UNIVERSIDADE DE SÃO PAULO FFCLRP - USP...Megaloptera, Trichoptera e Diptera. (Merrit & Cummins,...
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UNIVERSIDADE DE SÃO PAULO
FFCLRP – DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ENTOMOLOGIA
Avaliação do papel das perturbações físicas do substrato sobre a fauna de
macroinvertebrados aquáticos de um riacho neotropical.
Rafael Silva Gandolfo
Dissertação apresentada à Faculdade de
Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto
da USP, como parte das exigências para
obtenção do título de Mestre em Ciências,
Área: Entomologia.
RIBEIRÃO PRETO – SP
2012
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UNIVERSIDADE DE SÃO PAULO
FFCLRP – DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ENTOMOLOGIA
Avaliação do papel das perturbações físicas do substrato sobre a fauna de
macroinvertebrados aquáticos de um riacho neotropical.
Rafael Silva Gandolfo
Orientador: Prof. Dr. Pitágoras da Conceição Bispo
Dissertação apresentada à Faculdade de
Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto
da USP, como parte das exigências para
obtenção do título de Mestre em Ciências,
Área: Entomologia.
RIBEIRÃO PRETO – SP
2012
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FICHA CATALOGRÁFICA
GANDOLFO, Rafael Silva
Avaliação do papel das perturbações físicas do substrato sobre a fauna de
macroinvertebrados aquáticos de um riacho neotropical. Ribeirão Preto, 2012.
vii + 35 pp.
Dissertação de Mestrado, apresentada à Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de
Ribeirão Preto/USP. Área de concentração: Entomologia.
Orientador: Prof. Dr. Pitágoras da Conceição Bispo
1. Ambientes lóticos. 2. Insetos aquáticos. 3. Diversidade. 4. Mata Atlântica.
5. Riqueza. 6. Abundância.
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Aos meus pais, que acreditaram em mim desde o início e
não pouparam esforços para que eu alcançasse meus objetivos, e ao
meu Mestre, que tornou tudo isso possível.
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“Não sabendo que era impossível, ele foi lá e fez”.
Jean Cocteau
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Agradecimentos
Antes de tudo gostaria de me desculpar com todos aqueles que esqueci de
citar e que deveriam fazer parte deste agradecimento!
Sou grato, em primeiro lugar, ao professor Pitágoras da Conceição Bispo
por aceitar este projeto, pela orientação desde a graduação, pela confiança em mim
depositada, pela grande vontade em querer ensinar, pela dedicação, pela amizade, pela
paciência e pelas experiências que me proporcionou. Obrigado Professor!
Agradeço especialmente a Elisa Yokoyama, pela grande ajuda em campo
durante os dois meses de experimento. Foram longos os dias dentro do Lajeado
enfrentando o frio, a chuva, a água gelada do riacho e os pernilongos, e grande foi sua
coragem para andar de moto comigo pelas estradas do parque. Peço desculpas pelo
tombo de moto! E também pela grande ajuda na identificação da fauna de Trichoptera.
Agradeço também a Maria Paula Barchi Bertolucci, a Anelisa Santos Duarte e o Rafael
Moretto, pela grande ajuda e pela companhia durante os vários dias em campo, além das
deliciosas comidas que vocês preparam durante essa “aventura”.
Aos funcionários do Parque Estadual Intervales, agradeço infinitamente pela
grande ajuda com o trabalho de campo, pela hospitalidade incomparável e pela enorme
disposição para nos ajudar. E agradeço especialmente ao Faustino e ao Sr. Elizeu, que
tanto me ensinaram e me ajudaram, e pelas ótimas conversas e histórias.
Pela estadia em Ribeirão Preto durante as disciplinas, sou muito grato ao
Gabriel Paciência e ao Rafael Moretto.
A Inajara Fiusa e Gustavo Gerônimo, meu muito obrigado pelas infinitas
lâminas de quironomídeos!
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Agradeço também ao Tadeu Fracarolli que ajudou com a fauna de
Coleoptera, ao Lucas Souza com a fauna de Ephemeroptera, Marcos Carneiro com a
fauna de Plecoptera, Alexandre Ribeiro e Ricardo Cardoso com a fauna de
Chironomidae, Rhainner Guilhermo com a fauna de Odonata e Gabriel Paciência e
Lucas Lecci pelas dicas e pela ajuda na identificação dos insetos e a todos os amigos do
Laboratório de Biologia Aquática da Unesp de Assis, pois, mesmo que indiretamente,
participaram desse projeto.
Agradeço ao Programa de Pós Graduação em Entomologia da FFCLRP -
USP – Ribeirão Preto pela grande oportunidade que me foi dada, e agradeço
especialmente à Renata Andrade Cavallari e Vera Cássia Cicilini de Lucca, pela
eficiência e por várias vezes me ajudar com a burocracia; ao Departamento de Ciências
Biológicas da UNESP de Assis por disponibilizar a infraestrutura para realizar o
projeto, em especial ao funcionário José Gilberto Milani, o Giba, pelo apoio técnico.
Pelo apoio financeiro agradeço ao CNPq pela bolsa durante os dois anos de
mestrado e à FAPESP pelo apoio financeiro no projeto “Diversidade, densidade,
biomassa, composição faunística e relações tróficas de insetos aquáticos de riachos em
diferentes substratos e mesohabitats” (proc. 2009/53233-7) no qual este trabalho está
inserido.
Por último, mas não menos importante, agradeço aos meus pais Marcia e
Daniel, por sempre me apoiarem e me ajudarem em tudo, aos meus irmãos Gustavo e
Felipe, que me acompanharam nas minhas jornadas, e a todos os meus amigos que
sempre estiveram ao meu lado. De uma forma ou de outra, todos vocês foram
importantes para a realização desse trabalho. Muito obrigado a todos!
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SUMÁRIO
Resumo..................................................................................................................................1
Abstract.................................................................................................................................2
Capítulo I – Introdução geral.
1. Introdução geral...............................................................................................................4
2. Considerações...................................................................................................................6
3. Referências bibliográficas................................................................................................6
Capítulo II - Avaliação do papel das perturbações físicas do substrato sobre a fauna
de macroinvertebrados aquáticos de um riacho neotropical.
1. Introdução.........................................................................................................................9
2. Materiais e métodos........................................................................................................12
2.1. Área de estudo........................................................................................................12
2.2. Experimento e identificação taxonômica ..............................................................13
2.3. Análise dos dados ..................................................................................................14
3. Resultados.......................................................................................................................16
4. Discussão.........................................................................................................................21
4.1. Abundância............................................................................................................21
4.2. Riqueza...................................................................................................................23
4.3. Composição faunística...........................................................................................25
5. Referências bibliográficas..............................................................................................27
Apêndice I...........................................................................................................................32
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Resumo
O presente trabalho testou o efeito da frequência, intensidade e tamanho da
área de perturbações físicas sobre a comunidade de macroinvertebrados aquáticos, visando
responder as seguintes questões: 1) a abundância, riqueza e composição dos
macroinvertebrados são afetadas pelas perturbações físicas? 2) os resultados encontrados
se enquadram nas predições da hipótese da perturbação intermediária (HPI) ou do modelo
de equilíbrio dinâmico (MED)? Para responder estas questões manipulações experimentais
do substrato (frequência, intensidade e tamanho da área de perturbação) foram realizadas e
foram avaliados os seus efeitos sobre a fauna de macroinvertebrados aquáticos de um
riacho de Mata Atlântica do Sudeste do Brasil. Os nossos resultados mostraram que as
perturbações físicas não influenciaram a abundância e a riqueza da fauna, não se
encaixando nas predições da HPI e do modelo de equilíbrio dinâmico MED. Por outro
lado, a frequência afetou a composição faunística sugerindo que alguns grupos demandam
um maior tempo para colonizar o substrato. Apesar de reconhecermos que alguns poucos
grupos são afetados pela frequência de perturbação, a maior parte da fauna do riacho
estudado deve ter uma alta mobilidade e resiliência talvez como um reflexo do alto
dinamismo deste riacho, no qual é possível observar que o substrato se move em maior ou
menor grau dependendo das intensidades das chuvas. Os nossos resultados sugerem que as
perturbações experimentais criaram manchas desocupadas, as quais foram rapidamente
ocupadas pela maior parte da fauna de macroinvertebrados aquáticos. Portanto, a
capacidade de colonização dos diferentes táxons e a redistribuição entre manchas ocupadas
e desocupadas devem ter um papel fundamental na dinâmica da fauna do riacho estudado.
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Abstract
The present work tested the effects of frequency, intensity and disturbance area
on the aquatic macroinvertebrate assemblages, in order to answer the following questions:
1) do the physical disturbances affect the abundance, richness and composition of
macroinvertebrate assemblages? 2) Do the finding results confirm the intermediate-
disturbance hypothesis (HPI) or dynamic-equilibrium model (MED) predictions? To
answer these questions, experimental manipulation of substrate (frequency, intensity and
size of disturbed area) were made and their effects on aquatic macroinvertebrate fauna in
an Atlantic Forest stream (Southeast of Brazil) were evaluated. The abundance and
richness were not influenced by the physical disturbance and this result was not in
accordance with predictions of the HPI and MED. On the other hand, the frequency
affected the faunal composition suggesting that some groups demand a longer period to
colonize the substrate. Although, we recognize that some groups are affected by the
disturbance frequency, the most part of the stream fauna should have a higher mobility and
resilience, maybe as a reflect of the higher dynamism of this stream, in which is possible to
observe that the substrate moves in a higher or lower rate depending on the rain intensity.
Our results suggest that the experimental disturbance generate unoccupied patches which
were promptly occupied by the major part of the taxa of aquatic macroinvertebrate fauna.
Therefore, the colonization capacity of the different taxa and the redistribution between
occupied and unoccupied patches should have a fundamental role on the fauna dynamics in
the studied stream.
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Capítulo I
Introdução Geral
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1. Introdução geral
Ecossistemas lóticos, representados por rios e riachos, possuem fluxo
unidirecional, ausência de estratificação térmica e alta variação das condições físicas e
químicas, pois apresentam variações estruturais e funcionais ao longo do seu percurso. São
sistemas abertos e os nutrientes estão presentes por um tempo relativamente curto em cada
trecho, estando em trânsito e podendo ser utilizados pelos organismos ali presentes (Maier,
1978; Maitland, 1978). Possuem instabilidade na morfologia do leito e do canal, alto grau
de heterogeneidade em todas as escalas espaciais e aparente organização hierárquica
(Giller & Malmqvist, 1998). Para fins de estudo, segundo Strahler (1957), podemos
classificar os ambientes lóticos em ordens, onde um riacho originado na nascente, sem
tributário, é considerado de primeira ordem. A confluência de dois riachos de primeira
ordem origina um riacho de segunda ordem, assim como a confluência de dois riachos de
segunda ordem origina um de terceira ordem, sendo esse raciocínio seguido para toda a
bacia hidrográfica. Adicionalmente, além das dimensões espaciais (longitudinal, vertical,
lateral), a variabilidade dos ambientes lóticos também pode ser interpretada considerando a
dimensão temporal (Ward, 1989).
Um grupo com grande importância ecológica nos riachos são os
macroinvertebrados bentônicos, pois apresentam um papel fundamental na ciclagem de
materiais e na cadeia alimentar, sendo um importante elo nas transferências tróficas
(Vanotte et al., 1980; Bispo et al., 2006; Abílio et al., 2007). Entre os macroinvertebrados
aquáticos, a entomofauna constitui um dos principais grupos, sendo composta, entre
outros, pelas ordens Ephemeroptera, Odonata, Plecoptera, Hemiptera, Coleoptera,
Megaloptera, Trichoptera e Diptera. (Merrit & Cummins, 1979). Muitos fatores afetam a
estruturação da comunidade de macroinvertebrados aquáticos, e dentre esses fatores as
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perturbações tem ocupado um papel central na ecologia de riachos (Resh et al., 1988;
Lake, 1990, 2000; Poff, 1992).
As perturbações nos riachos podem ser caracterizadas conforme seu padrão
temporal. Assim, Lake (2000) as classificam como sendo dos tipos pulso (“pulse”), prensa
(“presses”) e rampa (“ramp”). As perturbações do tipo pulso são de curto prazo,
basicamente causadas pelo aumento da vazão durante as cheias que, sendo previsíveis ou
não, alteram as características abióticas causando mudanças nas comunidades bióticas. As
perturbações do tipo prensa podem surgir bruscamente, atingindo um nível constante que é
mantido ao longo do tempo. Como exemplos deste tipo de perturbação temos, a
sedimentação do leito causada por um deslizamento da encosta, a construção de barragens
ou o derramamento de metais pesados na água. As perturbações do tipo rampa aumentam
progressivamente ao longo do tempo, demorando muito para atingir um nível constante ou
mesmo nunca atingindo esta constância. Exemplos de perturbações em rampa são as secas
que persistem por muito tempo, processos de assoreamento ou propagação de espécies
invasoras. O riacho estudado no presente trabalho é perturbado pelos picos de vazão
causados pelas chuvas, quando o substrato é revirado pelo movimento das águas. Assim
podemos classificar essa perturbação como sendo do tipo pulso.
Diante do exposto, o presente trabalho teve como objetivo geral testar os
efeitos das perturbações físicas sobre a fauna de macroinvertebrados de um riacho do
Sudeste do Brasil.
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2. Considerações
O presente trabalho foi realizado no Ribeirão Lajeado, situado no Parque
Estadual Intervales, Estado de São Paulo, Brasil. Os resultados obtidos durante o
desenvolvimento do mestrado é apresentado na forma de manuscrito no segundo capítulo
dessa dissertação.
3. Referências bibliográficas
ABÍLIO, F.J.P.; RUFFO, T.L.M.; SOUZA, A.H.F.F.; FLORENTINO, H.S.; OLIVEIRA-
JUNIOR, E.T.; MEIRELES, B.N.; SANTANA, A.C.D. 2007. Macroinvertebrados
Bentônicos como Bioindicadores de Qualidade Ambiental de Corpos Aquáticos da
Caatinga. Oecologia Brasiliense 11 (3): 397-409.
BISPO, P.C.; OLIVEIRA, L.G.; BINI, L.M.; SOUSA, K.G. 2006. Ephemeroptera,
Plecoptera and Trichoptera assemblages from riffles in mountain streams of
Central Brazil: environmental factors influencing the distribution and abundance of
immatures. Brazilian Journal of Biology 66 (2): 611-622.
GILLER P.S. & MALMQVIST,B. 1998. The Biology of Streams and Rivers. Biology of
Habitat, Oxford, Oxford University Press. VIII + 296.
LAKE, P.S. 1990. Disturbing hard and soft bottom communities: a comparison of marine
and freshwater environments. Australian Journal of Ecology 15:477–488.
LAKE, P.S. 2000. Disturbance, patchiness, and diversity in streams. Journal of the North
American Benthological Society 19 (4): 573 – 592.
MAIER, M.H. 1978. Considerações sobre características limnológicas de ambientes
lóticos. Boletim do Instituto de Pesca, São Paulo 5(2): 75-90.
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MAITLAND, P.S. 1978. Biology of Fresh Waters. Glasgow, Blackie. 244p.
MERRIT, R.W. & CUMMINS, K.W. 1979. An Introduction to the Aquatic Insects of
North America. 2ª ed, Ed. Kendall/Hunt Publishing Company, Iowa, 441p.
POFF, N.L. 1992. Why disturbances can be predictable: a perspective on the definition of
disturbance in streams. Journal of the North American Benthological Society
11:86–92.
RESH, V.H.; BROWN, A.V.; COVICH, A.P.; GURTZ, M.E.; LI, H.W.; MINSHALL,
G.W.; REICE, S.R.; SHELDON, A.L.; WALLACE, J.B.; WISSMAR, R.C. 1988.
The role of disturbance in stream ecology. Journal of the North American
Benthological Society 7: 43-455.
STRAHLER, H.N. 1957. Quantitative analysis of watershed geomorphology.
Transactions: American Geophysical Union 38: 913-920.
VANNOTE, R.L.; MINSHALL, G.W.; CUMMINS, K.W.L.; SEDELL, J.R. CUSHING,
C.E. 1980. The River Continuum Concept. Canadian Journal of Fisheries and
Aquatic Sciences: 130-137.
WARD, J.V. 1989. The four dimension nature of lotic ecosystems. Journal of the North
American Benthological Society 8: 2-8.
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Capítulo II
Avaliação do papel das perturbações físicas do substrato sobre a fauna de
macroinvertebrados aquáticos de um riacho neotropical.
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Avaliação do papel das perturbações físicas do substrato sobre a fauna de
macroinvertebrados aquáticos de um riacho neotropical.
1. Introdução
A busca para entender os principais mecanismos geradores e mantenedores da
diversidade e abundância de diferentes comunidades tem sido um dos principais objetivos
da ecologia. Dentre os principais fatores que influenciam estes dois atributos estão a
produtividade, a heterogeneidade e a complexidade ambiental em diferentes escalas, além
das interações biológicas (e.g. competição; predação). Na busca por entender estes
mecanismos, um grande número de trabalhos tem demonstrado que as perturbações físicas
são alguns dos principais fatores que afetam a diversidade e abundância das comunidades
(Sousa, 1984; Resh et al., 1988; Lake, 1990, 2000; Poff, 1992).
As visões tradicionais sobre perturbação as consideravam como eventos
incomuns e irregulares que causavam mudanças estruturais abruptas nas comunidades
naturais, retirando-as do estágio de equilíbrio (ver a revisão de Sousa, 1984). No entanto,
essa visão não considera o fato de poucas comunidades locais estarem em equilíbrio. Neste
sentido, Sousa (1984) torna a definição mais abrangente e considera perturbação como um
evento discreto que provoca mortalidade pontual, deslocamento ou dano de alguns
organismos, criando assim oportunidades para que novos indivíduos possam se estabelecer.
A partir da revisão de Sousa (1984), muitos trabalhos discutiram o que é perturbação e o
seu papel em comunidades de riachos (Resh et al., 1988; Wallace, 1990; Poff, 1992;
Townsend et al., 1997a; Lake, 2000). De fato, riachos são ecossistemas altamente
dinâmicos, e em muitos deles, o aumento do fluxo em períodos chuvosos ou a diminuição
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do fluxo em períodos secos podem ser importantes eventos perturbadores das comunidades
(Lake, 2000). Devido a essas características, os riachos podem ser um modelo bastante
interessante para testar o papel das perturbações ambientais sobre a biota. Os aumentos
repentinos de vazão, com o consequente deslocamento do leito do canal, podem ser
considerados perturbações do tipo pulso (Lake, 2000) e podem causar um grande impacto
sobre a fauna bentônica de riachos.
Apesar das diferentes definições do que é uma perturbação, a visão geral é que
estes eventos, dependendo de sua intensidade, frequência, duração e extensão espacial,
modificam os habitats e provocam de um lado a morte e a remoção de organismos e por
outro abre espaço e disponibiliza recursos para outros organismos (Townsend & Hildrew,
1994; Lake, 2000). Esta dinâmica tem um papel fundamental na estruturação da fauna de
riachos (Sousa, 1984; Reice, 1985; Resh et al., 1988; Rossel & Pearson, 1995; Townsand
et al., 1997a; McCabe & Gotelli, 2000). Neste contexto, a hipótese da perturbação
intermediária (HPI) desenvolvida por Connell (1978) e o modelo de equilíbrio dinâmico
(MED) proposto por Huston (1979) são duas importantes ideias que podem ajudar a
explicar os efeitos das perturbações sobre as comunidades em riachos.
A HPI (Connell, 1978) foi proposta com o objetivo de responder os padrões de
diversidade em florestas e recifes de coral, e ocupou um lugar central nos estudos de
comunidades, uma vez que muitos destes ecossistemas estão sujeitos a perturbações com
diferentes frequências e intensidades. A hipótese se baseia no argumento de que
comunidades ecológicas raramente atingem um estado de equilíbrio, sendo que nesse
equilíbrio espécies que são melhores competidoras excluiriam aquelas com baixa
capacidade competitiva. Portanto, há um balanceamento entre a capacidade colonizadora e
habilidade competitiva. Em um dos extremos, em manchas de habitats onde perturbações
são raras ou de baixa intensidade, espera-se que a riqueza seja baixa, uma vez que esses
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habitats seriam dominados por espécies melhores competidoras. No outro extremo, espera-
se que habitats frequentemente perturbados e/ou perturbados intensamente também
apresentem baixa riqueza, pois apenas algumas espécies poderiam colonizar durante os
breves períodos entre as perturbações. Assim, é esperado que o pico de riqueza de espécies
ocorra em um nível intermediário de perturbação, onde bons colonizadores e espécies
competidoras podem coexistir (Connell, 1978; Townsend et al., 1997b; McCabe & Gotelli,
2000).
O MED (Huston, 1979) foi proposto em resposta a observações que não
pareciam consistentes com o HPI (Svensson et al., 2007). Nele, a relação entre perturbação
e diversidade é alterada pelo nível de produtividade. O modelo prediz que o pico de
diversidade depende das taxas de crescimento da população e do deslocamento
competitivo na comunidade. Este assume que a exclusão competitiva acontece de maneira
mais rápida quando a população tem altas taxas de crescimento. Em baixas taxas de
crescimento populacional e deslocamento competitivo, a diversidade máxima é prevista em
habitats com menor frequência ou intensidade de perturbação; em taxas de crescimento
intermediárias, a diversidade máxima é prevista para níveis intermediários de perturbação
(como na HPI); em altas taxas de crescimento, o pico de diversidade é atingido na
frequência ou intensidade máxima da perturbação (Huston, 1979; McCabe & Gotelli,
2000). Resh et al. (1988), em uma revisão sobre o papel das perturbações em riachos,
concluíram que o MED geralmente é aplicado para as comunidades de riachos, ao passo
que Lake (1990) sugere que este modelo é muito simplista para explicar a estruturação das
comunidades de riachos. De qualquer maneira, tanto a HPI quanto o MED podem ser os
pontos de partida para testar hipóteses relacionadas aos efeitos das perturbações físicas
sobre a biota de riachos.
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O presente trabalho testou o efeito da frequência, intensidade e tamanho da
área de perturbações físicas sobre a comunidade de macroinvertebrados aquáticos, visando
responder as seguintes questões: 1) a abundância, a riqueza e a composição dos
macroinvertebrados são afetadas pelas perturbações físicas? 2) os resultados encontrados
se enquadram nas predições da HPI ou do MED? Para responder estas questões
manipulações experimentais do substrato foram realizadas e foram avaliados os seus
efeitos sobre a fauna de macroinvertebrados aquáticos de um riacho de Mata Atlântica do
Sudeste do Brasil.
2. Materiais e Métodos
2.1. Área de estudo
O presente estudo foi realizado no Parque Estadual Intervales (PEI), situado na
Serra de Paranapiacaba, Sul do Estado de São Paulo, Brasil, abrangendo os municípios de
Ribeirão Grande, Eldorado, Guapiara, Iporanga e Sete Barras (Figura 1). O PEI abrange
uma área de aproximadamente 42000 ha, representando uma das últimas áreas bem
preservadas de Mata Atlântica do Estado de São Paulo. As altitudes variam entre 70 e 1000
m (Crisci-Bispo et al., 2007), e segundo a classificação de Koeppen, apresenta clima
subtropical de altitude sem estação seca (Pepinelli et al., 2005), porém há um período com
menor pluviosidade (60-95 mm/mês), entre abril e setembro (Melo, 2009). O experimento
foi realizado no Ribeirão Lajeado (S 24º18'23.6'' e W48º24'53.1''), um riacho de quarta
ordem (sensu Strahler, 1957), altitude aproximada de 480 m e com uma densa vegetação
marginal, apresentando as seguintes características ambientais (valores médios):
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temperatura 16,2ºC, oxigênio dissolvido 9,1 mg/L, pH 7,98 e condutividade elétrica 0,121
S/cm.
Figura1. Mapa do Parque Estadual de Intervales, localizado na Serra de Paranapiacaba,
Estado de São Paulo, Brasil.
2.2. Experimento e identificação taxonômica
O experimento foi realizado nos meses de julho e agosto de 2010, período com
menor pluviosidade (Figura 2a), na tentativa de diminuir o efeito das perturbações naturais
causadas pelo aumento da vazão devido às chuvas. Foram demarcadas parcelas aleatórias
ao longo do riacho, sendo essas parcelas perturbadas por um período de 30 dias. Nestas
parcelas manipulamos diferentes frequências de perturbação (intervalos de 5, 15 e 30 dias),
intensidades (fraco: apenas revirar as pedras do fundo com as mãos, e forte: lavar
completamente as pedras com uma escova) e tamanho da área (0,250 m²: 0,5 m x 0,5 m, e
4 m² :2 m x 2 m). Cinco réplicas foram feitas para cada combinação, perfazendo um total
de 60 parcelas. Para o grupo controle foram amostradas cinco áreas sorteadas ao longo do
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riacho nas quais não foi realizado nenhum tipo de perturbação artificial. Para monitorar
possíveis perturbações naturais causadas pelo aumento do fluxo, a vazão foi registrada a
cada 5 dias, nos mesmos dias em que foram realizadas as perturbações. Na figura 2b
apresentamos tanto a vazão quanto a precipitação da região durante os dias em que se
realizou o experimento. O experimento foi realizado entre os dias 26 de julho e 25 de
agosto de 2010. Decorridos 30 dias do início do experimento, os macroinvertebrados foram
coletados com auxílio de amostrador Surber com área de 900 cm² e malha de 0,250 mm,
posicionado no centro da área perturbada. O material coletado foi fixado em formol 4%,
triado e acondicionado em álcool 80%. Os organismos coletados foram identificados até o
menor nível taxonômico possível, sendo gênero o menor deles. Para a identificação foram
utilizados trabalhos de Nieser & Melo (1997), Wiggins (1998), Pes et al. (2005),
Domínguez et al. (2006), Hamada et al. (2006), Lecci & Froehlich (2007), Passos et al.
(2007), Domínguez & Fernándes (2009), Trivinho-Strixino (2011) e Segura (2012).
2.3. Análise dos Dados
Para testar o papel das perturbações sobre a abundância, riqueza e composição
da fauna, inicialmente os dados foram logaritmizados, ln x ou ln (x+1), e posteriormente
testamos separadamente todas as combinações de frequência, intensidade e tamanho da
área de perturbação em relação ao controle. Esta estratégia permitiu verificar se as
manipulações experimentais alteraram os atributos da fauna. Nesta primeira etapa,
analisamos par a par (cada uma das manipulações x controle) utilizando teste t
(abundância), ANCOVA (riqueza) e PERMANOVA (composição) (Anderson, 2001). No
caso da riqueza, como esta variável pode ser impactada pela abundância (McCabe &
Gotelli, 2000), utilizamos a ANCOVA. Neste caso, para testar os efeitos das perturbações
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sobre a riqueza, incluímos a abundância como covariável na ANCOVA, controlando este
fator. Quando os atributos da fauna coletada nas parcelas manipuladas diferiram do
controle, refizemos a análise sem o controle, incluindo os três fatores de perturbação
(frequência, intensidade e tamanho da área) simultaneamente. Esta estratégia é bastante
similar àquela adotada por McCabe & Gotelli (2000). Uma análise de táxons indicadores
baseada no método de Dufrêne & Legendre (1997) também foi realizada. A
PERMANOVA foi realizada no software PRIMER+PERMANOVA (Clarke & Gorley,
2006) e a análise de táxons indicadores foi realizada no software PCORD (McCune &
Mefford, 2006).
1 3 5 7 9 11 13 15 17 19 21 23 25 27 29 31
Dias
0
5
10
15
20
25
30
35
Pre
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0.38
0.40
0.42
0.44
0.46
0.48
0.50
0.52
0.54
0.56
0.58
0.60
0.62
0.64
0.66
Va
zã
o (
m3
/s)
Precipitação
Vazão
J F M A M J J A S O N D0
100
200
300
400
500
600
a
a
b
Figura 2. Precipitação pluviométrica no Parque Estadual Intervales, Estado de São Paulo
para o ano de 2010 (a). Precipitação e vazão para o período do experimento (b). O dia 1
corresponde a primeira perturbação (26/07/2010) e o dia 31 a coleta do material
(25/08/2010).
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3. Resultados
Foram coletados um total de 8147 indivíduos das classes Crustacea e Insecta.
A maioria dos indivíduos coletados pertence à classe Insecta, representando 99,7% do
total. Os insetos estão distribuídos pelas ordens Ephemeroptera, Odonata, Plecoptera,
Hemiptera, Coleoptera, Megaloptera, Trichoptera e Diptera, totalizando 32 famílias e 85
táxons identificados (apêndice I). Da classe Crustacea, apenas o gênero Aegla Leach, 1820
foi coletado (apêndice I). Dos indivíduos da ordem Coleoptera apenas as larvas foram
incluídas no trabalho, pois mesmo sendo da mesma espécie, larvas e adultos podem
apresentar hábitos completamente distintos.
A abundância (testes t, p> 0,05) e a riqueza (ANCOVAs, p>0,05) não
diferiram entre o controle e as diferentes combinações de perturbação (Figuras 3 e 4). Por
isso, não foi necessário testar os efeitos simultâneos da frequência, intensidade e tamanho
da área de perturbação sobre estes atributos. No caso da figura 4, apresentamos a riqueza
como resíduos da regressão entre abundância e riqueza. Neste caso, podemos considerar a
riqueza padronizada como a parte da riqueza que não pode ser explicada pela abundância.
A PERMANOVA par a par mostrou que a composição faunística da parcela controle
diferiu de pelo menos uma das combinações de perturbação (PERMANOVA, p< 0,05).
Isto justifica utilizar uma PERMANOVA três fatores para testá-los simultaneamente.
Neste sentido, a PERMANOVA três fatores, sem incluir o controle, mostrou que a
intensidade e o tamanho da área das perturbações não afetaram a composição faunística, ao
passo que a frequência afetou significativamente a fauna (Tabela 1). A PERMANOVA par
a par a posteriori, considerando as frequências de perturbação, mostrou que as parcelas
perturbadas a cada 5 dias diferiram daquelas perturbadas a cada 30 dias. Por outro lado,
-
17
não foi observado diferença entre a frequência de 15 dias para as demais frequências (5 e
30 dias) (Tabela 2).
Como a composição faunística das parcelas perturbadas a cada 5 e 30 dias
diferiram entre si, nos perguntamos se seria possível detectar táxons indicadores para cada
uma dessas situações. Neste sentido, a análise de táxons indicadores (considerando 5000
permutações) não identificou nenhum deles como indicador de parcelas perturbadas a cada
5 dias. Por outro lado, os táxons Leptohyphes (Valor Indicador, VI = 68,3; p = 0,0027),
Thraulodes (VI = 37,5; p = 0,0476), Traverhyphes (VI = 65,9; p = 0,0039), Anacroneuria
(VI = 65,8; p = 0,0031), Heterelmis (VI = 67,5; p = 0,0056), Phaenocerus (VI = 66,5; p =
0,003), Psephenidae (VI = 60,0; p = 0,0119), Rheotanytarsus (VI = 65,3, p = 0,0097) e
Tanytarsus (VI = 46,9; p = 0,0171) indicaram as parcelas com baixa frequência de
perturbação (30 dias).
-
18
Area 1
Area 2
Controlea b c d e f g
Abundância
-50
0
50
100
150
200
250
300
350
Ab
un
dâ
ncia
Frequência
Alta
Frequência
MédiaFrequência
Baixa
1 C22 2 11
Figura 3. Abundância (média + desvio padrão) de macroinvertebrados coletados durante o
experimento no Ribeirão Lajeado (Parque Estadual Intervales, Estado de São Paulo) em
parcelas com diferentes perturbações e na parcela controle. Legendas, áreas (a: 0,25 m², b:
4 m²), intensidades (1: fraca, 2: forte) e C ( controle).
-
19
Area a Area b Controlea b c d e f g
Abundância
-100
-80
-60
-40
-20
0
20
40
60
80
100
120
140
160
Riq
ue
za
Pa
dro
niz
ad
a
FrequênciaAlta
FrequênciaMédia
FrequênciaBaixa
1 C22 2 11
Figura 4. Riqueza padronizada (média + desvio padrão dos resíduos da regressão entre
abundância e riqueza) de macroinvertebrados coletados durante o experimento no Ribeirão
Lajeado (Parque Estadual Intervales, Estado de São Paulo) em parcelas com diferentes
perturbações e na parcela controle. Legendas, áreas (a: 0,25 m², b: 4 m²), intensidades
(1: fraca), (2: forte) e C ( controle).
-
20
Tabela 1. Resultados da PERMANOVA testando os efeitos da
frequência, intensidade e tamanho da área de perturbação sobre a
composição faunística coletada no Ribeirão Lajeado (Parque Estadual
Intervales, Estado de São Paulo). p para 5000 permutações.
Fatores Pseudo-F p (perm)
Frequência 1,97870 0,0158
Intensidade 0,64856 0,7770
Área 0,77239 0,6285
Frequência x Intensidade 0,94567 0,4957
Frequência x Área 0,72817 0,7840
Intensidade x Área 0,63714 0,7812
Frequência x Intensidade x Área 0,80745 0,6787
Tabela 2. Resultados da PERMANOVA a posteriori
testando par a par os efeitos da frequência de perturbação
sobre a composição faunística coletada no Ribeirão
Lajeado (Parque Estadual Intervales, Estado de São
Paulo). p para 5000 permutações.
Comparações entre
frequências (dias) t p (perm)
5 x 15 0,8976 0,6079
5 x 30 1,8167 0,0022
15 x 30 1,3475 0,0736
-
21
4. Discussão
4.1. Abundância
A abundância de macroinvertebrados bentônicos normalmente é muito afetada
pelas perturbações do substrato causadas pelos aumentos de vazão em riachos de montanha
(Bispo et al., 2006). Neste sentido, vários trabalhos tem demonstrado redução da
abundância em períodos chuvosos, quando aumenta a movimentação do substrato como
consequência do aumento da vazão, carreando um grande número de indivíduos (Flecker
& Feifarek, 1994; Bispo et al., 2006). Pelo fato destas perturbações físicas alterarem as
características do ambiente, a disponibilidade de recursos e removerem muitos indivíduos
da fauna local (Lake 1990, 2000; Mathei et al., 1997; McCabe & Gotelli, 2000),
esperávamos uma menor abundância dos macroinvertebrados aquáticos nas parcelas com
maior perturbação (maior frequência, intensidade e tamanho da área de perturbação). Ao
contrário do esperado, a abundância do riacho estudado não foi afetada pelas perturbações
experimentais, discordando de vários trabalhos (Reice, 1995; Roser & Pearson, 1995;
Death, 1996; Mathei et al., 1997; McCabe & Gotelli, 2000).
De fato, a menor abundância em locais perturbados é um resultado bastante
comum (ver McCabe & Gotelli, 2000), por isso, uma pergunta importante é porque os
nossos dados discordam da maior parte dos dados da literatura? Talvez parte da resposta
esteja no fato da recuperação após a perturbação ser bastante rápida, como tem sido
demonstrado em diferentes trabalhos (Brooks & Boulton, 1991; Rosser & Pearson, 1995;
Melo & Froehlich, 2004). Por exemplo, Melo & Froehlich (2004), estudando a fauna de
riachos da mesma bacia onde o presente estudo foi realizado, verificaram que a abundância
da fauna de pedras isoladas retorna aos patamares inicias entre 4 e 8 dias após as
-
22
perturbações. Portanto, é razoável supor que os intervalos de 5 dias (maior frequência de
perturbação manipulada no presente trabalho) podem ter sido suficientes para a
recuperação da abundância da fauna.
Outro ponto importante é o fato de manipulações experimentais diferirem em
muito de perturbações naturais, as quais dependendo da intensidade podem perturbar
grande parte do leito do riacho. Estas perturbações naturais generalizadas do leito não
somente perturbam localmente o substrato, mas também a fonte de organismos
colonizadores (Lake 1990, 2000; Brooks & Boulton, 1991; Death, 1996). As manipulações
experimentais basicamente perturbam pequenas parcelas dentro do riacho, e conseguem no
máximo criar manchas desocupadas de habitats, as quais rapidamente podem se tornar
habitadas novamente pela recolonização a partir de manchas não perturbadas (Lake, 2000).
Como em riachos sujeitos a perturbações do substrato a redistribuição da fauna é um
fenômeno bastante presente, sobretudo para organismos com maior mobilidade, esta
dinâmica poderia explicar a ausência do efeito da perturbação sobre a abundância da fauna
estudada. Provavelmente a fauna do riacho é adaptada a perturbações frequentes, uma vez
que as chuvas são constantes na região, e por isso a fauna deve ter grande mobilidade.
Cabe ressaltar que alguns trabalhos mostram que mesmo táxons considerados de baixa
mobilidade apresentam capacidade de colonização equivalente aquela de táxons
reconhecidamente com grande mobilidade (Brooks & Boulton, 1991; Melo & Froehlich,
2004).
Outro fator que pode contribuir para a não redução da abundância é a ausência
de macroalgas e briófitas colonizando o substrato devido a baixa incidência de luz no
riacho. Esses organismos são substrato para o perifiton e servem de alimento e refúgio para
muitos grupos de macroinvertebrados (Lake 1990). Certamente, caso a ocorrência destes
organismos fosse comum nos riachos, eles seriam removidos pela manipulação
-
23
experimental. Assim, as parcelas perturbadas teriam uma grande diferença daquelas não
perturbadas. Como no riacho estudado macroalgas e briófitas estão ausentes, as
perturbações experimentais pouco alteraram a característica do local, basicamente
removendo a fauna ali presente e criando manchas onde o principal recurso disponibilizado
foi espaço para novos indivíduos (Lake 1990), o qual aparentemente foi rapidamente
ocupado.
4.2. Riqueza
Um dos grandes desafios da ecologia e evolução é explicar por que
determinados locais possuem maiores riquezas do que outros. A disputa de nicho e a
exclusão competitiva sempre fizeram parte destas discussões. Nessas discussões se
encaixam importantes hipóteses, entre elas a da perturbação intermediária (Connell, 1978)
e o modelo do equilíbrio dinâmico (Huston, 1979), os quais sugerem que perturbações,
dependendo das condições e recursos (e.g. produtividade), favorecem o aumento da
riqueza (até certo ponto no caso da hipótese da perturbação intermediária) devido à
redução da população de espécies que são melhores competidoras, reduzindo as
possibilidades de exclusões competitivas. Pelo fato de riachos serem ecossistemas sujeitos
a perturbações, estes tem servido de modelos para testar estas duas hipóteses. Apesar
destas hipóteses, dependendo das condições (e.g. produtividade), sugerirem que as
perturbações físicas em riachos favoreceriam, até certo ponto, o aumento da riqueza e
redução das populações de espécies melhores competidoras, grande parte dos estudos tem
demonstrado o contrário, ou seja, maior riqueza em locais pouco perturbados (McCabe &
Gotelli, 2000).
-
24
Uma característica que pudemos notar em diversos trabalhos é que o papel da
perturbação sobre a riqueza e a abundância é equivalente e em geral ambas variáveis
diminuem seus valores em locais mais perturbados (ver McCabe & Gotelli, 2000). Esse
padrão pode ser explicado pelo fato da riqueza ser altamente impactada pela abundância.
Portanto, grande parte dos trabalhos tentando explicar o papel da perturbação sobre a
riqueza, na verdade estão explicando indiretamente a abundância. Neste sentido, é
importante avaliar a riqueza de forma independente da abundância. McCabe & Gotelli
(2000) salientam a importância de utilizar a riqueza padronizada como medida de
diversidade. Por exemplo, antes da padronização os autores acima citados verificaram que
a riqueza diminui com a perturbação, coincidindo com o resultado encontrado para a
abundância. Por outro lado, após a padronização utilizando rarefação, o resultado foi
inverso. Portanto, McCabe & Gotelli (2000) após a padronização verificaram o aumento da
riqueza com o aumento da perturbação, corroborando parcialmente os prognósticos do
modelo de equilíbrio dinâmico de Huston (1979). Os nossos dados, os quais retiram o
efeito da abundância (covariável), demonstraram que para o riacho estudado não houve um
efeito significativo das perturbações físicas sobre a riqueza. Este resultado sugere que neste
riacho processos competitivos são pouco importantes para a estruturação da comunidade
de macroinvertebrados aquáticos.
Como dito para a abundância, a fauna do riacho estudado pode estar sujeita a
perturbações frequentes e deve estar adaptada a esse fenômeno, por isso a recuperação
deve ser bastante rápida (Brooks & Boulton, 1991; Mathei et al., 1997; Melo & Froehlich,
2004). Adicionalmente, as perturbações físicas proporcionam maior heterogeneidade
espacial, disponibilidade de substrato e redistribuição de recursos (Resh et al., 1988;
Rosser & Pearson, 1995). Ao remover os indivíduos, as perturbações criam áreas com
baixa densidade de macroinvertebrados e assim eliminam a competição por espaço ou
-
25
recurso, evitando que algumas espécies melhores competidoras dominem o local (Resh et
al., 1988; Bradt et al., 1999). Portanto, acreditamos que a constante redistribuição da fauna
devido à dinâmica de perturbação do riacho estudado impede a dominância de táxons
altamente competitivos, não havendo assim exclusão competitiva.
4.3. Composição faunística
O fato dos táxons de uma determinada comunidade diferir em termos de suas
capacidades colonizadora e competitiva, é esperado que a fauna de locais mais sujeitos a
perturbações difiram de locais mais estáveis. Os nossos resultados demonstraram que a
composição não foi afetada pela intensidade ou pela área, mas foi afetada pela frequência
de perturbação. De fato esse era um resultado esperado, sobretudo no que se refere às
diferentes capacidades de dispersão dos táxons, uma vez que os dados de riqueza
mostraram que a competição não deve ser um fator importante. A análise de táxons
indicadores mostrou que não há indicadores para as maiores frequências de perturbação (5
dias). No entanto, Leptohyphes, Thraulodes, Traverhyphes, Anacroneuria, Heterelmis,
Phaenocerus, Psephenidae, Rheotanytarsus e Tanytarsus foram indicadores de menores
frequências de perturbação (30 dias). A ausência de táxons indicadores de parcelas com
maior frequência de perturbação mostra que os táxons que ocorreram nessas parcelas
também ocorrem naquelas com menor frequência de perturbação, sugerindo que a
competição não leva a substituição de espécies neste riacho. Por outro lado, parte dos
táxons ocorreu preferencialmente nas parcelas com menor frequência de perturbação
(táxons indicadores de parcelas com menor frequência de perturbação). Uma vez que a
competição não parece ser um fator importante na comunidade estudada, sugerimos que
estes são táxons com menor capacidade de colonização, por isso demoram mais tempo para
-
26
colonizar as parcelas, ocorrendo preferencialmente naquelas com menor frequência de
perturbação.
Os nossos resultados mostraram que as perturbações físicas não influenciaram
a abundância e a riqueza da fauna, não se encaixando nas predições da HPI ou do MED.
Por outro lado, a frequência afetou a composição faunística sugerindo que alguns grupos
demandam um maior tempo para colonizar o substrato. Apesar de reconhecermos que
alguns poucos grupos são afetados pela frequência de perturbação, a maior parte da fauna
do riacho estudado deve ter uma alta mobilidade e resiliência talvez como um reflexo do
alto dinamismo deste riacho, no qual é possível observar que o substrato se move em maior
ou menor grau dependendo das intensidades das chuvas. Os nossos resultados sugerem que
as perturbações experimentais criaram manchas desocupadas, as quais foram rapidamente
ocupados pela maior parte da fauna de macroinvertebrados aquáticos. Portanto, a
capacidade de colonização dos diferentes táxons e a redistribuição entre manchas ocupadas
e desocupadas devem ter um papel fundamental na dinâmica da fauna do riacho estudado.
-
27
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32
Apêndice I. Táxons coletados durante o experimento realizado no Ribeirão Lajeado (Parque Estadual Intervales, Estado de São Paulo). Os primeiros números
(05, 15 e 30) indicam o intervalo entre as perturbações, em dias; as letras indicam a intensidade das perturbações (Fr: fraca; e Fo: forte); e os últimos números o
tamanho da área da perturbação (0,5: 0,5 x 0,5 m; e 2,0: 2 x 2 m).
05Fr0,5 05Fr2,0 05Fo0,5 05Fo2,0 15Fr0,5 15Fr2,0 15Fo0,5 15Fo2,0 30Fr0,5 30Fr2,0 30Fo0,5 30Fo2,0 Controle N
CRUSTACEA
DECAPODA Aeglidae Aegla Leach, 1820 2 1 5 0 1 0 1 3 0 3 0 9 0 25
INSECTA
EPHEMEROPTERA Baetidae Americabaetis Kluge, 1992 8 12 17 14 9 16 21 12 14 17 18 19 6 183
Baetodes Needham & Murphy, 1924 41 52 81 68 23 61 62 56 67 47 60 80 111 809
Camelobaetidius Demoulin, 1966 2 0 2 1 2 0 4 3 3 3 3 1 0 24
Cryptonympha Lugo-Ortiz & McCafferty, 1998 0 0 1 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 2
Moribaetis Waltz & McCafferty, 1985 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 1
Zelusia Lugo-Ortiz & McCafferty, 1998 0 2 0 2 0 0 1 2 0 0 0 0 1 8
Caenidae
Caenis Stephens, 1835 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 2
Leptohyphidae
Allenhyphes Hofmann & Sartori, 1999 0 0 0 4 0 0 0 0 0 0 0 0 2 6
Leptohyphes Eaton, 1882 29 28 57 33 36 48 72 39 102 62 70 83 114 773
Traverhyphes Molineri, 2001 7 20 11 10 9 27 22 12 29 35 27 40 20 269
Leptophlebiidae
Farrodes Peters, 1971 4 5 5 4 3 8 12 4 7 7 1 11 3 74
Hydrosmilodon Flowers & Dominguez, 1992 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 1
Hylister Domínguez & Flowers, 1989 0 1 1 0 0 0 0 0 1 2 0 1 0 6
Thraulodes Ulmer, 1920 1 0 3 1 1 2 4 2 5 5 3 2 3 32
Hermanella Needhan & Murphy 1924 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1
ODONATA
Megapodagrionidae aff Heteragrion Selys, 1862 3 3 1 1 0 2 0 3 1 1 1 1 1 18
Calopterygidae
Hetaerina/Mnesarete 0 1 0 0 0 0 0 2 0 1 1 0 0 5
Calopterygidae não ident. 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 1
-
33
Apêndice I. Continuação
05Fr0,5 05Fr2,0 05Fo0,5 05Fo2,0 15Fr0,5 15Fr2,0 15Fo0,5 15Fo2,0 30Fr0,5 30Fr2,0 30Fo0,5 30Fo2,0 Controle N
PLECOPTERA
Gripopterygidae Gripopteryx Pictet, 1841 0 0 0 1 0 1 0 0 3 1 1 1 1 9
Paragripopteryx Enderlein, 1909 4 7 26 10 8 18 23 16 36 7 25 16 14 210
Tupiperla Froehlich, 1969 0 0 0 0 0 0 0 0 0 2 0 0 0 2
Perlidae
Anacroneuria Klapálek, 1909 5 8 13 10 9 13 9 17 27 20 17 17 31 196
Kempnyia Klapálek, 1914 1 0 0 0 1 0 0 0 0 0 1 0 0 3
HEMIPTERA
Naucoridae Cryphocricos Signoret, 1850 4 0 0 1 1 1 0 1 3 2 1 3 6 23
COLEOPTERA
Dryopidae Dryopidae não ident. 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1
Elmidae
Austrolimnius Carter & Zeck, 1929 0 0 0 0 0 1 0 0 1 0 0 0 0 2
Heterelmis Sharp, 1882 8 10 20 11 20 14 13 9 49 22 24 25 77 302
Hexacylloepus Hilton, 1940 0 0 0 0 0 1 0 0 1 0 0 0 0 2
Hexanchorus Sharp, 1882 0 0 0 0 0 0 0 0 0 3 0 1 2 6
Larva A 0 2 2 0 5 1 4 1 1 8 4 2 5 35
Larva B 0 2 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 2
Larva C 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 1
Macrelmis Motschulsky, 1859 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 1
Microcylloepus Hinton, 1935 1 0 0 0 0 0 0 0 2 2 2 1 1 9
Neoelmis Musgrave, 1935 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 1
Phaenocerus Sharp 1882 1 13 22 9 10 20 19 16 34 24 22 25 36 251
Xenelmis Hinton 1936 0 0 0 0 0 2 0 0 0 0 0 0 0 2
Elmidae não ident. 1 0 4 0 2 0 3 0 5 3 4 2 3 27
Lutrochidae
Lutrochidae não ident. 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 1 0 2 4
Psephenidae
Psephenidae não ident. 4 2 8 7 9 15 7 8 26 10 17 10 34 157
MEGALOPTERA
Corydalidae
Corydalus Latreille, 1802 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 1
-
34
Apêndice I. Continuação
05Fr0,5 05Fr2,0 05Fo0,5 05Fo2,0 15Fr0,5 15Fr2,0 15Fo0,5 15Fo2,0 30Fr0,5 30Fr2,0 30Fo0,5 30Fo2,0 Controle N
TRICHOPTERA
Calamoceratidae Phylloicus Müller, 1880 0 0 0 0 0 1 1 0 1 0 0 2 0 5
Ecnomidae
Austrotinodes Schmid, 1955 1 0 1 3 1 2 1 2 1 0 2 0 2 16
Glossosomatidae
Itauara Müller, 1888 32 24 34 45 3 24 52 20 43 51 34 16 19 397
Helicopsychidae
Helicopsyche Siebold, 1856 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 2
Hydrobiosidae
Atopsyche Banks, 1905 1 0 0 0 2 5 2 1 0 1 4 1 8 25
Hydropsychidae
Blepharopus Kolenati, 1859 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 1
Leptonema Guérin, 1843 8 6 14 4 4 11 10 3 10 6 8 6 14 104
Smicridea McLachlan, 1871 6 7 4 5 3 6 6 2 7 5 12 5 39 107
Hydroptilidae
Metrichia Ross, 1938 3 0 1 0 0 0 0 1 3 2 0 0 0 10
Neotrichia Morton, 1905 2 0 2 0 1 1 1 2 2 1 1 1 1 15
Hydroptilidae não ident. 5 3 0 0 0 0 0 0 3 1 2 0 0 14
Leptoceridae
Nectopsyche Müller, 1879 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 1
Philopotamidae
Chimarra Stephens, 1829 2 0 0 1 1 2 0 0 0 3 1 3 3 16
Philopotamidae não ident. 4 3 6 2 0 5 9 2 6 4 6 5 19 71
Polycentropodidae
Polycentropodidae não idet. 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1
DIPTERA
Simuliidae Simulium Latreille, 1802 72 53 134 78 50 37 92 108 132 42 52 41 103 994
Chironomidae
Caladomyia Säwedall, 1981 0 0 0 1 1 1 0 0 0 2 2 2 0 9
Corynoneura Winnertz, 1846 68 62 110 57 41 76 141 96 81 15 63 22 7 839
Cricotopus Wulp, 1874 0 0 0 0 0 0 0 2 0 2 0 0 2 6
Djalmabatista Fittkau, 1968 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 1
Lopescladius Oliveira, 1967 6 2 8 7 14 10 12 6 15 29 8 12 27 156
-
35
Apêndice I. Continuação
05Fr0,5 05Fr2,0 05Fo0,5 05Fo2,0 15Fr0,5 15Fr2,0 15Fo0,5 15Fo2,0 30Fr0,5 30Fr2,0 30Fo0,5 30Fo2,0 Controle N
DIPTERA
Chironomidae Nanocladius Kieffer, 1913 0 0 0 0 3 1 2 1 2 2 0 0 0 11
Onconeura Andersen & Saether, 2005 30 36 83 47 33 57 94 109 82 24 53 24 15 687
Orthocladiinae tipo 1 0 1 0 2 0 0 0 0 1 0 0 0 0 4
Orthocladiinae tipo 2 0 0 0 0 2 0 0 1 0 0 0 0 1 4
Orthocladiinae tipo 3 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 2 4
Parametriocnemus Goetghebuer, 1932 27 17 55 33 21 44 59 37 64 61 44 40 86 588
Pentaneura Philippi, 1865 0 0 2 2 0 1 0 1 0 1 3 1 0 11
Polypedilum Kieffer, 1912 3 14 15 7 5 11 22 16 15 4 18 11 2 143
aff. Paratendipes 3 2 4 0 1 4 18 7 8 4 3 7 3 64
Pseudochironomini 0 0 0 0 0 0 0 0 2 1 0 0 0 3
Rheocricotopus Thienemanm & Harnisch, 1932 0 1 3 0 0 0 13 0 2 1 2 6 0 28
Rheotanytarsus Thienemann & Bause in Bause, 1913 5 13 13 10 11 22 11 25 19 32 15 24 19 219
Stempellinella Brundin, 1947 0 0 2 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 2
Stenochironomus Kieffer, 1919 2 0 1 0 1 0 2 2 2 6 3 3 1 23
Tanytarsus van der Wulp, 1874 2 1 1 3 3 4 2 7 10 4 6 5 12 60
Thienemannimyia Fittkau, 1957 0 0 2 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 2
Xestochironomus Sublette & Wirth, 1972 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 1
Blephariceridae
Blephariceridae não ident. 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 2 0 2
Ceratopogonidae
Ceratopogonidae não ident. 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 2 0 0 3
Dixidae
Dixidae não ident. 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 2 0 2
Empididae
Empididae não ident. 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 2 3 6
Psychodidae
Psychodidae não ident. 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1
Tipulidae
Tipulidae não ident. 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 2 0 0 2
TOTAL 410 418 777 494 351 580 829 658 929 592 652 595 862 8147