XI CONGRESSO NACIONAL DE MEIO AMBIENTE DE POÇOS DE CALDAS

21 A 23 DE MAIO DE 2014 – POÇOS DE CALDAS – MINAS GERAIS

DIVERSIDADE DE ABELHAS EM ÁREA DE ECÓTONO PARA MANGUEZAL EM ESTAÇÃO QUENTE EM SANTA CATARINA

Manuel Warkentin

(1); Denise Monique Dubet da Silva Mouga

(2) ; Rogério Nunes Barbosa

(3) ;

Andressa Karine Golinski dos Santos (4)

Vanessa Feretti (5)

; Tatiane Beatriz Malinowski Baran (6)

; Enderlei Dec

(7)

(1)(3)(4)(5)(6)

Estudante; Departamento de Ciências Biológicas; UNIVILLE - Universidade da Região de Joinville; Joinville, Santa Catarina, deusconosco92@hotmail.com; (47) 3461-9072;

Rua Paulo Malschitski, 10, Zona

Industrial, Joinville, Santa Catarina, CEP 89219-710 (3)

geronbarbosa@gmail.com; (4)

pedro-andressa@hotmail.com;

(5) vanessaferetti@gmail.com;

(6) tatybmb@yahoo.com.br

(2) Professora Pesquisadora; Departamento de Ciências Biológicas; UNIVILLE - Universidade da Região de

Joinville; Joinville, Santa Catarina; dmouga@terra.com.br; (47) 3461-9072; Rua Paulo Malschitski, 10, Zona

Industrial, Joinville, Santa Catarina, CEP 89219-710

(7) Pós-Graduação em Entomologia, FFCLRP/ USP - Universidade de São Paulo, Ribeirão Preto/ SP;

enderlei@hotmail.com; (16) 3602-3704; Avenida Bandeirantes, 3900, Monte Alegre, Ribeirão Preto, São Paulo, CEP 14.040-901

RESUMO - As áreas costeiras, onde ocorre uma gradiente entre vegetação de terra firme e de manguezal, são propícias a uma grande riqueza de espécies, por oferecerem ambientes diversos em pequenas extensões. Atualmente, sofrem intenso impacto em vista da ocupação antrópica. Afim de contribuir com o conhecimento sobre a biota e suas relações ecológicas no Parque Natural da Caieira, em Joinville/ SC, realizou-se um estudo durante a estação quente (novembro a fevereiro) realizando o levantamento das espécies de abelhas e seus recursos florais, utilizando-se redes entomológicas e pratos coloridos, preparação e identificação taxonômica dos espécimes. Foram coletados 447 indivíduos de 42 espécies três subfamílias (Apine, Megachilinae e Halictinae). Foram observadas duas espécies parasitas, Leiopodus lacertinus (Apinae) e Coelioxys sp. (Megachilinae) e um gênero não citado para Santa Catarina, Pereirapis Moure 1943 (Halictinae). As espécies mais amostradas foram Dialictus sp, Apis mellifera, Bombus morio, Augochlora (Oxystoglossellla) sp., Trigona braueri, Melitoma segmentaria e Ceratina (Crewella) sp. Os valores dos índices de diversidade (Shannon-Wiener) e equabilidade (Pielou), respectivamente 2,89 e 0,77, caracterizam uma riqueza de espécies mediana e uma distribuição de abundância tendendo à uniformidade. Os estimadores de riqueza de espécies, jackknife 1 e 2, respectivamente 55,12 e 63,16, indicam que restam ainda, aproximadamente, entre 30 e 50 % de espécies a serem amostradas. A curva de acumulação de espécies se mostrou ainda em ascensão. As abelhas visitaram pelo menos 15 famílias botânicas, destacando-se espécies típicas de manguezal. Os números evidenciam a importância de locais de preservação como refúgio para espécies biológicas, em ambientes antropizados. Palavras-chave: Abelhas nativas. Apifauna. Floresta ombrófila densa de terras baixas. Recursos forrageiros.

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Introdução As abelhas constituem importante nicho como polinizadoras da flora nativa, mas a crescente ocupação humana, restringindo o habitat de muitas plantas que necessitam de condições ambientais naturais, acarreta um decaimento destes insetos pela diminuição das espécies botânicas que produzem flores, pela consequente redução de recursos forrageiros e pela relação mutualística que mantêm com estas plantas (SILVA e PAZ, 2012). Por outro lado, a diminuição das populações de abelhas acarreta um decréscimo da polinização, processo vital para a perpetuação das espécies vegetais superiores. Deste modo, todos os agentes se encontram em um equilíbrio vulnerável. No manejo de áreas protegidas, é importante discernir as relações estabelecidas entre plantas e polinizadores apóideos, sendo necessário conhecer as espécies que compõem uma comunidade, o que se faz por meio do levantamento dos táxons de abelhas e plantas apícolas que integram a biocenose. O Parque Natural Municipal da Caieira (PNM da Caieira), em Joinville/ SC, unidade de conservação (UC) criada em 2004, se situa em área de transição entre o manguezal e a floresta ombrófila densa de terras baixas (FODTB), sendo um local que sofreu ocupação desde o tempo dos sambaquis os quais, no início do século XX, se tornaram fonte de extração de cal (VIEIRA, 2010). Sendo um ambiente demarcado para preservação, cercado por ambiente aquático e área urbana, pode ser refúgio para espécies nativas terrestres dos arredores antropizados, embora haja estudos que mostram a riqueza de espécies mesmo em área urbana (SANTANA e OLIVEIRA, 2010). Como até o momento consta apenas um estudo parcialmente relacionado a abelhas nesta UC (FENDRICH, 2012), além de estudos de Mouga (2004) em áreas de restinga e FODTB em locais próximos a Joinville, foi objetivo deste trabalho verificar a diversidade da apifauna e seus recursos florais associados no Parque, durante a estação do verão, visando uma avaliação da diversidade e preservação local.

Material e Métodos O PNM da Caieira possui uma área de 1.279.450,5 m, está situado às margens da Lagoa do Saguaçú, estuário que recebe a foz de vários rios e se caracteriza como uma sub-bacia da Baía da Babitonga (BB), margeada esta por manguezais, com seu nível da água fortemente influenciado pelas marés (Fundação do Meio Ambiente de Santa Catarina & Knie, 2002). O índice pluviométrico é de cerca de 2300 ml/ ano (SANDRI, 2010), a altitude máxima de 10 m acima do nível do mar (GOOGLE EARTH, 2013) e a cobertura vegetal é, segundo Veloso et al. (1992), de formação aluvial e de FODTB, sendo o limite entre as duas tênue já que formam um ecótono gradativo (Fundação do Meio Ambiente de Santa Catarina e Knie, 2002). Existem, no PNM da Caieira, duas trilhas (com cerca de 500m de comprimento e, aproximadamente, 1 a 2 m de largura) que correm em meio à FODTB além de construções antigas (fornos de extração de cal) e modernas. O parque é aberto à visitação pública, controlada, mas tem sofrido com vandalismo, tendo passado por reformas no período de coletas. As abelhas foram amostradas ao visitarem as plantas floridas, durante 6 horas diárias, no período diurno, duas vezes por mês, ao longo de transecções nas áreas propícias, em todo o local (SAKAGAMI et al. 1967, modificado), no período de novembro/ 2013 a fevereiro/ 2014. Os espécimes foram capturados por meio de redes entomológicas, sacrificados com acetato de etila, sendo anotado, para cada

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indivíduo coletado, um número de identificação, a data, o local, o horário da captura e o número da planta sobre a qual foi encontrado. Foram também utilizadas armadilhas de queda (pratos coloridos contendo água e detergente, colocados no chão entre a vegetação, no início da coleta e recolhidos ao final do período de coleta). Todos os exemplares obtidos foram preparados segundo Michener et al. (1994) e identificados seguindo a chave de Silveira et al. (2002) e com auxílio de literatura específica/ especialistas, tendo sido utilizada a classificação de Melo e Gonçalves (2005). Espécimes possíveis de identificar em campo até o nível de espécie não foram coletados, mas apenas anotados para quantificação. Todos os indivíduos coletados foram conservados na coleção de referência do Laboratório de Abelhas da UNIVILLE (LABEL). As plantas associadas às abelhas foram colhidas para preparação de exsicatas, identificação com auxílio de literatura específica/ especialistas e conservação no Herbário do LABEL. Os dados foram analisados por meio do cálculo de índices de diversidade (Shannon-Wiener) e equabilidade (Pielou) (KREBS, 1989), curva de acumulação de espécies (COLWELL e CODDINGTON, 1994) e estimadores de riqueza não paramétricos jackknife 1 e jackknife 2 (PALMER, 1991).

Resultados e Discussão Durante as oito coletas (128 horas de esforço de coleta) foram amostrados 447 indivíduos, de 42 espécies, das subfamílias Apinae, Megachilinae e Halictinae. A subfamília mais expressiva foi Apinae, com 268 espécimes de 25 espécies, seguida por Halictinae, com 165 indivíduos de 12 espécies e Megachilinae, com 14 exemplares de 5 espécies (Tabela 1). Não foram coletados indivíduos das subfamílias Andreninae e Colletinae, apesar de estas duas subfamílias serem consideradas mais diversificadas e suas espécies muito mais abundantes na parte meridional da América do Sul (SILVEIRA et al., 2002; MILET-PINHEIRO e SCHLINDWEIN, 2008), o que pode eventualmente ser devido à amostragem sazonal. Tabela 1- Táxons de abelhas amostrados entre os meses de novembro 2013 e fevereiro 2014. Legenda: N=número de indivíduos amostrados.

Subfamília Tribo Espécie N

Apinae corbiculados.

Apini Apis mellifera Linnaeus, 1758 71

Bombini Bombus morio (Swederus, 1787) 27

Euglossini Euglossa annectans Dressler, 1982 1

Meliponini Oxytrigona tataira (Smith, 1863) 10

Paratrigona subnuda Moure, 1947 1

Plebeia emerina (Friese, 1900) 6

Plebeia saiqui (Friese, 1900) 4

Tetragonisca angustula (Latreille, 1811) 4

Trigona braueri Friese, 1900 22

Trigona spinipes (Fabricius, 1793) 17

Apinae não corbiculados

Centridini Centris (Hemisiella) tarsata Smith, 1874 2

Centris (Melacentris) sp. 1

4

Emphorini Melitoma segmentaria (Fabricius, 1804) 22

Eucerini Thygater analis (Lepeletier, 1841) 2

Protepeolini Leiopodus lacertinus Smith, 1854 11

Tapinotaspidini Paratetrapedia (P.) fervida (Smith, 1879) 17

Xylocopini Ceratina (Ceratinula) sp. 02 2

Ceratina (C.) sp. 06 1

Ceratina (C.) sp. 07 4

Ceratina (C.) sp. 10 1

Ceratina (Crewella) maculifrons Smith, 1854

5

Ceratina (C.) sp. 08 21

Ceratina (C.) sp. 11 1

Xylocopa (Neox.) brasilianorum Cockerell, 1914

6

Xylocopa (Neox.) frontalis (Olivier, 1789) 9

Halictinae Augochlorini Augochlora (A.) sp. 01 5

Augochlora (A.) sp. 03 6

Augochlora (A.) sp. 04 5

Augochlora (Oxystoglossella) sp. 01 24

Augochlora (O. ) sp. 02 7

Augochlora (O.) sp. 03 3

Augochlorella acarinata Coelho, 2004 1

Augochlorella ephyra (Schrottky, 1910) 2

Augochloropsis sp. 03 6

Paroxystoglossa brachycera Moure, 1960 1

Pereirapis sp. 3

Halicitini Dialictus sp. 102

Megachilinae Megachilini Coelioxys (Acrocoelioxys) sp. 1

Megachile (Austromegachile) susurrans Haliday, 1836

1

Megachile (Moureapis) sp. 1

Megachile (Pseudocentron) nudiventris Smith, 1853

10

Anthidini Hypanthidium divaricatum (Smith, 1854) 1

Total 447

O índice de diversidade de Shannon-Wiener (SW), calculado a nível de espécie ou gênero (quando a espécie não pôde ser identificada), resultou em 2,886295508, um valor mediano para comunidades biológicas segundo Washington (1984). Este índice considera, além da riqueza de espécies, a abundância de cada uma no ambiente em estudo e apresenta a vantagem de ser relativamente independente do tamanho da amostra, o que permite comparações entre comunidades (ODUM, 1988). Mouga (2004) encontrou valores menores em restinga e FODTB, mas que, ainda assim, superavam os valores por ela encontrados em

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outros ambientes. Já Schwarz-Filho e Laroca (1999), trabalhando em ilhas no Paraná, encontraram valores muito acima dos obtidos neste trabalho. No PNM da Caieira, houve algumas espécies muito abundantes e outras amostradas poucas vezes, entretanto o índice de equabilidade de Pielou resultou em 0,772217933, evidenciando uma comunidade onde as espécies tendem a ter uma frequência relativa uniforme, já que este valor pode variar entre 0 e 1. Mouga (2004) não obteve nenhum resultado de equabilidade acima de 0,5 assim como Mouga e Krug (2010), calculando o índice mensalmente, alcançaram valores acima de 0,77 somente em 3 meses de um ano de coletas. A estimativa da quantidade de riqueza de espécies para o local resultou, para os índices jackknife de primeira e segunda ordem (que se baseiam na relação entre o número total de espécies encontradas e o número daquelas espécies que foram amostradas somente uma ou duas vezes), respectivamente, em valores de 55,125 e 63,16071429 táxons. Estes valores indicam que restam, ainda, aproximadamente, entre 30 e 50% de espécies a serem amostradas. Weiss (2008), que amostrou foi muito maior que o do presente trabalho, obteve proporções semelhantes entre espécies coletadas e estimadas, e considerou sua amostragem aproximadamente suficiente. O remanescente florestal protegido pelo Parque não apresenta grande superfície, constituindo-se em uma extensão verde, rodeada de ambientes bastante diversos tais como a parte aquática da Baía de Babitonga e a área urbana. A apifauna existente na localidade possivelmente se encontra em concentração nesta delimitação, o que pode ter possibilitado a amostragem de boa parte da comunidade em poucas coletas. A curva de acumulação de espécies (Figura 1), também denominada de curva do coletor, se mostra ascendente após 4 meses de coleta e, como as estimativas de riqueza indicam que há mais espécies de abelhas no Parque, é necessário continuar a amostragem para se ter uma melhor definição da comunidade.

Figura 1- Curva de acumulação de espécies para os meses de verão 2013-14.

Em termos de diversidade, dentre as espécies de abelhas amostradas, destaca-se Apis mellifera, espécie introduzida, presente no PNM da Caieira como 15,9% do total de abelhas amostradas, que utilizava os mesmos recursos forrageiros que as abelhas nativas. Não foi observada, entretanto, nenhuma interação direta

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entre A. mellifera e outros táxons de abelhas, tal como a perseguição relatada por Minussi e Alves-dos-Santos (2007). Também foi observada a existência de duas espécies parasitas: Leiopodus lacertinus (Apinae), com 11 indivíduos, e Coelioxys sp. (Megachilinae), com apenas um indivíduo amostrado. Estas abelhas, parasitas de ninhos de outras espécies solitárias, foram coletadas em plantas floridas realizando, portanto, sua função de polinização. A amostragem de espécies parasitas é reflexo da presença de espécies hospedeiras, a saber, para L. lacertinus de táxons de Emphorini tais como Melitoma segmentaria (SANTOS et al., 2013) e para Coelyoxis sp, de espécies de Megachilinae (MICHENER, 2007). Três indivíduos do gênero Pereirapis foram coletados, sendo que o gênero não tem nenhuma espécie descrita para o estado de Santa Catarina e está listado, segundo Moure et al. (2012), no Brasil, apenas para os estados do Pará, Rio de Janeiro e São Paulo. A distribuição disjunta ou desconhecida de táxons pode estar relacionada à similaridade de habitats e nichos ecológicos, onde comunidades semelhantes favorecem a ocorrência da mesma espécie ou de espécies próximas (MARCO JÚNIOR e SIQUEIRA, 2009). As abelhas foram coletadas visitando flores de, pelo menos, 15 famílias vegetais (Tabela 2), tendo se destacado o gênero Ipomoea (Convolvulaceae), com 94 visitas registradas. Nas espécies Sphagneticola trilobata (L.) Pruski. (Asteraceae) e Hedychium coronarium Koehne (Zingiberaceae, exótica) foram observadas 44 e 43 interações, respectivamente. Estas plantas tem sido relatadas como apícolas por outros autores (CORTOPASSI-LAURINO, 2005; MAIA, 2008). Tabela 2- Famílias botânicas e número de interações desenvolvidas com as abelhas.

Família botânica Quantidade de interações

Acanthaceae 3

Anacardiaceae 6

Asteraceae 56

Bromeliaceae 2

Cactaceae 1

Campanulaceae 2

Combretaceae 11

Convolvulaceae 94

Fabaceae 32

Malvaceae 13

Melastomataceae 3

Musaceae 6

Myrtaceae 14

Verbenaceae 4

Zingiberaceae 29

As espécies Laguncularia racemosa (L.) C. F. Gaertn. e Avicennia schaueriana Stapf & Leechm. ex Moldenke, além de Talipariti pernambucense (Arruda) Bovini, típicas de manguezal, se fizeram notar não pela quantidade de interações mas pela sua associação com abelhas em ambientes costeiros. Luz et al.

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(2009), ao analisarem própolis vermelha de sete áreas litorâneas do Brasil, encontraram grãos de pólen de plantas associadas a manguezal em apenas uma amostra do Estado da Bahia. O presente trabalho amplia, assim, os relatos de interação das abelhas com estas plantas. Além das interações com plantas, foram encontrados ninhos de seis espécies de abelhas no PNM da Caieira: Bombus morio, Melitoma segmentaria, Trigona braueri, Tetragonisca angustula, Plebeia saiqui e Oxytrigona tataíra, mostrando que no parque existem condições favoráveis para nidificação. Segundo Morato (2001), as abelhas preferem locais para nidificação que apresentam índices de umidade e temperatura adequados para o desenvolvimento de suas pupas e larvas, condições estas prevalentes no Parque. Todas estas espécies tiveram indivíduos coletados para identificação e depósito na coleção do LABEL.

Conclusões A apifauna amostrada do PNM da Caieira, em Joinville/ SC, apresentou diversidade mediana, tendência a equabilidade alta e estimativas mais elevadas de espécies ainda não encontradas. As coletas tendo sido realizadas apenas nos meses de verão, há possibilidade de se verificar, em coletas nas demais estações do ano, interações das abelhas com outras plantas assim como novas ocorrências de espécies de abelhas, que permitiriam alcançar, aproximadamente, as estimativas de riqueza. O ambiente, por ser de transição entre a FODTB e o manguezal, é rico e diverso, favorável ao estabelecimento de relações ecológicas ainda não amostradas. Além disso, a ocorrência de espécies não citadas para a região indica a importância de UCs como possível refúgio de espécies que não se adaptam em áreas muito antropizadas.

Agradecimento(s) Aos especialistas Osmar dos Santos Ribas, Juarez Cordeiro e Eraldo Barboza

do Museu Botânico da Cidade de Curitiba pela identificação das plantas, aos especialistas Gabriel Augusto Rodrigues de Melo e Danúncia Urban da Universidade Federal do Paraná pela ajuda na identificação das abelhas, à FUNDEMA - Fundação Municipal de Meio Ambiente pelo acesso ao local das coletas, à UNIVILLE pelo apoio e a todos que contribuíram com o desenvolvimento do projeto.

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