados juntamente com uma lagarta de D. saccharalis (Tabela
8).
59
Tabela 9 - Tempo médio (em segundos) de busca e desvio padrão de cada predador no teste de competição, com relação a cada uma das presas disponíveis. Células vazias indicam tratamentos onde não houve seleção de nenhuma das opções após 30 minutos
(Continua)
Tempo de Escolha
Predação Intraguilda
Machos Fêmeas
Spodoptera frugiperda
Euborellia
annulipes
Joaninha 349,12 Euborellia
annulipes
Joaninha 301,89 ± 8,08
Presa 105,99 ± 21,51 Presa 73,58 ± 5,97
Harmonia
axyridis
Tesourinha 275,09 ± 26,49 Harmonia
axyridis
Tesourinha
Presa 86,96 ± 8,90 Presa 59,76 ± 5,78
Anticarsia gemmatalis
Euborellia
annulipes
Joaninha 342,65 ± 17,13 Euborellia
annulipes
Joaninha 322,97
Presa 60,5 ± 4,07 Presa 74,99 ± 4,94
Harmonia
axyridis
Tesourinha 293,12 Harmonia
axyridis
Tesourinha 279,07
Presa 64,05 ± 4,02 Presa 78,92 ± 3,88
Diatraea saccharalis
Euborellia
annulipes
Joaninha 351,19 Euborellia
annulipes
Joaninha 300,84 ± 20,57
Presa 110,08 ± 5,94 Presa 101,10 ± 5,51
Harmonia
axyridis
Tesourinha 270,02 ± 30,08 Harmonia
axyridis
Tesourinha
Presa 92,79 ± 9,52 Presa 94,03 ± 14,01
Canibalismo
Tempo de Escolha
Euborellia annulipes Harmonia axyridis
Spodoptera frugiperda
Macho
Fêmea 368,33
Macho
Fêmea 327,42
Presa 86,85 ± 5,36 Presa 72,19 ± 7,33
Fêmea
Macho
Fêmea
Macho 340,91 ± 17,27
Presa 75,73 ± 8,29 Presa 55,83 ± 14,59
60
Tabela 8 - Tempo médio (em segundos) de busca e desvio padrão de cada predador no teste de competição, com relação a cada uma das presas disponíveis. Células vazias indicam tratamentos onde não houve seleção de nenhuma das opções após 30 minutos
(Conclusão)
Canibalismo
Tempo de Escolha
Anticarsia gemmatalis
Macho
Fêmea 355,37 ± 23,67
Macho
Fêmea 308,52 ± 19,31
Presa 64,67 ± 5,30 Presa 75,08 ± 4,05
Fêmea
Macho 353,93 ± 12,72
Fêmea
Macho 311,82 ± 12,24
Presa 62,05 ± 5,28 Presa 84,24 ± 7,54
Diatraea saccharalis
Macho
Fêmea
Macho
Fêmea 320,09 ± 15,58
Presa 108,53 ± 5,46 Presa 102,62 ± 4,98
Fêmea
Macho 360,51 ± 7,94
Fêmea
Macho
Presa 98,94 ± 12,10 Presa 96,79 ± 12,69
Tabela 10 - Tempo médio de manipulação (horas) e desvio padrão das presas pelos respectivos predadores em teste de competição.
(Continua)
Tempo de Manipulação
Predação Intraguilda
Machos Fêmeas
Spodoptera frugiperda
Euborellia annulipes
Joaninha 0,62 Euborellia annulipes
Joaninha 0,63 ± 0,06
Presa 0,22 ± 0,04 Presa 0,23 ± 0,05
Harmonia axyridis
Tesourinha 0,48 ± 0,02 Harmonia axyridis
Tesourinha
Presa 0,19 ± 0,04 Presa 0,16 ± 0,02
Anticarsia gemmatalis
Euborellia annulipes
Joaninha 0,59 ± 0,04 Euborellia annulipes
Joaninha 0,59
Presa 0,21 ± 0,04 Presa 0,22 ± 0,05
Harmonia axyridis
Tesourinha 0,53 Harmonia axyridis
Tesourinha 0,31
Presa 0,14 ± 0,03 Presa 0,12 ± 0,05
61
Tabela 9 - Tempo médio de manipulação (horas) e desvio padrão das presas pelos respectivos predadores em teste de competição
(Conclusão)
Tempo de Manipulação
Predação Intraguilda
Machos Fêmeas
Diatraea saccharalis
Euborellia annulipes
Joaninha 0,58 Euborellia annulipes
Joaninha 0,52 ± 0,05 Presa 0,15 ± 0,02 Presa 0,15 ± 0,04
Harmonia axyridis
Tesourinha 0,52 ± 0,12 Harmonia axyridis
Tesourinha
Presa 0,13 ± 0,03 Presa 0,14 ± 0,03
Canibalismo
Euborellia annulipes Harmonia axyridis
Spodoptera frugiperda
Macho
Fêmea 0,5
Macho
Fêmea 0,56
Presa 0,23 ± 0,06 Presa 0,16 ± 0,05
Fêmea
Macho Fêmea
Macho 0,58 ± 0,05
Presa 0,21 ± 0,06 Presa 0,15 ± 0,04
Anticarsia gemmatalis
Macho
Fêmea 0,43 ± 0,08
Macho
Fêmea 0,52 ± 0,06
Presa 0,21 ± 0,05 Presa 0,16 ± 0,04
Fêmea
Macho 0,50 ± 0,03
Fêmea
Macho 0,53 ± 0,28
Presa 0,22 ± 0,03 Presa 0,10 ± 0,03
Diatraea saccharalis
Macho
Fêmea Macho
Fêmea 0,48 ± 0,07
Presa 0,16 ± 0,04 Presa 0,11 ± 0,03
Fêmea
Macho 0,50 ± 0,07
Fêmea
Macho Presa 0,15 ± 0,05 Presa 0,12 ± 0,05
Quando a ocorrência de competição entre os predadores é testada,
juntamente com a presença de uma presa, é notável o fato de que,
independentemente da condição experimental testada, seja competição
interespecífica, ou intraespecífica, o tempo de manipulação da presa aumenta
quando ocorre canibalismo ou competição intraguilda (Tabela 9), mantendo-se, no
entanto, constante, entre as lagartas das pragas testadas.
62
2.3.3 Ocorrência de canibalismo e predação intraguilda (PIG)
Tabela 11 - Distribuição, em porcentagem, da ocorrência de predação intraguilda entre os predadores, quando em placa de Petri. Foi considerada nula aquela repetição onde não houve ataque após trinta minutos
Porcentagem de ataques de um predador sobre o outro
Machos Fêmeas Imaturos
E. annulipes 46,67% E. annulipes 50,00% E. annulipes 36,67%
H. axyridis 26,67% H. axyridis 23,34% H. axyridis 30,00%
Nula 26,66% Nula 26,66% Nula 33,33%
Na tabela 10 foi constatada a ocorrência de predação intraguilda entre
Euborellia annulipes e Harmonia axyridis. Não foram detectadas diferenças nos três
tratamentos, com 𝜒22 = 1,9011, 𝑝 = 0,3865. Porém, ao longo das observações, não
foi observada busca ativa do outro predador, bem como qualquer tentativa de evitar
o confronto entre predadores. O observado foi que, em caso de encontro entre as
espécies ocorre ataque, e, com maior frequência de sucessos para E. annulipes. As
probabilidades estimadas de escolha de H. axyridis foram de 0,37 para machos,
0,32 para fêmeas e 0,53 para imaturos.
Tabela 12 - Percentual de mortalidade devido ao canibalismo entre os predadores investigados. Foi considerada nula aquela repetição onde não houve ataque após trinta minutos
Porcentagem de ataques de um
sexo em relação a outro
Euborellia
annulipes
Harmonia
axyridis
Macho 23,34% Macho 26,67%
Fêmea 40,00% Fêmea 36,66%
Nula 36,66% Nula 36,66%
O canibalismo (Tabela 11) foi observado em ambas as espécies, e, quando
ocorria, não houve diferença entre os sexos de ambas as espécies, sendo obtido
𝜒12 = 0,3032, 𝑝 = 0,5819, com probabilidades estimadas de escolha de fêmea de
0,67 para Euborellia annulipes e de 0,58 para Harmonia axyridis. Isso ocorre mesmo
63
quando há diferença de tamanho entre machos (menores) e fêmeas (maiores), o
que levaria a supor maior ataque.
Tabela 13 - Tempo médio (em segundos) de ocorrência e desvio padrão de cada predador em teste para predação intraguilda.
Tempo de escolha
Machos Fêmeas Imaturos
E. annulipes 348,85±12,30 E. annulipes 445,67±19,30 E. annulipes 492,45±8,65
H. axyridis 256,12±11,08 H. axyridis 309,13± 1,21 H. axyridis 348,2±16,22
Não foi detectada diferença entre o tempo até ataque entre os diferentes
tratamentos (Tabela 12), tanto para machos, fêmeas ou imaturos, com a obtenção
de 𝜒22 = 5,95, 𝑝 = 0,0510, a despeito do valor de p sugerir diferença marginalmente
significativa. No entanto, algumas peculiaridades comportamentais foram
observadas no decorrer do experimento, principalmente quanto aos imaturos, onde
houve casos de indivíduos se encontrando mais de cinco vezes antes de qualquer
ataque por parte deles.
Tabela 14 - Tempo médio (em segundos) de ocorrência e desvio padrão de cada predador em teste para canibalismo
Tempo de ocorrência
Euborellia annulipes Harmonia axyridis
Macho 352,80 ± 20,06 Macho 295,87 ±7,57
Fêmea 366,17 ± 14,00 Fêmea 314,80 ± 9,12
Quanto ao canibalismo (Tabela 13), não se observou diferença no tempo de
busca entre machos e fêmeas das duas espécies, com 𝜒12 = 0,4163, 𝑝 = 0,5188. No
caso das tesourinhas, isso permite inferir que o tamanho não é um fator influente no
tempo de busca por parte do inseto, uma vez que a fêmea é usualmente maior que o
macho.
64
Figura 7 - Porcentagem de ocorrência observada em cada tratamento de teste para predação intraguilda e canibalismo (em barras) e tempo médio de escolha pelos insetos (em pontos) com desvio padrão
Observando-se de maneira geral, percebe-se a regularidade entre os
tratamentos, tanto em porcentagem de escolha, quanto no tempo (Figura 7).
2.3.4 Teste de capacidade predatória
Os resultados dos testes de capacidade predatória são apresentados com
uma tabela para cada inseto presa: S. frugiperda (Tabela 14); A. gemmatalis (Tabela
15) e D. saccharalis (Tabela 16).
0,00
100,00
200,00
300,00
400,00
500,00
600,00
0,00
10,00
20,00
30,00
40,00
50,00
60,00
Mac
ho
Fêm
ea
Nu
la
Mac
ho
Fêm
ea
Nu
la
E. a
nn
ulip
es
H. a
xyri
dis
Nu
la
E. a
nn
ulip
es
H. a
xyri
dis
Nu
la
E. a
nn
ulip
es
H. a
xyri
dis
Nu
la
Euborelliaannulipes
Harmonia axyridis Machos Fêmeas Imaturos
Tem
po
de
Esco
lha
(s)
Po
rcen
tage
m d
e es
colh
a
Tratamento
65
Tabela 15 - Quantidade média e desvio padrão de ovos e lagartas de Spodoptera frugiperda consumidas por machos, fêmeas adultos, e imaturos de Euborellia annulipes e Harmonia axyridis ao longo de 7 dias
Ovos
Tempo de Consumo (h)
Predadores 1 2 4 8
Euborellia annulipes
Macho 7,8 ± 0,83 14,2 ± 3,11 17,8 ± 2,58 20,8 ± 5,06
Fêmea 8,6 ± 1,14 15,8 ± 2,16 19,2 ± 2,58 25,4 ± 5,02
Ninfa 4,4 ± 1,14 5,6 ± 1,14 7,2 ± 1,64 11,6 ± 2,07
Harmonia axyridis
Macho 8,8 ± 2,58 12,8 ± 2,38 19,6 ± 2,40 23,2 ± 2,86
Fêmea 10,2 ± 1,64 14,6 ± 2,07 22,2 ± 3,42 27,4 ± 2,40
Larva 6,2 ± 1,30 7,8 ± 1,48 10,4 ± 1,67 12,0 ± 1,58
Tempo de Consumo (h)
Predadores 12 24 48 168
Euborellia annulipes
Macho 34,6 ± 4,09 84,4 ± 6,42 139,6 ± 4,33 521,8 ± 16,22
Fêmea 38,2 ± 3,03 87,6 ± 6,26 146,8 ± 5,93 529,2 ± 14,30
Ninfa 13,8 ± 3,03 21,8 ± 3,03 47,4 ± 6,50 289,6 ± 8,44
Harmonia axyridis
Macho 34,0 ± 4,35 90,8 ± 4,76 152,2 ± 7,39 435,2 ± 6,01
Fêmea 41,6 ± 2,40 93,2 ± 5,40 172,4 ± 7,12 503,2 ± 8,31
Larva 16,2 ± 2,16 24,2 ± 3,49 40,6 ± 3,91 292,6 ± 7,98
Lagartas
Tempo de Consumo (h)
Predadores 1 2 4 8
Euborellia annulipes
Macho 2,2 ± 0,83 3,6 ± 1,14 5,2 ± 2,38 7,2 ± 1,92
Fêmea 2,4 ± 1,14 3,6 ± 0,89 5,8 ± 0,83 8,0 ± 1,58
Ninfa 0,8 ± 0,83 1,8 ± 0,83 2,4 ± 0,54 3,2 ± 1,09
Harmonia axyridis
Macho 6,8 ± 1,30 8,6 ± 0,89 10,6 ± 1,51 11,8 ± 1,30
Fêmea 7,6 ± 1,51 9,4 ± 1,14 11,4 ± 1,34 12,8 ± 1,48
Larva 2,6 ± 1,51 5,0 ± 1,58 6,6 ± 1,51 7,2 ± 1,64
Tempo de Consumo (h)
Predadores 12 24 48 168
Euborellia annulipes
Macho 9,0 ± 1,58 13,4 ± 2,51 21,4 ± 3,97 62 ± 3,93
Fêmea 10,4 ± 1,67 13,8 ± 2,38 23,8 ± 1,92 63,6 ± 5,17
Ninfa 4,0 ± 1,00 4,8 ± 1,30 8,2 ± 1,92 19,8 ± 3,83
Harmonia axyridis
Macho 14,4 ± 1,67 14,8 ± 1,83 20,6 ± 2,07 54,8 ± 4,96
Fêmea 14,6 ± 1,14 16,6 ± 1,14 22,8 ± 3,03 59,4 ± 3,64
Larva 8,4 ± 1,67 10,2 ± 1,30 13,8 ± 1,92 25,4 ± 3,36
As fêmeas de ambas as espécies, ao fim da semana do experimento,
consumiram mais presas, sejam ovos ou lagartas, que os machos. A espécie E.
annulipes, ao fim da semana, consumiu mais insetos presa que H. axyridis, em
66
todos os tratamentos, com imaturos consumindo aproximadamente 25% do total de
ovos, e menos que 50% do total de lagartas (Figuras 8 e 9).
Figura 8 - Evolução da quantidade de ovos de Spodoptera frugiperda consumidos por diferentes
estágios de predadores ao longo de sete dias
Figura 9 - Evolução da quantidade de lagartas de Spodoptera frugiperda consumidas por diferentes
estágios de predadores ao longo de sete dias
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Euborellia annulipes
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Euborellia annulipes
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Harmonia axyridis
Harmonia axyridis
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Euborellia annulipes Macho
Euborellia annulipes Fêmea
Euborellia annulipes Ninfa
Harmonia axyridis Macho
Harmonia axyridis Fêmea
Harmonia axyridis Larva
67
Tabela 16 - Quantidade média de ovos e lagartas e desvio padrão de Anticarsia gemmatalis consumidas por machos e fêmeas adultos, e imaturos de Euborellia annulipes e Harmonia axyridis ao longo de 7 dias
Ovos
Tempo de Consumo (h)
1 2 4 8
Euborellia annulipes
Macho 4,6 ± 1,14 7,6 ± 2,07 12,8 ± 2,38 16,8 ± 2,38
Fêmea 5,2 ± 0,83 7,4 ± 1,14 11,2 ± 2,58 23,4 ± 3,84
Ninfa 2,2 ± 0,83 4,2 ± 1,30 7,2 ± 1,92 15,0 ± 1,56
Harmonia axyridis
Macho 1,6 ± 0,89 3,2 ± 1,30 6,4 ± 1,67 13,6 ± 2,30
Fêmea 2,2 ± 1,30 4,8 ± 1,48 7,8 ± 1,48 16,2 ± 2,38
Larva 6,2 ± 1,30 7,8 ± 1,48 10,4 ± 1,67 12,0 ± 1,58
Tempo de Consumo (h)
12 24 48 168
Euborellia annulipes
Macho 26,4 ± 3,20 54,0 ± 5,00 38,4 ± 9,44 555,8 ± 12,55
Fêmea 29,8 ± 4,49 69,8 ± 4,96 123,4 ± 11,41 593,8 ± 6,87
Ninfa 19,2 ± 2,38 40,8 ± 4,96 63,4 ± 5,31 196,8 ± 12,45
Harmonia axyridis
Macho 18,0 ± 2,73 51,6 ± 5,45 90,2 ± 3,83 493,6 ± 10,21
Fêmea 22,8 ± 3,56 54,6 ± 5,12 98,4 ± 6,50 543,2 ± 9,88
Larva 16,2 ± 2,16 24,2 ± 3,49 40,6 ± 3,91 292,6 ± 7,98
Lagartas
Tempo de Consumo (h)
1 2 4 8
Euborellia annulipes
Macho 2,0 ± 0,70 3,4 ± 1,67 6 ± 1,58 10,4 ± 1,14
Fêmea 1,8 ± 0,83 3,8 ± 0,83 5,8 ± 1,30 7,8 ± 1,30
Ninfa 0,6 ± 0,54 1,8 ± 0,83 2,4 ± 0,54 4,6 ± 1,14
Harmonia axyridis
Macho 1,8 ± 0,83 3,4 ± 0,89 4,2 ± 0,83 6,6 ± 1,51
Fêmea 2,0 ± 0,70 4,4 ± 1,14 7,2 ± 1,30 10,2 ± 1,30
Larva 0,4 ± 0,54 1,4 ± 0,54 2,8 ± 0,83 4,4 ± 1,14
Tempo de Consumo (h)
12 24 48 168
Euborellia annulipes
Macho 13,6 ± 1,51 17,4 ± 1,67 23,0 ± 3,16 49,6 ± 4,15
Fêmea 10,8 ± 1,64 15,4 ± 2,07 28,4 ± 2,07 53,4 ± 4,77
Ninfa 6,0 ± 2,12 7,2 ± 1,92 9,0 ± 1,58 17,8 ± 3,03
Harmonia axyridis
Macho 8,8 ± 1,30 13,8 ± 2,77 19,4 ± 3,20 41,2 ± 3,70
Fêmea 12,4 ± 2,30 15,6 ± 2,30 23,6 ± 3,04 47,6 ± 4,72
Larva 5,6 ± 1,81 7,8 ± 1,92 11,2 ± 1,92 18,6 ± 3,36
Do mesmo modo como ocorreu com S. frugiperda, as fêmeas consumiram
mais insetos ao longo do período de estudo que os machos e imaturos em todos os
tratamentos, havendo, de modo geral, mais consumo por parte de E. annulipes que
de H. axyridis. Esse fenômeno se deu para ovos e lagartas. O consumo geral, no
68
entanto, foi menor que o consumo de S. frugiperda, por parte de ambas as espécies,
e maior que o de D. saccharalis (Figuras 10 e 11).
Figura 10- Evolução da quantidade de ovos de Anticarsia gemmatalis consumidos por diferentes estágios de predadores ao longo de sete dias
Figura 11 - Evolução da quantidade de lagartas de Anticarsia gemmatalis consumidos por diferentes
estágios de predadores ao longo de sete dias
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Euborellia annulipes Macho
Euborellia annulipes Fêmea
Euborellia annulipes Ninfa
Harmonia axyridis Macho
Harmonia axyridis Fêmea
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Euborellia annulipes Macho
Euborellia annulipes Fêmea
Euborellia annulipes Ninfa
Harmonia axyridis Macho
Harmonia axyridis Fêmea
Harmonia axyridis Larva
69
Tabela 17 - Quantidade média e desvio padrão de ovos e lagartas de Diatraea saccharalis consumidas por machos e fêmeas adultos, e imaturos de Euborellia annulipes e Harmonia axyridis ao longo de 7 dias
Ovos
Tempo de Consumo (h)
1 2 4 8
Euborellia annulipes
Macho 0,8 ± 0,44 2,0 ± 0,70 4,2 ± 1,30 10,6 ± 2,07
Fêmea 0,6 ± 0,54 2,4 ± 1,14 4,4 ± 1,94 12,2 ± 2,58
Ninfa 0,4 ± 0,54 1,2 ± 1,09 2,4 ± 1,14 4,2 ± 1,64
Harmonia axyridis
Macho 2,4 ± 0,89 3,4 ± 0,54 6,0 ± 1,00 7,8 ± 1,30
Fêmea 2,8 ± 0,83 3,8 ± 0,83 7,2 ± 1,30 9,0 ± 1,58
Larva 0,8 ± 0,83 2,2 ± 0,83 5,4 ± 1,51 7,2 ± 1,30
Tempo de Consumo (h)
12 24 48 168
Euborellia annulipes
Macho 22,0 ±2,91 36,8 ± 5,06 67,0 ± 5,70 431,0 ± 25,91
Fêmea 25,4 ± 2,70 40,8 ± 3,49 71,4 ± 7,82 455,0 ± 29,89
Ninfa 11,0 ± 2,54 21,0 ± 3,16 38,6 ± 4,66 123,4 ± 8,44
Harmonia axyridis
Macho 15,0 ± 2,34 30,8 ± 2,38 77,0 ± 3,16 503,8 ± 14,88
Fêmea 19,0 ± 3,16 39,4 ± 2,40 88,4 ± 4,15 534,4 ± 9,39
Larva 13,2 ± 1,92 24,6 ± 4,03 60,2 ± 5,16 198,2 ± 10,35
Lagartas
Tempo de Consumo (h)
1 2 4 8
Euborellia annulipes
Macho 2,6 ± 1,14 4,2 ± 1,30 5,6 ± 1,14 12,8 ± 1,30
Fêmea 3,2 ± 1,48 4,4 ± 1,81 7,4 ± 1,51 14,4 ± 1,81
Ninfa 1,8 ± 0,83 2,8 ± 0,83 3,6 ± 0,89 5,6 ± 1,14
Harmonia axyridis
Macho 1,2 ± 0,83 4,2 ± 1,30 5,4 ± 1,14 7,8 ± 1,30
Fêmea 7,6 ± 1,51 9,4 ± 1,14 11,4 ± 1,34 12,8 ± 1,48
Larva 1,4 ± 0,54 4,8 ± 1,30 6,6 ± 1,14 9,2 ± 1,78
Tempo de Consumo (h)
12 24 48 168
Euborellia annulipes
Macho 17,6 ± 1,14 22,8 ± 2,48 29,2 ± 1,30 48,8 ± 5,06
Fêmea 19,2 ± 1,92 25,4 ± 2,70 30,4 ± 2,88 51,6 ± 6,26
Ninfa 7,2 ± 0,83 8,8 ± 0,83 10,4 ± 1,14 17,6 ± 2,70
Harmonia axyridis
Macho 11,6 ± 2,07 16,0 ± 2,54 26,8 ± 3,96 64,2 ± 4,43
Fêmea 14,6 ± 1,14 16,6 ± 1,14 22,8 ± 3,03 59,4 ± 3,64
Larva 12,6 ± 3,04 15,0 ± 1,87 30,0 ± 2,73 68,4 ± 4,82
O consumo ao longo dos sete dias, em todos os tratamentos) foi maior para
H. axyridis que para E. annulipes (Figuras 12 e 13). A diferença no consumo entre
as espécies pode ser resultante de uma maior ou menor adaptação desses aos
recursos, podendo haver maior consumo para compensar inadequação energética
do recurso (Schowalter, 2000). O consumo por parte das fêmeas também se
70
mostrou maior que o dos machos, tanto para ovos quanto para lagartas, sendo que
o fenômeno de consumo menor por parte dos imaturos, com taxas de consumo
entre 20 e 50% do total consumido pelos adultos.
Figura 12 - Evolução da quantidade de ovos de Diatraea saccharalis consumidos por diferentes
estágios de predadores ao longo de sete dias
Figura 13 - Evolução da quantidade de lagartas de Diatraea saccharalis consumidos por diferentes estágios de predadores ao longo de sete dias
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Horas
Euborellia annulipes Macho
Euborellia annulipes Fêmea
Euborellia annulipes Ninfa
Harmonia axyridis Macho
Harmonia axyridis Fêmea
Harmonia axyridis Larva
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Horas
Euborellia annulipes Macho
Euborellia annulipes Fêmea
Euborellia annulipes Ninfa
Harmonia axyridis Macho
Harmonia axyridis Fêmea
Harmonia axyridis Larva
71
Tabela 18 - Consumo diário médio de ovos e lagartas de Spodoptera frugiperda, Anticarsia gemmatalis e Diatraea saccharalis por machos e fêmeas adultos, e imaturos de Euborellia annulipes e Harmonia axyridis
Ovos
Euborellia annulipes Harmonia axyridis
Macho Fêmea Ninfa Macho Fêmea Larva
Spodoptera frugiperda 74,74 75,60 41,37 62,17 71,88 41,80
Anticarsia gemmatalis 79,40 84,83 28,11 70,51 77,60 21,83
Diatraea saccharalis 61,57 65,00 17,63 71,97 76,34 28,31
Lagartas
Euborellia annulipes Harmonia axyridis
Macho Fêmea Ninfa Macho Fêmea Larva
Spodoptera frugiperda 8,86 9,09 2,83 7,83 8,49 3,63
Anticarsia gemmatalis 7,09 7,63 2,54 5,89 6,80 2,66
Diatraea saccharalis 6,97 7,37 2,51 9,17 9,77 4,46
O teste de paralelismo para o consumo de presas (Figuras 8 a 13) revelou
que as retas são concorrentes, havendo diferença em todas as curvas (𝜒232 =
3806,10, 𝑝 < 0,0001), e o teste de qui-quadrado da análise de deviance para a
interação quádrupla permite inferir que há interação significativa entre todos os
fatores do estudo, através de χ232 = 3806,10, p < 0,0001.
Observa-se que em todos os casos, menos para o consumo de lagartas de D.
saccharalis por H. axyridis, o consumo de S. frugiperda foi maior que o das outras
espécies. Também é observável que o consumo médio das fêmeas foi maior que
dos machos e imaturos, e que o dos imaturos foi consideravelmente menor (Tabela
17).
A quantidade consumida pode depender de diversos fatores, como o tamanho
do predador e da presa, as necessidades energéticas do predador, seu estágio de
vida e sexo. O maior consumo de alimento por parte de fêmeas já foi observado em
percevejos antocorídeos (YOSHITAKA; YOSHIMI, 1999); baratas (COCHRAN,
1983); e moscas (DIXON, 1960; WEBSTER ET al., 1979). Em todos os casos isso
foi associado ao comportamento reprodutivo das fêmeas.
72
Os resultados aqui encontrados assemelham-se aos encontrados por Reis
(1988) com predação de S. frugiperda por Doru luteipes (Dermaptera: Forficulidae),
Alvarenga e colaboradores, com predação de Schizaphis graminum por D. luteipes
(Hemiptera: Aphididae) (1995) e Silva (2006), com, consumo de S. frugiperda por E.
annulipes, com maior consumo em instares imaturos finais e adultos, e com
consumo intermediário para imaturos de terceiro instar.
2.3.5 Modelo Matemático
A figura 14 descreve a tendência cíclica para a menor taxa de ataque de E.
annulipes sobre S. frugiperda, obtida em apenas 1 hora de confinamento. Com 8
horas de consumo (Tabela 14) a taxa de encontro entre predador e presa aumenta
três vezes mais (de 0.02 para 0.08, obtidos a partir de resultados de experimento de
taxa de consumo) resultando em extinção de ambos (Figura 15).
Figura 14 - Dinâmica predador presa em simulações numéricas assumindo que fêmeas de E. annulipes predam S. frugiperda. Parâmetros: a=0.02; b=0.02, e=0.5, s=0.02. No gráfico “dinâmica no tempo”, a linha vermelha pontilhada descreve a trajetória de E. annulipes, e a linha preda sólida, a dinâmica de S. frugiperda
73
Figura 15 - Dinâmica predador presa em simulações numéricas assumindo que fêmeas de E. annulipes predam S. frugiperda. Parâmetros: a=0.08, b=0.02, e=0.5, s=0.02. No gráfico “dinâmica no tempo”, a linha vermelha pontilhada descreve a trajetória de E. annulipes, e a linha preta sólida, a dinâmica de S. frugiperda
Este resultado decorre da alta sensibilidade da taxa de ataque para um
sistema extremamente simples simulando apenas a influência da interação entre as
duas espécies. Nas simulações realizadas com a espécie predadora H. axyridis, a
taxa intrinseca de crescimento (b) parece ter sido o parâmetro responsável pelo
aumento da sustentabilidade do ciclo entre as duas espécies (Figura 16). Para esta
simulação os valores dos parâmetros foram praticamente os mesmos, exceto pela
taxa intrínseca que foi maior que a utilizada para E. annulipes. A exemplo da
simulação apresentada na figura 15, levando em conta 8 horas de consumo, agora
de S. frugiperda por H. axyridis nota-se que o aumento no consumo quase que não
influencia a sustentabilidade das duas espécies, como notado na simulação com E.
annulipes (Figura 17).
74
Figura 16 - Dinâmica predador presa em simulações numéricas assumindo que fêmeas de H. axyridis predam S. frugiperda. Parâmetros: a=0.076, b=0.13, e=0.5, s=0.02. No gráfico “dinâmica no tempo”, a linha vermelha pontilhada descreve a trajetória de H. axyridis, e a linha preta sólida, a dinâmica de S. frugiperda
Figura 17 - Dinâmica predador presa em simulações numéricas assumindo que fêmeas de H. axyridis predam S. frugiperda. Parâmetros: a=0.128, b=0.13, e=0.5, s=0.02. No gráfico “dinâmica no tempo”, a linha vermelha pontilhada descreve a trajetória de H. axyridis, e a linha preta sólida, a dinâmica de S. frugiperda
Se a mortalidade da espécie predadora H. axyridis for manipulada de acordo
com o resultado obtido por Milléo, Fernandes e Godoy (2014), ou seja, s=0.49, a
dinâmica predador presa para as duas espécies pode ser caracterizada por ciclo
75
limite de dois pontos (Figura 18), sugerindo que a diminuição da sobrevivência de H.
axyridis poderia gerar estabilização no sistema, provavelmente em decorrência da
queda indireta na taxa de encontro entre predador e presa. Estes resultados, apesar
de advindos de simulações bastante simples, podem servir de subsídios para
implementações de testes laboratoriais e criação massal visando estudos voltados
para o controle biológico. A princípio, E. annulipes mostra-se mais eficaz que H.
axyridis para o controle de S. frugiperda. Contudo, para a manutenção de
populações sob condições de laboratório, a manipulação das taxas de encontro e/ou
da mortalidade dos predadores seriam procedimentos recomendados visando a
obtenção de resultados satisfatórios em termos de sustentabilidade das populações
de predadores.
Figura 18 - Dinâmica predador presa em simulações numéricas assumindo que fêmeas de H. axyridis predam S. frugiperda. Parâmetros: a=0.128, b=0.13, e=0.5, s=0.49. No gráfico “dinâmica no tempo”, a linha vermelha pontilhada descreve a trajetória de H. axyridis, e a linha preta sólida, a dinâmica de S. frugiperda
76
77
3 CONSIDERAÇÕES FINAIS
CONSIDERAÇÔES FINAIS
O uso de insetos no controle biológico é uma prática que pode beneficiar a
agricultura brasileira em razão da alta biodiversidade de insetos existente nos
trópicos. Com o presente estudo foi possível observar que os testes de predação
com o dermáptero Euborellia annulipes e o besouro coccinelídeo Harmonia axyridis
sobre Spodoptera frugiperda, Anticarsia gemmatalis e Diatraea saccharalis, parecem
indicar bom potencial para utilização das espécies em programas de Manejo
Integrado de Pragas, visando menor perda de produtividade e danos ambientais em
culturas importantes no cenário agrícola brasileiro, quando utilizados no controle de
ovos ou larvas recém eclodidas.
A capacidade de consumo de recursos por parte de ambos os insetos varia
entre as diversas presas testadas, no entanto, em uma situação real de manejo, é
possível adaptar a escolha por um ou outro inseto predador baseado em
características locais, como por exemplo, clima, e não apenas com base na
eficiência do inseto em questão.
Apesar da ocorrência de predação intraguilda e canibalismo em algumas das
situações experimentais, a eficiência desses insetos como predadores se mostra no
consumo diário médio, que, para ovos das três pragas é de, aproximadamente 70 e
de lagartas, de aproximadamente 10, para ambos os predadores, algo que, somado
à alta longevidade desses predadores solidifica ainda mais essas conclusões.
Com base nos modelos matemáticos, a princípio, para controle de S.
frugiperda, Euborellia annulipes se mostra mais eficaz que H. axyridis, porém, esse
trabalho se mostra como subsídio para aprofundamento no tema.
78
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REFERÊNCIAS
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