Instituto fWpnal de Pesquisas da Amazônia - INRAi UniveMâde Federal do Amazonas - UFAM

rograma Intésrado de Pós-Graduação em Biologia

Tropical e Recursos Naturais - PIPG BTRN

isteno da

1

^Qüisas

Biologia reprodutiva de Podocnemis sextuberculata (Testudines,Peiomedusidae) na Reserva de Desenvolvimento Sustentável

Mamirauá, Amazonas, Brasil.

RAFAEL BERNHARD

Manaus - AM

r'-

UNIVERSIDADE DO AMAZONAS - ÜA

INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIAINPA

BIBLIOTECA PO ILIPfl

Biologia reprodutiva de Podocnemis sextuberculata (Testudines, Pelomedusidae) naReserva de Desenvolvimento Sustentável Mamirauá, Amazonas, Brasil.

RAFAEL BERNHARD

■ y

J

Dissertação apresentada ao Programa dePós-Graduação em Biologia Tropical eRecursos Naturais do convênio INPA/UA,

como parte dos requisitos para obtenção dotítulo de Mestre em CIÊNCIAS BIOLÓGICAS,área de concentração em ECOLOGIA.

MANAUS-AM

2001

UNIVERSIDADE DO AMAZONAS - ÜA

INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIAINPA

BIBLIDTECa m !?IPa

Biologia reprodutiva de Podocnemis sextuberculata (Testudines, Pelomedusidae) naReserva de Desenvolvimento Sustentável Mamirauá, Amazonas, Brasil.

RAFAEL BERNHARD

' !

í

Dissertação apresentada ao Programa dePós-Graduação em Biologia Tropical eRecursos Naturais do convênio INPA/UA,como parte dos requisitos para obtenção dotítulo de Mestre em CIÊNCIAS BIOLÓGICAS,área de concentração em ECOLOGIA.

MANAUS - AM

2001

L 1

UNIVERSIDADE DO AMAZONAS - UA

INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA -INPA

fBIBtlOTECil DO M

Biologia reprodutiva de Podocnemis sextubercufata (Testudines, Peíomedusidae) naReserva de Desenvolvimento Sustentável Mamirauá, Amazonas, Brasil.

RAFAEL BERNHARD

ORIENTADOR: DR. RICHARD CARL VOGT

Dissertação apresentada ao Programade Pós-Graduação em BiologiaTropical e Recursos Naturais doconvênio INPA/UA, como parte dosrequisitos para obtenção do título deMestre em CIÊNCIAS BIOLÓGICAS,área de concentração em ECOLOGIA.

MANAUS - AM

f 2001

íi

L

Ficha Catalográfica

Bernhard, Rafael

Biologia reprodutiva de Podocnemis sextuberculata (Testudines,Pelomedusidae) na Reserva de Desenvolvimento Sustentável Mamirauá,Amazonas, Brasil/ Rafael Bernhard - Manaus, 2001.

52 p.: 3 il.

Dissertação de Mestrado - IN PA/DA.

1. Quelônios 2. Biologia reprodutiva 3. Ecologia 4. Rio Japurá 5.Podocnemis sextuberculata

CDD19. ed.

597.920416

Sinopse:

A maturidade sexual das fêmeas, o número de desovas, a relação entre otamanho das fêmeas e as características dos ovos e ninhos e a relação entre atemperatura de incubação e o período de incubação de Podocnemissextuberculata foram estudadas na Área Focai da Reserva de DesenvolvimentoSustentável Mamirauá.

Palavras-chave: quelônios, Podocnemis sextuberculata, reprodução, fêmeas,tamanho dos ovos, tamanho dos filhotes, incubação.

AGRADECIMENTOS

Ao Conselho Nacional de Pesquisa (CNPq) pela bolsa de mestrado.

À Wildiife Conservtion Society (WCS) e à Comunidade Econômica

Européia (CEE), através da Sociedade Civil Mamirauá, pelo apoio financeiro

ao projeto.

Ao INPA e ao Instituto de Desenvolvimento Sustentável Mamirauá pelo

apoio logístico.

Aos colegas macaqueiros: Leandro, John T., Otacílio, Niele, Nelissa,

Michelle, Fernando, Ronei, Alison, Jimmi, Will, Ana Carina, Dilvana, Divino, Seu

Carlos. Em especial aos "quelonídeos" Eduardo, Beto, Inês e Deisi pela ajuda em

campo.

Aos comunitários da RDSM por terem permitido o meu trabalho no seu

Setor. Em especial ao Paulo Roberto (da Comunidade do Pirapucu), Mário,

Arnaldo e Loió (da Comunidade do Jarauá) pelo inestimável auxílio em campo.

Ao Richard C. Vogt pela orientação, confiança e amizade.

À Cláudia Keller, Augusto Fachín-Terán, Renato Cintra, Thierry R. Gasnier,

Marcos Di Bernardo e Miguel Trefaut Urbano Rodrigues pelas críticas e sugestões

valiosas.

À gurizada do INPA e do postinho: Guilherme, Sidnei, Giba, Marcela,

Lauren, Evanira, Ivo, Naka, Carol, Thomé, Átila, Dani, Maira, Fernando, Cristiano,

Tiago, Fabíola, Nívia, Nislanha, Elton, Rogério, Cristiane, Gália, Andréia, Fred,

Estupinan, Jansen, Paulo, Ana, Levi, Émerson, Mercedes, Steven, Florian, Astrid,

Mara, Hilda, Marcos, Durigan, Serginho, Tânia, Carlos.

À Márcia e Ticiana, da Coleção de Anfíbios e Répteis do INPA, pelo auxílio

durante a fase crítica do meu trabalho.

À minha família que mesmo longe sempre torceu e acreditou em mim. Em

especial aos meus pais Rui e Suzana.

À minha família "adotiva" em Manaus: Júlio, Kátia e João Pedro pelo

incentivo e amizade.

índice

1. INTRODUÇÃO 1

1.1. PODOCNEMIS SEXTUBERCULATA 5

2. METODOLOGIA 8

2.1. ÁREA DE ESTUDO 8

2.2. Monitoramento dos ninhos 10

2.2. Monitoramento dos ninhos 11

2.3. Morfometria 12

2.4. Efeito da temperatura sobre o período de incubaçâo 13

2.5. Maturidade sexual 13

2.6. Número de desovas 14

2.7. Análises estatísticas 15

3. RESULTADOS 17

3.1. Maturidade sexual 17

3.2. Número de desovas 20

3.3. Relação entre o tamanho das fêmeas e parâmetros reprodutivos 24

3.4. Temperatura e período de incubaçâo 27

4. DISCUSSÃO 30

4.1. Maturidade sexual 30

4.2. Número de desovas 32

4.3. Relação entre o tamanho das fêmeas e parâmetros reprodutivos 36

4.4. Temperatura e período de incubaçâo 39

4.5. Implicações para a conservação 40

6. CONCLUSÕES 42

6. LITERATURA CITADA 43

RESUMO

Foram investigados a maturidade sexual e o número de desovas de

Podocnemis sextuberculata. Também foi estudada a influência do tamanho

corporal da fêmea de P. sextuberculata sobre os ovos, filhotes e ninhos e a

influência da temperatura de incubação sobre o período de incubação dos ovos. O

estudo foi realizado numa praia do Rio Japurá dentro da Área Focai da Reserva

de Desenvolvimento Sustentável Mamirauá, estado do Amazonas, nos segundos

semestres de 1999 e 2000. Fêmeas foram capturadas com o auxílio de redes do

tipo trammel net ou à noite quando saíam para desovar. Os ninhos foram

localizados em rondas diurnas sendo anotado a sua data de postura e

profundidade. Foram tomadas medidas de comprimento da carapaça e plastrão e

massa das fêmeas e filhotes e de comprimento, largura e massa dos ovos.

Coletores remotos de dados foram instalados em seis ninhos na praia para

registrar a temperatura a cada hora. Ovos de diferentes fêmeas foram incubados

em condições experimentais em sete temperaturas diferentes. A maturidade das

fêmeas capturadas longe da praia de desova foi determinada por palpação

inguinal dos ovos calcificados ou pela análise das gônadas. O número de desovas

foi determinado pela análise de corpos lúteos e de folículos vitelogênicos de

fêmeas capturadas no período de desova. O tamanho dos ovos relacionou-se

positivamente ao tamanho das fêmeas. Fêmeas maiores de iaçá produziram ovos

mais compridos, mais largos e mais pesados. Fêmeas maiores também

produziram um maior número de ovos e uma massa total de ovos maior. O

tamanho dos filhotes esteve relacionado positivamente ao tamanho dos ovos. A

profundidade dos ninhos relacionou-se positivamente à massa total de ovos. O

período de incubação esteve inversamente relacionado à temperatura média de

incubação em ninhos naturais e em laboratório. A maturidade sexual das fêmeas

ocorre aproximadamente aos 250mm de comprimento de carapaça e 220mm de

comprimento do plastrão. O número e tamanho dos corpos lúteos encontrados

nos ovários não evidenciaram mais do que uma desova. No entanto o número de

classes de tamanho dos folículos vitelogênicos indicou a possibilidade de até três

desovas no mesmo ano.

ABSTRACT

I studied the sexual maturity and annual clutch potential of

Podocnemis sextuberculata during the second half of 1999 and 2000 on a beach

on the Japurá River, in the Reserva de Desenvolvimento Sustentável Mamirauá,

Amazonas state. I aiso studied the influence of body size of female

P. sextuberculata on egg size and number, hatchiing size, and nest depth, and the

influence of incubation temperature on the incubation period of the eggs. Females

were caught using trammel nets, or at night on beaches during egg-laying. Nests

were located during daytime searches. I registered date of laying and nest depth.

Plastron and carapace length, body mass of females and hatchiings, and egg

width and mass were measured. Maturity of females captured at a distance from

nesting beaches was determined through inguinal palpation of calcified eggs or

through gonad analyses. Mature females were found only at straight carapace

length > 250mm and plastron length > 220mm. Number of clutches was analyzed

by counts of corpora lutea and enlarged foilicles of females caught during the

nesting season. The number and size of corpora lutea did not indicate more than

one clutch. However, the number and sizes of enlarged foilicles suggest the

possibility of up to 3 clutches during the same nesting season. The temperature of

six nests was monitored hourly using data loggers. Eggs of different females were

incubated under experimental conditions using seven different temperatures. The

size of the eggs was positively related with the size of females. Larger females

produced larger, wider and heavier eggs, as well as larger clutches, mass, and

number of eggs. The size of hatchiings was positively related with the size of the

eggs. The depth of nests was positively related with the clutch mass. The

incubation period was negatively related with the mean incubation temperature,

both In natural nests and under experimental conditions.

1. INTRODUÇÃO

Um aspecto fundamental da história de vida de um organismo é a alocação

da energia disponível para a reprodução que irá produzir simultaneamente o

sucesso da sua prole e maximizar o tempo de vida no qual a fêmea pode se

reproduzir (Kuchiing, 1998). Os quelônios são o grupo de amniotas mais

prolíficos. A alta mortalidade de ovos e filhotes e a demora para atingir a

maturidade sexual são compensadas por uma grande produção de ovos e por

muitos anos de desovas. Algumas espécies têm posturas de mais de 100 ovos e

mais de 10 posturas podem ser postas num ano (Moll, 1979).

Modelos de tamanho ótimo do ovo predizem que, dentro de uma

população, a seleção natural otimiza o tamanho de ovo (ou filhote) até o ponto

onde o aumento do fitness Darwiniano, associado ao aumento do tamanho do

ovo, iguala a redução no fitness causada pela redução no número de filhotes

(Brockelman, 1975). No entanto a carapaça rígida dos quelônios limita o espaço

interno disponível para ingestão de alimento, armazenagem de energia tanto

quanto o tamanho e o número de ovos (Wilbur & Morin, 1988; Kuchiing, 1998). O

tamanho dos ovos também é limitado pelo tamanho da abertura pélvica das

fêmeas de espécies menores, como ocorre em Chrysemys picta e Deirochelys

reticularia. Esta constrição pélvica parece estar mais relaxada em Trachemys

scrípta, uma espécie maior (Congdon & Gibbons, 1987). Portanto espécies

menores tendem a botar ovos menores do que prediz o modelo de tamanho ótimo

do ovo. O aumento do tamanho do corpo da fêmea (e da abertura pélvica)

permitirá que estas fêmeas ponham ovos com tamanhos maiores, mais próximos

do tamanho predito pelo modelo do tamanho ideal.

A correlação entre número de ovos e tamanho do corpo é forte quando são

feitas observações de diferentes espécies (Wilbur & Morin, 1988). No entanto

esta correlação fica usualmente enfraquecida quando são comparadas diferentes

populações de uma mesma espécie ou indivíduos de uma mesma classe de

tamanho (Congdon & Gibbons, 1985; Vanzolini & Gomes, 1979).

Embora a maioria das espécies de quelônios desovem mais de uma vez

durante a estação reprodutiva (Moll, 1979) este é um parâmetro crucial mais difícil

de estimar (Dunhan et al, 1988). Pode ser determinado idealmente através da

observação direta do número de vezes que as fêmeas desovam numa estação

(Soini, 1991) ou por evidências indiretas (Moll & Legler, 1971; Moll, 1973; Moll,

1979). Uma desova apenas foi constatada para Chelydra serpentina serpentina

(White & Murphy, 1973).

Quanto aos quelônios amazônicos, posturas múltiplas já foram verificadas

para Podocnemis unifiiis (Soini & Soini, 1982, 1986; Soini, 1991; Vogt & Soini, no

prelo), Podocnemis erythrocephala, Peltocephaius dumerilianus (Vogt, 2001) e

para Podocnemis vogli (Ramo, 1982).

Embora os quelônios cresçam durante toda a sua vida a taxa de

crescimento é maior antes da maturidade sexual. A partir da maturidade boa parte

da energia disponível deixa de ser usada para o crescimento e passa a ser usada

na reprodução. Diferenças de tamanho entre machos e fêmeas dependem do

tamanho no qual ambos atingem a maturidade (Ernst et ai, 1998; Kuchiing, 1998).

o tamanho de maturidade sexual entre populações distintas ocasionam

diferentes tamanhos corporais médios da população (Willemsen & Hailey, 1999).

Moll (1973) sugere que o tamanho no qual uma fêmea de uma determinada

população atinge a maturidade sexual seja uma adaptação às condições

ambientais ou à interação com outras espécies competidoras.

A maturidade sexual em fêmeas de quelônios pode ser definida como a

capacidade de produzir ovos durante a estação reprodutiva (Kuchiing, 1998).

Dependendo da espécie os quelônios podem atingir a maturidade em função do

tamanho ou da idade (Dunham et aí, 1988). Segundo Shine e Iverson (1995) a

maior parte dos quelônios estudados maturam com aproximadamente 70% do

tamanho máximo sendo esta proporção similar á dos squamatas.

Entre os quelônios amazônicos a maturidade sexual foi determinada para

Podocnemis vogli (Ramo, 1982), Podocnemis erythrocephala e Peltocephaius

dumerilianus (Vogt, 2001). Para Podocnemis expansa, Podocnemis

sextubercuiata e Podocnemis unifilis são apresentados os parâmetros

morfométricos de fêmeas grávidas ou encontradas desovando (Hildebrand et ai,

1997; Pezzuti et ai, 2000; Vanzolini, 1977; Soini, 1991; Fachín-Terán et ai, 1992;

Vogt & Soini, no prelo).

O desenvolvimento embrionário dos quelônios é afetado pelas condições

ambientais do ninho onde eles estão. Condições como a temperatura e a umidade

influem sobre o tempo de incubação, sucesso de eclosão, tamanho e performance

dos filhotes (Packard et ai, 1989; Pezzuti, 1998; Tucker & Paukstis, 2000). A

temperatura influi ainda na determinação sexual dos filhotes em várias espécies

de quelônios (Buli & Vogt, 1979; Buli, 1985; Packard et al, 1989; Janzen &

Paukstis, 1991; Pieau & RIchard-Mercier, 1999). A temperatura e a umidade dos

ninhos varia com a época da postura, com o tipo de cobertura do ninho, com a

distância de corpos d'água e com o tipo de substrato (Thompson, 1988; Vogt &

Buli, 1984; Janzen, 1994; Souza & Vogt, 1994; Pezzuti, 1998).

As taxas de muitas reações bioquímicas praticamente dobram quando a

temperatura aumenta 10°C e caem pela metade quando esta diminui 10°C. Este

fenômeno é conhecido como efeito Qio e acaba gerando uma ampla variedade de

respostas fisiológicas e comportamentais (Pough et a/, 1998). O efeito Q io influi

na taxa de desenvolvimento do embrião fazendo com que a temperatura afete

também o tempo de incubação. Ovos incubados a temperaturas médias de

incubação mais altas eclodirão antes do que ovos incubados em temperaturas

mais frias. Vários trabalhos encontraram esta relação em experimentos a

temperaturas constantes de incubação (Eendebak, 1995; Páez & Bock, 1998) ou

em ninhos naturais (Miller & Limpus, 1981; Vogt & Buli, 1984; Valenzuela, 1999).

Valenzuela et al (1997) não encontrou nenhuma correlação significativa

entre a temperatura média (em °C) durante todo o período de incubação e o

tempo de incubação para ninhos naturais e semi-naturais. Contudo uma

correlação negativa significativa foi encontrada entre unidades de calor

acumuladas e o comprimento do período de incubação.

Marcovaldi et a! (1997) utiliza-se de um modelo baseado na duração do

período de incubação para estimar a razão sexual da tartaruga marinha {Caretta

caretta) nidificando no litoral brasileiro. A sua pressuposição é de que ninhos a

temperaturas mais elevadas terão um tempo de incubação menor e uma

produção de fêmeas, o oposto ocorrendo com ninhos que produzam machos.

Doody (1999) usou o período médio de incubação de ovos de Apalone spinifera

como equivalente desenvolvimental entre experimentos de incubação em ninhos

naturais e incubação a temperaturas constantes em laboratório. As temperaturas

médias dos ninhos produziram períodos de incubação equivalentes ao período de

incubação obtido nas incubadoras com temperaturas constantes.

1.1. Podocnemis sextuberculata

Conhecida popularmente como iaçá, pitiú ou cambéua (Smith, 1979) a

Podocnemis sextuberculata é uma das espécies de menor tamanho do gênero

Podocnemis (Ernst & Barbour, 1989). Tem como característica marcante a

presença de seis tubérculos no plastrão nos indivíduos quando jovens. A sua

distribuição geográfica compreende a bacia de drenagem do rio Amazonas no

Brasil, Peru e Colômbia (Ernst & Barbour, 1989).

Ernst & Barbour (1989) afirmam que a iaçá alimenta-se de plantas

aquáticas e peixes. Na Reserva de Desenvolvimento Sustentável Mamirauá as

iaçás alimentam-se basicamente de sementes em todas as épocas do ano. Não

existem diferenças na dieta de machos e fêmeas mas a freqüência de ocorrência

de sementes diminui em função do tamanho do animal (Fachín-Terán, 2000).

A iaçá costuma nidificar nos pontos mais altos das praias que surgem na

estação seca pondo, em média, 15,8 ovos por ninho na RDSM (Pezzuti & Vogt,

1999). O período médio de incubação, observado para a Praia do Pirapucu

(RDSM), é de 64 dias (Pezzuti & Vogt, 1999). São predadores de ovos de iaçá:

largartos {Tupinambis teguixim), mamíferos {Didelphis marsupialis), e de filhotes

jacarés {Caiman crocodilus), aves {Daptríus ater, Cathartes sp., Coragyps atratus,

Buteogalius urubitinga), largartos (7. teguixim), e peixes (Soini & Soini, 1986;

Pezzuti, et ai, 2000).

Quanto à forma de determinação sexual a proporção sexual de adultos e

filhotes sugerem ser este mais um caso de determinação do sexo dependente de

temperatura. Fachín-Terán (2000) encontrou uma razão sexual desbalanceada

em favor dos machos na população adulta. Pezzuti (1998) encontrou um grande

número de ninhos com filhotes de apenas um sexo e uma proporção

desbalanceada em favor dos machos numa praia de desova da RDSM, o que

também é característico de uma espécie cujo sexo é determinado pelas condições

de incubação dos ovos e não pelos genes.

Bates (1863) relata que em meados de 1800 a tartaruga-da-amazônia

(P. expansa) era bastante consumida pela população de Tefé, Amazonas. O

tracajá (P. unifilis) e a iaçá eram menos utilizados na alimentação pelo seu menor

tamanho. Com o declínio no número de tartarugas os tracajás e as iaçás

passaram a ser mais procurados. Atualmente a iaçá é a espécie de quelônio mais

abundante na Reserva de Desenvolvimento Mamirauá e a mais consumida pelos

ribeirinhos (Fachín-Terán, 2000). Klemens & Thorbjarnarson (1995) estimam que

sejam vendidos 12000 quelônios por ano no mercado de Tefé, uma cidade

próxima à RDSM. Destes a maioria são P. sextuberculata capturadas nos rios da

região com longas redes de pesca (malhadeiras). Quase a totalidade dos seus

ovos postos nas praias de desova é coletada pela população local (Pezzuti, 1998;

Pezzuti & Vogt, 1999). A captura dos adultos e a coleta dos ovos têm levado a

uma diminuição drástica do número de indivíduos desta espécie na reserva. A

iaçá está classificada como uma espécie vulnerável pela lUCN (1996).

Este estudo verificou: 1) a maturidade sexual, 2) o número de desovas, 3) a

influência do tamanho da fêmea de Podocnemis sextuberculata sobre as

características dos ovos, filhotes e dos ninhos e 4) a influência da temperatura de

incubação sobre o período de incubação dos ovos de iaçá na Reserva de

Desenvolvimento Sustentável Mamirauá.

2. METODOLOGIA

2.1. Area de estudo

A Reserva de Desenvolvimento Sustentável Mamirauá (RDSM) possui uma

área de 1.240.000ha e está localizada na confluência dos rios Solimões e Japurá,

próxima à cidade de Tefé, no estado do Amazonas. A reserva possui uma área

chamada Área Focai de 240.000ha, limitada pelos Rios Solimões, Japurá e Auati-

Paraná (Figura 1). Nesta área concentram-se as atividades de pesquisa,

monitoramento e de extensão. Esta reserva é coberta por florestas e outras

formações vegetais sazonalmente alagadas (SCM, 1996).

Baseado no regime de cheias e secas pode se distinguir duas estações

anuais bem características para a região (Queiroz, 1995). De dezembro a março

ocorre uma época chuvosa e a precipitação é três vezes maior que entre julho e

outubro (Ayres, 1995). A pluviosidade média anual registrada por cinco anos para

a cidade de Tefé (1977-1981) foi de 2373 mm, segundo dados do Departamento

Nacional de Águas e Energia Elétrica (SCM, 1996).

A temperatura varia mais ao longo do dia (cerca de 10°C) que a média

mensal ao longo do ano. A temperatura média diária em 1984 foi de 29.5°C e a

diferença entre as temperaturas médias mensais, máxima e mínima, foi de 1.8°C

(Ayres, 1995). Apesar disso pode-se afirmar que as maiores temperaturas são

atingidas nos meses de seca, outubro e novembro, com médias mensais variando

de 30°a33°C (SCM, 1996).

Quanto à flutuação do nível da água na RDSM a água atinge o seu ponto

mais alto na cheia no mês de junho. O ponto mais baixo ocorre nos meses de

outubro e novembro. A amplitude média desta variação parece estar entre 9 e

11m entre 1992 e 1995 (SCM, 1996).

A área de estudo foi a Praia do Pirapucu, Setor Jarauá (8 02°53'16" W

064°52'09"). A praia fica na margem leste do Rio Japurá e alcançou 7 Km de

extensão por aproximadamente 800m de largura no final do período de vazante

em 1999. Quando surge no mês de agosto (durante o período da vazante) a praia

tem as suas partes mais altas cobertas por Paspaium sp. e as partes mais baixas

são ocupadas mais tardiamente por vegetação herbácea. A areia ainda encontra-

se bastante úmida e as desovas de quelônios começam a ocorrer quando a areia

seca. Nesta praia desovam três espécies de quelônios: P. sextuberculata,

espécie mais comum, P. unifilis e esporadicamente P. expansa (Pezzuti, 1998).

Desde 1996 os comunitários do Setor Jarauá e o Projeto Quelônios do Instituto

Mamirauá vêm mantendo metade da praia preservada. A outra metade é utilizada

para a coleta de ovos de quelônios e aves.

10

FíJMi

íct' S

Área

Subsidiária

^ Area Focai

Mapa do Brasil e detalhe daReserva de Desenvolvimento

Sustentável Mamirauá

Amazonas

Brasil

Figura 1: Localização geográfica da Reserva de Desenvolvimento Sustentável

Mamirauá e das Áreas Focai e Subsidiária.

11

2.2. Monitoramento dos ninhos

O monitoramento dos ninhos na Praia do Pirapucu ocorreu do início de

setembro a meados de dezembro de 1999 e de meados de setembro ao final de

novembro de 2000. Para a localização dos ninhos a praia foi percorrida

diariamente nas primeiras horas da manhã durante o período de desova. O rastro

deixado pelas fêmeas na noite anterior estava ainda bastante evidente e o ninho

podia ser facilmente localizado (Fachín-Terán et a/, 1992; Pezzuti, 1998). O ninho

foi então marcado com uma pequena estaca numerada. Para cada ninho foi

anotada a espécie e a data de postura. Foram escolhidos 37 ninhos

aleatoriamente para a morfometria dos ovos. Depois de 50 dias de incubação os

ninhos passaram a ser revisados diariamente para verificar a eclosão dos filhotes.

Quando os ovos apresentaram sinais de eclosão iminente (descalcificação,

diminuição da turgidez) estes foram colocados dentro de sacos de malha para

evitar a fuga dos filhotes. O número de dias transcorridos desde a postura até a

eclosão do primeiro filhote se definiu como o período de incubação. Os filhotes

foram mantidos dentro do ninho até a completa absorção do vitelo e só então

foram retirados para a morfometria.

A praia também foi percorrida à noite entre as 2000h e 0900h do dia

seguinte. As fêmeas que saíram para desovar foram localizadas pelo seu rastro

com o auxílio de uma lanterna. Se a fêmea já tivesse iniciado a desova (Figura 2)

ela só foi capturada quando iniciava a volta ao rio. Nenhuma das fêmeas

localizadas desovando iniciou o retorno ao rio antes de concluir a desova e tapar o

12

seu ninho. Cada fêmea recebeu uma marca de forma retangular na lateral de três

escudos marginais numa combinação única, e foi numerada com o número do seu

ninho. Depois de marcadas as fêmeas foram liberadas na Praia do Pirapucu.

As fêmeas também foram capturadas no Sistema Hidrológico do Paraná do

Jarauá nos meses de setembro a outubro de 2000. Para isso foram utilizadas

redes do tipo trammel net colocadas no fundo de canais de paranás, ressacas,

lagos e nos remansos perto das praias. A trammel net é constituída por duas

redes externas de tamanho de malha maior que mantêm-se esticadas dentro da

água. Entre estas duas redes maiores está uma rede de malha menor que fica

solta. Quando uma iaçá passa pela trammel net é capturada pelo saco que se

forma quando passa pelas redes externas e cai na rede interna.

2,3. Morfometria

Os ovos foram medidos em seu comprimento e largura (±0,1 mm) com o

auxílio de um paquímetro digital, e pesados (±1g) com uma balança digital.

Também foi medida a profundidade do ninho (±0,5cm). Os filhotes foram medidos

em seu comprimento de carapaça máximo linear, comprimento máximo do

plastrão (±0,1 mm) e pesados (±1g). As fêmeas capturadas na praia ou nas

trammel nets foram medidas quanto ao seu comprimento máximo retilíneo de

plastrão e de carapaça (±1mm) e pesadas (±10g) seguindo os critérios de Medem

(1976).

13

2.4. Efeito da temperatura sobre o período de incubaçâo

O efeito da temperatura de incubaçâo sobre o período de incubaçâo dos

ovos de iaçá foi testado de duas maneiras. Na Praia do Pirapucu foram instalados

coletores remotos de temperatura {data loggers) entre os ovos de iaçá em seis

ninhos na manhã seguinte à postura. Os data loggers foram programados para

registrar a temperatura a cada hora e foram retirados dos ninhos após a eclosão

dos filhotes.

Também foram trazidas fêmeas grávidas de iaçá á Manaus e induzidas a

desovar com a injeção de ocitocina. Os seus ovos foram distribuídos

aleatoriamente e eqüitativamente entre sete incubadoras com temperaturas

médias de 22°C, 24°C, 27°C, 29°C, 31 °C, 32°C e 34°C. Para controlar as

condições de umidade entre as incubadoras foi utilizada vermiculita umedecida

como substrato onde os ovos foram depositados, numa proporção de 1g

vermiculita: 1g água. A temperatura dentro das incubadoras foi monitorada com

data loggers colocados entre os ovos programados para registrar a temperatura a

cada hora.

2.5. Maturidade sexuai

Como ainda não existe um método para estimar a idade de Podocnemis

sextuberculata a maturidade das fêmeas foi determinada quanto ao seu tamanho.

Os critérios usados para determinar a maturidade sexual foram: a observação da

desova na praia, a presença de ovos calcifiçados nos oviductos (através de

14

palpação inguinal) e a presença de corpos lúteos nos ovários. As fêmeas foram

capturadas em redes do tipo trammel net em lagos, ressacas e paranás do

Sistema Jarauá. Também foram analisadas gônadas de fêmeas capturadas entre

1996 e 1998 na RDSM por Augusto Fachín Terán e depositadas na Coleção de

Répteis e Anfíbios do IN PA. Estas fêmeas foram capturadas na área focai da

RDSM.

2.6. Número de desoves

O número de desovas em quelônios pode ser determinado por observação

direta de desovas das fêmeas no campo (Iverson & Smith, 1993) ou pela análise

das gônadas (Iverson & Moler, 1997; Moll, 1979). Gomo a observação das

fêmeas desovando não forneceu evidência de posturas múltiplas foram

analisados os ovários de 22 fêmeas de iaçá. Destas fêmeas 12 foram capturadas

em 2000 com o auxílio de redes do tipo trammel net. As outras dez fêmeas foram

coletadas entre 1996 e 1998 na RDSM por Augusto Fachín Terán e encontravam-

se depositadas na Coleção de Anfíbios e Répteis do IMPA.

As gônadas (Figura 3) foram preservadas em solução de álcool 70% antes

da análise. Os folículos vitelogênicos e corpos lúteos de cada ovário foram

contados e medidos em seu diâmetro máximo (± 0,01 mm) com o auxílio de um

paquímetro. Os folículos vitelogênicos foram divididos arbitrariamente em três

classes de tamanho (Tabela 3). Folículos com menos de 3mm de comprimento

15

máximo não foram considerados. O número de ovos contidos nos oviductos

também foi contado.

Cada classe de tamanho de folículos no início da época de desova

representa a possibilidade de uma nova desova. Cada classe de tamanho de

corpos lúteos significa uma ovulação, em épocas distintas, na estação de desova.

A soma do número de classes de tamanho de corpos lúteos (ou ovos calcificados

no oviducto) ao número de classes de tamanho dos folículos indica o número total

de desovas possíveis (Moll & Legler, 1971; Moll, 1979).

2.7. Análises estatísticas

As relações entre o tamanho da fêmea (comprimento carapaça,

comprimento do plastrão, peso sem ovos) e as características da desova

(comprimento, largura, peso médios, número e peso total dos ovos), e entre a

massa total dos ovos e a profundidade do ninho foram verificadas através de

regressões simples e testadas com análise de variância (ANOVA). A relação entre

a temperatura e o tempo de incubação foi testada através de regressão simples e

testada com ANOVA. Para as análises estatísticas foi utilizado do programa

STATISTIX FOR WINDOWS 7.0 (Analytical Software, 2000).

16

Figura 2: Fêmea de Podocnemis sextuberculata

desovando na Praia do PIrapucu, RDSM.

Figura 3: Detaihe de um ovário de P. sextuberculata.

FOL = foiículos; CL = corpos lúteos.

17

3. RESULTADOS

3.1. Maturidade sexual

A maioria das fêmeas maduras media mais de 250mm de comprimento da

carapaça e 220mm de comprimento de plastrâo (Figura 4). A menor fêmea

madura foi capturada na Ressaca do Saracura em agosto de 2000. O seu

comprimento da carapaça e do plastrão foi de 240 e 209mm respectivamente. A

maturidade sexual foi confirmada pela palpação inguinal de seus ovos já

calcificados. A maior fêmea imatura mediu 271mm de comprimento de carapaça e

240mm de comprimento do plastrão. Ela foi capturada na Praia de São Francisco

do Panauá sendo que as suas gônadas não apresentaram folículos vitelogênicos

ou corpos lúteos. O seu oviducto também estava pouco desenvolvido (Tabela 1).

18

Tabela 1: Morfometria de fêmeas maduras de Podocnemis sextuberculata da

Reserva de Desenvolvimento Sustentável Mamirauá.

N Média DP Máximo Mínimo

Massa (g)

Grávida 31 2378 402.8 3200 1550

Após desova 25 2151 342.1 2900 1650

Comprimento da carapaça (mm) 58 275 14.1 305 240

Comprimento do plastrão (mm) 56 241 13.8 274 209

Tabela 2: Morfometria de ovos e filhotes de Podocnemis sextuberculata na Praia

do Pirapucu em 1999.

N Média DP Máximo Mínimo

Desovas

Número de ovos 37 15,8 3,4 22 7

Massa total (g) 37 248,6 81,5 445 85

Ovos

Comprimento (mm) 548 40,8 3.7 51,3 22,9

Largura (mm) 548 26,8 1.9 38,6 20.6

Massa média (g) 548 16,7 3,3 29,0 6,0

Filhotes

Comprimento da carapaça (mm) 880 40,0 3,0 47,5 30.0

Largura da carapaça (mm) 880 36,5 2,7 26,0 43,0

Massa (g) 880 13,0 2.8 19,0 5.0

I 16<0}

^ 12

^ ̂ ̂ ^ ^ ̂ ̂ .N^/" ,# ,r{P ^rf ^rf ^rf

Comprimento da carapaça (mm)

16

12

^ <í> ^!J> ^sP <*P ^ ̂ ̂ ̂ tP ^ ̂ A^ ^^ 'f í? -í=^-7 -7 -7 '7 -7 '7 -7 *7 -7" -7" -7" -7" -7'' -7^ ^v

Comprimento do plastrâo (mm)

Figura 4 : Distribuição do tamanho de fêmeas de Podocnemis sextuberculata na

RDSM. Em cinza estão representadas as fêmeas imaturas e em preto as fêmeas

maduras.

20

3.2. Número de desovas

Foram capturadas 14 fêmeas desovando na Praia do Pirapucu em 1999 e

13 fêmeas em 2000. A maior parte das fêmeas foi capturada entre as 2200h e

OSOOh da noite. No entanto uma fêmea foi encontrada desovando às 2000h e

outra às 0845h. Não houve nenhuma recaptura na mesma estação de desova e

nem entre os dois anos. O período de desova iniciou em meados de agosto e

terminou dia 19 de outubro em 1999. Em 2000 as primeiras desovas, de

Podocnemis unifilis, puderam ser observadas no dia 4 de setembro e as últimas

ocorreram em 27 de outubro (Figura 5).

Quanto à análise das gônadas apenas uma classe de tamanho de corpos

lúteos foi observada nos ovários. Os corpos lúteos apresentaram o formato de

uma hemácea, coloração amarela clara e uma consistência cartilaginosa (Figura

3). O comprimento médio dos corpos lúteos variou de 8,97 a 12,78mm nas

gônadas analisadas. O número de corpos lúteos no ovàrio correspondeu ao

número de ovos quando estes estavam presentes no oviducto (Tabela 3). Em três

casos houve um número menor de ovos no oviducto do que o número de corpos

lúteos. Isto pode ser explicado por desovas espontâneas de um ou mais ovos na

hora da captura das fêmeas.

Foram observados folículos vitelogênicos em 20 das 22 gônadas

analisadas (Tabela 3). Estas foram obtidas de fêmeas capturadas entre 10 de

abril a 13 de outubro. Os folículos vitelogênicos diferiram dos demais folículos pelo

21

seu tamanho maior e principalmente pela sua cor amarelo gema (Figura 3). O

comprimento médio dos folículos variou de 6,19 a 25,46mm.

Duas fêmeas capturadas no final de agosto apresentaram, além de corpos

lúteos, folículos vitelogênicos em número e classes de tamanho que sugerem

duas desovas adicionais. Cinco fêmeas capturadas em agosto não apresentaram

folículos suficientemente desenvolvidos e em número suficiente para indicar a

possibilidade de uma segunda desova. Cinco fêmeas capturadas em agosto e

uma fêmea capturada em setembro apresentaram folículos desenvolvidos em

quantidade suficiente para uma segunda desova. As três fêmeas capturadas em

outubro (no final do período de desova) não apresentaram nenhum folículo maior

do que dez milímetros além dos corpos lúteos o que indica apenas uma desova

(Tabela 3).

22

Tabela 3 : Análise das gônadas de Podocnemis sextuberculata da RDSM. NI = não informado.

Captura Morte Num

ovos

Folículos (mm)

3-10 10-20 20-30 n

Corpos luteos (mm)

Média Máximo Mínimo DP

N° estimado

de desovas

27/mar/97 27-mar NI 0 10 10 0 - - - - -

10/abr/97 10-abr NI 6 19 0 0 - - - - -

3/jul/98 3-jul NI 4 23 4 0 - - - - -

5/ago/98 5-ago NI 5 3 0 0 - - - - -

5/ago/98 5-ago NI 0 18 0 17 10,5 11,8 9,3 0.8 -

10/ago/98 10-ago NI 3 3 0 21 12,0 14,5 9.7 1.0 2

10/ago/98 10-ago NI 2 1 0 15 12,8 14,6 11,7 0,8 1

14/ago/98 14-ago NI 6 19 0 14 12,6 13,9 10,9 0.9 2

12-ago-OO 11-out 10 0 4 0 13 10,3 12,3 8.6 1.0 1

27-ago-OO 15-set 16 3 14 0 16 12,6 15,0 10,9 1.2 2

24-31/ago/OO 10-out 10 0 4 6 10 11,4 13,1 9,3 1.2 2

24-31/ago/OO 11-out 17 13 15 4 17 11,3 13,1 9.6 0,9 3

24-31/ago/OO 12-out 16 3 1 2 16 11,5 12,2 9,2 0,8 1

24-31/ago/OO 12-out 13 7 19 7 16 12,2 14,5 10,6 1.0 3

24-31/ago/OO 26-out 15 6 10 1 15 11,0 12,6 8.7 1.3 2

24-31/ago/OO 27-out 0 2 4 0 19 9,5 10,8 7.9 0.7 1

23-set-OO 4-out 13 0 0 15 8* 11,0 12,3 9.5 1.1 2

05-out-01 28-out 0 10 1 0 16 10,5 12,6 9.4 1,0 1

12-out-01 27-out 14 33 0 0 18 11,1 12,5 8.9 0.9 1

13-out-01 28-out 0 19 0 0 24 9.0 10,0 8,1 0,7 1

19-nov-96 19-nov NI 0 0 0 0 - - - - -

22-nov-96 22-nov NI 0 0 0 0 - -- - -

OBS: apenas um ovário da iaçá capturada em 23 de setembro de 2000 foi

analisado quanto à presença de corpos lúteos.

23

uo£c

50

40

30

20

10

O

199914

12

T 10 I2.

8 Q-ti

6 ̂fi)

10/ago 17/ago 24/ago 31/ago 7/set 14/set 21/set 28/set 5/out 12/out 19/out 26/out

Dia

10/ago 17/ago 24/ago 31/ago 7/set 14/set 21/set 28/set 5/out 12/out 19/out 26/out

Dia

Figura 5 : Freqüência de desovas de Podocnemis sextuberculata em 1999 e 2000

na Praia do Pirapucu, RDSM. A linha representa o nível da água no Lago Tefé

(Fonte: banco de dados do Instituto de Desenvolvimento Sustentável Mamirauá,

2001).

24

3.3. Relação entre o tamanho das fêmeas e parâmetros reprodutivos

O comprimento da carapaça das fêmeas de iaçá esteve significativamente

relacionado ao comprimento médio dos ovos, à largura média dos ovos, à massa

média dos ovos, à massa total dos ovos e ao número total de ovos. O

comprimento do plastrão das fêmeas esteve relacionado significativamente ao

comprimento médio dos ovos, à largura média dos ovos, à massa média dos

ovos, à massa total dos ovos e ao número total de ovos. A massa das fêmeas

esteve relacionada significativamente ao comprimento médio dos ovos, à largura

média dos ovos, à massa média dos ovos, à massa total dos ovos e ao número

total de ovos. Os resultados das regressões estão resumidos na Tabela 4.

A profundidade média dos ninhos de iaçá foi 18,12cm (15-23cm, DP =

1,95cm). As desovas pesaram em média 248,6g (85-445g, Tabela 2) estando a

sua massa total relacionada à profundidade do ninho (Figura 6; = 0,32;

P<0,001; F = 17,22; N = 34). A massa média dos filhotes esteve relacionada á

massa média dos ovos (Figura 7; = 0,74; P<0,0001; F = 66,93; N = 25).

25

Tabela 4 : Resumo das regressões lineares (F^) entre o tamanho das fêmeas de

Podocnemis sextuberculata e a sua desova. Quanto ao nível de significância das

regressões: * < 0,05; ** < 0,01 e *** < 0,001.

Características das fêmeas/

características das desovas

Comprimento da

carapaça (mm)Comprimento do

plastrão (mm)Massa da fêmea

sem os ovos (g)

Comprimento médio (mm) 0,46*N = 13

0,42*N = 12

0,39*N = 12

Largura média (mm) 0,37*N = 13

0,40*N= 12

0,42*N = 12

Massa média (g) 0,45*N = 13

0,49*N=12

0,46*N = 12

Massa total (g)0 78 ***

N=13

0,84 ***N=12

0,79 ***N = 12

Número de ovos0,71 ***N = 13

0,68 ***N= 12

0,53 **N = 12

26

100 200 300 400

Massa total dos ovos (g)

500

Figura 6: Relação entre a massa total dos ovos de Podocnemis sextuberculata e a

profundidade do ninho na Praia do PIrapucu

18

CD

« 16B2 14

§ 12TJ

.2 10•o>0)

E 8ffi

52 6(O

10

• •

• •

15 20

Massa média dos ovos (g)

25

Figura 7: Relação entre a massa média dos ovos e dos filhotes de laçá na Praia

do PIrapucu.

27

3.4. Temperatura e período de incubação

O período médio de incubação em 1999 foi de 62,15 dias (55-77dias, DP =

3,3dias; N = 100; Figura 8). A temperatura média dos ninhos na Praia do Pirapucu

esteve significativamente relacionada ao período de incubação (R^ = 0,91; P =

0,0027; F = 44,25; N = 6; Figura 9). A temperatura média dos ninhos monitorados

variou de 30,49°C a 31,94°C e o período de incubação variou de 60 a 63,7 dias. A

amplitude média diária da temperatura nestes seis ninhos foi 6,1 °C variando de

4,3 °C a 8,7°C.

A temperatura média das incubadoras também esteve significativamente

relacionada ao período de incubação (R^ = 0,79; P = 0,0001; F = 37,94; N = 12;

Figura 10). A temperatura média variou de 27,36°C a 34,17°C e o período de

incubação variou de 52 a 99,7 dias.

28

B 15c<0

0

r - • 7 : -1 - - T ■ 1

70 75

Período de incubação (dias)

Figura 8: Período de incubação dos ovos de iaçá na Praia do Pirapucu em 1999.

65

64oics

« 63 1

3U

d)T3

O)ni

62

61

60

59

30 30.5 31 31.5 32

Temperatura média (®C)

32.5

Figura 9: Relação entre a temperatura média e o período de incubação em ninhos

naturais de Podocnemis sextuberculata.

29

o■reo>ca

S33Uc

<1)■oifím

110 ^i

100 1

90

80

70

60

50

40

26 28 30 32 34

Temperatura média (°C)

36

Figura 10: Relação entre a temperatura média e o período de incubação de ovos

de Podocnemis sextuberculata em laboratório.

30

4. DISCUSSÃO

4.1. Maturidade sexual

A maturidade sexual de Podocnemis sextuberculata ocorre com

aproximadamente 250mm de comprimento de carapaça (00) e 220mm de

comprimento de plastrão (OP). A menor fêmea de P. sextuberculata encontrada

desovando na Reserva Biológica do Abufari mediu 240mm de comprimento de

carapaça (Pezzuti et aí, 2000). O mesmo ocorreu na RDSM.

O comprimento do plastrão da menor fêmea madura de iaçá (209mm) e o

comprimento do plastrão estimado para a maturidade sexual (220mm)

aproximam-se dos valores obtidos por Vanzolini e Gomes (1979). As menores

fêmeas observadas com ovos não mediram mais do que 220mm de comprimento

do plastrão e foram capturadas na Ilha São José e em Costa da Altamira, no Rio

Solimões.

O comprimento de carapaça estimado para a maturidade corresponde a

74,6% do maior comprimento de carapaça registrado para uma iaçá (335mm) na

RSDM (dados de campo do Projeto Quelônios). Esta proporção aproxima-se do

padrão de maturidade sexual proposto por Shine & Iverson (1995). Este padrão

também foi constatado para Podocnemis vogli (Ramo, 1982) que atinge a

maturidade com 70% do comprimento de carapaça máximo.

31

Entre os demais peiomedusíeos amazônicos as fêmeas de Podocnemis

vogli maturam com aproximadamente 230mm de CC (Ramo, 1982), as fêmeas

P. erythrocephala aos 244mm de CC e as fêmeas de P. dumerilianus com 270mm

de CC(Vogt, 2001).

A maturidade entre os quelônios pode ocorrer em função da idade ou do

tamanho Lindeman (1996). A contagem de anéis de crescimento na carapaça ou

no plastrâo, descrita por Moll & Legler (1971), foi utilizada para determinar a idade

de várias espécies de quelônios: Chrysemys picta (Moll, 1973; Iverson & Smith,

1993; Lindeman, 1996), Clemmys guttata (Ernst & Zug, 1994), e Trachemys

scripta (Moll & Legler, 1971). No entanto os anéis de crescimento são perceptíveis

apenas em alguns indivíduos jovens de iaçá. As fêmeas capturadas na RDSM não

apresentaram anéis de crescimento nítidos tornando impossível a determinação

da idade de maturação sexual das mesmas. São necessários estudos sobre

metodologias alternativas para a determinação da idade em iaçás, como a

proposta por Thomas et al (1997), que determinaram a idade de 7. scripta e

Deirochelys reticularia contando os anéis de crescimento presentes nas unhas

destas espécies podem ser tentadas. Outro método para estimar a maturidade

sexual de quelônios é a captura, marcação e recaptura de quelônios em

populações naturais. Calculando a taxa de crescimento para cada classe de

tamanho a maturidade poderia ser determinada, pois animais maduros

sexualmente utilizam grande parte da energia obtida para a reprodução e há um

menor crescimento. Este método foi tentado na RDSM, mas a taxa de recaptura

abaixo de 5% inviabilizou a construção de um modelo de crescimento para a iaçá.

32

4.2. Número de desoves

A maioria das espécies de quelônios pelomedusídeos amazônicos

estudadas quanto ao número de desovas apresentam desovas múltiplas. Fêmeas

de Podocnemis unifilis desovam duas vezes numa estação reprodutiva no Rio

Pacaya, Peru (Soini & Soini, 1982, 1986; Soini, 1991). Também ocorrem duas

desovas de P. unifilis no Brasil (Vogt & Soini, no prelo). Vogt (2001) sugere 4

desovas num período de três meses para Podocnemis erythrocephala e 2 a 3

desovas para Peltocephaius dumerilianus. Fêmeas de Podocnemis vogli desovam

de 3 a 4 vezes na Venezuela sendo o seu período de postura de quase 4 meses

(Ramo, 1982).

A observação direta de fêmeas desovando na Praia do Pirapucu não

forneceu nenhuma evidência de posturas múltiplas de iaçá. Foram capturadas 14

fêmeas em 1999 e 13 fêmeas em 2000. No entanto não houve nenhuma

recaptura na mesma estação de desova ou entre os dois anos. Soini (1991)

observou duas desovas de duas fêmeas de Podocnemis unifilis numa mesma

praia do Rio Pacaya, Peru, em intervalos de 9 e 10 dias. Ele estima que o

intervalo mínimo para uma segunda desova de P. unifilis seja oito dias.

Os corpos lúteos resultantes da ovulação de folículos maduros regressam

rapidamente depois da ovulação e não são retidos de um ano ao outro. Portanto a

presença de classes de tamanho de diferentes idades implica em posturas

múltiplas (Dunhan et ai, 1988). Diferentes classes de tamanho de corpos lúteos

foram o indicativo de posturas múltiplas de Trachemys scrípta (Moll & Legler,

33

1971), Tríonyx spiniferus (Moll, 1979), Podocnemis vogli (Ramo, 1982), Emydura

krefftii (Georges, 1983) e Kinosternon hirtipes (Iverson et al, 1991). Porém não

foram encontradas duas classes de tamanho de corpos lúteos em nenhuma das

gônadas de iaçá analisadas. O número de corpos lúteos encontrados nas

gônadas analisadas correspondeu ao número de ovos calcificados encontrados

nos oviductos (Tabela 3). Em algumas fêmeas o número de corpos lúteos superou

o número de ovos o que pode ser explicado por desovas espontâneas das fêmeas

durante a captura e o cativeiro. Desovas de um ou poucos ovos foram observadas

em três ocasiões entre as fêmeas capturadas.

A ausência de evidências de desovas múltiplas a partir dos dados de

corpos lúteos deve ser vista com cautela, pois a maior parte das gônadas

analisadas é de fêmeas capturadas em agosto e setembro. Estes correspondem

aos primeiros meses de desova da iaçá da RDSM. Os dois picos no número de

desovas de P. sextuberculata na Praia do Pirapucu em 2000 ocorreram em dois

intervalos de tempo distintos: de 26 a 31 de setembro e dias 5 e 6 de outubro.

Portanto a maior probabilidade de se encontrar uma fêmea que tivesse ovulado

duas vezes deve ser maior depois do dia 6 de outubro.

O corpo lúteo pode ser retido de forma modificada por um período variável

em alguns répteis (Fox, 1977). Ernst (1971) afirma que a involução dos corpos

lúteos em Chrysemys picta ocorre rapidamente e, depois de um mês, os corpos

lúteos podem ser referidos como corpora albicantia. Moll & Legler (1971) estimam

que os corpos lúteos de Trachemys scripta regridam dos 11 ou 12mm iniciais até

aproximadamente dois ou três milímetros um mês após a ovulação. Entre os

BIBLI01ECA DO iPA

34

pelomedusídeos Ramo (1982) estima que o tempo de regressão dos corpos

iúteos de Podocnemis vogli seja de pelo menos um mês. Neste estudo três

fêmeas de iaçá não apresentaram ovos calcificados no oviducto e foram

sacrificadas depois de um mês da captura. Os corpos Iúteos ainda estavam

presentes nos seus ovários e o seu tamanho médio variou de 8,97 a 10,48mm. A

rápida regressão e desaparecimento dos corpos Iúteos de desovas anteriores

provavelmente não explicam o fato de não ocorrerem duas classes destes nas

gônadas das iaçás analisadas.

Foram encontradas mais de uma classe de tamanho de folículos

vitelogênicos nas gônadas de iaçá da RDSM. Cada classe de tamanho de

folículos vitelogênicos representa uma cova em potencial (Moll & Legler, 1971;

Moll, 1979). Portanto o número médio de desovas potenciais nesta população

deve estar em torno de 1,67 desova por fêmea. Vanzolini (1977) observou numa

gônada de Podocnemis sextuberculata 18 ovos calcificados e 18 folículos

vitelogênicos, dos quais o maior mediu 24mm de diâmetro. Já Vanzolini & Gomes

(1979) não encontraram nenhuma evidência de duas desovas nas gônadas de

fêmeas de iaçá analisadas.

Fatores ambientais locais influem no tamanho da maturidade sexual das

fêmeas e, conseqüentemente, no número de desovas e no número médio de ovos

por desova entre os quelônios. Moll (1973) compara os ciclos reprodutivos, a

maturidade sexual e a produção de ovos de diferentes populações e subespécies

de Chrysemys picta. Ele verifica que existem diferenças quanto ao número de

ovos e de posturas entre as populações. O número médio de ovos por desova foi

35

maior em Wisconsin (10,7 ovos) do que na Lousiana (4,1 ovos). No entanto o

número de desovas foi maior na Lousiana (4 a 5 desovas) do que em Wisconsin

(duas desovas). O período de reprodução menor e o inverno mais rigoroso podem

explicar o menor número de posturas e o maior número de ovos da população de

Wisconsin, pois dificultam o desenvolvimento e a sobrevivência das últimas

desovas. Ou talvez não seja possível para a população de Wisconsin mobilizar

reservas de energia suficientes na curta estação favorável para se manter durante

a hibernação e produzir muitas desovas. A produtividade do ambiente também

pode afetar os parâmetros reprodutivos dos quelônios (Gibbons, 1967; Georges,

1985). A população de Podocnemis sextuberculata aqui estudada alimenta-se

basicamente de sementes (Fachín-Terán, 2000) enquanto Vogt (comunicação

pessoal) encontrou estômagos de iaçás cheios de moluscos em Trombetas e

Tapajós. Devido a esta enorme diferença na qualidade do alimento consumido por

estas populações seria interessante comparar o tamanho da maturidade sexual e

a produção total de ovos de iaçá no Rio Trombetas e no Rio Japurá. Em

populações onde houver uma dieta altamente proteica, como em Trombetas,

desovas múltiplas poderão ocorrer com mais freqüência ou talvez tenhamos

fêmeas com tamanhos maiores.

4.3. Relação entre o tamanho das fêmeas e parâmetros reprodutivos

Neste estudo todas as fêmeas de iaçá foram capturadas na mesma praia

de desova e a amplitude de variação do tamanho destas foi bastante

representativa considerando-se a variação total no tamanho das fêmeas maduras.

36

O tamanho da fêmea esteve significativamente relacionado com o tamanho,

massa e número dos ovos. Fêmeas maiores produziram ovos maiores, mais

pesados e em maior quantidade na Praia do Pirapucu. Pezzuti et al (2000)

também encontraram uma correlação positiva entre a massa da fêmea de iaçá e a

massa média dos ovos na Reserva Biológica do Abufari.

O coeficiente de determinação das regressões entre as medidas de

tamanho dos ovos (comprimento, largura e massa médios) e das fêmeas (CC, CP

e massa) foi baixo. No entanto este coeficiente foi mais alto para a regressão

entre as medidas de tamanho das fêmeas e a massa total dos ovos. Entre os

quelônios o volume interno da carapaça de uma fêmea limita a massa dos ovos

Kuchiing (1998). A relação mais evidente entre a massa total dos ovos sugere que

talvez o tamanho ótimo do ovo tenha sido alcançado para a iaçá. O tamanho dos

ovos de P. unifilis biometrados na RDSM não foi muito diferente do tamanho do

ovo de iaçá (dados Projeto Quelônios, Instituto Mamirauá). Esta espécie, que

desova nas mesmas praias que as iaçás, parece investir o espaço do seu maior

volume interno num número maior de ovos ao invés de ovos maiores. Wilbur &

Morin (1988) comparam o volume e o número de ovos entre quelônios de água-

doce, marinhos e terrestres utilizando o tamanho das fêmeas como covariada. As

tartarugas marinhas e de água-doce põem um número maior de ovos do que os

quelônios terrestres mas em compensação estes põem ovos relativamente

maiores. Uma hipótese proposta por Wilbur & Morin (1988) para estas diferenças

seria que o aumento no tamanho dos filhotes em detrimento do número de ovos

traria mais benefícios à prole de quelônios terrestres do que quelônios aquáticos.

No caso das tartarugas marinhas e das tartarugas de água-doce um aumento no

37

tamanho dos filhotes não os tornaria significativamente mais Imunes aos

predadores. Logo o Investimento do esforço reprodutivo num maior número de

ovos seria mais vantajoso.

Soinl & Soinl (1982) relatam que na população de Podocnemis unifilis de

Pacaya-Samirla a largura e volume dos ovos, mas não o comprimento, estiveram

positivamente correlacionados ao tamanho da fêmea. O número de ovos está

correlacionado significativamente ao tamanho da fêmea de Podocnemis vogli

(Ramo, 1982). O comprimento da carapaça da fêmea de P. vogli está

correlacionado significativamente comprimento, largura e massa dos ovos.

Fêmeas maiores põem ovos maiores (Ramo, 1982).

Vanzolini & Gomes (1979) encontraram uma boa correlação entre o

comprimento do plastrão de fêmeas de P. sextuberculata e o número de ovos.

Esta correlação só foi boa, no entanto, quando consideradas fêmeas obtidas em

diferentes áreas e provavelmente pertencentes a diferentes populações. Quando

analisadas fêmeas de uma mesma região, com classes de tamanho próximas, a

correlação foi fraca. Pode haver diferenças entre populações de uma mesma

espécie quanto aos tamanhos corporais médios que ocasionam diferenças no

número médio de ovos produzidos. Três populações de Chrysemys picta em

Michigan habitando um lago, um pântano e um rio tiveram números médios de

ovos significativamente diferentes, os quais refletiram diferenças no tamanho do

corpo e na dieta das fêmeas (Gibbons, 1967; Gibbons & Tinkie, 1969). As

tartarugas riverinas eram carnívoras e maiores do que as tartarugas no pântano,

que eram primariamente herbívoras.

38

A massa média dos filhotes esteve relacionada à massa média dos ovos,

portanto ovos maiores produziram filhotes maiores na Praia do Pirapucu. A massa

dos ovos também afetou a massa dos filhotes, por exemplo, para Chelydra

serpentina (Packard & Packard, 1987; Bobyn & Brooks, 1994), Malaclemys

terrapln (Roosenburg & Kelley, 1996), e para Gopherus agassizii (Spotila et ai,

1994).

A vantagem adaptativa de se produzir filhotes maiores ainda não está muito

clara. Janzen et aí (2000) verificou que a predação de filhotes de Trachemys

scrípta elegans foi dependente do tamanho dos filhotes. Filhotes maiores tiveram

uma maior recaptura num ambiente natural. Já Congdon et ai (1999) não

comprovou o mesmo para filhotes de Chelydra serpentina. Bobyn & Brooks (1994)

verificaram que filhotes maiores de Chelydra serpentina tiveram uma maior

sobrevivência e alcançaram um peso maior dez meses após terem eclodido.

Os resultados deste estudo sugerem que fêmeas maiores de iaçá

produzem desovas mais pesadas que são postas em ninhos mais profundos.

Como os quelônios em geral têm crescimento indeterminado as fêmeas

construirão ninhos mais profundos com uma massa de ovos maior com o passar

dos anos. A profundidade do ninho de Podocnemis expansa esteve relacionada

ao tamanho do rastro deixado pela fêmea e ao número de ovos (Valenzuela,

1999). Pezzuti et ai (2000) também encontrou relação entre a profundidade do

ninho de P. sextuberculata e o tamanho da fêmea na RBA. Neste estudo a

profundidade do ninho esteve relacionada á massa total de ovos.

39

Na Praia do Pirapucu a temperatura média dos ninhos de P. sextuberculata

não difere da temperatura da areia a mesma profundidade (Pezzuti, 1998). A

profundidade do ninho pode, no entanto, determinar a amplitude da flutuação

diária da temperatura dos ninhos (Packard & Packard, 1988). A amplitude média

do ciclo diário de temperatura variou de 4,3 °C a 8,7°C na Praia do Pirapucu.

A profundidade do ninho influiu diretamente na razão sexual dos ninhos de

P. sextuberculata e P. expansa na RBA (Pezzuti et ai, 2000). A profundidade do

ninho afetou negativamente a sobrevivência dos embriões e o período de

incubação dos ovos de P. sextuberculata na RDSM (Pezzuti, 1998). A

profundidade não afetou a temperatura dos ninhos de P. unifilis numa praia do Rio

Guaporé, Rondônia. Neste caso o substrato foi o responsável pela variação da

temperatura média entre os ninhos (Souza & Vogt, 1994).

4.4. Temperatura e período de incubação

A temperatura média influiu significativamente no período de incubação dos

ovos nos ninhos de iaçá monitorados na Praia do Pirapucu, embora a variação da

temperatura média não tenha passado dos 2°C entre os ninhos e o número de

dias de incubação ter ficado entre 60 e 63,7 dias. Esta relação entre temperatura

e período de incubação também ocorreu entre os ovos incubados nas

incubadoras. Neste caso a variação de temperatura foi maior do que 5°C e o

período de incubação variou entre 52 a 99,7 dias. A temperatura de incubação

também esteve relacionada ao período de desenvolvimento embrionário de P.

expansa (Valenzuela et al, 1997), P. unifilis (Souza & Vogt, 1994), Chelonia

mydase Caretta caretta (Kaska, etal, 1998).

40

Na praia do Pirapucu 90% dos ninhos tiveram um período de incubaçâo

entre 57 e 67 dias. Isto indica que a temperatura média nesta praia deve variar

bem menos do que os 5°C da incubaçâo experimental. Embora a temperatura

média não seja um bom indicador da razão sexual obtida (Souza & Vogt, 1994)

ela pelo menos fornece indícios sobre a razão sexual produzida na praia

(Mrosovsky et al, 1999). Marcovaldi et al (1997) estima a razão sexual produzida

nas praias protegidas pelo Projeto TAMAR a partir de uma evidência indireta da

temperatura de incubaçâo: o período de incubaçâo.

4.5. Implicações para a conservação

As fêmeas dos quelônios têm uma grande importância na recuperação de

populações naturais (Vogt, 1994). São elas as responsáveis pela produção anual

de filhotes. Um dos critérios para a avaliação do Plano de Manejo da RDSM é a

contagem do número de covas e fêmeas desovando nas praias a cada ano

(Fachín-Terán, 2000). Pelos resultados aqui apresentados o número de covas de

uma praia provavelmente seja uma superestimativa do número de fêmeas.

A Praia do Pirapucu produziu filhotes de iaçá numa razão sexual

desbalanceada em favor dos machos em 1996 (Pezzuti, 1998). A RDSM possui

inúmeras praias de desova, cada qual com suas características próprias de relevo

e cobertura vegetal. No entanto pouco se conhece sobre o período de incubaçâo

nas demais praias de desova. O período de incubaçâo esteve inversamente

relacionado à temperatura média a qual estavam expostos os embriões de iaçá

tanto em ninhos naturais quanto em experimentos controlados de incubaçâo. Este

41

pode, portanto, indicar a temperatura média dos ninhos e fornecer pistas sobre as

praias ideais para a produção de fêmeas.

42

5. CONCLUSÕES

1) A maturidade sexual das fêmeas de P. sextuberculata ocorre ao redor

dos 250mm de comprimento de carapaça e 220mm de comprimento de piastrão.

2) A análise das gônadas de iaçá indica a possibilidade de até três desovas numa

mesma estação reprodutiva. 3) Fêmeas maiores de iaçá põem ovos mais

compridos, mais largos, mais pesados, em maior número e massa total do que

fêmeas menores. 4) Ovos maiores produzem filhotes maiores. 5) As desovas mais

pesadas são postas em ninhos mais profundos. 6) Um aumento na temperatura

de incubação diminui o período de incubação.

43

6. LITERATURA CITADA

Ayres, J.M. 1995. As matas de várzea do Mamirauà. Sociedade Civil Mamirauá,

MGT-CNPq, Belém, PA, 123p.

Bates, H.W. 1863. The naturalist on the river Amazon. John Murray, London,

389p.

Bobyn, M. L.; Brooks, R. J. 1994. Interciutch and interpopulation variation in the

effects of incubation conditions on sex, survival and growth of hatchiing turties

{Chelydra serpentina). Journal of Zoology, London, 1994(233):233-257

Brockelman, W. Y. 1975. Competition, fitness of offspring, and optimal clutch size.

American Naturalist, 109(970): 677-699

Buli, J. J.1985. Sex ratio and nest temperatura in turties: comparing field and

laboratory data. Ecology, 66(4): 1115-1122

Buli, J.J.; Vogt, R.C.1979. Temperature-dependent sex determination in turties.

Science, 206:1186-1188

Congdon, J. D.; Gibbons, J. W. 1985. Egg components and reproductive

characteristics of turties - relationships to body size. Herpetologica, 41(2): 194-

205

Congdon, J. D.; Gibbons, J. W. 1987, Morphological constraint on egg size: A

challenge to optimal egg size theory. Proc. Natl. Acad. Sai, USA, 84:4145-

4147

44

Congdon, J.D.; Nagie, R.D.; Dunham, A.E.; Beck, C.W.; Kinney, O.M.; Yeomans,

S.R. 1999. The relationship of body size to survivorship of hatchiing snapping

turties (Chelydra serpentina): an evaluation of the "bigger is better'"

hypothesis. Oecologia, 121(2):224-235

Doody, J.S. 1999. A test of the comparative Influences of constant and fluctuating

incubation temperatures on phenotypes of hatchllng turties. Chelonian

Conservation and Biology, 3(3):529-531

Dunham, A.E.; Morin, P.J.; Wilbur, H.M. 1988. Methods for the study of reptile

populations. In: Biology of the reptilia: Defense and life history. Vol. 16,

Ecology B, Gans, C. (Ed.), Alan R. Liss Inc, New York, 331-386p.

Eendeback, B.T. 1995. Incubation period and sex ratio of Hermann's Tortoise,

Testudo hermanni boettgeri. Chelonian Conservation and Biology, 1(3):227-

231

Ernst, C.H. 1971. Sexual cycles and maturity of the turtie, Chrysemys picta. Biol.

Buli. 140(2): 112-114

Ernst, C.H.; Barbour, R.W. 1989. Turties of the worid. Smithsonian Institution

Press, Washington, D.C. and London. 313p.

Ernst, C.H.; Wilgenbusch, J.C.; Boucher, T.P.; Sekscienski, S.W. 1998. Growth,

allometry and sexual dimorphism in the Florida box turtie, Terrapene caroiina

bauri. Herpetoiogicai Journai, 8(2): 72-78

Ernst, C.H.; Zug, G.R. 1994. Observations on the reproductive biology of the

spotted turtie, Ciemmys guttata, in Southeastern Pennsylvania. Journai of

Herpetoiogy, 28(1):99-102

45

Fachín-Terán, A. 2000. Ecologia de Podocnemis sextuberculata na Reserva de

Desenvolvimento Sustentável Mamirauà, Amazonas, Brasil. Tese de

Doutorado, PPG-BTRN, INPA/UFAM, Manaus, Brasil, 189p.

Fachín-Terán, A.; Diaz, A.A.; Ramirez, I.V. 1992. Tortugas Podocnemis

mantenidas en cautiverio en los airedores de Iquíto, Loreto, Peru. Boletin de

Lima, 84:79-88

Fox, H. 1977. The urogenital system of reptiles. In: Biology ofthe reptilia:, Vol. 6,

Morphology E, Gans, C.; Parsons, T.S. (Eds.) Academic Press, London, 1-

157p.

Georges, A. 1985. Reproduction and reduced body size of reptiles in unproductive

insular environments. In: Biology of Australasian Frogs and Reptiles. Grigg,

G.; Shine, R.; Ehmann, H. (Eds.) Royal Zoological Society of New South

Wales, 311-318p.

Georges, A. 1983. Reproduction ofthe Australian freshwater turtie Emydura krefftii

(Chelonia: Chelidae). Journal of Zoology, Lond. 1983(201):331-350

Gibbons, J.W. 1967. Variation in growth rates in three populations ofthe painted

turtie, Chrysemys picta. Herpetologica, 23(4):269-303

Gibbons, J.W.; Tinkie, D.W. 1969. Reproductive variation between turtie

populations in a singie geographic area. Ecology, 50(2):340-341

Hildebrand, von P.; Bermudez, N.; Pehuela, M.C. 1997. La tortuga charapa

(Podocnemis expansa) en el Rio Caquetà, Amazonas, Colombia: Aspectos de

Ia biologia reproductiva y técnicas para su manejo. Ed. Disloque, Colombia,

152p.

46

lUCN. 1996. Red list of threatened animais. Baillie, J: Groombridge, B (Eds.),

368p.

Iverson, J. B.; Barthelmess, E.L.; Smith, G.R.; Derivera, C.E. 1991. Growth and

Reproduction in the Mud Turtie Kinostemon hirtipes in Chihuahua, México.

Journal of Herpetology, 25(1):64-72

Iverson, J.B.; Moler, P.E. 1997. The female reproductlve cycle of the Florida

softshell turtie {Apalone ferox). Joumal of Herpetology, 31(3):399-409

Iverson, J.B.; Smith, G.R. 1993. Reproductive ecology of the painted turtie

(Chrysemys picta) in the Nebraska Sandhilis and across its range. Copeia,

1993(1):1-21

Janzen, F. J. 1994. Vegetational Cover Predicts the Sex-Ratio of Hatchiing Turties

in Natural Nests. Ecology, 75(6): 1593-1599

Janzen, F. J.; Tucker, J. K.; Paukstis, G. L. 2000. Experimental analysis of an early

life-history stage: Selection on size of hatchiing turties. Ecology, 81(8):2290-

2304

Janzen, F.J.; Paukstis, G.L. 1991. Environmental sex determination in reptiles:

ecology, evolution, and experimental design. The Quarterly Revíew of Biology,

66(2): 149-175

Kaska, Y.; Downie, R.; Tippett, R.; Furness, R. W. 1998. Natural temperatura

regimes for loggerhead and green turtie nests in the eastern Mediterranean,

Canadian Journal of Zoology-Revue Canadienne De Zoologie, 76(4):723-729

Klemens, M. W.; Thorbjarnarson, J. B. 1995. Retpiles as a food resource.

Biodiversity and Consen/ation, 4:281-298

47

Kuchiing, G. 1998. The reproductive biology of the chelonia. Springer-Verlag Berlin

Heideiberg New York, 235 p.

Lindeman, P.V. 1996. Comparativa life history of painted turties {Chrysemys picta)

In two habitais in the iniand Pacific Northwest. Copeis, 1996(1):114-130

Marcovaidi, M. A.; Godfrey, M. H.; Mrosovsky, N. 1997. Estimating sex ratios of

loggerhead turties in Brazil from pivotal incubation durations. Can. J. Zoai,

75(5):755-770

Medem, F. 1976. Recomendaciones respecto a contar ei escamado y tomar Ias

dimensiones de nidos, huevos y ejemplares de los Grocodylia y Testudines.

Lozania, 20:1-17

Miller, J.D.; Limpus, C.J. 1981. Incubation period and sexual differentiation in the

green turtie Chelonia mydas L. in: Proceedings of the Meibourne

Herpetological Symposium. Zoological Board of Victoria.

Moll, E.O. 1973. Latitudinal and intersubspecific variation in reproduction of the

painted turtie, Chrysemys picta. Herpetologica, 29(4), 307-318

Moll, E.O. 1979. Reproductive cycles and adaptations. In: Turties: Perspectives

and Research. Harless, M.; Morlock, H. (Eds.) Wiley, New York, pp.305-331

Moll, Edward O.; Legler, J.M. 1971 The Life History of a Neotropical Slider Turtie,

Pseudemys scripta (Schoepif), in Panama. In: Bulietin of the Los Angeles

County. V. D. Miller, ed. Los Angeles: Museum of Natural History, N. 11, 112p.

48

Mrosovsky, N.; Baptistotte, C.; Godfrey, M. H. 1999. Validation of incubation

duration as an index of the sex ratio of hatchiing sea turties. Canadian Joumal

of Zoology-Revue Canadienne De Zoologie, 77(5): 831-835

Packard, G.C.; Packard, M.J. 1987. Influence of moisture, temperature, and

substrato on snapping turtie eggs embryos. Eco/ogy 68(4):983-993

Packard, G.C.; Packard, M.J. 1988. The physiological ecology of reptilian eggs and

embryos. In: Blology of the reptilia: Defense and life history. Vol. 16, Ecology

B, Gans, C. (Ed.), Alan R. Liss Inc, New York, 523-605p.

Packard, G.C.; Packard, M.J.; Birchard, G.F. 1989. Sexual differentiation and

hatching success by painted turties incubating In dífferent thermal and hydric

environments. Herpetologica, 45(4):385-392

Páez, V. P.; Bock, B. C. 1998. Temperature effect on incubation period in the

Yellow-Sptotted River Turtie, Podocnemis unifilis, in the Colombian Amazon.

Chelonian Conservation and Blology, 3(1):31-36

Pezzuti, J.C.B. 1998. Reprodução da iaçá, Podocnemis sextuberculata

(Testudines, Pelomedusidae), na Reserva de Desenvolvimento Sustentável

Mamirauà, Amazonas, Brasil. Dissertação de Mestrado. PPG-BTRN,

INPA/UFAM, Manaus, 68p.

Pezzuti, J.C.B.; Vogt, R.C.; Kemenes, A.; Felix, D.; Salvestrini, F.; Jackson, P.

2000. Nesting ecology of pelomedusid turties in the Purus River, Amazonas,

Brasil. In: Program Book and Abstracts of 80th Anual Meeting American

Society of SSAR. Unversidad Autônoma de Baja Califórnia Sur, La Paz,

B.C.S, México, p.294

49

Pezzuti, Vogt, R.C. 1999. Nesting ecology of Podocnemis sextuberculata

(Testudines: Pelomedusidae) in the Japurá River, Amazonas, Brazil.

Chelonian Conservation and Biology, 3(3) :419-424

Pieau, C.; Richard-Mercier, N. 1999. Temperature-dependent sex determination

and gonadal differentiation in reptiles. Cellular and Molecular Ufa Sciences,

55(6-7):887-900

Pough, F.H.; Andrews, R.M.; Cadie, J.E.; Crump, M.L.; Savitzky, A.H.; Wells, K.D.

1998. Herpetology. Prentice-Hall. inc., UpperSaddle River, NJ, USA, 577p.

Queiroz, H.L. 1995. Preguiças e guaribas: os mamíferos folívoros arborícolas do

Mamirauá. MCT-CNPq. Sociedade Civil Mamirauá. Brasília, DF, 120p.

Ramo, 0. 1982. Biologia dei galapago {Podocnemis vogli Muller, 1935) en el Hato

El Frio. Donana Acta Vertebrata, 9:1-161

Roosenburg, W. M.; Kelley, K. 0. 1996. The effect of egg size and incubation

temperatura on growth in the turtie, Malaclemys terrapin. Joumal of

Herpetology, 30(2): 198-204

SOM 1996. Mamirauá: Plano de Manejo. Ed. Brasília, CNPq/MCT, Manaus,

IPAAM, 96p.

Shine, R.; Iverson, J. B. 1995. Patterns of survival, growth and maturation in

turties. OIKOS, 72(3):343-348

Smith, N.J.H. 1979. Quelônios aquáticos da amazônia: um recurso ameaçado.

Acta Amazônica, 9(1):87-97

50

Soini, P. 1991. Bioecología reproductiva de Ia taricaya (Podocnemis unifílis/*

Datos nuevos y actualizados. Informe de Pacaya No.33, COREPASA, Iquitos,

15p.

Soini, P.; Soini, M. 1982. Ecologia reproductiva de Ia taricaya (Podocnemis unifilis^

y sus implicaciones en el manejo de Ia especie. Informe de Pacaya No.9,

Dirección Forestal y de Fauna, Región Agraria XXII, Iquitos, 47p.

Soini, P.; Soini, M. 1986. Um resumen comparativo de ecologia reproductiva de

los quelônios acuaticos. Informe de Pacaya No. 19, Region Agraria 22,

Iquitos, 18p.

Souza, R.R.; Vogt, R.C. 1994. Incubation temperatura influences sex and

hatchiing size in the Neotropical turtie Podocnemis unifílis. Joumal of

Herpetology, 28(4):453-464

Spotila, J. R.; Zimmerman, L. C.; Binckley, C. A.; Grumbles, J. S.; Rostal, D. C.;

Albert List, J.; Beyer, E. C.; Phillips, K. M.; Kemp, S. J. 1994. Effects of

incubation conditions on sex determination, hatching success, and growth of

hatchiing desert tortoises, Gopherus agassizii. Herpetological Monographs,

8:103-116

Thomas, R. B.; Beckman, D. W.; Thompson, K.; Buhimann, K. A.; Gibbons, J. W.;

Moll, D. L. 1997. Estimation of age for Trachemys scripta and Deirochelys

reticularia by counting annual growth layers in claws. Copeia, 1997(4):842-845

Thompson, M.B. 1988. Nest temperaturas in the pleurodiran turtie, Emydura

macquarli. Copeia, 1988(4):996-1000

51

Tucker, J.K.; Paukstis, G.L. 2000. Hatching success of the turtle eggs exposed to

dry incubation environment. Journal of Herpetology, 34(4):529-534

Valenzuela, N. 1999. Temperature-dependent sex determination and ecological

genetios of the Amazonian River Turtle Podocnemis expansa. Tese de

doutorado, Ecology and Evolution, State University of New York at Stony

Brook, 149p.

Valenzuela, N.; Botero, R.; Martínez, E. 1997. Field study of sex determination in

Podocnemis expansa from Colombian Amazônia. Herpetoíogica, 53(3):390-

398

Vanzolini, P.E. 1977. A brief biometrical note on the reproductive biology of some

South American Podocnemis (Testudines, Pelomedusidae). Papéis Avulsos

de Zoologia, São Paulo, 31(5):79-102

Vanzolini, P.E.; Gomes, N. 1979. A note on the biometry and reproduction of

Podocnemis sextubercuiata (Testudines, Pelomedusidae). Papéis Avulsos de

Zoologia, São Paulo, 32(23):277-290

Vogt, R. C. 1994. Temperatura controlled sex determination as a tool for turtle

conservation. Chelonian Conservation and Biology ̂ (2) A 59-162

Vogt, R.C. 2001. Turties of the Rio Negro. In: Conservation and management of

ornamental fish resources of the Rio Negro Basin, Amazônia, Brazil. Chão,

N.L.; Petry, P.P.; Prang, G.; Sonneschien, L.; Tlusty, M. (Eds.) Universidade

do Amazonas Press, 309p.

52

Vogt, R.C.; Soini, P. no prelo. Podocnemis unifilis Troschel, 1848. In: The

Conservation Biology of Freshwater Turties. Pritchard, P.C.H.; Rhodin, A.G.J.

(Eds.) lUCN/SSC Tortoise and Freshwater Turtie Specialist Group.

White, J.B.; Murphy, G.G. 1973. The reproductive cycle and sexual dimorphísm of

the common snapping turtie, Chelydra serpentina serpentina. Herpetologica,

(29)3:240-246

Wilbur, H.M.; Morin, P.J. 1988. Life history evolution In turties. In: Biology of the

reptilia. Ganz, C. (Ed.) Vol. 16, Ecology B: Defense and life history, 387-439

Willemsen, R.E.; Hailey, A. 1999. Variation of adult body size of the tortoise

Testudo hermanni in Greece: proximate and ultimate causes. Joumal of

Zoology, 248: 379-396

\