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CAPÍTULO IV
FRUGIVORIA E DISPERSÃO DE SEMENTES POR
MICOS-LEÕES-DOURADOS
© Luciano Candisani
Capítulo 4 – Frugivoria e Dispersão de Sementes
4.1 INTRODUÇÃO
Florestas Tropicais apresentam entre 45 e 90% das espécies de árvores
produzindo frutos carnosos adaptados para o consumo por aves e mamíferos (Howe &
Smallwood, 1982). A forma de dispersão dos diásporos vegetais é fundamental para a
colonização e estabelecimentos das plantas em florestas tropicais, e deveria receber
mais importância nos projetos de regeneração de habitat (Motta-Junior & Lombardi,
2002).
A disponibilidade de frutos nas Florestas Tropicais apresenta variações sazonais e
interanuais, influenciando o consumo por parte dos frugívoros (Tutin et al., 1997;
Kaplin & Moermond, 2000; Pousen et al., 2001), a qualidade da dieta destes (Conklin-
Brittain et al., 1998; Wrangham et al., 1998) e proporcionando diferenças no
comportamento nos períodos de maior e de menor abundância (Stevenson et al.,
2000; Cunningham & Janson, 2006).
A escolha de frutos pelos frugívoros geralmente é associada às características
morfológicas do fruto, qualidade e abundância do alimento, e distribuição espacial e
temporal do recurso (Stevenson, 2004; Hanya et al., 2005), variando entre as espécies
e localidades.
Os mamíferos, assim como outros frugívoros podem ingerir a polpa do fruto e
regurgitar as sementes, podem passá-las pelo trato digestório ou digeri-las (Howe,
1986). A simples remoção da polpa sem a ingestão das sementes pode ter um efeito
positivo na germinação destas, pela diminuição do ataque por fungos e patógenos
(Estrada & Coates-Estrada, 1984). Nunes (1995a), estudando macacos-aranha (Atelles
spp.) em Roraima, observou que com a movimentação dos animais durante a
alimentação, um grande número de frutos maduros cai da copa, aumentando a
disponibilidade de alimento para dispersores ou predadores frugívoros terrestres. O
desperdício de frutos sob a árvore parental foi encontrado em diversos outros estudos
com primatas (e.g. bugios: Howe, 1980 e Estrada & Coates-Estrada, 1984;
chimpanzés: Rogers et al., 1998; gorilas: Voysey et al., 1999a; micos-leões-dourados:
M. Lapenta, obs. pess.).
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O mico-leão-dourado (Leontopithecus rosalia) é uma espécie endêmica da Mata
Atlântica e alimenta-se de uma variedade de insetos, pequenos vertebrados, ovos de
pássaros e frutos (Kleiman et al., 1988; Kierulff, 2000; Procópio-de-Oliveira, 2002). Os
frutos mais consumidos são os carnosos, doces e macios (Coimbra-Filho & Mittermeier,
1973). Exsudatos, frutos verdes e flores são consumidos em menor quantidade
Capítulo 4 – Frugivoria e Dispersão de Sementes
(Coimbra-Filho & Mittermeier, 1978; Peres, 1986; Dietz et al., 1997).
O primeiro registro sobre dispersão de sementes por micos-leões-dourados foi
feito por Coimbra-Filho (1969) que indicava L. rosalia como um possível agente
dispersor, devido à viabilidade de sementes de Tapirira guianensis ingeridas. O
primeiro estudo sistemático e de longo prazo sobre o papel do mico-leão-dourado como
dispersor de sementes considerou a espécie como dispersora legítima (sensu Reid,
1989) para a maioria das espécies de frutos consumidos com sementes (Lapenta,
2002). Nos testes realizados no laboratório e em campo, as sementes ingeridas
germinaram, mesmo que em baixas porcentagens (Lapenta, 2002, Lapenta et al., no
prelo). Os micos-leões-dourados não são considerados predadores, pois engolem as
sementes de grande parte dos frutos que consomem, e estas permanecem viáveis
(Lapenta, 2002). No entanto, não engolem as sementes de frutos cuja polpa é
facilmente removível, ou de frutos cuja semente apresenta grande tamanho ou formato
arredondado (Lapenta, 2002; Lapenta et al., 2003).
Neste trabalho foram realizadas observações sobre o consumo de frutos e
dispersão de sementes por L. rosalia, representando uma continuidade dos estudos de
dieta realizados na Reserva Biológica União desde 1997 (Kierulff, 2000; Procópio-de-
Oliveira, 2002) e dos estudos de dispersão primária de sementes e germinação em
laboratório, iniciados em 1998 (Lapenta, 2002; Lapenta et al. 2003; Lapenta et al., no
prelo). Os estudos de longo prazo são importantes para a verificação das mudanças na
dieta ao longo dos anos, relacionadas às variações sazonais na disponibilidade e
modificações nas áreas de uso dos grupos. Além disso, resultados de estudos longos
são mais confiáveis para serem utilizados no manejo de metapopulação da espécie.
Os objetivos deste trabalho foram: identificar as espécies de frutos consumidas
pelos micos-leões-dourados no período de estudo; verificar quais partes dos frutos são
consumidas e quais são descartadas; verificar se a abundância de frutos nas árvores
interfere na alimentação e na dispersão; verificar se as sementes defecadas ou
cuspidas pelos micos-leões têm maior probabilidade de germinar e se estabelecer como
plântulas, do que as sementes retiradas dos frutos.
69
Capítulo 4 – Frugivoria e Dispersão de Sementes
4.2 MÉTODOS 4.2.1 GRUPOS ESTUDADOS
Dois grupos de micos-leões-dourados (Geni e SJ 2) foram acompanhados em dias
inteiros de abril de 2003 a março de 2004. Além disso, os grupos Geni, SJ 2 e Curral
foram acompanhados esporadicamente de agosto de 2004 a janeiro de 2005 (detalhes
no Capítulo 2).
4.2.2 FRUTOS UTILIZADOS PELO MICO-LEÃO-DOURADO
Todas as árvores visitadas para o consumo de frutos foram marcadas com fitas
numeradas e tiveram a posição e o habitat anotados através das coordenadas “x” e
“y”, no mapa da área. Amostras das espécies dos frutos consumidos foram coletadas
para a identificação e experimentos de germinação. Alguns parâmetros em relação aos
frutos e sementes consumidos foram anotados: peso e medida dos frutos e das
sementes (comprimento e diâmetro), número de sementes por fruto. Além disso,
foram anotados a porção do fruto consumida e o destino das sementes (cuspidas,
engolidas ou predadas).
4.2.3 ABUNDÂNCIA DE FRUTOS SOB AS ÁRVORES
As árvores visitadas pelos micos tiveram a abundância de frutos sob a copa
estimada. A estimativa foi feita de maneira subjetiva considerando-se as abundâncias:
elevada, média, baixa ou inexistente.
4.2.4 COLETA DE FEZES
Todas as fezes encontradas com sementes das espécies de frutos ingeridos foram
coletadas e numeradas (detalhes no Capítulo 5). As sementes foram retornadas para a
mata para os experimentos de germinação (este capítulo) ou de monitoramento
(Capítulo 5).
4.2.5 TESTES DE GERMINAÇÃO
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Para as espécies cujas sementes são engolidas os experimentos de germinação
foram feitos com sementes retiradas das fezes (tratamento) e com números
equivalentes de sementes retiradas dos frutos (controle). Para as espécies cujas
sementes são cuspidas foram feitos experimentos com sementes retiradas dos frutos
(tratamento) e sementes dentro da polpa (controle). Os experimentos foram montados
no mesmo local onde os micos-leões depositaram as sementes (detalhes no Capítulo
5). O número de sementes removidas (Capítulo 5), germinadas e plântulas (este
Capítulo 4 – Frugivoria e Dispersão de Sementes
capítulo) foi registrado e as porcentagens de germinação das sementes controle e
tratamento na mata foram comparadas.
4.2.6 ANÁLISE DE DADOS
O número de espécies, número de árvores e número de visitas às árvores
frutificadas foram comparados nas estações secas e chuvosas através do teste de
Wilcoxon.
O consumo dos frutos foi comparado com a distância diária percorrida pelos
grupos de estudo nas estações seca e chuvosa (Correlação de Spearman).
O teste de Correlação de Spearman também foi utilizado para verificar se o
número de visitas às árvores frutificadas e o número de meses de frutificação das
árvores estão relacionadas à densidade de frutos maduros sob a copa das árvores.
As porcentagens de germinação das sementes tratamento e sementes controle
assim como o desenvolvimento de plântulas das duas categorias foram comparadas
pelo Teste do Qui-quadrado (Zar, 1984). A germinação das sementes controle e
tratamento foi correlacionada ao número de sementes utilizado nos testes (Correlação
de Spearman).
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Capítulo 4 – Frugivoria e Dispersão de Sementes
4.3 RESULTADOS
4.3.1 FRUTOS UTILIZADOS PELO MICO-LEÃO-DOURADO
No período de estudo os grupos estudados consumiram 88 espécies de pelo
menos 18 famílias, em 619 árvores, arbustos ou cipós, num total de 756 visitas
(Tabela 4.2; Figura 4.1).
Os tamanhos e formatos dos frutos e sementes consumidos foram muito variados,
mas 42,1% das espécies apresentam uma única semente. As sementes foram divididas
em quatro classes de tamanho (comprimento x largura) (Tabela 4.1; detalhes por
espécie no Anexo 1). Durante a alimentação os micos engoliram as sementes de 43
espécies (48,9%) e cuspiram as sementes de 45 espécies (51,1%). As sementes muito
pequenas (< 3 mm) foram sempre engolidas pelos micos-leões-dourados, enquanto as
sementes muito grandes foram cuspidas. No entanto no tamanho intermediário,
algumas sementes maiores foram engolidas enquanto outras sementes menores foram
cuspidas (Figura 4.2). A média do comprimento das sementes engolidas e cuspidas foi
semelhante, mas a média do diâmetro das sementes cuspidas foi maior (Tabela 4.1),
embora as diferenças não tenham sido significativas (χ2 = 0,5; p > 0,05).
A maioria dos frutos consumidos apresentou a cor amarela (30,9%). Os frutos
pretos ou roxos representaram 27,2% das espécies consumidas, os de cor esverdeada
21,0% e os frutos vermelhos e brancos representaram 18,5% das espécies.
O ambiente com maior número de árvores visitadas foi a baixada, com 305
árvores de 45 espécies. No morro foram visitadas 224 árvores de 57 espécies, e no
brejo, 90 árvores de 18 espécies. (Tabela 4.2).
A família Myrtaceae apresentou o maior número de espécies consumidas (25
espécies; 28,4% do total de espécies consumidas) (Figura 4.3). Esta família também
recebeu o maior número de visitas (Figura 4.4), sendo que as quatro famílias mais
importantes na dieta receberam 67,1% do total de visitas, durante o período de
estudo. A espécie com maior número de árvores visitadas e com maior número de
visitas foi Eugenia cf. robustovenosa (83 árvores em 105 visitas), seguida por Miconia
latecrenata (65 árvores em 77 visitas). Estas duas espécies juntas representaram
23,9% das árvores e 24,1% das visitas. No total, 106 árvores (17,2%) de 32 espécies
tiveram árvores visitadas mais de uma vez, com um máximo de cinco visitas à mesma
árvore.
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Capítulo 4 – Frugivoria e Dispersão de Sementes
© Cecília Kierulff
Helicostylis tomentosa
©
Fig
Pourouma guianensis
Randia sp.
ura 4.1. Frutos co
©Arquivos AMLD
© Paula Procópio © Marina Lapenta
Miconia latecrenata
nsumidos por micos-leões-dourados na Reserva Biológica União, RJ.
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Capítulo 4 – Frugivoria e Dispersão de Sementes
Tabela 4.1. Medidas dos frutos e sementes das espécies consumidas por micos-leões-dourados na Reserva Biológica União, RJ. FRUTOS Peso (g) Comprimento (mm) Diâmetro (mm) Nº sementes
Min. – Máx. 0.07 – 83.3 3.1 – 226.5 4.45 – 46.5 1 – 94.5
SEMENTES Peso (g) Comprimento (mm) Diâmetro (mm) Volume
Min. – Máx. 0,06 – 5.7 7.3 - 27.5 0.57 - 21.1 4.1 – 487.4
Comprimento x largura Pequenas Pequenas-Médias Médias-Grandes Grandes
Min. – Máx. 4.1 – 65.5 89.8 – 110.6 130.1 – 151.9 178.8 – 487.4
Comprimento (mm) Min. – Max. Média
Diâmetro (mm) Min. – Max. Média
Engolidas 7.3 – 27.5 12.73 0.57 – 11.4 7.38
Cuspidas 7.33 – 17.95 13.81 7.2 – 21.1 11.46
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
20
22
24
0 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22
Diâmetro (mm)
Com
prim
ento
(mm
)
Figura 4.2. Comprimento e diâmetro das sementes engolidas (em preto) e cuspidas (em cinza) por micos-leões-dourados na Reserva Biológica União, RJ (não considerando as espécies < 3 mm, que foram todas engolidas).
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Capítulo 4 – Frugivoria e Dispersão de Sementes
Tabela 4.2. Espécies consumidas por micos-leões-dourados com o ambiente de ocorrência das árvores e o total de visitas, na Reserva Biológica União. Família Espécies Nº árvores Nº total Baixada Brejo Morro de visitas Annonaceae Annonaceae sp. 1* 0 0 1 1 Rollinia dolabripetala* 7 0 15 25 Arecaceae Arecaceae sp.1 1 0 0 1 Cecropiaceae Cecropia hololeuca * 0 0 22 29 Cecropia pachystachya * 1 38 1 44 Pourouma guianensis * 3 0 11 18 Clusiaceae Rheedia brasiliensis 1 0 1 2 Euphorbiaceae Euphorbiaceae sp.1 * 2 0 0 2 Fabaceae Inga edulis * 22 17 0 49 Inga thibaudiana * 14 1 4 21 Inga praegnans* 0 1 0 1 Inga subnuda* 1 0 0 1 Inga sp.1 * 1 0 0 1 Inga sp.2 * 1 6 0 10 Inga sp.3 * 0 1 0 1 Inga sp.4 * 3 2 3 8 Malpighiaceae Byrsonima stipulacea* 0 0 1 1 Melastomataceae Miconia cinnamomifolia * 5 0 9 17 Miconia hypoleuca * 1 0 0 1 Miconia latecrenata * 57 6 2 77 Miconia sp.1 * 0 0 13 16 Miconia sp.2 * 0 1 0 1 Menispermaceae Abuta sp.1 * 1 0 0 1 Hyperbaena domingensis* 1 1 2 4 Moraceae Ficus cf. gomelleira* 2 0 1 6 Helicostylis tomentosa * 2 0 18 24 Sorocea hilarii 1 0 8 9 Myrtaceae Calycorectes sp.1 10 0 0 12 Eugenia cf. excelsa 4 0 6 11 Eugenia involucrata 1 0 13 18 Eugenia cf. robustovenosa 77 6 0 105 Eugenia sp.1 0 0 2 3 Eugenia sp.2 0 0 1 1 Eugenia sp.3 0 0 1 1 Eugenia sp.4 0 0 2 4 Marlierea sp.1* 2 0 0 4 Marlierea sp.2 1 0 0 1 Marlierea sp.3 0 0 2 3 Myrcia fallax* 1 0 3 9 Myrtaceae sp.1 1 0 6 9 Myrtaceae sp. 2 0 0 1 1 Myrtaceae sp.3 0 0 2 4 Myrtaceae sp.4 0 0 1 1 Myrtaceae sp.5 0 0 4 4
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Capítulo 4 – Frugivoria e Dispersão de Sementes
Tabela 4.2. Continuação. Família Espécies Nº árvores Nº total Baixada Brejo Morro de visitas
Myrtaceae sp.6 1 0 0 1 Myrtaceae sp.7 1 0 0 5 Myrtaceae sp.8 1 0 0 1 Myrtaceae sp.9* 0 0 1 1 Myrtaceae sp. 10* 0 0 1 1 Myrtaceae sp. 11* 3 0 0 4 Myrtaceae sp. 12 0 0 1 1 Myrtaceae sp. 13* 0 0 1 1 Nyctaginaceae Guapira opposita 3 0 0 3 Passifloraceae Passiflora rhamnifolia* 0 0 19 22 Polygonaceae Coccoloba sp.1 1 0 0 1 Rubiaceae Faramea multiflora* 2 0 5 7 Psychotria sp.1 4 0 1 5 Randia sp.1 * 3 0 2 6 Tocoyena brasiliensis * 1 2 0 3 Sapindaceae Paullinia ferruginea 1 0 9 13 Sapotaceae Pouteria bangii * 1 0 4 11 Sarcaulus brasiliensis * 49 3 0 67 Sapotaceae sp. 1 0 0 3 4 Outras 7 espécies engolidas 3 2 3 8 Outras 18 espécies cuspidas 7 2 19 29 Total 88 305 90 224 756 * espécies com sementes engolidas e defecadas.
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Capítulo 4 – Frugivoria e Dispersão de Sementes
Outras33
Myrtaceae25Rubiaceae
4
Sapotaceae3
Cecropiaceae3
Annonaceae2
Fabaceae8
Melastomataceae5
Menispermaceae2
Moraceae3
Figura 4.3. Número de espécies por família, dos frutos consumidos por micos-leões-dourados na Reserva Biológica União, RJ. Outros
64
Sapotaceae82
Rubiaceae21
Passifloraceae22
Myrtaceae205 Moraceae
39
Melastomataceae112
Fabaceae 92
Cecropiaceae91
Annonaceae26
77
Figura 4.4. Número de visitas às principais famílias de espécies consumidas por micos-leões-dourados na Reserva Biológica União, RJ.
Capítulo 4 – Frugivoria e Dispersão de Sementes
Os meses de consumo das espécies utilizados pelos micos-leões são apresentados
na Tabela 4.3. Considerando o período onde os micos foram acompanhados em dias
inteiros (abril de 2003 a março de 2004), a espécie Miconia latecrenata foi consumida
por um período mais longo (10 meses), seguida por Cecropia hololeuca (nove meses).
A maior variedade de espécies consumidas ocorreu nos meses de março de 2004, e
setembro, maio e dezembro de 2003 (com 20, 18, 17 e 16 espécies consumidas,
respectivamente).
O número de espécies consumidas, o número de árvores visitadas e o número de
visitas ás árvores frutificadas foi maior no período da seca, do que no período chuvoso,
mas essa diferença só foi significativa para o grupo SJ2 em relação ao número de
visitas (Tabela 4.4).
O número de espécies e o número de visitas às árvores frutificadas não estão
correlacionados à distância diária percorrida pelos grupos na estação seca nem na
estação chuvosa.
A comparação do número de espécies consumidas por mês com a disponibilidade
de frutos maduros nas trilhas de fenologia (Capítulo 3) é dada na Figura 4.5. Em oito
meses o número de espécies consumidas foi maior do que o número de espécies que
apresentavam frutos maduros nas trilhas de fenologia. Em três meses o número de
espécies com frutos maduros nas trilhas de fenologia foi menor do que o número de
espécies consumidas pelos micos, e apenas em um mês esse número foi igual.
78
Capítulo 4 – Frugivoria e Dispersão de Sementes
Tabela 4.3. Meses de consumo de frutos por micos-leões-dourados, na Reserva Biológica União-RJ de abril de 2003 a março de 2004 (em cinza; dias inteiros), e de agosto de 2004 a janeiro de 2005 (em hachurado; dados esporádicos).
ESPÉCIES A M J J A S O N D J F M
Annonaceae sp.1 Rollinia dolabripetala Arecaceae sp.1 Cecropia pachystachya Cecropia hololeuca Pourouma guianensis Rheedia brasiliensis Euphorbiaceae sp.1 Ingá thibaudiana Ingá edulis Ingá praegnans Ingá subnuda Ingá sp.1 Ingá sp.2 Ingá sp.3 Ingá sp.4 Byrsonima stipulacea Miconia sp.1 Miconia sp.2 Miconia latecrenata Miconia hypoleuca Miconia cinnamomifolia Abuta sp.1 Hyperbaena domingensis Sorocea hilarii Helicostylis tomentosa Ficus cf. gomelleira Eugenia involucrata Eugenia cf. robustovenosa Eugenia cf. excelsa Eugenia sp.1 Eugenia sp.2 Eugenia sp.3 Eugenia sp.4 Myrcia fallax Marlierea sp.1 Marlierea sp.2 Marlierea sp.3 Calycorectes sp.1 Myrtaceae sp.1 Myrtaceae sp.2 Myrtaceae sp.3
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Capítulo 4 – Frugivoria e Dispersão de Sementes
Continuação Tabela 4.3
ESPÉCIES A M J J A S O N D J F M
Myrtaceae sp.4 Myrtaceae sp.5 Myrtaceaesp.6 Myrtaceae sp.7 Myrtaceae sp.8 Myrtaceae sp.9 Myrtaceae sp.10 Myrtaceae sp.11 Myrtaceae sp.12 Myrtaceae sp.13 Guapira opposita Passiflora rhamnifolia Tocoyena brasiliensis Faramea multiflora Randia sp.1 Psychotria sp.1 Paullinia ferruginea Pouteria bangii Sarcaulus brasiliensis Sapotaceae sp.1 Indeterminada 3 Indeterminada 5 Indeterminada 8 Indeterminada 13 Indeterminada 17 Indeterminada 18 Indeterminada 26 Outras 3 espécies Outras 2 espécies Outras 3 espécies Outras 3 espécies Outras 3 espécies Outras 5 espécies
Tabela 4.4. Comparação do número de espécies consumidas, número de árvores e número de visitas nos períodos de seca e chuva, na Reserva Biológica União, RJ.
Grupo Período Nº espécies T/p Nº árvores T/p Nº visitas T/p Seca 69 T= 4,5 190 T= 2,0 231 T= 0,00 SJ 2
Chuva 55 ns 117 ns 150 p<0,05 Seca 46 T= 6,5 199 T = 2,0 225 T = 5,0 Geni
Chuva 36 ns 102 ns 158 ns
80
Capítulo 4 – Frugivoria e Dispersão de Sementes
7 7
4
17
6
89
18
5
7
16
9
7
3
54
2
7 7
4 4
87
20
0
5
10
15
20
jan fev mar abril maio jun jul ago set out nov dez
Nº e
spéc
ies
Dieta Fenologia
Figura 4.5. Número de espécies com frutos maduros nas trilhas de fenologia (julho/03-junho/04) e número de espécies consumidas na dieta (abril/03-março/04).
4.3.2 ABUNDÂNCIA DE FRUTOS SOB AS ÁRVORES
A maior parte das árvores visitadas pelos micos apresentou uma baixa densidade
de frutos sob a copa (Tabela 4.5). O número de visitas às espécies e o número de
meses em que as espécies foram consumidas foram correlacionados à densidade de
frutos sob a copa das árvores, exceto quando a densidade era muito elevada. O
número de visitas às árvores também foi positivamente correlacionado ao número de
meses nos quais as espécies foram consumidas (r = 0,85; p < 0,001).
Tabela 4.5 Densidade de frutos sob a copa das árvores visitadas por micos-leões-dourados na Reserva Biológica União, RJ.
Densidade de Frutos Inexistente Baixa Média Alta
Número de árvores 221 308 119 14
Porcentagem 33,4 46,5 18 2,10
Correlação com nº de visitas r = 0,43 p<0,001
r = 0,80 p < 0,001
r = 0,71 p < 0,001
r = 0,10 p > 0,05
Correlação com nº de meses r = 0,51 p<0,001
r = 0,72 p < 0,001
r = 0,53 p < 0,001
r = 0,06 p > 0,05
81
Capítulo 4 – Frugivoria e Dispersão de Sementes
4.3.3 TESTES DE GERMINAÇÃO
No total foram realizados 107 testes de germinação. Destes, em 92 testes com 28
espécies foram utilizadas sementes engolidas e defecadas pelos micos-leões-dourados
(669 sementes de fezes e 651 sementes de frutos), e 15 testes com 10 espécies
utilizaram sementes não engolidas (198 sementes cuspidas e 193 sementes com
polpa). A Tabela 4.6 apresenta os resultados das 22 espécies que germinaram. No total
germinaram 137 sementes tratamento (sementes de fezes ou cuspidas; 53,5%) e 157
sementes controle (sementes de fruto ou sementes com polpa; 57,3%), mas não
houve diferenças significativas na porcentagem total de germinação de sementes
controle e tratamento. Das sementes controle e tratamento utilizadas nos
experimentos de exclusão (Capítulo 5) foram consideradas apenas as que não estavam
cercadas.
Quando analisado por espécie (considerando a maioria dos resultados para as
espécies com mais de um teste), apenas Eugenia robustovenosa apresentou maior
porcentagem de germinação das sementes tratamento (5,9%), três espécies
apresentaram uma maior porcentagem de germinação das sementes controle (17,6%),
oito espécies não apresentaram diferenças significativas na germinação (47,1%) e
cinco espécies apresentaram testes com resultados conflitantes (29,4%).
Em 36 experimentos, o tratamento das sementes pelos micos-leões-dourados
aumentou a porcentagem de germinação significativamente apenas em três testes com
sementes cuspidas (8,3%) e em quatro testes com sementes engolidas e defecadas
(11,1%). O tratamento pelo mico-leão-dourado prejudicou a porcentagem de
germinação em 14 testes com sementes engolidas (38,9%) e em um teste (2,8%) com
sementes e polpa. Em 14 testes a diferença de germinação não foi significativa, sendo
11 testes com sementes engolidas (30,6%) e três testes com sementes cuspidas
(8,3%).
O número de sementes controle e tratamento germinadas não está correlacionado
ao número de sementes utilizado nos testes.
82
A Figura 4.6 apresenta a sobrevivência de sementes germinadas ao longo do
tempo, considerando-se desde o início da germinação até a mortalidade das sementes
ou surgimento de plântulas. A curva sobrevivência das sementes controle e tratamento
de espécies que são engolidas são mais semelhantes entre si, do que a curva de
sobrevivência das espécies que são cuspidas pelos micos. Nessas últimas a
sobrevivência é maior nas primeiras semanas, com uma queda mais brusca, que
pode representar a mortalidade das sementes ou o surgimento das plântulas.
Tab
ela
4.6
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Figura 4.6. Porcentagem de sobrevivência de sementes germinadas na Reserva
Biológica União, RJ ao longo do tempo.
4.3.4 ESTABELECIMENTO DE PLÂNTULAS
As 22 espécies que germinaram apresentaram plântulas (exemplos na Figura
4.7). Do total de sementes germinadas, 92 sementes tratamento e 117 sementes
controle se desenvolveram como plântulas (Tabela 4.7), mas os resultados entre
tratamento e controle no total não foram significativamente diferentes.
Quando analisado por espécie (considerando a maioria dos resultados para as
espécies com mais de um teste), apenas E. robustovenosa apresentou maior
porcentagem de plântulas nas sementes tratamento (5.9%) e Euphorbiaceae sp.1 uma
maior porcentagem de surgimento de plântulas com sementes controle (5,9%). A
maioria das espécies não apresentou diferenças significativas no desenvolvimento de
plântulas (12 espécies; 75%), e duas espécies apresentaram testes com resultados
conflitantes (12.5%).
Dos 25 testes realizados, apenas em um teste com sementes cuspidas (4%) e em
um teste com sementes engolidas e defecadas (4%) a porcentagem de sementes
germinadas que se transformaram em plântulas foi aumentada significativamente pelo
tratamento das sementes no trato digestório dos micos-leões-dourados. O tratamento
pelo mico-leão-dourado prejudicou a porcentagem de aparecimento de plântulas em
Capítulo 4 – Frugivoria e Dispersão de Sementes
quatro testes com sementes engolidas (16%). Em 19 testes a diferença de plântulas
não foi significativa, sendo 15 testes com sementes engolidas (60%) e quatro testes
com sementes cuspidas (16%).
No final do estudo (março de 2006) apenas 15 dessas espécies ainda
apresentavam plântulas sobreviventes, sendo 52 plântulas provenientes de sementes
tratamento (73%) e 54 plântulas provenientes de sementes controle (71,05%). A
diferença entre a sobrevivência de plântulas nas duas categorias não foi significativa
(χ2 = 0,01; p> 0,05).
A Figura 4.8 apresenta a sobrevivência de plântulas ao longo do tempo. As
plântulas provenientes de sementes de espécies cuspidas apresentam uma
sobrevivência maior nos primeiros meses, mas com um pico de mortalidade maior num
período mais curto.
O desenvolvimento das plântulas das principais espécies foi acompanhado através
do crescimento ao longo do tempo (Figura 4.9) e do número de folhas (Figura 4.10). O
número de folhas não apresentou um aumento constante ao longo do tempo, e variou
entre as espécies e nas várias plântulas da mesma espécie.
86
Capítulo 4 – Frugivoria e Dispersão de Sementes
Figura 4.7 Plântulas em experimentos de germinação na Reserva Biológica União, RJ.
87
Capítulo 4 – Frugivoria e Dispersão de Sementes
88
Cap
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4 –
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Capítulo 4 – Frugivoria e Dispersão de Sementes
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Figura 4.8 Porcentagem de sobrevivência de plântulas na Reserva Biológica União, RJ ao longo do tempo.
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Capítulo 4 – Frugivoria e Dispersão de Sementes
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8
10
0 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20Meses
Altu
ra (c
m)
Inga edulis
02468
1012141618
0 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26
Meses
Altu
ra (c
m)
Pouteria bangi
0
2
4
6
8
10
12
0 5 10 15 20
Meses
Altu
ra (c
m)
Myrtaceae sp1
0
2
4
6
8
10
12
0 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20
Meses
Altu
ra (c
m)
Calycorectes sp.1
0
2
4
6
8
10
12
0 2 4 6 8 10 12 14Meses
Altu
ra (c
m)
Eugenia cf. robustovenosa
0
2
4
6
8
10
12
14
0 2 4 6 8Meses
Altu
ra (c
m)
10
91
Figura 4.9. Curvas de crescimento ao longo dos meses de plântulas provenientes de sementes tratamento (fezes ou sementes cuspidas; curvas pontilhadas) e de sementes controle (frutos ou sementes com polpa; curvas inteiras).
Capítulo 4 – Frugivoria e Dispersão de Sementes
16
12
10
Eugenia sp.1
02468
101214161820
0 2 4 6 8 10 12 14 16 18
Meses
Altu
ra (c
m)
Pourouma guianensis
0
2
4
6
8
10
12
0 1 2 3 4 5 6Meses
Alt
ura
(cm
)M yrcia fallax
02468
14
0 2 4 6 8 10 12 14
Meses
Altu
ra (c
m)
Euphorbiaceae sp.1
0123456789
10
0 2 4 6 8
Meses
Altu
ra (c
m)
M arlierea sp.1
0
2
4
6
8
10
12
0 2 4 6 8 10 12 14 16 18Meses
Alt
ura
(cm
)
sp. 18
0
1
2
3
4
5
6
7
8
0 2 4 6 8
Meses
Altu
ra (c
m)
10
10
92
Figura 4.9. Continuação.
Capítulo 4 – Frugivoria e Dispersão de Sementes
Inga edulis
0
2
4
6
8
10
12
14
1 3 5 7 9 11 13 15 17 19 21 23 25 27 29
Meses
Nº fo
lhas
Marlierea sp.1
0
2
4
6
8
10
12
14
1 3 5 7 9 11 13 15 17 19 21 23 25 27
Meses
Nº fo
lhas
Eugenia sp.1
0
2
4
6
8
10
12
1 3 5 7 9 11 13 15 17 19 21 23 25 27 29
Meses
Nº fo
lhas
93
Figura 4.10. Número de folhas desenvolvidas ao longo dos meses de plântulas provenientes de sementes tratamento (fezes ou sementes cuspidas; curvas pontilhadas) e de sementes controle (frutos ou sementes com polpa; curvas inteiras).
Capítulo 4 – Frugivoria e Dispersão de Sementes
4.4 DISCUSSÃO
4.4.1 FRUTOS UTILIZADOS PELO MICO-LEÃO-DOURADO
Leontopithecus rosalia consome frutos mesmo quando estes estão poucos disponíveis
e é necessário percorrer grandes distâncias para obtê-los. Resultados semelhantes foram
encontrados em outros estudos com primatas frugívoros (Mittermeier & Roosmalen, 1981;
Nunes, 1995b; Remis, 1997; Tutin et al., 1997; Stevenson, 2006; Suarez, 2006).
De acordo com Miller (2002), fatores intrínsecos como idade, tempo de locomoção,
porcentagem de tempo interagindo socialmente, e tempo de procura por presas podem
influenciar no comportamento alimentar dos micos-leões-dourados. Os fatores extrínsecos
como comprimento do dia, precipitação, conteúdo energético dos frutos, tamanho do
grupo e porcentagem de tempo gasto com encontros com outros grupos, também
influenciam o comportamento alimentar.
O consumo de espécies vegetais pelos micos-leões-dourados tem sido estudado na
Reserva Biológica União desde 1996, com o registro de 139 espécies em pelo menos 36
famílias (incluindo a maior parte das espécies consumidas neste estudo) (Procópio-de-
Oliveira, 2002; Procópio-de-Oliveira et al., in prep.). Os dados de período de alimentação
dos frutos e número de visitas às espécies representam uma continuidade do trabalho
anterior (Lapenta, 2002) e foram somados para publicação (Lapenta & Procópio-de-
Oliveira, in prep.).
Os resultados apresentados nesse trabalho confirmam os dados encontrados nos
estudos anteriores, com a predominância do consumo de frutos coloridos (Lapenta, 2002;
Lapenta et al., 2003; Procópio-de-Oliveira et al., in prep).
Embora as sementes pequenas (< 3 mm) sejam sempre engolidas e as muito
grandes sempre descartadas, houve uma tendência, ainda que estatisticamente não
significativa, de sementes com maior diâmetro serem cuspidas e as de menor diâmetro
serem engolidas. Como já constatado nos estudos anteriores, o comportamento dos
micos-leões-dourados de engolir as sementes dos frutos consumidos está mais
relacionado ao formato alongado das sementes e pouca aderência da polpa, do que ao
tamanho das sementes propriamente (Lapenta, 2002; Lapenta et al., 2003). Garber &
Kitron estudando Saguinus geoffroyi e S. mystax constataram que os primatas da família
Callitrichidae, apesar do pequeno tamanho corporal, dispersam sementes de grande
94
Capítulo 4 – Frugivoria e Dispersão de Sementes
tamanho se comparados a outros primatas frugívoros.
A seleção de frutos por primatas apresenta variações sazonais (Julliot, 1996). De
acordo com Procópio-de-Oliveira (2002) a distribuição espacial dos recursos influencia a
freqüência de utilização das espécies e a distribuição temporal influencia nas diferenças
mensais da dieta. Mas além da distribuição espacial e abundância de recurso, a variação
interanual na produção de frutos (Kierulff, 2000; Procópio-de-Oliveira, 2002; M. Lapenta,
obs. pess.) e o conteúdo nutricional destes (Erbesdobler, 2003; Worman & Chapman,
2005), afeta a diversidade de espécies consumidas e a dieta do mico-leão-dourado. A
importância do mico-leão-dourado como dispersor é influenciada pelo número de visitas e
também pelo período de frutificação das espécies que fazem parte da sua dieta.
Na Reserva Biológica de Poço das Antas o tempo gasto pelos micos-leões-dourados
com o consumo de recursos vegetais no mês está relacionado a média de precipitação dos
dois meses anteriores (Miller & Dietz, 2005). Neste estudo não foram encontradas
diferenças significativas no número de árvores frutificadas e número de espécies
consumidas, nas estações seca e chuvosa, mas o grupo SJ2 visitou significativamente
mais árvores na estação seca do que na chuvosa, demonstrando que o grupo visita mais
árvores nos períodos em que mais espécies e mais árvores estão frutificadas. Resultados
diferentes poderiam ter sido encontrados se tivessem sido analisados o número de frutos
consumidos ou o tempo de permanência nas árvores. Os macacos-aranha (Ateles
belzebuth) aumentam a distância percorrida diariamente no período chuvoso, quando os
frutos são mais abundantes. Na estação seca, com menor disponibilidade de frutos, esses
primatas se concentram em área menores, com visitas a um menor número de árvores,
por períodos mais longos (Nunes, 1995b). Já outros primatas como Pithecia pithecia não
alteram a distância percorrida diariamente, mas nos períodos de maior abundância de
frutos, a distância entre os locais de alimentação diminui (Cunningham & Jonson, 2006).
95
Durante os períodos de baixo suprimento de frutos maduros, as espécies de primatas
apresentam diferentes estratégias para a obtenção de recursos. Algumas espécies
aumentam o consumo de néctar, exudatos (Terborgh, 1986; Porter, 2001), folhas e
sementes (Tutin et al., 1997; Wrangham et al., 1998; Poulsen et al., 2001) e insetos
(Stevenson et al., 2000). De acordo com Procópio-de-Oliveira (2002) não há períodos de
escassez de frutos na Reserva Biológica União, e sim diferenças na produtividade nos
diversos microhabitats. Quando poucos frutos maduros estão disponíveis na Rebio
Capítulo 4 – Frugivoria e Dispersão de Sementes
União, os micos se alimentam em várias árvores da mesma espécie, consumindo os
poucos frutos maduros que encontram (M. Lapenta, obs. pess.) e aumentam o consumo
de néctar. Além disso, os micos consomem muitos insetos, que normalmente já
representam a principal fonte de proteínas.
Os micos-leões respondem às diferenças na produtividade dos diferentes
microhabitats na sua área de uso, e o consumo de frutos também está relacionado ao tipo
de distribuição da espécie. Algumas espécies da família Melastomataceae, por exemplo,
apresentam árvores agrupadas que possuem a estratégia de baixa maturação de frutos
por um longo período de tempo. Dessa forma, os frugívoros visitam um grande número de
árvores, durante vários dias ou meses, mas com um baixo consumo de frutos por árvore.
A duração do período de frutificaçãoa, associada à heterogeneidade no amadurecimento
dos frutos e sua abundância na copa fazem com que os frutos das espécies de
Melastomataceae permaneçam disponíveis aos frugívoros por longos períodos (Pereira &
Mantovani, 2001; obs. pess.).
Nos estudos anteriores foram consumidas 32 espécies da família Myrtaceae
(Procópio-de-Oliveira et al., in prep.), incluindo as 25 espécies registradas no presente
estudo. As famílias Myrtaceae e Sapotaceae também foram as mais comuns em estudo de
dieta com micos-leões-da-cara-dourada no sudeste da Bahia (Raboy, 2002) e a família
Melastomataceae é considerada uma das mais importantes no fornecimento de frutos para
L. rosalia (Dietz et al., 1997; Kierulff, 2000). Frutos típicos de sub-bosque e comuns na
borda e em áreas secundárias, como as espécies das famílias Melastomataceae,
Rubiaceae e Myrtaceae também são muito utilizadas por Callithrix aurita (Brandão, 1999).
96
A disponibilidade de frutos de espécies de Miconia e Psycotria foi comparada em
estudo no Panamá (Poulin et al., 1999). As espécies de Miconia apresentam frutificação
segregada, ao longo de todo o ano, enquanto Psycotria apresenta frutificação agregada,
beneficiando espécies arbustivas de sub-bosque com copas pequenas. Algumas espécies
como Pouteria bangi, Rollinia dolabripetala e outras, apresentam árvores mais isoladas,
com a estratégia de grande produção de frutos maduros num período mais restrito. Os
micos-leões-dourados visitam poucas árvores, mas permanecem um maior tempo
consumindo os frutos, ou retornam à árvore várias vezes no mesmo dia ou em dias
subseqüentes. O retorno às árvores com grande produtividade de frutos também foi
encontrado em estudos com chimpanzés e gorilas (Remis, 1997).
Capítulo 4 – Frugivoria e Dispersão de Sementes
Estudos sobre frugivoria de outras espécies de primatas apontam que as espécies
mais significativas na dieta nem sempre são as mais abundantes na área de estudo ou
nos estudos de fenologia (Porter, 2001; Poulsen et al., 2001). Assim como as aves, os
primatas não consomem frutos na proporção em que estes estão disponíveis, mas
preferem determinados tipos de frutos (Janson, 1983; Julliot, 1996). Esta preferência
pode estar relacionada ao conteúdo nutricional dos frutos escolhidos (Balko & Underwood,
2005; Worman & Chapman, 2005). Os micos-leões-dourados apresentam preferência por
algumas espécies de frutos que são consumidos mesmo quando registrados em baixa
densidade ou ausentes nos locais de estudo de fenologia (Capítulo 3). Outros frutos
menos preferidos são muitas vezes ignorados ou consumidos em pequena quantidade
apesar da sua presença, o que pode refletir uma preferência por frutos que proporcionem
um bom conteúdo nutricional. A espécie Miconia latecrenata foi a mais consumida em
número de meses, embora nem sempre sua frutificação fosse registrada nas trilhas de
fenologia (Capítulo 3), demonstrando uma grande preferência de consumo pelos micos-
leões. Além disso, deve ser considerado que a espécie apresenta distribuição agregada em
ambientes secundários e de borda, o que fez com que fosse subamostrada nas trilhas de
fenologia, apesar de sua grande abundância na Rebio União (M. Lapenta, obs. pess.). Os
frutos de Cecropia hololeuca foram consumidos durante extenso período, inclusive no
início da estação seca, quando poucas espécies apresentaram frutos maduros. Nas
espécies de Cecropia a maturação dos frutos ocorre aos poucos (parte do fruto amadurece
e parte permanece verde). Esta estratégia de maturação pode ter influenciado no
consumo prolongado. Em alguns meses os frutos de Cecropia foram ignorados, mesmo
quando disponíveis nas trilhas de fenologia, sendo possível que não estivessem
completamente maduros para o consumo, na área de uso dos grupos estudados. Muitas
espécies de primatas apresentam categorias de alimentos preferidos, que dominam a
dieta quando disponíveis. Quando esses frutos preferidos não estão disponíveis, outros
alimentos são ingeridos em menor quantidade, e provavelmente proporcionam uma dieta
nutricionalmente crítica (Tutin et al., 1997).
97
Na Reserva Biológica de Poço das Antas o tempo de alimentação dos micos-leões-
dourados nas árvores está correlacionado à densidade de árvores frutíferas e a
quantidade de frutos maduros durante o pico de frutificação (Miller & Dietz, 2004). Mas
nem sempre as espécies com mais árvores marcadas representam um maior
Capítulo 4 – Frugivoria e Dispersão de Sementes
consumo de recursos.
4.4.2 ABUNDÂNCIA DE FRUTOS SOB AS ÁRVORES
Árvores que apresentam disponibilidade de frutos sob a copa podem atrair frugívoros
que atuam como dispersores secundários ou predadores de sementes para locais com
elevada abundância de frutos. A atuação de um frugívoro como predador de sementes e
as possíveis conseqüências da predação podem influenciar as futuras populações vegetais
(von Allmen et al., 2004).
A ausência de correlação da elevada abundância de frutos sob a copa com o número
de visitas e com o número de meses de consumo pode estar relacionada ao pequeno
número de árvores com muitos frutos sob a copa. Além disso, o método utilizado para
medir a densidade de frutos sob a copa das árvores foi subjetivo, e futuros estudos sobre
dieta, frugivoria ou dispersão de sementes na Rebio União podem utilizar métodos mais
precisos e específicos.
Os detalhes sobre o desaparecimento das sementes cuspidas ou defecadas pelos
micos-leões-dourados ou a predação destas estão discutidos em detalhes no Capítulo 5.
4.4.3 GERMINAÇÃO DE SEMENTES
Os testes estatísticos de comparação da germinação não apontaram diferenças
significativas entre a germinação de sementes tratadas (defecadas ou cuspidas) e
sementes controle (sementes de fruto ou frutos com polpa) na maioria dos testes
(38,9%). Em trabalho anterior, com germinação de sementes em laboratório, também
não foram encontradas diferenças significativas nas porcentagens de germinação de
sementes engolidas e defecadas pelos micos-leões-dourados em cerca de 50% dos testes,
e os resultados variaram com a espécie e dentro da mesma espécie, quando foram
realizados testes em períodos diferentes (Lapenta, 2002; Lapenta et al., no prelo).
No estudo anterior, 34% dos testes realizados em laboratório apresentaram uma
germinação mais rápida para as sementes que passaram pelo trato digestório dos micos-
leões-dourados, mas as oito espécies que foram testadas na mata não apresentaram
diferenças significativas (Lapenta, 2002; Lapenta et al., no prelo). Neste estudo não
foram consideradas as velocidades de germinação das sementes controle e tratamento,
pois a metodologia utilizada não possibilitou uma checagem da germinação a cada
98
Capítulo 4 – Frugivoria e Dispersão de Sementes
dois dias, como em laboratório. Além disso, na germinação em campo nem sempre é
possível observar o início do aparecimento da radícula do embrião, e em alguns casos só é
possível notar que a semente germinou após vários dias, prejudicando os resultados
obtidos.
O número utilizado nos testes (sementes em cada experimento) é baixo, visto que
foram utilizados os números reais encontrados nas fezes dos micos, e parte dessas
sementes foram predadas ou removidas por dispersores secundários antes que pudessem
germinar (Capítulo 5), diminuindo ainda mais o número de sementes disponíveis nos
experimentos. A falta de correlação entre o número de sementes utilizadas nos testes e o
número de sementes germinadas pode ter sido influenciada pelo próprio número de
sementes, pois dificilmente haveria competição por recursos para a germinação em uma
amostra tão pequena.
Diferenças no trato digestório permitem que as espécies utilizem diferentes
alimentos, ou o mesmo alimento de maneiras diferentes (Tutin et al., 1997). Estudos com
outros primatas da família Callitrichidae encontraram que a variabilidade na taxa de
germinação das sementes é dependente da espécie de fruto (Castro et al., 2003). Além
disso, outros trabalhos com dispersão de sementes por primatas em geral, não
encontraram um efeito consistente na porcentagem ou velocidade de germinação, pois
algumas espécies foram beneficiadas enquanto outras foram prejudicadas (Lieberman et
al., 1979; Estrada & Coates-Estrada, 1984; Figueiredo, 1993; McConkey, 2000).
Além do papel do frugívoro, muitos fatores abióticos que não foram considerados
nesse estudo podem influenciar a germinação tanto em laboratório quando em campo.
Araújo-Neto et al. (2003) relatam que as sementes têm a capacidade de germinar dentro
de uma faixa de temperatura. Essa temperatura é característica para cada espécie e
determina a porcentagem máxima de germinação. Outros fatores como luminosidade
(presença de clareiras, borda, inclinação do terreno), umidade, presença ou ausência de
serrapilheira e outros afetam a porcentagem e velocidade germinação dependendo dos
requerimentos de cada espécie.
99
A germinação das sementes também pode ser beneficiada pela atuação de
dispersores secundários, que removem as sementes para locais muitas vezes mais
propícios à germinação e ao estabelecimento, ou pode ser prejudicada por predadores de
sementes (detalhes no Capítulo 5).
Capítulo 4 – Frugivoria e Dispersão de Sementes
4.3.4 ESTABELECIMENTO DE PLÂNTULAS
Em estudos de dispersão com grandes mamíferos foi encontrado que a ingestão
afeta o sucesso e velocidade de germinação, enquanto o material fecal afeta o
crescimento das plântulas (Nchanji et al., 2003). No entanto, as sementes defecadas
pelos micos-leões-dourados apresentam pouco material fecal, e muitas vezes são
defecadas uma a uma, sem estarem envolvidas em um bolo fecal (Lapenta, 2002;
Capítulo 5).
Segundo Voysey et al. (1999b) a parte mais vulnerável do ciclo de vida da planta é a
transição da semente para a plântula estabelecida. No presente trabalho a maior parte
das sementes germinadas chegou à fase de plântulas (73% das sementes tratamento e
71,05% das sementes controle), mostrando que a primeira barreira encontrada pelas
sementes que sobrevivem à predação é encontrar condições favoráveis para a
germinação. Pizo (2003) também encontrou uma mortalidade maior de sementes de
espécies de Myrtaceae (65,2%) em comparação com a mortalidade de plântulas das
mesmas espécies (12%), sendo que a mortalidade foi causada pela remoção e predação
por roedores.
A curva de sobrevivência das plântulas (Figura 4.8) é semelhante á curva de
sobrevivência das sementes (Figura 4.6), e no final do presente estudo (março de 2006)
cerca de 50% das plântulas ainda sobrevivia. O estabelecimento destas plântulas até a
fase adulta pode encontrar uma outra barreira, e deveria ser considerado em outros
trabalhos de duração mais longa. No entanto, com os dados obtidos é possível notar que
sementes que apresentam uma rápida germinação, como as espécies de Inga spp. e as da
família Myrtaceae (Lapenta, 2002), sobreviveram à mortalidade e atingiram o estágio de
plântula. No final do estudo muitas plântulas da família Myrtaceae ainda sobreviviam,
inclusive aquelas provenientes de sementes cuspidas pelos micos. O número de folhas das
plântulas variou muito entre as espécies e entre as plântulas, ao longo do tempo, não
demonstrando ser um bom índice para a avaliação da sobrevivência e crescimento das
plântulas.
100
Nesse estudo o surgimento das plântulas não variou a partir das sementes controle e
das sementes tratamento. Dessa forma, pode-se concluir que o mico-leão-dourado
influencia mais os aspectos quantitativos e qualitativos da deposição das sementes
(Capítulo 5) do que a germinação e o estabelecimento das plântulas.
Capítulo 4 – Frugivoria e Dispersão de Sementes
4.5 BIBLIOGRAFIA
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