USO DE CORREDOR ECOLÓGICO POR MICOS-LEÕES-DOURADOS
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USO DE CORREDOR ECOLÓGICO POR MICOS-LEÕES-DOURADOS (LEONTOPITHECUS ROSALIA, LINNAEUS, 1766) E SAGUIS INVASORES NA MATA ATLÂNTICA DE BAIXADA RAFAELA SCRENCI-RIBEIRO UNIVERSIDADE ESTADUAL DO NORTE FLUMINENSE DARCY RIBEIRO CAMPOS DOS GOYTACAZES – RJ AGOSTO DE 2016
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USO DE CORREDOR ECOLÓGICO POR MICOS-LEÕES-DOURADOS
(LEONTOPITHECUS ROSALIA, LINNAEUS, 1766) E SAGUIS INVASORES
NA MATA ATLÂNTICA DE BAIXADA
RAFAELA SCRENCI-RIBEIRO
UNIVERSIDADE ESTADUAL DO NORTE FLUMINENSE DARCY RIBEIRO
CAMPOS DOS GOYTACAZES – RJ
AGOSTO DE 2016
II
USO DE CORREDOR ECOLÓGICO POR MICOS-LEÕES-DOURADOS
(LEONTOPITHECUS ROSALIA, LINNAEUS, 1766) E SAGUIS INVASORES
NA MATA ATLÂNTICA DE BAIXADA
RAFAELA SCRENCI-RIBEIRO
Tese de Doutorado apresentada ao Centro
de Biociências e Biotecnologia da
Universidade Estadual do Norte Fluminense
Darcy Ribeiro, como parte das exigências
para a obtenção do título de Doutor em
Ecologia e Recursos Naturais.
Orientador: Prof. Dr. Carlos Rámon Ruiz-
Miranda
UNIVERSIDADE ESTADUAL DO NORTE FLUMINENSE DARCY RIBEIRO
CAMPOS DOS GOYTACAZES – RJ
AGOSTO DE 2016
III
IV
V
Dedicatória
Aos meus pais, Manoel e Márcia, que nunca
medem esforços para verem os filhos (e
netos) realizando todos os seus sonhos. São
e sempre serão minhas eternas fontes de
inspiração, admiração e amor.
VI
AGRADECIMENTOS
Às fontes de financiamento da pesquisa: Lion Tamarins of Brazil Fund,
Idea Wild, Cleveland Metroparks Zoo, FAPERJ (bolsa de doutorado – processo:
101.448/2011) e CAPES (estágio de doutorado no exterior – processo: BEX -
10792/14-7).
À Universidade Estadual do Norte Fluminense – Darcy Ribeiro, em
especial ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Recursos Naturais
pelos anos de aprendizado proporcionados.
Ao Prof. Dr. Carlos Rámon Ruiz-Miranda pela oportunidade de
realização deste trabalho.
Ao Prof. Dr. Francisco J. Villela, da Mississippi State University, por toda
sua presteza e dedicação com minha pesquisa e minha pessoa. Sua ajuda foi
fundamental e indispensável para o andamento dessa tese.
À Ana Beatriz e toda sua família, por toda sua atenção e por terem sido
uma ótima companhia nos meses que passei em Starkville.
À Banca Examinadora da tese: Dr. Leonardo de Carvalho Oliveira, Dr.
Marcelo Trindade Nascimento, Dra. Maria Cristina Gaglianone, Dra. Ana Maria
Matoso Viana, Dra. Laurence Culot e Dr. Francisco J. Vilella.
Em especial ao prof. Dr. Leonardo pelas palavras e suporte essenciais
que recebi. Serei eternamente grata.
À secretária do PPGERN, Elizabete Costa, além de toda a ajuda
burocrática, pelas conversas e amizade.
Ao Bernardo Santos, ao Bradley Strickland e ao Brayan Oliveira pela
contribuição nas análises.
À Malinda Henry por suas sinceras palavras e contribuições.
Ao Prof. Dr. Milton Ribeiro da Universidade Estadual de São Paulo – Rio
Claro e sua equipe do LEEC-UNESP (Juliana, John e Bernardo) por terem me
recebido em seu laboratório e me auxiliado nas análises de dados.
À Associação Mico Leão Dourado pelo apoio logístico durante toda a
pesquisa e pela confiança neste trabalho. Também agradeço por todo o
carinho, risadas e amizade adquiridas. Espero estar sempre ao lado de vocês.
À equipe Metapopulação da AMLD, Andréia Martins, Elisamã Moraes,
Ademilson de Oliveira, Jadir Ramos, Oberlan Junior, Nelson Barbosa, Synval
VII
de Melo: sem vocês nada disso seria possível! A minha mais profunda
admiração e eterno agradecimento por terem me auxiliado desde o estágio em
2010 até o projeto piloto e a coleta de dados da tese. Os ensinamentos que
adquiri com vocês vão muito além do nosso querido mico-leão-dourado.
Obrigada por serem muito mais que uma equipe, por serem meus amigos e a
minha família em Silva Jardim.
Em especial à Andréia Martins, por ter sido minha “mãezoca” e me dado
todo suporte necessário durante toda a pesquisa e pela sincera amizade.
Ao ICMBio (ReBio Poço da Antas) por confiar na realização deste
trabalho.
À Defesa Civil do município de Silva Jardim-RJ, representada por Sidnei
de Mello, por terem cedido os dados da região.
Aos meus estagiários e amigos: Shaadee Ahmadnia, Fabiana Spinelli,
Patrícia Santiago, Cássio Machado, Ana Beatriz Ligo, Juliana Gonçalves,
Mariana Freitas, Pablo Souza: obrigada por terem me auxiliado nas capturas e
coletas de dados no campo.
Em especial à Fabiana Spinelli, sua ajuda foi indispensável para que as
coletas não parassem quando eu estava impossibilitada de ir a campo. Minha
eterna gratidão a você!
Em especial à Patrícia Santiago e Cássio Machado que não pensaram
duas vezes em passar uma bela temporada comigo em Silva Jardim. Obrigada
por toda a ajuda e principalmente carinho e cuidado que tiveram comigo.
À dona Gilmênia, proprietária da fazenda Boa Esperança, por permitir e
incentivar a realização desta pesquisa e também aos seus funcionários, em
especial ao Ademário e ao Capitão.
À minha amada família, Manoel, Márcia, Rodrigo e Renata: por sempre
respeitarem minhas escolhas, me incentivarem e me apoiarem a realizar meus
sonhos. Obrigada pelo amparo, confiança e conselhos. Gratidão e amor
infinitos por vocês.
Aos meus cunhados Raphael Licciardi e Pamella Padilha por todo
incentivo e carinho comigo.
À minha querida e amada sobrinha Pietra, por ser a bolotinha que
ilumina e alegra meus dias e me dá esperanças de que tudo sempre pode ser
melhor!
VIII
A toda minha família, avós, tios, tias, primos e primas cada um de vocês
de alguma forma contribuiu com o meu crescimento.
Em especial à minha Vózinha, a melhor professora que a vida me deu.
Ao Getúlio, Bianca e Bel pelo carinho mais puro, sincero e verdadeiro.
À Adriana e ao Pardal por serem parte da minha família e por terem nos
presenteado com seis preciosidades: Vinícius, Isadora, Samuel, Vitor, Ana Júlia
e Manuela. O amor e o carinho que tenho por esse sexteto é algo que não tem
explicação.
À minha madrinha e comadre Maria Isabel, a minha afilhada Gabriella e
toda sua família por sempre estarem ao meu lado e me incentivarem.
As companheiras de república 303: Renata Pereira, Natália Lima (agora
acompanhada dos pequenos Artur e Diogo) e Yaska Soares, pelos anos de
convivência, carinho e paciência.
Em especial a Renata que se faz presente todo dia em minha vida.
À Helena Vargas, Ojana Bravin, Felipe Steinhagem por me
proporcionarem tantos bons momentos, tantas risadas, por terem paciência
para ouvir meus lamentos e por me darem tantos conselhos. Vocês também
são grandes responsáveis por eu conseguir finalizar essa empreitada, graças
ao companheirismo, puxões de orelha, colo, carinho e atenção que sempre me
deram! Obrigada por serem tão especiais!
Aos companheiros de república Luxus: Caio Lobato, Douglas Mattos e
Paulo Cézar Thompson, por terem aberto uma exceção e me recebido tão bem,
por terem deixado meus três últimos meses em Campos mais leves e
agradáveis.
Ao carinho dos amigos cuiabanos que se fizeram presentes mesmo com
a distância durante esses anos que estive longe: Marcela Ost, Bruno Cardi,
Adriana Nogueira, Alfredo Weber, Laura Taques, Talita Gouvêa, Suzana
Biancardi, Rafael Fracasso, Camila Lobão, Vander Eduardo, Paulinho Tavoloni,
Simoni Ziober, Ana Paula Campos e Asminy Prado.
À companhia e carinho dos amigos que Campos me proporcionou, em
especial: David Gitirana, João Victor (Pezão), Talitha Mayumi, Davi Tavares,
Loise Lopes, Dimitri de Orleans e Bragança, Roberta Santos, Stephane Batista
e Rodolfo Teixeira. Em especial à Ojana Bravin, Helena Vargas e Talitha
IX
Mayumi que não mediram esforços em me ajudar a resolver as coisas à
distância! Sou muito grata a vocês!
À Juliana Cosendey, Fabrício Nascimento e Leonardo Demier por toda
atenção, amizade, cuidado, carinho e presteza que sempre tiveram comigo.
À Marina Monobe e Anna Facchetti pela amizade e pela companhia
durante os cincos meses em Starkville. Vocês, o King e a Lorena, tornaram
minha estadia muito mais agradável e divertida!
E por último e não menos importantes: aos micos-leões-dourados, por
resistirem a tantas adversidades. Espero ainda poder contribuir muito para que
vocês tenham cada vez mais sucesso nessa incessante luta pela
sobrevivência!
X
SUMÁRIO LISTA DE FIGURAS XII
LISTA DE TABELAS XIII
RESUMO GERAL XV
ABSTRACT XVI
CAPÍTULO 1: INTRODUÇÃO GERAL 17
1.1 MOVIMENTAÇÃO ANIMAL EM ÁREAS FRAGMENTADAS 17
1.2 CORREDORES ECOLÓGICOS 21
1.3 MICO-LEÃO-DOURADO 24
1.4 JUSTIFICATIVA 29
1.5 ÁREA DE ESTUDO E HISTÓRICO DA REINTRODUÇÃO 30
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS 34
CAPÍTULO 2 - EVALUATION OF AN AUTOMATED DIGITAL RADIO-
TELEMETRY SYSTEM AS A TOOL TO ASSESS CORRIDOR USE BY
GOLDEN LION TAMARINS (Leontopithecus rosalia – Linnaeus, 1766) AND
INVASIVE MARMOSETS (Callithrix spp.) IN BRAZIL 53
ABSTRACT 53
INTRODUCTION 54
METHODS 56
STUDY AREA 56
STUDY GROUPS 57
PILOT PROJECT 63
RESULTS 65
DISCUSSION 69
ACKNOWLEDGMENTS 74
REFERENCES 74
CAPÍTULO 4 - ÁREA DE USO DE MICOS-LEÕES-DOURADOS
(Leontopithecus rosalia, LINNAEUS, 1766) EM FRAGMENTOS CONECTADOS
POR CORREDOR ECOLÓGICO 81
RESUMO 81
INTRODUÇÃO 82
ÁREA DE ESTUDO 85
CAPTURAS 85
XI
DELINEAMENTO 87
ANÁLISES 88
RESULTADOS 90
COMPOSIÇÃO DOS GRUPOS DE MICOS-LEÕES-DOURADOS 90
ÁREA DE USO 91
DISCUSSÃO 94
COMPOSIÇÃO DOS GRUPOS DE MICOS-LEÕES-DOURADOS 94
ÁREA DE USO 96
AGRADECIMENTOS 100
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS 100
DISCUSSÃO GERAL 111
CONSIDERAÇÕES FINAIS 121
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS 124
XII
LISTA DE FIGURAS
Figura 1. Área de estudo. O mapa apresenta o contorno do Brasil com a
localização do Estado do Rio de Janeiro em amarelo e a localização da
Fazenda Boa Esperança no Estado do Rio de Janeiro. As áreas em verdes
representam os fragmentos da Fazenda Boa Esperança. ............................... 33
Figura 2. Área de estudo. Localização do Corredor Vale do Iguapé no município
de Silva Jardim no Estado do Rio de Janeiro. As áreas em verdes representam
os fragmentos conectados pelo corredor Vale do Iguapé................................. 34
Figure 3. Two adult golden lion tamarins. The animal on the left is wearing a
VHF telemetry transmitter. The animal on the right shows a black Nyanzol dye
mark that represents group membership.......................................................... 55
Figure 4. An automated telemetry receiver placed in a cambará tree (Gocnathia
polymorpha) on the forest corridor of Boa Esperança farm, Rio de Janeiro,
Brazil. ............................................................................................................... 60
Figura 5. Satellite image contour of the Boa Esperança farm, Rio de Janeiro,
Brazil showing the location of the capture platforms (orange squares), the
location of the automated telemetry receivers (blue numbered circles) and
detection range for each receiver (red open circles) in the corridor and pasture.
......................................................................................................................... 61
Figura 6. Satellite image showing the Location of automated telemetry receivers
in the forest corridor at Vale do Iguapé corridor, Rio de Janeiro, Brazil. Blue
circles = receivers, red open circles = receiver detection range, orange points =
capture platforms. The yellow lines mark the lateral boundaries of the corridor.
......................................................................................................................... 62
Figura 7. Estimativas de uso de área dos três grupos de MLDs na Fazenda Boa
Esperança calculadas utilizando o (A) Kernel 95% (B) Kernel 50%................. 92
Figura 8. Estimativa da área de uso dos três grupos de MLDs na Fazenda Boa
Esperança durante a (A) estação chuvosa e (B) estação seca. AX2 = BEI; EB =
PB; EX = BEII. .................................................................................................. 93
XIII
LISTA DE TABELAS
Table 1. Deployment distribution of radio transmitters by sex-age class in
groups of golden lion tamarins (GLT) and invasive marmosets (IMA) studied at
the Boa Esperança farm (BE) and Vale do Iguapé (VI) forests corridors, Rio de
Janeiro, Brazil. Captured and fitted refers the time that the individuals were
captured and fitted with digital telemetry collars. .............................................. 58
Table 2. Distribution of radio transmitters by sex class in groups of golden lion
tamarins (GLT) studied in the Pilot Project at the Boa Esperança farm (BE)
forest corridor, Rio de Janeiro, Brazil. .............................................................. 63
Table 3. Events of the presence of GLTs in the edge of the corridor................. 64
Table 4. Performance of automated receivers deployed in forest corridors and
pasture at the Boa Esperança farm and Vale do Iguapé corridor, Rio de Janeiro,
Brazil. TSE = Total sampling effort (number of days the system was deployed);
Effective Sampling Effort (percentage of time deployed receivers worked);
Detections= total number of signals detected by the transmitters during the
study; Detection rate = number of detections divided by the days the system
worked (ESE). .................................................................................................. 66
Table 5. Annual costs of asu daytomated and VHF telemetry. Transportation
reflects the cost of fuel from research base to field location, once a day for 365
days. Research assistant costs are US$100 per day for 2 assistants. ............. 68
Tabela 6. Composição dos grupos estudados na Fazenda Boa Esperança. Com
relação ao sexo dos indivíduos do grupo: MR indica o Macho Reprodutor; FR
indica a Fêmea Reprodutora; M indica indivíduo do sexo masculino; F indica
indivíduo do sexo feminino. Com relação a idade: AD indica indivíduos Adultos;
SA indica indivíduos Subadultos; JU indica indivíduos Juvenis; IN indica
indivíduos Infantis............................................................................................. 87
Tabela 7. Valor do fator de suavização h utilizado nos cálculos de área de uso
através do estimador Kernel para os grupos de MLDs da Fazenda Boa
Esperança. ....................................................................................................... 89
Tabela 8. Mudanças na composição dos grupos estudados na Fazenda Boa
Esperança ao longo do estudo......................................................................... 91
Tabela 9. Áreas de uso dos grupos de da Fazenda Boa Esperança.............. 92
XIV
Tabela 10. Sobreposição entre as áreas dos grupos, usando a Área do Kernel
(AK) e o Volume da Distribuição de Utilização (VDU), para as áreas de uso
sazonal e total dos grupos................................................................................ 94
XV
RESUMO GERAL
Um dos grandes desafios para a conservação do mico-leão-dourado
(Leontopithecus rosalia, Linnaeus, 1766) é o isolamento das pequenas
populações em remanescentes florestais de diferentes proporções espaciais,
qualidade e proteção dos mesmos. Uma estratégia conservacionista aplicada
para os MLDs foi à implementação de corredores ecológicos nas suas áreas de
ocorrência. Os MLDs ainda sofrem a pressão de uma espécie invasora e
híbrida, os saguis (Callithrix spp.). É de grande importância avaliar os
movimentos entre as populações de MLDs que residem em paisagens
fragmentadas, pois assim entendemos como o isolamento tende à
vulnerabilidade e à extinção local. Foi realizado um estudo que testou duas
diferentes metodologias de radiotelemetria para avaliar se o corredor ecológico
tem sido utilizado por diferentes grupos de MLDs e saguis. A primeira etapa
avaliou um novo sistema de radiotelemetria digital automatizado que pode vir a
contribuir para o monitoramento dos MLDs e saguis invasores em áreas
fragmentadas. A segunda etapa avaliou a área de uso de diferentes grupos de
MLDs em uma paisagem fragmentada e conectada por um corredor ecológico.
Palavras-chave: micos-leões-dourados; radiotelemetria; corredores
ecológicos; área de uso; Mata Atlântica.
XVI
ABSTRACT
A major challenge for the conservation of the golden lion tamarin
(Leontopithecus rosalia, Linnaeus, 1766) is the isolation of small populations in
forest fragments of different spatial proportions, quality and protection of them. A
conservation strategy applied to the golden lion tamarins was the
implementation of ecological corridors in their areas of occurrence. Golden lion
tamarins are still suffering from the pressure of an invasive marmosets and their
hybrid, (Callithrix spp.). It is of great importance to assess the movements
between populations of golden lion tamarins living in fragmented landscapes, as
well as understand the isolation tends to vulnerability and local extinction. This
study tested two different methods of radio telemetry to assess whether the
ecological corridor has been used by different groups of golden lion tamarins
and invasive marmosets was conducted. The first step evaluated a new
automated digital radio telemetry system that can potentially contribute to the
monitoring of golden lion tamarins and invasive marmosets in fragmented
areas. The second step assessed the area of use of different groups of golden
lion tamarins in a fragmented landscape and connected by an ecological
corridor.
Key words: golden lion tamarins; radio telemetry; ecological corridors.
17
CAPÍTULO 1: INTRODUÇÃO GERAL
1.1 MOVIMENTAÇÃO ANIMAL EM ÁREAS FRAGMENTADAS
A fragmentação de habitats florestais ocorre quando áreas com
vegetações naturais sofrem alterações antrópicas ou naturais, onde o habitat
inicialmente contínuo é modificado para fragmentos com diferentes graus de
isolamento. A fragmentação de origem antrópica é aquela que sofre a
interferência humana, como por exemplo, desmatamento florestal, exploração
agropecuária, urbanização desordenada e caça (Daily et al. 2001; Ramírez-
Albores, 2010).
A fragmentação de origem natural pode surgir devido à fatores e
processos, isolados ou combinados. A heterogeneidade natural depende de
características físicas do ambiente, como a topografia e o tipo de solo, e ainda
é mantida por distúrbios naturais que pode permitir a formação de ilhas com
tipos específicos de vegetação em locais elevados e o tipo de solo. Os
processos hidroecológicos apresentam áreas temporariamente ou
permanentemente alagadas, como por exemplo, o ciclo das águas no Pantanal.
O resultado da fragmentação de habitats florestais apresenta alterações
que afetam diretamente distribuições geográficas, padrões demográficos de
várias espécies, perda de biodiversidade, isolamento de populações,
mudanças nos padrões de migração e dispersão das espécies e extinções
locais (Laurance, et al., 2002; Morera et al., 2008; Metzger, 1999, 2010). O
isolamento de habitats que anteriormente eram áreas contínuas apresenta um
maior efeito de borda e um aumento na vulnerabilidade e permeabilidade dos
habitats tendo como consequências negativas desertificação e incremento da
erosão do solo, vulnerabilidade as alterações climáticas e/ou extinção de
espécies (Wegener, 2001, Pereira et al,. 2007).
A redução do habitat interfere na disponibilidade de recursos alimentares
tanto de espécies vegetais como animais; na qualidade do habitat que elas se
encontram, pois a mesma é determinada pela estrutura da vegetação, riqueza
de habitat, grau de isolamento e natureza do entorno dos fragmentos; nas
relações inter e intraespecíficas e interferências antrópicas; no fluxo gênico que
pode reduzir ou dizimar a espécie (Fernandez, 1997; Pires et al., 2006; Coelho,
18
2009); no tamanho da sua área de uso uma vez que a espécie não é capaz de
aumentar sua área de uso para fora dos limites da floresta; e na sua
movimentação (Bicca-Marques, 2003; Van Dyck e Baguette, 2005; Gilbert-
Norton et al., 2010).
Barreiras na paisagem como matriz alteram a dinâmica populacional das
espécies que ali sobrevivem, de modo que venham a limitar processos
ecológicos como dispersão, movimentação e colonização (Périco et al., 2005),
uma vez que muitas espécies a evitam devido ao perigo de predação ou ao tipo
de substrato e acabam por não atravessar essas áreas abertas (Primack e
Rodrigues, 2001; Barros et al., 2007).
A matriz adjacente à paisagem fragmentada é composta pelos habitats
que circundam os remanescentes de floresta nativa e possuem grande
importância na dispersão de indivíduos e é determinante na movimentação de
espécies entre os fragmentos, uma vez que ela é a conexão das populações
dos fragmentos (Antongiovanni e Metzger, 2005). Três vantagens são
apresentadas por Laurance (1994) para espécies que são tolerantes a matriz: a
dispersão entre florestas contínuas e/ou fragmentos; capacidade de
recolonização de fragmentos após extinções locais (Thomas e Hanski, 1997); e
tendência a serem espécies generalistas permitindo explorar mudanças
ecológicas nos fragmentos, como o efeito de borda.
Outra consequência negativa do isolamento de habitats são as espécies
invasoras que podem ser introduzidas de maneira intencional ou não. Quando
as espécies invasoras encontram boas condições de estabelecimento,
conseguem se reproduzir e não encontram predadores naturais no local, elas
podem se tornar mais eficientes que as espécies nativas no uso dos recursos.
As espécies invasoras causam impactos ao ambiente, uma vez que
transformam a estrutura e a composição dos ecossistemas, homogeneízam os
ambientes, podem levar ao declínio ou extinção de espécies nativas, podem
acarretar prejuízos em colheitas, degradação de florestas e destroem
características específicas da biodiversidade local, modificando assim os ciclos
ecológicos do ambiente. Essas espécies ainda podem disseminar doenças e
pragas, comprometendo a sanidade ambiental local com introdução de novas
doenças em ecossistemas naturais (Pimentel et al., 2001; Leão et al., 2011).
19
A movimentação animal é um processo de decisões onde deve resultar
em uma série de deslocamentos e orientações (Grubb e Bronson, 2001;
Stamps, 2001; Bélisle, 2005). A origem do movimento pode derivar de mais de
uma necessidade, o animal pode se deslocar em busca de alimentos, refúgios,
novas áreas de uso, busca por parceiros para fins reprodutivos, enfim, vários
fatores podem motivar os animais a se movimentarem ao longo da paisagem
(Bélisle, 2005). De acordo com Chetkiewicz et al. (2006) a área utilizada por
uma espécie varia de acordo com seu gênero, suas necessidades tróficas,
reprodução, tamanho, peso ou comportamento social. Diferentes fatores como
forrageio, fuga de predadores, procura por parceiros sexuais, mudanças
sazonais, dispersão, migração, seleção de habitat e expansão de territórios
podem motivar organismos a se moverem na paisagem (Chetkiewicz et al.,
2006).
Awade (2009) de maneira simplista agrupou os movimentos em dois
tipos: movimentos rotineiros (compõem as atividades diárias das espécies,
como forrageamento e defesa territorial e ocorre o ano todo, envolvendo
normalmente pequenas distâncias (Van Dyck e Baguette, 2005)) e movimentos
dispersivos (constituem deslocamentos migratórios ou movimentos em busca
de novos territórios, geralmente são mais longos e mais difíceis de serem
detectados (Van Dyck e Baguette, 2005). A movimentação animal rotineira ou
dispersiva é afetada pela conectividade entre fragmentos, mas cada tipo atua
em uma escala espacial que afeta processos ligados à permanência de
populações animais em áreas fragmentadas (Awade, 2009).
Os estudos sobre tipos ou modos de movimentação animal dependem
de métodos bem específicos para serem estudos e normalmente são caros e
exigem muito tempo para serem implementados (Bélisle, 2005; Awade, 2009).
Devido às dificuldades metodológicas, diversas alternativas para a obtenção de
dados sobre movimentação animal têm sido propostas para as diferentes
espécies animais. As técnicas mais utilizadas para os estudos de
movimentação animal são experimentos de captura e re-captura playback e
técnicas de radiotelemetria. As técnicas de radiotelemetria segundo Nathan et
al. (2008) possibilitam um melhor delineamento dos experimentos e resultam
em informações mais diretas e detalhadas dos padrões de movimentação
animal em paisagens fragmentadas.
20
É de grande importância avaliar as taxas de movimentos entre as
populações que residem em paisagens fragmentadas, pois assim entendemos
como o isolamento tende a vulnerabilidade à extinção local (Coelho, 2009).
Conhecer a taxa de movimentação é importante para auxiliar na resposta de
questões importantes ligadas a conservação como a eficiência de dispersão de
sementes em paisagens fragmentadas bem como a estrutura populacional dos
próprios mamíferos (Pires et. al., 2002; Coelho, 2009).
A Mata Atlântica brasileira atualmente é composta por apenas 11,73% de
seus 16.377,472 hectares de cobertura original, em sua maioria representada
por fragmentos florestais pequenos e isolados, circundados em sua maioria por
pastagens, culturas agrícolas e zonas urbanas (Ribeiro et al., 2009). A redução
do habitat interfere nos seguintes fatores: (1) disponibilidade de recursos
alimentares, tanto para espécies vegetais como animais (Anderson et al., 2006;
McLennan e Plumptre, 2012; Pozo-Montuy et al., 2013; López-López et al.,
2014); (2) qualidade do habitat, pois a mesma é determinada pela estrutura da
vegetação, riqueza de habitat, grau de isolamento e natureza do entorno dos
fragmentos (Szacki. 1999; Diffendorfer et al., 1995; Schmidlin, 2004; McLennan
e Plumptre, 2012; Pozo-Montuy et al., 2013, Barr, 2016; Luo et al., 2016); (3)
relações inter e intraespecíficas e interferências antrópicas (Ries e Debinski,
2001; Schmidlin, 2004; Coelho, 2009; McLennan e Plumptre, 2012); (4) fluxo
gênico, que pode reduzir ou dizimar a espécie (Fernandez, 1997; Aars e Ims,
1999; Goossens et al., 2006; Pires et al., 2006; Coelho, 2009; Waits et al.,
2016); (5) tamanho da sua área de uso, uma vez que a espécie não é capaz de
aumentar sua área de uso para fora dos limites do habitat (Zhang e Usher,
1991; Ries e Debinski, 2001; Shadbolt e Ragai, 2010; LaPoint et al., 2013); e
(6) movimentação (Bicca-Marques, 2003; Selonen e Hanski, 2003; Van Dyck e
Baguette, 2005; Gillies e St. Clair, 2008; Asari et al., 2010; Gilbert-Norton et al.,
2010; Vargas-Salinas e López-Aranda, 2012; Augustsson, 2016; Blazquez-
Cabrera et al., 2016; Mäkeläinen et al., 2016). Essas alterações afetam os
ecossistemas, a conectividade e os processos ecológicos, resultando em
degradação funcional e estrutural, e em extinção de espécies (Harris, 1984;
Collinge, 1996; Metzger, 1999; Botequilha e Ahern, 2002).
No Estado do Rio de Janeiro a Mata Atlântica apresenta apenas 30,7%
de sua cobertura original (Fundação SOS Mata Atlântica, 2015). A Bacia do Rio
21
São João está inserida na Mata Atlântica do Estado do Rio de Janeiro e
localiza-se na planície litorânea da região centro-norte. A Bacia abrange oito
municípios e uma área de 211.740 hectares, sendo que 150.700 hectares
passaram a ser protegidas a partir de 2002 com a criação da Área de Proteção
Ambiental da Bacia do Rio São João e é considerada área prioritária para a
conservação da Mata Atlântica (Ruiz-Miranda et al., 2008).
1.2 CORREDORES ECOLÓGICOS
A conectividade de uma paisagem é definida como a capacidade de
facilitar o fluxo biológico entre seus elementos, ou seja, conforme a paisagem
facilita ou dificulta o movimento de organismos entre manchas de habitat, ela
torna-se mais permeável (Taylor et al., 1993; Rocha et al., 2006), o que é
importante para a sobrevivência da população e dinâmica populacional. A
capacidade de dispersar é um fator que pode determinar a probabilidade de
sobrevivência de espécies que vivem em populações isoladas (Brooker et al.,
1999). Espera-se que a conectividade resulte em ganho demográfico
(incremento no número de indivíduos) e genético (acréscimo na variabilidade
genética da população) (Coelho, 2009).
A conectividade pode ser mensurada de duas formas: a estrutural e a
funcional. A conectividade estrutural corresponde à conexão física entre as
manchas, enquanto que a conectividade funcional está relacionada com as
características biológicas que interferem na movimentação das espécies na
paisagem (Uezu et al., 2005; Rocha et al., 2006). A conectividade funcional é
considerada facilitadora não só da movimentação, mas também da reprodução;
consequentemente ela promove o aumento do fluxo gênico e do
reestabelecimento de populações locais extintas, além de promover um
aumento na diversidade de espécies em áreas isoladas (Fernandes et.al.,
2008; Britto, 2006; Chetkiewicz et al., 2006; Rocha et al., 2006). As conexões
podem existir naturalmente como matas ciliares, por exemplo, ou serem
construídas pelo homem como corredores ecológicos e cercas-vivas.
Rocha et al. (2006) aborda sobre a conectividade estrutural, que remete
à estrutura da paisagem independente de atributos dos organismos, e a
conectividade funcional que leva em consideração o comportamento do
22
organismo ou da população relacionado com os elementos da paisagem. Pode
se afirmar que a conectividade territorial relaciona-se na forma que um território
promove ou dificulta a movimentação das espécies em uma matriz territorial.
A promoção de ligação entre componentes da paisagem, como
corredores, permite uma conectividade bem como a movimentação e dispersão
entre fragmentos (Harrison, 1992; Chetkiewicz et al., 2006). Desde a década de
1970, os corredores ecológicos são utilizados como estratégia para
conservação de ecossistemas fragmentados (Diamond, 1975; Meffe e Carroll,
1997).
Na legislação ambiental brasileira, os corredores ecológicos são
evidenciados na Lei Federal N° 9.985/2000, que estabeleceu o Sistema
Nacional de Unidades de Conservação (SNUC), em cujo artigo 2.º se define
corredores ecológicos: “porções de ecossistemas naturais ou seminaturais,
ligando unidades de conservação, que possibilitam entre elas o fluxo de genes
e o movimento da biota, facilitando a dispersão de espécies e a recolonização
de áreas degradadas, bem como a manutenção de populações que
demandam, para sua sobrevivência, áreas com extensão maior do que aquela
das unidades individuais”.
Não existe uma nomenclatura específica para definir os corredores, eles
são comumente chamados de corredores ecológicos, florestais, de
biodiversidade. Seoane et al. (2010) cita que existem diferentes definições e
classificações sobre corredores ecológicos, mas que é possível agrupar em
duas categorias: estruturais (ressalta a linearidade da forma do corredor e sua
distinção fisionômica em relação a matriz); e funcionais (os elementos na
paisagem e a suposta facilitação que ele proporciona ao movimento de
espécies). Arruda (2004) cita que os corredores ecológicos são porções de
ecossistemas naturais ou seminaturais existentes entre remanescentes de
vegetação, capazes de propiciar habitat ou possibilitar o fluxo da biota entre
áreas, mantendo ou restabelecendo a conectividade em uma paisagem.
Pode-se afirmar que os corredores ecológicos são faixas de vegetação
ou até mesmo de habitat nativo que interligam fragmentos isolados. São
considerados como facilitadores da movimentação entre fragmentos,
reprodução e dispersão e consequentemente são promotores do aumento do
fluxo gênico e do reestabelecimento de populações locais extintas, além de
23
promover um aumento na diversidade de espécies nessas áreas isoladas
(Fernandes et.al., 2008; Britto, 2006; Chetkiewicz et al., 2006; Rocha et al.,
2006).
A principal função do corredor é servir de canal para que os organismos
se desloquem de um local para outro através dele, porém se o corredor
propiciar ambiente adequado para a sobrevivência e reprodução desses
organismos, ele passa a servir de habitat também (Rocha et al., 2006; Bueno,
2004). Comunidades ripárias são habitats naturais que ocorrem de maneira
linear e ocasionalmente são chamadas de corredores, existem ainda
construções humanas que acabam funcionando como corredores, como por
exemplo, cercas vivas e quebra-ventos.
Corredores ecológicos visam alcançar a conectividade e, portanto
contribuir para que as espécies aumentem sua habilidade de movimentação
entre manchas de habitat. Ressalta-se que a facilitação da movimentação de
determinada espécie através de corredores ecológicos pode fazer com que
outra espécie sofra efeitos negativos, no caso da relação predador-presa
(Weldon, 2006).
Alguns efeitos negativos podem estar associados aos corredores
ecológicos como efeitos de borda, deriva da comunidade, facilitação de
movimento de espécies invasoras, impactos demográficos, transmissão de
doenças, aumento da depressão exogâmica, aumento a exposição a
predadores e caçadores, impactos genéticos e os impactos econômicos
gerados pela implantação dos corredores (Hilty et al., 2006; Rocha et al.,
2006), mas uma das maiores incertezas na construção de um corredor é
precisar se o mesmo será utilizado pelos animais para que o mesmo foi
proposto. Importante que se tome cuidado na escolha do local para a
implementação do corredor, para que o mesmo não sofra com a influência de
fonte-dreno. A dinâmica de fonte-dreno é aquela que o habitat fonte possui boa
qualidade ambiental e produz um excesso demográfico para determinada
espécie. Habitats dreno são pobres e têm um déficit demográfico. As
populações que habitam os habitats dreno podem não persistir sem migração
vinda dos habitats fonte.
Os corredores pretendem influenciar positivamente na taxa de
movimentação entre ele. Lembrando que apenas evidências de movimentação
24
ou residência ao longo do corredor, pouco esclarece se o corredor está
realmente facilitando a movimentação entre fragmentos (Vuren, 1998). Mesmo
com os efeitos negativos, podemos afirmar que os corredores ecológicos
cumprem o seu papel que é a conexão entre fragmentos e, portanto
representam uma ferramenta útil para a conservação.
Uma maneira de se medir a eficiência dos corredores como método de
conectividade é através da observação de como este corredor é usado e
também por parâmetros demográficos como taxa de imigração e ocupação de
áreas, mas estas variáveis não conseguem medir diretamente reprodução ou
fluxo genético (Beier e Noss, 1998; Coelho, 2009).
Pardini et al. (2005) considera que corredores ecológicos são uma
estratégia clara e atingível para a gestão de paisagens fragmentadas. Nas
últimas décadas é possível encontrar um número considerável de estudos que
testam a eficácia dos corredores (Simberloff e Cox, 1987; Beier e Noss, 1998;
Sieving et al., 2000; Berggren et al., 2002; Dzialak et al., 2005; Castellón e
Sieving, 2006; Dixon et al. 2006; Gilbert-Norton et al., 2010), o aumento do
movimento de indivíduos (Lima e Gascon, 1999; Berggren et al., 2002; Dzialak
et al., 2005; Uezu et al., 2005; Carlos, 2006; Gillies e St. Clair, 2008; Haddad,
2008; Awade, 2009; Coelho, 2009), o fluxo gênico (Simberloff e Cox, 1987;
Mickelberg, 2011).
Para primatas, o número de estudos realicionados aos corredores
ecológicos ainda é muito baixo, sendo encontrados apenas 22 estudos que
abordem esse tema (Estrada e Coates-Estrada, 1996; McCann et al., 2003;
Goossens et al., 2006; Lehman et al., 2006 a,b; Aguiar et al., 2007; Nasi et al.,
2007; Benites e Mamede, 2008; Coelho, 2009; Peng-Fei et al., 2009; Boyle e
Smith, 2010; Muñoz e Camacho, 2010; Razakamaharavo et al., 2010; Sáenz-
Jiménez, 2010; Ravaloharimanitra et al., 2011; McLennan e Plumptre, 2012;
Olson et al., 2012; Bracebridge et al., 2013, Tesfaye et al., 2013; Schäffler e
Kappeler, 2014; Luo et al., 2016).
1.3 MICO-LEÃO-DOURADO
Um dos principais fatores responsáveis pela constante ameaça à
sobrevivência de primatas na natureza é a fragmentação de florestas,
25
lembrando que 90% das espécies de primatas ocorrem em regiões tropicais e
se valem da floresta como fonte de recurso (Mittermeier, 1991) e comumente
são muito utilizados em estudos de fragmentação (Peres, 1993), pois possuem
importância ecológica por participarem de funções vitais no funcionamento e
estrutura dos ecossistemas como dispersão de sementes, alta
representatividade de biomassa animal, função na cadeia alimentar e símbolos
educacionais para a conservação (Coelho, 2009). Com as populações de
Leontopithecus a situação não é diferente, afinal a fragmentação e a
degradação dos habitats naturais as afetaram significativamente (Kierulff et al.,
2002), bem como a caça e o comércio ilegal que contribuem para que essas
espécies sofram um certo grau de ameaça de extinção (Mittermeier et al.,
2006).
Os micos-leões-dourados – MLDs (Leontopithecus rosalia – Linnaeus,
1766) ocorrem na Mata Atlântica de baixada do Estado do Rio de Janeiro, onde
inicialmente a espécie ocorria em área de vegetação primária, porém devido à
alta fragmentação do habitat passaram a ocorrer em área de vegetação
secundária (Procópio-de-Oliveira et al., 2008). É considerada uma espécie-
chave na conservação e preservação da Mata Atlântica, pois além de ser
endêmico, é uma espécie que atrai a atenção pública e está ameaçada de
extinção (Lapenta, 2002; Procópio-de-Oliveira et al., 2008).
O Mico-leão-dourado é uma espécie territorialista que vive em grupos de
dois a oito indivíduos, tendo um casal reprodutivo como predominante em um
sistema hierárquico e costumam dormir em ocos de árvores anteriormente
abandonadas por outras espécies (Coimbra-Filho, 1969). De acordo com
revisão realizada por Monteiro (2012), supõe-se que grupos maiores estejam
mais protegidos de predadores devido ao aumento no número de vigilantes,
diminuição do risco de predação individual e aumento no sucesso de defesa.
Os abrigos noturnos utilizados por MLDs são refúgios escolhidos
baseados em vários elementos estratégicos como proteção contra predadores,
parasitas, doenças e ainda proximidade dos recursos alimentares e proteção
contra intempéries (Aquino e Encarnación, 1986; Anderson, 1984; Chapman et
al. 1989, Hamilton 1982; Day e Elwood, 1999; Anderson, 2000; Hankerson et
al., 2007; Franklin et al. 2007). Também são utilizados como estratégias de
defesa e rotas de fuga contra os predadores (Day e Elwood, 1999). Esses
26
abrigos noturnos normalmente são cavidades naturais encontradas na maioria
das vezes em árvores e bambus. (Dietz et al., 1997; Kierulff et al., 2002; Raboy
et al., 2004; Hankerson et al., 2007). Hankerson et al. (2007) cita que os MLDs
possuem uma variedade de abrigos noturnos, sendo que os mais utilizados são
buracos nas árvores, bambu, emaranhados de cipó e bromélias, e ainda relata
que todos os grupos estudados usaram uma pequena quantidade de abrigos
noturnos, reusando-os com frequência.
Na maioria das vezes o uso do habitat para mico-leão-dourado se dá
através de forrageio, locomoção, descanso e consumo de presas e frutos. De
maneira geral os MLDs são observados indo até o chão para forragear ou
atravessar áreas (Kierulff et al., 2008). Em estudo realizado por Peres (1986)
observou-se que os MLDs preferem brejos e florestas de morro e fizeram uso
de corredores de acordo com a disponibilidade dos mesmos. Neste mesmo
estudo, foram encontrados padrões diferentes de comportamento para cada
habitat utilizado pela espécie. É possível considerar que fatores ecológicos e
fatores sociais influenciem na maneira de utilização das áreas de uso, uma vez
que os micos-leões passam a maior parte do tempo vigiando as bordas de
suas áreas ou ocupam as áreas centrais das mesmas (Kierulff et al., 2008).
Existe uma inversão relacionada a tamanho da área de uso e densidade
populacional em micos-leões (Kieulff et al., 2008). A qualidade do habitat,
estrutura social, densidade populacional, requerimento energético, tamanho
corporal, idade e sexo influenciam no estabelecimento da área de uso (Kierulff
et al., 2008; Procópio-de-Oliveira et al., 2008). Na REBio Poço das Antas foram
registradas as menores áreas de uso para MLDs (Procópio-de-Oliveira et al.,
2008).
Procópio-de-Oliveira et al. (2008) relata que os tamanhos dos
fragmentos onde são encontrados grupos de MLDs varia de 20 até 250
hectares. Em estudo realizado por Coelho et al. (2008) foram encontradas
diferenças no padrão de atividades entre grupos que habitam fragmentos e
grupos que habitam as REBios. Os grupos que habitam fragmentos se
deslocam menos do que grupos que habitam as REBios. O deslocamento pode
significar monitoramento da área relacionada com disponibilidade de alimentos
e patrulhamento do território. Dietz et al. (1997) afirma que os MLDs utilizam a
maioria do seu tempo e atividades nas periferias do seu território.
27
Um dos grandes desafios para a conservação do mico-leão-dourado é o
isolamento das pequenas populações em remanescentes florestais de
diferentes proporções espaciais, qualidade e proteção dos mesmos (Kierulff &
Procópio-de-Oliveira, 1996). Esse isolamento que a espécie sofre, contribui
para que a mesma se torne vulnerável à extinção, pois além de sofrer com a
fragmentação do habitat, sofre com a urbanização, pois a maior parte de MLDs
se dá em áreas da região metropolitana do Rio de Janeiro (Procópio-de-
Oliveira et.al., 2008).
Fragmentos isolados contribuem para a formação de pequenas
populações que ficam comprometidas pelo tamanho dos fragmentos e pela
perda de variabilidade genética devido à endogamia. Portanto buscar conexões
entre eles é de extrema importância para que a dispersão e o fluxo gênico
dessa metapopulação não sejam afetados (Grativol et al., 2008). O aumento
do fluxo gênico entre populações isoladas pode contribuir para a redução da
perda de diversidade genética e diminuir o risco de extinção (Mickelberg, 2011).
Segundo Grativol et al. (2008) algumas maneiras de se conectar os fragmentos
que abrigam micos-leõs-dourados podem ser através de corredores florestais,
stepping stones, recuperação de mata ciliar ao longo de corpos d’água e
permeabilidade da matriz.
Mickelberg (2011) em seu estudo avaliou a movimentação de MLDs
entre fragmentos e registrou 287 movimentos sendo que 237 foram de
indivíduos que se moviam sozinhos. Porém a autora afirma que os dados de
movimento deste estudo são limitados e que provavelmente o número de
movimentos registrados tenha sido sub-representado em relação ao número de
movimentos que realmente ocorreu.
Os MLDs ainda sofrem a pressão de uma espécie invasora, os
Callithrix. As invasões biológicas também são beneficiadas pela fragmentação
uma vez que com a perturbação do equilíbrio ecológico, as mesmas agravam
os efeitos da fragmentação através da competição, predação e introdução de
doenças nas espécies nativas (Vieira et al., 2003). Os saguis encontrados na
região de ocorrência do mico-leão-dourado são das espécies Callithrix jacchus
(Linnaeus, 1758), Callithrix penicillata (E. Geoffroy, 1812) e seus híbridos, que
são reconhecidos através de diferenças nos padrões de disposição e coloração
dos pelos da face e dos tufos de pelos nas orelhas desses animais (Ruiz-
28
Miranda et al., 2011). Os saguis possuem características que os tornam
potenciais invasores, como os hábitos alimentares generalistas, a alta taxa
reprodutiva e boa condição física (Rylands e Faria, 1993; Ruiz-Miranda et al.,
2011). De acordo com Ruiz-Miranda et al. (2000), acredita-se que a introdução
das espécies C. jacchus e C. penicillata no Estado do Rio de Janeiro tenha se
iniciado no começo do século XX. Hoje em dia a população de saguis
invasores é maior do que a de MLDs na região (Ruiz-Miranda et al., 2011).
Atualmente as populações de MLDs compreendem 3.200 indivíduos
vivendo em fragmentos de Mata Atlântica no Estado do Rio de Janeiro, restritas
a duas Reservas Biológicas e fragmentos florestais dos mais variados
tamanhos, formas, composição e grau de isolamento (AMLD, 2014). O
incremento na população de MLDs propiciou que parte da meta traçada pela
Associação Mico Leão Dourado fosse alcançada. A meta da AMLD é de que
em 2025 seja atingida uma população de 2000 MLDs vivendo livremente em 25
mil hectares de florestas protegidas e conectadas.
Os MLDs são há anos monitorados pela equipe da AMLD utilizando a
técnica de radiotelemetria convencional. A técnica de radiotelemetria consiste
em localizar e monitorar indivíduos à distância através de ondas de rádio.
(Mantovani, 2006). Um transmissor é acoplado no animal a ser estudado e este
emite sinais de rádio que são captados por um receptor através de uma
antena, possibilitando a localização e acompanhamento mesmo que a
distância. Com isso é possível monitorar o deslocamento, padrões de atividade
do indivíduo ou grupo, ecologia, área vida, utilização de habitats, interações
entre espécies e sub-populações, variações sazonais (Jacob e Rudran, 2006).
O animal precisa ser capturado e equipado com o transmissor, sendo que o
peso do transmissor não deve ultrapassar 10% do peso do animal, para que o
mesmo incomode o mínimo possível o animal (Piovizan e Andriolo, 2004). Para
a localização do indivíduo com o transmissor, utiliza-se a técnica de
triangulação, que se baseia em trigonometria. Dois ângulos são tomados a
partir de pontos conhecidos e assim é possível estimar a localização de um
terceiro ponto, que no caso é o transmissor. Os protocolos de triangulação
consideram o comportamento da espécie, as características da área e a
precisão exigida para o estudo. (Jacob e Rudran, 2006). A técnica de
29
radiotelemetria ainda pode contribuir para a indicação de áreas prioritárias para
a conservação de espécies.
1.4 JUSTIFICATIVA
O contínuo monitoramento de uma espécie é de extrema relevância e
possibilita um entendimento sobre diversos aspectos ecológicos e a estrutura
populacional ao longo dos anos e ainda pode contribuir para a conservação da
espécie. As diferentes ferramentas utilizadas para estudos de espécies animais
em habitats fragmentados são a maneira mais direta para entendermos parte
dos componentes da diversidade animal em um bioma ou localidade, em um
determinado espaço e tempo.
As técnicas de radiotelemetria, segundo Nathan et al. (2008),
possibilitam um melhor delineamento dos experimentos e resultam em
informações mais diretas e detalhadas dos padrões de movimentação animal
em paisagens fragmentadas. A radiotelemetria começou a ser utilizada em
estudos com animais silvestres no final dos anos 50 e vem sendo aprimorada
ao longo dos anos devido a sua capacidade de localizar e monitorar espécies
(Millspaugh e Marzluff, 2001). Essa técnica permite monitorar o deslocamento,
padrões de atividade do indivíduo ou grupo, ecologia, área vida, utilização de
habitats, interações entre espécies e sub-populações, variações sazonais,
parâmetros demográficos e padrão de distribuição espacial (Jacob e Rudran,
2006; Soisalo e Cavalcanti, 2006), além de poder contribuir para a indicação de
áreas prioritárias para a conservação de espécies.
É de grande importância avaliar os movimentos entre as populações de
MLDs que residem em paisagens fragmentadas, pois assim entendemos como
o isolamento tende à vulnerabilidade e à extinção local. Conhecer a
movimentação é importante para auxiliar na resposta de questões ligadas à
conservação bem como entender a estrutura populacional das espécies (Pires
et al., 2002).
A Associação Mico-Leão-Dourado (AMLD) inclui em seus trabalhos de
conservação da espécie esforços para aumentar a conexão entre a paisagem
através de corredores ecológicos (Fernandes et al., 2008). Desde 2002, a
AMLD vem implementando, com corredores ecológicos, áreas de ocorrência de
30
populações viáveis de MLDs e consequentemente, beneficiando outras
espécies animais. Diferentes técnicas podem nos mostrar se a implementação
de ferramentas de conservação como corredores ecológicos tendem a facilitar
a movimentação das espécies.
Diante do contexto exposto, realizou-se um estudo que testou duas
diferentes metodologias de radiotelemetria para avaliar se o corredor ecológico
tem sido utilizado por diferentes grupos de MLDs e saguis. A primeira etapa
avaliou um novo sistema de radiotelemetria digital automatizado que pode vir a
contribuir para o monitoramento dos MLDs e saguis invasores em áreas
fragmentadas. A segunda etapa avaliou a área de uso de diferentes grupos de
MLDs em uma paisagem fragmentada e conectada por um corredor ecológico.
A tese estrutura-se em cinco capítulos:
- Capítulo 1: Introdução Geral – Neste capítulo são apresentados os pontos
chaves da tese e a justificativa do estudo.
- Capítulo 2: Evaluation of an automated digital radio-telemetry system as a tool
to assess corridor use by golden lion tamarins (Leontopithecus rosalia –
Linnaeus, 1766) and invasive marmosets (Callithrix spp.) in Brazil – Avalia o
desempenho de um sistema de radiotelemetria automatizado em área
fragmentada.
- Capítulo 3: Área de uso de micos-leões-dourados (Leontopithecus rosalia,
Linnaeus, 1766) em fragmentos conectados por corredor ecológico – Avalia a
composição dos grupos ao longo do estudo e se o corredor ecológico faz parte
da área de uso de diferentes grupos de micos-leões-dourados.
- Capítulo 4: Discussão Geral – Uma discussão sobre todos os temas
abordados ao longo da tese.
- Capítulo 5: Considerações Finais – Fechamento da tese com sugestões e
observações pontuais sobre o estudo.
1.5 ÁREA DE ESTUDO E HISTÓRICO DA REINTRODUÇÃO
Os estudos foram na Fazenda Boa Esperança - BE (22º 39' 23'' S, 42º
26' 26'' W) e no corredor Vale do Iguapé – VI (22º 31’ 49’’ S, 42º 18’ 31’’ W),
ambos localizados no município de Silva Jardim, no Estado do Rio de Janeiro,
inseridos na planície litorânea da Bacia Hidrográfica do Rio São João, Rio de
31
Janeiro. A Fazenda Boa Esperança foi selecionada para a realização do
presente estudo por abrigar além do corredor ecológico, uma área de
pastagem de tamanho similar ao do corredor que, poderia facilitar ou dificultar a
movimentação dos MLDs e saguis pela paisagem. O corredor Vale do Iguapé
foi selecionado por abrigar proporcionar oferta alimentar e possuir um tamanho
maior que o encontrado na Fazenda Boa Esperança.
A região do estudo encontra-se em topografia predominantemente de
planície costeira composta por pequenas colinas de até 50 metros de altura. O
sistema Köppen classifica o clima da região como tropical chuvoso com inverno
seco. As temperaturas médias são de 23ºC, sendo os meses de Novembro a
Março considerados os mais chuvosos e com as mais elevadas temperaturas.
As precipitações médias anuais variam em torno de 1500 a 2000 mm (Carvalho
et al., 2008). Os solos da região são classificados como distróficos latossolo
amarelo. A vegetação é composta por fragmentos de florestas de baixada
(Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas e Submontana (Veloso et al. 1991)
e também predominantemente por áreas antropizadas como pastagens,
culturas e áreas urbanas (Carvalho et al., 2008).
A fazenda Boa Esperança é composta por três fragmentos,
denominados BEI (9.3 ha), BEII (104 ha) e Mata de Pindoba – PF (7.8 ha)
(figura 1). A principal atividade desenvolvida nessa fazenda é a criação de
gado. A riqueza e diversidade de espécies vegetais encontradas nessa fazenda
são consideradas baixas. Essa fazenda teve muito da sua estrutura e
diversidade florística perdidas ao longo dos anos devido a influência antrópica
(Carvalho et al., 2015). A distância entre os fragmentos BE I e BE II é de 300
metros. Entre eles está o fragmento PF, caracterizado pela predominância da
palmeira de pindoba (Attalea humilis - Mart. Ex. Spreng.). Entre BE I e PF há
uma matriz de pastagem de 100 metros e entre PF e BE II há uma matriz de
pasto e um corredor florestal (105 metros de comprimento, 58 metros de
largura, totalizando uma área de 0.61 ha).
No ano de 2000, um grupo de MLDs foi reintroduzido no fragmento BE II
e em 2001, outro grupo foi reintroduzido no fragmento BEI. O grupo
reintroduzido em BEI era considerado isolado, pois não possuía contato com
nenhum grupo de MLDs desde a sua reintrodução (Coelho et al., 2008). Porém,
em 2005 foi observada a formação de dois novos grupos compostos por
32
animais que dispersaram dos fragmentos BEI e II, sendo que um grupo passou
a residir na Mata de Pindoba e outro na área periférica de BEII próximo ao
corredor ecológico (Coelho et al., 2008). A presença de saguis invasores nessa
propriedade foi detectada pela primeira vez em 1995 (Ruiz-Miranda et al.
2000).
O corredor ecológico da fazenda Boa Esperança foi implantado em
2002 e está em estágio de desenvolvimento avançado, porém não é isolado e
dependendo da rotação das pastagens, pode haver presença de gado, uma
vez que todo o corredor e os fragmentos são circundados por pasto.
Inicialmente foi implementado um corredor interligando a PF e o fragmento BEI,
porém não foi obtido sucesso e hoje em dia eles estão separados por uma
matriz de pasto de comprimento semelhante ao corredor que interliga BEII a
PF. BEI possui um pequeno vale onde a parte baixa central é alagada e é o
menor fragmento utilizado no programa de reintrodução do mico-leão-dourado.
A espécie mais abundante encontrada no corredor que interliga BE II e
PF é o cambará (Gochnatia polymorpha - (Less.) Cabrera). Uma espécie nativa
da Mata Atlântica, típica de solos secos, resistente ao fogo e que não fornece
frutos para alimentação dos MLDs. Essa espécie proporciona boa cobertura do
dossel, serve de poleiro e florada para abelhas, além de ser uma das primeiras
espécies a colonizar áreas degradadas (Lorenzi, 2002; Alvarenga Júnior,
AMLD, comunicação pessoal - 2014). O corredor possui ainda um pequeno
brejo de aproximadamente 3 metros de largura e 1.5 metros de profundidade
próximo a conexão entre a Mata de Pindoba e o corredor. A conectividade
nesse local para os MLDs nesse local se dá pela conectividade do dossel e
também pelas cercas instaladas para separar o gado que acompanha o
corredor do lado esquerdo.
33
Figura 1. Área de estudo. O mapa apresenta o contorno do Brasil com a localização do Estado do Rio de Janeiro em amarelo e a localização da Fazenda Boa Esperança no Estado do Rio de Janeiro. As áreas em verdes representam os fragmentos da Fazenda Boa Esperança.
O corredor Vale do Iguapé foi plantado em 2007 e conecta a Reserva
Biológica de Poço das Antas – PDA (3.155 ha) com um fragmento da Fazenda
Iguapé (Frag II), propriedade particular vizinha (31.5 ha) e esse mesmo
fragmento possui conexão através do dossel com um fragmento da fazenda
vizinha (Frag I) (figura 2). A Reserva Biológica de Poço das Antas foi
estabelecida em 1974, sendo a primeira reserva biológica do Brasil. Em PDA
encontramos mais de 20 grupos sociais de MLDs e não encontramos saguis
invasores. Os MLDs foram reintroduzidos em PDA e nas fazendas vizinhas
entre 1987 e 1992.
O corredor VI possui área de 2.39 hectares com 530 metros de
comprimento e 45 metros de largura e não é cercado e, assim como no
corredor da Fazenda Boa Esperança, dependendo da rotação de pastagens, o
gado pode estar presente, uma vez que todo o corredor é circundado por
pasto. Esse corredor foi plantado com 2.381 mudas de 18 espécies de árvores
nativas da Mata Atlântica. As espécies mais abundantes de árvores incluem
Maricá (Mimosa bimucronata- De Candole, Otto Kuntze); Tarumã (Citharexylum
myrianthum - Cham.); Ingá (Inga laurina - Sw. Willd); e Aroeirinha (Schinus
terebinthifolius - Raddi) (Alvarenga Jr., AMLD, comunicação pessoal, 2014). O
34
ingá é uma das espécies presentes nesse corredor que fornece frutos para os
MLDs.
Figura 2. Área de estudo. Localização do Corredor Vale do Iguapé no município de Silva Jardim no Estado do Rio de Janeiro. As áreas em verdes representam os fragmentos conectados pelo corredor Vale do Iguapé.
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53
CAPÍTULO 2 - EVALUATION OF AN AUTOMATED DIGITAL RADIO-
TELEMETRY SYSTEM AS A TOOL TO ASSESS CORRIDOR USE BY
GOLDEN LION TAMARINS (Leontopithecus rosalia – Linnaeus, 1766) AND
INVASIVE MARMOSETS (Callithrix spp.) IN BRAZIL
ABSTRACT
Habitat loss and fragmentation is one of the primary threats to global
biodiversity. The Atlantic Forest of Brazil, a priority global biodiversity hotspot,
has been systematically degraded and fragmented since European
colonization. The golden lion tamarin (Leontopithecus rosalia) is an endangered
callitrichid monkey endemic to coastal and lowland portions of Atlantic forest.
Remaining populations are confined to a small number of reserves and private
ranches in the state of Rio de Janeiro. Efforts to establish corridors to connect
forest fragments occupied by golden lion tamarins have been ongoing since
1998. We evaluated the use of a locally developed digital telemetry platform to
assess presence of golden lion tamarins and the invasive common marmoset
(Callithrix jacchus) in 2 forest corridors within the Boa Esperança farm.
Automated receivers obtained 2,648 detections within and near the forest
corridor. However, all receivers exhibited failure at some point during the project
time period, with consequent loss of sampling effort and data. The equipment
showed a rate of malfunction similar to the rate of active working days. This
performance rate was below the 70% suggested for reliable automated
systems. The cost of an automated digital telemetry system was approximately
a third of conventional telemetry. Despite the potential advantages of automated
telemetry, the equipment proved limited for our study. Improving performance of
locally produced digital radio telemetry equipment to a minimum of 60-70% of
54
deployed days would contribute studies designed to evaluate use of corridors
by imperiled species of the Atlantic forest of Brazil.
KEY WORDS: Atlantic Forest, Brazil, Callithrix jacchus, common marmoset,
corridor, digital telemetry, dispersal, golden lion tamarin, Leontopithecus rosalia
INTRODUCTION
Radio telemetry is one of the most useful tools for the study of wildlife
movement, resource selection, survival, dispersal, and behavior (Jacob and
Rudran 2006, Kays et al. 2011). Understanding animal movements and
resource needs has been key to outline priority areas for management and
conservation (Jacob and Rudran 2006, Franco et al. 2007, Aarts et al. 2008,
Kays et al. 2015).
Traditionally, telemetry has been a field intensive technique; however,
events can occur outside an animal’s normal activity period (Kays et al. 2011).
Automated radio telemetry has been developed to provide uninterrupted data
collection (Kays et al. 2011, Ward et al. 2013). In many parts of the world there
is a need for low-cost automated telemetry systems. For example, use of forest
corridors or movement between forest patches in fragmented landscapes.
Corridor projects are a common conservation tool implemented in developing
tropical countries where funding is limited (Ruiz-Miranda et al. 2008).
The endangered golden lion tamarin (Leontopithecus rosalia) is a
Neotropical callitrichid monkey endemic to the Atlantic forest of Brazil, a global
biodiversity hotspot (Fig. 3; Myers et al. 2000). Originally, found in the coastal
forests of Rio de Janeiro and Espírito Santo states, the golden lion tamarin
range is presently reduced to remnant and scattered fragments representing
approximately 2% of original forest habitat (Kleiman et al. 1986).
Conservation efforts for the golden lion tamarin have been continuously
ongoing for >30 years and included reintroduction of captive reared individuals
(Kierulff and Oliveira 1996, Kierulff et al. 2002), research on basic ecology and
behavior (Ruiz-Miranda et al. 2006, Coelho et al. 2008, Grativol et al. 2008),
establishment of protected areas (Kierulff and Oliveira 1994, Fernandes et al.
55
2008, Oliveira et al. 2008), and collaborative efforts with private landowners
harboring golden lion tamarin habitat and populations (Kierulff et al. 2012). The
golden lion tamarin is one of the few primate species in the world managed as a
metapopulation (Kierulff and Rylands 2003, Ruiz-Miranda et al. 2010).
Translocation of golden lion tamarin individuals and groups among
populations is done to address demographic issues and manage
heterozygosity. The golden lion tamarin program is considered one of the most
successful species restoration efforts (Kierulff et al. 2012).
Figure 3. Two adult golden lion tamarins. The animal on the left is wearing a VHF telemetry transmitter. The animal on the right shows a black Nyanzol dye mark that represents group membership.
The golden lion tamarin conservation project has accumulated >30 years
of telemetry data used to monitor wild, translocated and reintroduced social
groups, estimate group composition, movements and habitat use, and collect
behavioral data (Kierulff et al. 2002). A current management initiative for the
golden lion tamarin is enhancing demographic and habitat connectivity through
the establishment of corridors connecting nearby forest fragments.
56
A key question is whether golden lion tamarins will use these corridors
and what would be the most effective way to monitor corridor use. Further,
common marmosets (Callithrix jacchus) native to northeastern Brazil, occur
within golden lion tamarin range and may benefit from these same corridors
(Ruiz-Miranda et al. 2000).
We report on use and field performance of an automated radio telemetry
system (AXA-Bixo, Trapa-camera Company, São Paulo, Brazil) to monitor
golden lion tamarins and invasive marmosets movements in a fragmented
landscape of Atlantic Forest in Rio de Janeiro, Brazil. Our objectives were to
evaluate performance of an automated digital telemetry system and examine
cost-effectiveness of the system in comparison to conventional telemetry. An
ancillary goals were to assess whether golden lion tamarins cross pastures as
readily as forest strips and if the GLTs use corridor as a group or individually.
Other low-cost options such as GSM-based systems (Quaglietta et al
2012), do not work in our region because of the lack of mobile phone antennas.
VHF systems such as ARTS require large infrastructure and are not mobile,
although they would provide accurate and reliable information (Kays et al 2011).
GPS based systems seem to be the most efficient systems to get data on
location, movements and even physiology, but are not available yet for species
requiring transmitters under 20 grams (Kays et al 2015). GPS have an
efficiency ranging from 60-90% in the tropics (Coelho et al 2007), but their
performance can drop to 20% in forested environments (Sprague et al 2004).
They are also, considerably more expensive.
For this study, we will answer three questions: 1) Digital telemetry
contributes to the data collection of use of corridors by GLTs and invasive
marmosets? 2) The possible GLTs dispersers are moving alone or in groups?;
3) Is it cheaper to use digital or conventional telemetry to monitor use of
corridors by GLTs?
METHODS
STUDY AREA
57
The study was conducted at the Boa Esperança farm - BE (22º 39' 23'' S,
42º 26' 26'' W) and Vale do Iguapé corridor - VI (22º 31’ 49’’ S, 42º 18’ 31’’ W),
located in the São João River basin, Rio de Janeiro state, southeastern coastal
Brazil (Figure 1 and 2).
STUDY GROUPS
Social groups of golden lion tamarins and invasive marmosets consist of
breeding adults and associated individuals (Dietz et al. 1994, Ruiz-Miranda et
al. 2006). At the BE farm we observed three groups of golden lion tamarins and
three groups of invasive marmosets. Two or three individuals in each group
were captured and fitted with digital telemetry collars (Weight 17 grams, UHF
433.920 MHz).
Three golden lion tamarin groups were observed in the VI Corridor and
one individual per group received a digital telemetry collar (Table 1). Whenever
possible the breeding male in each group was radio-tagged as were potential
adult dispersers. Further, there was at least one animal wearing a conventional
VHF telemetry collar in each group of golden lion tamarins.
58
Table 1. Deployment distribution of radio transmitters by sex-age class in groups of golden lion tamarins (GLT) and invasive marmosets (IMA) studied at the Boa Esperança farm (BE) and Vale do Iguapé (VI) forests corridors, Rio de Janeiro, Brazil. Captured and fitted refers the time that the individuals were captured and fitted with digital telemetry collars.
Species
and Study
Area
Groups Captured
and fitted
Individuals
Breeding
Males
Breeding
Females
Males Females Total
GLT – BE BEI 09/11/2013 0 1 2 0 3
02/12/2014 1 0 0 0 1
06/09/2014 0 0 1 0 1
GLT – BE PB 09/16/2013 1 0 1 1 3
02/13/2014 1 0 1 0 2
07/22/2014 1 0 1 0 2
GLT – BE BEII* 09/17/2013 0 0 2 1 3
04/10/2014 0 0 0 3 3
GLT – VI Frag I 04/01/2014 0 0 1 0 1
GLT – VI PDA 06/09/2014 0 0 1 0 1
GLT – VI Frag II 01/20/2014 0 0 0 1 1
IM – BE PB 09/12/2013 0 0 2 1 3
IMA – BE BEII 09/24/2013 0 0 0 2 2
IMA – BE BEI 02/12/2014 0 0 2 0 2
The study was conducted from to June, 2013 to August, 2014. The field
team of the Golden Lion Tamarin Association captured and handled all golden
lion tamarins and invasive marmosets. Animals were captured using tomahawk
traps (32” x 9” X 9”) placed on a platform 1.5 m above the ground and baited
with bananas. After capture, individuals were taken to a field laboratory,
anesthetized with ketamine (Dosage of 0,06 mg), weighted and marked. All
were marked with a tattoo in the inner right thigh and with Nyanzol® ink on the
59
tail and body (see Dietz et al. 1996). The telemetry collars did not exceed 5% of
body mass (Macdonald and Amlaner 1980; Murray and Fuller, 2000). Animals
were released at capture location after the effects of anesthesia had dissipated.
Radio collars were exchanged every six months provided the animals could be
recaptured. These procedures were evaluated and approved by Brazil's Ministry
of the Environment (Permits 35931-2 and 17409-12) and followed the ethical
guidelines for the use of mammals in research (Sikes et al., 2011).
We tested a terrestrial radio telemetry device with digital encoding (AXA-
Bixo - Trapa-câmera Company) developed in Brazil. The system included
automated receivers with a single detection frequency (433.920MHz); each
radio collar transmited a digital code identified by a micro-processor in the
manual or automated receiver. Manual receivers were used to verify the radio
transmitters were functioning. Automated receivers recorded in non-volatile
memory, so data were not lost even after depletion of the batteries.
Omni-directional antennas were used and automated receivers
continuously scanned for signals and upon detection, recorded date, time, collar
number and signal strength level (range 1 - 15). Automated receivers were
programmed to record at 20-min intervals, had a detection range of 200 m and
were housed in a weatherproof metal box with a steel cable used to fix the units
to trees 2.5 m above the ground (Figure 4).
60
Figure 4. An automated telemetry receiver placed in a cambará tree (Gocnathia polymorpha) on the forest corridor of Boa Esperança farm, Rio de Janeiro, Brazil.
Three automated receivers were placed in the corridor between PF and
BE II and four placed in pastures between PF and BE I (Figure 5). Receivers in
the BE corridor were installed in a straight line and the same fixed at a central
tree in the corridor. As the corridor is located on a site with slope, we
established the following sequence for attaching the receivers: receiver number
1 on on the edge of BEII fragment; receiver number 2 in the middle of the
corridor; and receiver number 3 on the edge of the Pindoba forest.
Automated receivers in the pasture matrix were installed in a zigzag
pattern at 150 m intervals to capture signals over the entire length of the
fragments, thus, two receivers were installed in Pindoba forest edge and two
receivers were installed on the edge of BEI fragment. The distribution of
receivers was: receiver number 4 fixed in a nearby palm in the edge of the
Pindoba forest; receiver number 5 fixed in the edge of BEI fragment; receiver
number 6 fixed in the edge of the Pindoba forest; and receiver number 7 fixed in
the edge of BEI fragment.
61
Figura 5. Satellite image contour of the Boa Esperança farm, Rio de Janeiro, Brazil showing the location of the capture platforms (orange squares), the location of the automated telemetry receivers (blue numbered circles) and detection range for each receiver (red open circles) in the corridor and pasture.
We placed two automated receivers at the VI site, one at the edge of
the Poço das Antas reserve and the other near the Iguape farm fragment, with
520 meters distance between them (Figure 5). Receivers in the VI corridor were
installed in a same straight line of each fragment.
62
Figura 6. Satellite image showing the Location of automated telemetry receivers in the forest corridor at Vale do Iguapé corridor, Rio de Janeiro, Brazil. Blue circles = receivers, red open circles = receiver detection range, orange points = capture platforms. The yellow lines mark the lateral boundaries of the corridor.
We produced a "response map" of receivers as similar signal intensity
may correspond to varying distances in different landscapes. One observer
stood with the receiver while a second observer holding a transmitter walked in
a straight line until the receiver recorded a signal strength of 1. This procedure
was repeated at 90 and 180 degrees from the first walk, respectively. Further,
we walked along the edges of forested corridors stopping every 5 m to turn on
the transmitter, marked the time, and later noted the signal on the three
receivers. Batteries were changed weekly and weekly data obtained
downloaded.
In the BE corridor, we arranged automated receivers to detect presence
of golden lion tamarins and invasive marmosets while in the corridor. Given the
length of the corridor (150 m) and the range of the receivers (200 m) we
assumed combining information from receivers 1 and 3 would determine
presence and crossing of individuals. We had 12 receivers available for use, of
these, seven were deployed in the BE farm (3 corridor, 4 pasture) and two in the
VI corridor; receivers were replaced upon failure.
63
A possible benefit of using automated digital telemetry was a potential
reduction in financial costs. We compared costs of data collection with the digital
system and conventional telemetry, used by the golden lion tamarin
conservation project for 30 years. We estimated the annual cost of monitoring
golden lion tamarin presence in the corridors. This included costs of 4 digital
telemetry receivers, radio transmitters, batteries and battery charger. We also
accounted for personnel and transportation costs in U.S. dollars. These were
compared to expenses incurred in conventional radio telemetry equipment,
including receiver (Telonics TR4) with extra set of batteries, radio transmitters,
field personnel and transportation costs.
PILOT PROJECT
We tested an automated digital telemetry system to assess use of forest
corridors by GLTs. We installed three autonomous telemetry receivers in the
corridor, one at each end and one in the middle of the corridor. This evaluation
was developed on ecological corridor situated in the Boa Esperança Farm from
November 09 to December 13, 2011. Three groups of GLTs can potentially use
the corridor. Two individuals of each GLT group received telemetry collars
(Table 2).
Table 2. Distribution of radio transmitters by sex class in groups of golden lion tamarins (GLT) studied in the Pilot Project at the Boa Esperança farm (BE) forest corridor, Rio de Janeiro, Brazil. Groups Sex Collar
BEI Breeding Female 11
Breeding Male 13
PB Breeding Male 15
Breeding Female 9
BEII Breeding Female 12
Subadult Female 16
In the first week, we installed and calibrate the receivers. In the second
week, we put the telemetry collars in GLTs. Over a four-week monitoring period
the receivers obtained 719 detections and we calculated the frequency of
64
corridor use for each individual. In the receiver 1 were registered 380
detections, in the receiver 2 were 156 detections and in the receiver 3 were 183
detections. These results were affected by problems with a receiver in two non-
consecutive weeks. Problems with transmitters were recorded throughout the
evaluation. After minor adjustments are made the system will be suitable to
conduct long-term studies.
From 719 detections, were recorded only three events of the presence of
GLTs within the corridor. Seven other events were recorded with GLTs in the
edge of the corridor (Table 03). According to team members AMLD field,
possibly the GLT when they met in the sleeping sites should "chew" the
protection of the radio and they subsequently lost in the woods and the GLT
were only with the collar around her neck. For this problem does not recur
during long-term study, the collars were sent to the manufacturer to strengthen
the protection and thus MLD did not lose more. The receiver that had problems,
also was referred for maintenance. We obtained several detections throughout
the night, which leads us to believe that the sleeping sites of the group is
located next to the base receiver.
Table 3. Events of the presence of GLTs in the edge of the corridor. Day Collar Detections
November 24 9 and 15 Near to Receiver 3
November 25 9 Near to Receiver 3
November 26 9 Near to Receiver 3
November 27 12 and 16 Near to Receiver 1
November 30 9 and 15 Near to Receiver 3
December 02 12 Near to Receiver 1
December 03 12 Near to Receiver 1
These results allowed us to rely on the capability of the equipment and
to continue a long-term study.
65
RESULTS
Each golden lion tamarin group at the BE farm was found in a separate
forest fragment (Table 4). Group sizes at initial capture varied from 5 (BEI
group) to 11 individuals (BEII group). Three golden lion tamarin groups were
monitored in the VI corridor (Table 1). In total, we used 28 collars, 18 on golden
lion tamarins and seven on invasive marmosets in the BE farm and 3 collars on
golden lion tamarins in the VI corridor. Transmitter battery life was
approximately six months. Four tamarins were recaptured on the BE farms and
the collars replaced. The other six individuals were not recaptured or
disappeared before recapture. One golden lion tamarin of VI corridor had lost
his collar at the end of the experiment. All IM in the BE farm and other golden
lion tamarins in the VI corridor were not recaptured to have collars replaced.
We tested automated receivers in corridors and pasture of the BE for 301
days and the VI corridor for 126 days. All receivers exhibited failure at some
point during the project time period, with consequent loss of sampling effort and
data (Table 4). Failed receivers were replaced, however, radio transmitters
performed according to specifications during the 6 months of continuous
transmission. Automated telemetry systems at the BE farm were deployed for a
total of 1,449 days, operated for 944 days and recorded detections on 367
days. There was no receiver malfunction at the VI corridor; the system
registered data during 12 days.
66
Table 4. Performance of automated receivers deployed in forest corridors and pasture at the Boa Esperança farm and Vale do Iguapé corridor, Rio de Janeiro, Brazil. TSE = Total sampling effort (number of days the system was deployed); Effective Sampling Effort (percentage of time deployed receivers worked); Detections= total number of signals detected by the transmitters during the study; Detection rate = number of detections divided by the days the system worked (ESE). Receivers TSE ESE Detections Detection rate
Corridor 1 (R1) 301 47% 906 6.4
Corridor 2 (R2) 119 53% 260 4.1
Corridor 3 (R3) 245 57% 1482 10.6
Pasture 4 (R4) 84 58% 315 6.4
Pasture 5 (R5) 301 76% 1147 5.1
Pasture 6 (R6) 301 77% 923 3.7
Pasture 7 (R7) 98 93% 1022 11.2
VI (PDA) 126 100% 126 1.0
VI (Frag II) 126 100% 0 0.0
Automated receivers at the BE farm obtained a total of 6,055 detections
(2,648 in the corridor, 3,407 in pasture). The highest numbers of detections
were recorded by receivers Corridor 3 (1,482) and Pasture 5 (1147). Receiver
malfunction resulted in equipment replacement and reduction in a number of
working stations. Automated receivers were deployed at location 2 (R2) of the
BE corridor (Figure 5) for 119 days and effectively sampled 63 days (Table 4).
Reduced total sampling effort was due to the limited number of available
receivers (12) and multiple units simultaneously in need of repair. Problems
encountered with receivers included loss of battery power, false transmitter
locations, false hourly records and un-interpretable information.
We detected presence of individuals in the BE forest corridor on 23 days
(21 days R1-R3, 2 days R1-R2). The golden lion tamarin female of the PB
Group was registered in the corridor 41 times in one day during November
2014. However, given low signal intensity from 2 of the 3 receivers, our
calibration suggests the animal may have actually been outside the corridor,
possibly in a nearby forest fragment. A male from the BEII group at the BE farm
(Table 1) was detected in the corridor 32 times during 15-29 January 2014 by
combining location data with varying intensities from receivers 1-3. Further,
67
detecting individuals in pasture was also not possible given automated receiver
failure. The combination of receivers 5-7 yielded the greater amount of
simultaneous data, totaling 18 days. For the pasture, there 66 days in which
more than 2 receivers collected data on the same day: 19 days for R5-R6-R7,
49 days for either R5-R6 or R5-R7, and 7 days in which R4 collected
simultaneously with R5 or R7. We did not detect crossings of the pasture. At the
VI farm, the receivers provided 126 detections, all from receiver 2. All detections
were of low signal intensity, indicating radio marked individuals were outside the
corridor, likely within the Poço das Antas reserve.
We had two ways to infer a transmitter was in the BE corridor; either
simultaneous detection by all 3 receivers or high signal intensity by receiver 2,
located in the middle of the corridor (Fig. 4). If an intensity reading between 12
and 15 was obtained, we could be consider that the animal was within 15 m of
the receiver, and therefore within the BE corridor. There were 26 days where a
signal was detected within the corridor, and only one in the center of the
corridor.
The other type of information we were interested in collecting was the
ability to detect social groups versus individuals. Each collar transmits a digital
code and it helps identify whether the individual is alone or in groups. It is
important to observe possible dispersers. The rainy season (from October to
March) was the period with greater accumulation of detections. However, this
was the period when the evaluation began and thus, a time when the greater
number of individuals was monitored during this initial use of the equipment and
consequently, a greater number of receivers operating simultaneously.
For example, two sub-adult males from the PB group were each
recorded 11 times alone along the edges of the BE corridor. Male sub-adult
BEII group was observed only near R1 and male sub-adult PB group was
observed on R1, R3, and R6. Female sub-adult from the PB group was
detected alone in the middle of the corridor once and 40 times at the edge on
R3. The adult male of the BEI group was detected near the pasture twice.
There were 3 detections of multiple group members near the same receiver. On
September 30, golden lion tamarins male sub-adult and female sub-adult (PB
group) were detected near the edge of the corridor; On October 03, 2013, the
golden lion tamarins male sub-adult, female sub-adult and male adult (PB
68
group) were close to a pasture receiver (R6), and on March 14, golden lion
tamarins male sub-adult and male adult (PB group) were close to the corridor.
BEII animals were never detected near the corridor or pasture arrangements.
The marmosets were not detected close to any of the receivers from either the
corridor or pasture arrangement.
We compared the costs of data collection with two different equipments:
automated system and conventional telemetry (Table 5). The cost of an
automated digital telemetry system was approximately a third of conventional
telemetry. The greatest difference was related to the cost of hiring field
personnel. As to the efficiency of detection, a simultaneously performed study
using conventional telemetry to monitor the same groups of golden lion tamarin
and invasive marmoset three times weekly (Screnci-Ribeiro et al. unpublished
data), obtained eight detections within the corridor versus one via digital
telemetry. We consider as a Research Assistant to team AMLD, as confidence
in the quality of the researchers and the data collected by them. Further, the
frequent failure of digital telemetry equipment resulted in high cost-
effectiveness. One corridor detection within the corridor using conventional
telemetry cost approximately US$5,538, whereas with digital telemetry the cost
was US$13,253.
Table 5. Annual costs of asu daytomated and VHF telemetry. Transportation
reflects the cost of fuel from research base to field location, once a day for 365
days. Research assistant costs are US$100 per day for 2 assistants.
Budget category Digital Telemetry Digital
Telemetry
Amount
VHF Telemetry VHF Telemetry
Amount
Transmitters 460.00 2 units 500.00 2 units
Receivers 6.360.00 12 units 940.00 1 unit
Batteries 204.00 17 units 30.00 2 units
Transportation 510.30 378 liters 3000.00 2222 liters
Research Assistant 5,400.00 54 days 36,500.00 365 days
GPS 300.00 1 unit 300.00 1 unit
Total US$ 13,253.3 US$ 40,336.6
69
Based on this study, although demand more time researcher in the field,
conventional telemetry was more effective and less costly to obtain data of use
of corridor.
DISCUSSION
The two main objectives, to evaluate the system and assess its cost-
effectiveness, were achieved; the ancillary objective was hampered by the
performance of the telemetry equipment. We expected to get these
simultaneous data and verify the presence and crossings along the corridor, but
with only two receivers working, it was not possible to determine a crossings
frequency in the corridor. Even with the limited performance of the equipment
some useful information was gathered for management decisions.
The automated digital system shows promise to be useful to monitor
corridor use by wildlife and could be a cost-effective method; however, it
appears to be susceptible to tropical climate effects. Few studies that test
automated radio tracking systems provide data on their performance in terms of
sampling losses.
The equipment showed a rate of malfunction similar to the rate of active
working days. This performance is lower than the reported for other telemetry
technologies (Briner et al. 2003, Coelho et al. 2007, Ruth et al. 2010, Kays et al.
2011, Quaglietta et al. 2012) and below the 70% suggested for dependence on
automation systems (Barg-Walkov and Rogers 2016). The low performance
resulted in no accurate data on frequency of use of the corridor or pasture in
one of the locations.
The most problematic aspect for the corridor array was that there were
few days in which the receivers worked simultaneously; therefore, there was
great loss of data on the exact location of the transmitter and no data on
crossings or exact frequency of use. We were also not able to get an estimate
of location error with triangulation of signals; this is one of the common
performance measures for telemetry systems (Kay et al. 2015).
We assume equipment failures were caused by exposure to climate or
weather because the locations closest to forest edge or otherwise highly
exposed units (R2) were the most affected. Evaluation of the ARTS system in
70
Panama showed that malfunctioning was caused by exposure, especially to the
parts of the system most exposed to elements (Kay et al. 2011).
The problems observed in our study were related to functioning of the
logic board, working erratically, not registering data, or recording transmitters
that did not exist or hours of the day that did not exist. In a few cases the failure
was attributable to drained or malfunctioning batteries. These types of errors are
expected on computers working in hot environments (above 27° C). We did not
expect this kind of problem occurred with the equipment, since it was developed
in Brazil and one of its features is support the tropical climate.
Humidity may have compromised the performance of the receivers; there
was evidence of water infiltration that impaired the equipment. To remedy this
problem, the manufacturer recommended removing moisture with a hairdryer
before sealing the housing with plastic wrap; this was unsuccessful. Following
maintenance, the housing was replaced by a plastic housing, which reduced the
weight of the unit and better protected against weather. The equipment uses
solar energy to recharge the batteries and must be placed in a location with
direct exposure to sunlight. This resulted in the equipment being exposed to
temperatures above 38° C, which may have contributed to an overheating and
erroneous data collection. Another possibility is that the batteries may also have
weakened and not recharged with the solar power. Other minor problems that
affected the ease of use of the equipment. The metal box used to cover the
receiver was quite heavy and difficult to handle and the mechanism used to
download the data displayed one register at a time and needed to be
transcribed to paper or computer.
Besides issues with the automated receiver units, some of the
transmitters were lost, and animals had to be recaptured and radio transmitters
replaced. The replacement radio collars had increased battery life; therefore, it
was possible to monitor individuals longer and to recapture to exchange collars
less frequently.
Given the reduced efficiency of the digital telemetry system, its viability
has to be evaluated considering the information it did provide and its costs
relative to the conventional VHF telemetry systems. When the receivers were
functioning properly, there was a high detection rate. The detection rate was
71
similar among receivers, some locations showed higher rates, probably
reflecting real differences in the presence of the tamarins.
The system detects all signals and intensities, and allows us to infer if the
animals were together or alone, and the distance to unit. This provided some
useful information for conservation management. The rainy season (from
October to March) was the period with greater accumulation of detections.
However, this was the period when the evaluation began and thus, a time when
the greater number of individuals was monitored during this initial use of the
equipment and consequently, a greater number of receivers operating
simultaneously.
The increased number of detections during the rainy season may also be
due to the fact that this represents the breeding season for both the GLT (Baker
and Dietz, 1990; Dietz, 1994) and and possibly the subadult individuals could
be seeking reproductive partners. Therefore, it is important to consider seasonal
ecological events that may influence the movement of animals (Nathan et al.,
2008; Dodge et al., 2013). The dispersal is a key to ecological process in the
survival of species.
We observed that tamarins, but not the marmosets, used the BE corridor;
that the pasture was not crossed by groups; and that the VI corridor was not
used by the tamarins. The marmosets were never detected by any of the
corridor or pasture receivers during the whole year. There is evidence that the
corridor was used. If the receiver in the center of the corridor (R2) detected a
signal high intensity, we assumed that the animal was inside the corridor. Other
high intensity signal detections indicate that individuals were either at the edges
of the fragments or at the beginning of the corridor or pasture.
The presence of this individual on the edge of the fragment and the
beginning of the corridor, can characterize territory defense, since there was the
possibility of individuals from the PB group crossing the corridor and using the
BEII territory. One kind of territory defense for the groups consists in using calls
and agonistic behavior (Kierulff et al. 2012).
The conventional VHF telemetry study showed that the PB group had
core areas of their home range in both the Pindoba and the BEII fragments (on
the other side of the corridor; the BEII group had core areas on both fragments
also (Screnci-Ribeiro et al. unpublished data). Along this study, 42 encounters
72
between PB and BEII groups were observed and showed us that the detection
rate of the digital system severely under-estimated the use of the corridor.
There was no evidence that the tamarins or marmosets crossed the
pasture, putting to question the assumption that 100 m of pasture matrix is
equal to connected forest (Fernandes et al., 2008). The frequency of crossing
needed to achieve the population goal (gene flow) may be as low as one animal
per generation (Mickelberg 2011); however, the management goal (increase in
area use) requires that the fragments divided by pasture be used on a yearly
basis at least. The conventional VHF telemetry study showed that the groups
did not cross the pasture; there were no part of the home ranges of either BEI
or PB on the fragment across the pasture (Screnci-Ribeiro et al., unpublished
data).
Another result that supports the idea that short distances over pastures
are less permeable than forest: the corridor at the Iguapé Farm (VI), which has
been there almost 10 years, was never used by the tamarins. The behavior of
the golden lion tamarins nearby suggests that they do not see it as a forest
connection location. The corridor still has a gap at one end (the PDA end) that
results in a pasture matrix of about 40 m. Previous studies in this location have
documented that dispersers do cross the pasture into the BEI fragment (Coelho
2009). It may be that in order for tamarins to cross a pasture gap there has to
be enough social motivation to compensate the risks of exposure during
crossing.
The evaluation of automated digital telemetry includes consideration of
the information the system could provide and its performance in relation to
monetary costs. One other study used this system with 2 species of opossums,
and had difficulties with the equipment in the field (Cerbocini 2011). We
compared this system to conventional VHF telemetry, because it is another low
cost option for a movable and flexible system to be used on a short-term
evaluation of use of an area. The automated digital radio telemetry tested here,
significantly reduced personnel expenses because and overall costs, compared
to the hand held VHF telemetry.
Conventional VHF radio telemetry, despite the higher costs, has the
advantage of allowing direct visualization, the precise location of the study
group and information on group composition and behavior. One disadvantage is
73
the difficulty of monitoring more than one group at a time; the digital system
allowed us to monitor six groups simultaneously. To monitor six groups with the
VHF system would increase personnel and equipment costs. However, our 30
year experience following tamarins with VHF telemetry indicates that monitoring
3 field days per week would be enough to detect usage of a corridor often
enough to get an accurate estimate of its yearly use. Repositioning the digital
telemetry weekly would allow monitoring of 2 corridors for the same costs to
monitor one corridor with conventional telemetry. If the automated digital radio
telemetry equipment undergoes remodeling, so as to increase its field
performance to at least 60-70% of deployed days, it could contribute
significantly to studies that aim to evaluate use of corridors versus other forms
of connectivity.
Despite the potential advantages of automated telemetry, the
equipment proved limited for our study. Some improvements have been made
to the system tested since our study. The housing of the receivers was changed
to plastic (which also reduces temperature) with better waterproofing. We still
recommend an acrylic housing for waterproofing. The data download has been
changed to USB or Memory card system, which reduces the chances of data
loss and the time to get the data from the receivers.
Improvements notwithstanding, for this system to provide reliable
information on activity in the corridor and surrounding areas it requires a
receiver network for improving triangulation and for redundancy. This would
increase the costs of the equipment and depending on the questions asked, it
may render it less desirable than a hand held VHF tracking system.
Automated digital telemetry has the advantage of requiring less time in
the field researchers. It is suggested the use of this equipment for studies
related to the presence and crossings in the landscape. The conventional
telemetry has the advantage of tracking animals in the wild and accuracy in the
animal's location. It is suggested that this equipment is used to obtain use area
data, movements, presence, behavior, activity patterns and food resource.
74
ACKNOWLEDGMENTS
We thank the Associação Mico Leão Dourado for logistic support and
field assistance. The study received funding from Lion Tamarins of Brazil Fund,
Idea Wild, Cleveland Metroparks Zoo, FAPERJ grant (APQ1 E-
26/110.303/2007) to CRRM and a grant from the Brazilian Conselho Nacional
de Pesquisa-CNPq (472647/2009-1 ) to CRRM. R. Screnci-Ribeiro was
supported by scholarships from FAPERJ (101.448/2011) and CAPES (BEX -
10792/14-7). CRRM is further support by a fellowship from CNPq
(309660/2013-0, 305390/2010-4 and 307577/2006-6). Any use of trade, firm, or
product names is for descriptive purposes only and does not imply endorsement
by the U.S. Government.
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CAPÍTULO 4 - ÁREA DE USO DE MICOS-LEÕES-DOURADOS
(Leontopithecus rosalia, LINNAEUS, 1766) EM FRAGMENTOS
CONECTADOS POR CORREDOR ECOLÓGICO
RESUMO
O mico-leão-dourado (Leontopithecus rosalia) é uma espécie que sofre com a
destruição do seu habitat devido à difundida fragmentação e degradação das
florestas. Desde as implementações dos corredores ecológicos, ainda não foi
avaliado se estes cumprem com seu objetivo inicial que é auxiliar na dispersão
e conservação dos micos-leões-dourados e se essa técnica conservacionista
tem contribuído para o manejo da espécie. Os objetivos deste estudo foram
observar se os corredores influenciam no tamanho e composição dos grupos
ao longo do estudo; e verificar se um corredor ecológico compõe a área de uso
de diferentes grupos de micos-leões-dourados em área altamente fragmentada.
O estudo foi conduzido na Fazenda Boa Esperança localizada no município de
Silva Jardim, no Estado do Rio de Janeiro, Brasil. Três grupos de MLDs foram
acompanhados mensalmente no período de setembro de 2013 a agosto de
2014, através de radiotelemetria convencional (VHF). Dados sobre a
composição do grupo, encontros de defesa de território e localização foram
registrados. Foi observado que apenas um grupo manteve sua composição
estável ao longo do estudo. Foi observada emigração de indivíduos para o
grupo PB e imigração de indivíduos do grupo BEII e posterior desaparecimento
do grupo inteiro. A área de uso do grupo BEII foi a maior área encontrada. O
grupo PB apresentou maior área de uso durante a estação seca, possivelmente
expandindo seu território para suprir a ausência de recursos no seu território de
origem. O grupo PB também foi o grupo que mais se sobrepôs em relação aos
demais. Conclui-se que o corredor ecológico estudado atingiu seu objetivo
conservacionista, possibilitou o deslocamento dos MLDs entre fragmentos
isolados,bem como a troca genética, decorrente da dispersão de indivíduos
entre os grupos que utilizaram o corredor. Esse é o primeiro estudo que avaliou
quantitativa e diretamente o uso de corredores por micos-leões-dourados.
Palavras-chave: Leontopithecus, corredores ecológicos, área de uso,
fragmentação.
82
INTRODUÇÃO
A maioria (90%) das espécies de primatas ocorre em florestas tropicais
(Mittermeier, 1991) e os principais fatores responsáveis pela constante ameaça
à sobrevivência destes animais na natureza são a perda e fragmentação de
florestas (Benchimol e Peres, 2013). O processo de fragmentação,
frequentemente associado à antropização e invasões causadas pela pecuária,
agricultura e outras espécies, afeta a viabilidade populacional por meio da
redução de diversidade genética e aumento em mortalidade causada pela
maior susceptibilidade a doenças, mudanças climáticas e a baixa
disponibilidade de recursos (Frankham et al., 2002). Populações de primatas
são vulneráveis a esses fatores antrópicos e em vários casos ocorrem grandes
declínios populacionais, antes mesmo que estudos fossem realizados
(Cowlishaw e Dunbar, 2000; Oates et al., 2000; Chiarello, 2003; Vieira et al.,
2003).
A persistência de algumas espécies de primatas em pequenos
fragmentos depende tanto da sua habilidade de usar a matriz circundante aos
fragmentos como da sua habilidade de usar os recursos presentes no
fragmento (Carretero-Pinzón, 2013). Primatas podem apresentar respostas
adaptativas à fragmentação mudando seu padrão de atividades, dieta e área
de uso (Marsh, 2003; Morgan et al., 2013) e consequentemente afetando a
estabilidade dos grupos (Turner, 1996). A conservação da maioria das
espécies de primatas depende da capacidade, tamanho e qualidade dos
fragmentos florestais suportarem essas populações (Johns e Skorupa, 1987;
Estrada e Coates-Estrada, 1996). Informações precisas e atualizadas sobre o
estado destas subpopulações são essenciais para estratégias de conservação
eficazes e manejo dessas espécies (Baranga et al., 2009; Gibbons e Harcourt,
2009; Morgan et al., 2013).
Uma tática para tentar minimizar os problemas causados pela
fragmentação é a implantação de corredores ecológicos em áreas altamente
degradadas e desconexas. Os corredores ecológicos podem funcionar como
habitat, fornecer abrigo, refúgio, locais de nidificação, mas a sua principal
função é conectar fragmentos e assim permitir a dispersão e o fluxo gênico
entre as manchas de habitat (Beier e Noss, 1998). Os corredores devem
83
proporcionar um aumento na capacidade de dispersão de primatas de maneira
que contribua para a sobrevivência em longo prazo das populações (Ceballos-
Mago e Chivers, 2013).
Para primatas, ainda são escassos os estudos que envolvem o uso de
corredores. Apenas 21 estudos abordam o uso de corredores por primatas,
sendo registrados diferentes tipos de uso como: presença (McCann et al.,
2003; Lehman et al., 2006-a; Lehman et al., 2006-b; Aguiar et al., 2007; Nasi et
al., 2007; Benites e Mamede, 2008; Muñoz e Camacho, 2010;
Ravaloharimanitra et al., 2011; Olson et al., 2012; Schäffler e Kappeler, 2014;
Luo et al., 2016); movimentação (Estrada e Coates-Estrada, 1996; McCann et
al., 2003; Goossens et al., 2006; Coelho, 2009; Peng-Fei et al., 2009; Boyle e
Smith, 2010; McLennan e Plumptre, 2012; Bracebridge et al., 2013; Tesfaye et
al., 2013; Luo et al., 2016); habitat (McCann et al., 2003; Sáenz-Jiménez, 2010;
Bracebridge et al., 2013; Olson et al., 2013; Tesfaye et al., 2013); recurso
alimentar (Peng-Fei et al., 2009; Ravaloharimanitra et al., 2011; McLennan e
Plumptre, 2012; Bracebridge et al., 2013); e migração (Razakamaharavo et al.,
2010). Destes estudos, quase não temos trabalhos sistemáticos que realmente
comprovaram que o corredor ecológico cumpriu seu objetivo.
O mico-leão-dourado (Leontopithecus rosalia, Linnaeus, 1766; MLD) é
uma espécie endêmica da Mata Atlântica e está ameaçada de extinção. Entre
as principais ameaças estão a fragmentação e degradação das florestas
(Rylands et al. 2003). Os efeitos da fragmentação levam a uma saturação do
habitat remanescente, o que dificulta o encontro de territórios disponíveis para
a reprodução e interfere nos padrões sociais e no sistema de acasalamento
(Dietz e Baker 1993; Baker et al. 2002; Coelho, 2009) bem como perdas
genéticas e endocruzamento na população reintroduzida (Mickelberg, 2011).
De acordo com Coelho (2009), grande parte dos MLDs habita fragmentos com
tamanhos reduzidos e diferentes níveis de perturbação e qualidade do habitat,
o que não garante uma população viável para a espécie.
Desde 1997, a Associação Mico Leão Dourado - AMLD vem restaurando
a conectividade funcional entre fragmentos com corredores ecológicos
(Fernandes et al., 2008). A distância de conectividade funcional entre
fragmentos, isto é, a distância que um corredor deve ter para que de fato os
indivíduos o utilizem e cruzem fragmentos, é um importante fator na escolha de
84
locais de implementação. Dada a importância desse parâmetro para tomada
de decisão sobre ações de conservação, é necessário obter dados
quantitativos sobre a relevância dessa cifra e sobre o real uso de corredores
por micos-leões-dourados.
Corredores ecológicos têm sido utilizados para implantação ou
manutenção de estruturas de conectividade, com o objetivo de proporcionar o
deslocamento de animais, a dispersão de sementes, aumento da cobertura
vegetal. Os corredores são considerados como facilitadores não só da
movimentação, mas também da reprodução e consequentemente promovem
aumento do fluxo gênico e do reestabelecimento de populações locais extintas,
além de promover um aumento na diversidade de espécies nessas áreas
isoladas (Britto, 2006; Chetkiewicz et al., 2006; Rocha et al., 2006; Fernandes
et.al., 2008). É importante lembrar que os corredores ecológicos também
podem apresentar efeitos negativos como elevar a dispersão de espécies
invasoras e doenças que podem afetar e até dizimar espécies nativas,
funcionar como dreno de indivíduos de populações vizinhas e expor estes a um
risco maior de mortalidade.
Para MLDs, Coelho et al. (2008) relata dois casos interessantes: o
primeiro caso é de uma conexão natural estabelecida entre dois fragmentos
que resultou em desmembramento demográfico de dois grupos de MLDs
resultante dos conflitos gerados por essa conexão. O segundo caso é de dois
novos grupos formados por indivíduos de dois grupos que habitavam duas
áreas fragmentadas que não possuem conexão. O estabelecimento desses
dois novos grupos mostrou que uma pequena matriz de pasto pode ser
eficiente para conectividade funcional entre fragmentos.
A ideia de implementar corredores ecológicos na área de ocorrência dos
MLDs é de que os mesmos contribuam para que a meta da AMLDS de que em
2025 seja atingida uma população de 2000 MLDs vivendo livremente em 25 mil
hectares de florestas protegidas e conectadas. Para tanto, é importante
compreendermos se tais implementações dos corredores ecológicos como
alternativa para o manejo, estão de fato sendo utilizadas pela espécie. Diante
do contexto exposto, justifica-se a realização de um estudo que verifique se os
MLDs estão usando um corredor ecológico implementado em uma área
extremamente fragmentada. Ressalta-se ainda, que desde as implementações
85
dos corredores ecológicos, ainda não foi avaliado se estes cumprem com seu
objetivo inicial que é auxiliar na dispersão e conservação dos micos-leões-
dourados e se essa técnica conservacionista tem contribuído para o manejo da
espécie.
O presente estudo tem como objetivo principal observar se um corredor
ecológico amplia a área de uso de grupos que habitam fragmentos vizinhos a
esse corredor. Ainda buscamos observar como um corredor ecológico pode
afetar nas interações entre grupos através de sobreposição de área de uso.
Para isso, prentende-se responder as seguintes questões: 1) A composição e
estabilidade dos grupos estão relacionadas ao tamanho do fragmento ou
qualidade? Os grupos se mantêm estáveis? 2) Os grupos que habitam os
fragmentos conectados ao corredor possuem área maior? 3) Verificar se um
corredor ecológico faz parte daárea de uso de diferentes grupos de micos-
leões-dourados em área altamente fragmentada.
ÁREA DE ESTUDO
O estudo foi conduzido na Fazenda Boa Esperança (22º39’23’’ S e
42º26’26’’ O), localizada no município de Silva Jardim, no Estado do Rio de
Janeiro, Brasil e inserida na Bacia Hidrográfica do Rio São João, RJ (Figura 5).
CAPTURAS
Foram observados três grupos de MLDs na Fazenda Boa Esperança. Os
grupos foram classificados de acordo com o nome dos fragmentos que
habitam. O grupo BEI habita o menor fragmento da Fazenda, BEI, e é
considerado o mais isolado, pois está separado por matriz de pasto dos demais
fragmentos. O grupo PB habita a Mata de Pindoba que possui conexão,
através do corredor ecológico, com o fragmento BEII, por sua vez habitado pelo
grupo BEII.
Com auxílio da equipe de campo da Associação Mico-Leão-Dourado,
realizamos uma captura e duas recapturas por grupo e identificação dos
indivíduos (Tabela 6). Os animais foram capturados com armadilhas tomahawk
(32” x 9” X 9”), cevadas em uma plataforma a 1,5 m do chão. Após a captura,
eles foram levados a um laboratório de campo, anestesiados com quetamina
86
(0,04 a 0,08 mg – dependendo da idade do animal), avaliados clinicamente,
marcados com tatuagem e marcações individuais na cauda e em alguma parte
do corpo para identificar o grupo com tinta Nyanzol®, seguindo os métodos
descritos por Dietz et al. (1996). Após este procedimento os animais foram
soltos no mesmo local de captura após os efeitos da quetamina
desaparecerem. Um indivíduo por grupo recebeu um colar de telemetria
convencional (Peso 17 gramas, 150 MHz VHF, Holohil, Ontario, Canadá), que
foi trocado após 6 meses (Tabela 6).
Os animais foram capturados com armadilhas tomahawk (32” x 9” X 9”),
cevadas em uma plataforma a 1,5 m do chão. Após a captura, eles foram
levados a um laboratório de campo, anestesiados com quetamina (0,04 a 0,08
mg – dependendo da idade do animal), avaliados clinicamente, marcados com
tatuagem e marcações individuais na cauda e em alguma parte do corpo para
identificar o grupo com tinta Nyanzol®, seguindo os métodos descritos por
Dietz et al. (1996).
Foram considerados indivíduos adultos os animais com idade superior a
18 meses ou indivíduos desconhecidos que o peso excedia 550g (Dietz et al.,
1994). Animais entre 10 a 18 meses foram classificados como subadultos, já os
indivíduos com idades entre 4 e 9 meses são considerados juvenis e por
último, os infantis são indivíduos com idades de 0 a 12 semanas (Hankerson,
2008).
87
Tabela 6. Composição dos grupos estudados na Fazenda Boa Esperança. Com relação ao sexo dos indivíduos do grupo: MR indica o Macho Reprodutor; FR indica a Fêmea Reprodutora; M indica indivíduo do sexo masculino; F indica indivíduo do sexo feminino. Com relação a idade: AD indica indivíduos Adultos; SA indica indivíduos Subadultos; JU indica indivíduos Juvenis; IN indica indivíduos Infantis. Indivíduos Grupo Sexo Idade Captura Recaptura 1 Recaptura 2
BE9 BEI MR AD 11/09/2013 Não Não
MP74 BEI FR AD 11/09/2013 12/02/2014 09/06/2014
MP72 BEI M SA 11/09/2013 12/02/2014 Não
MP112 BEI M JU 11/09/2013 09/06/2014 Não
MP113 BEI M JU 11/09/2013 12/02/2014 09/06/2014
MP130 BEI F JU 09/06/2014 Não Não
MP131 BEI F JU 09/06/2014 Não Não
BE10 PB MR AD 16/09/2013 13/02/2014 22/07/2014 MP73 PB FR AD 16/09/2013 27/11/2013 * Não
EB1 PB M SA 16/09/2013 13/02/2014 22/07/2014
EB2 PB F SA 16/09/2013 Não Não
EB3 PB F JU 16/09/2013 Não Não
EB4 PB M JU 16/09/2013 Não Não
FX2 BEII MR AD 17/09/2013 Não Não
BE6 BEII FR AD 17/09/2013 Não Não
MP75 BEII M AD 17/09/2013 Não Não
MP76 BEII M AD 17/09/2013 10/04/14 Não
MP77 BEII/PB F / FR AD 17/09/2013 13/02/2014 (PB) 22/07/2014 (PB)
MP78 BEII/PB F AD 17/09/2013 13/02/2014 (PB) Não
MP79 BEII F SA 17/09/2013 Não Não
MP81 BEII F SA 17/09/2013 Não Não
MP91 BEII M SA 17/09/2013 Não Não
MP92 BEII F JU 17/09/2013 Não Não
MP114 BEII M JU 17/09/2013 Não Não
MP115 BEII F JU 17/09/2013 Não Não
MP116 BEII ? IN 17/09/2013 Não Não
MP117 BEII ? IN 17/09/2013 Não Não
*Indivíduo encontrado morto
DELINEAMENTO
Os três grupos de MLDs foram acompanhados mensalmente no período
de setembro de 2013 a agosto de 2014, através de radiotelemetria
convencional (VHF). Dados sobre a composição do grupo, encontros de defesa
de território e localização foram registrados. Cada grupo foi acompanhado por
30 dias de coleta distribuídos em 11 meses consecutivos, sendo 15 dias
durante a estação chuvosa (outubro a março) e 15 dias durante a estação seca
88
(abril a setembro). Cada dia de coleta foi uma manhã (07:00 – 12:00h) ou tarde
(12:00 – 17:00h), com o objetivo de localizar os animais nas diferentes horas
do dia de maneira uniforme, uma vez que os mesmos apresentam
comportamentos variados ao longo do dia.
A frequência de acompanhamento por grupo, tanto pela manhã como
pela tarde, foi de 06 horas por dia. Segundo Hankerson (2008), a
independência de dados coletados entre 08:00-11:00 ou 11:00-14:00 são
muito maiores do que aqueles coletados no início da manhã ou no final da
tarde. Foram coletados de 10 a 15 pontos de GPS por dia, a cada 20 minutos,
para observar o padrão de utilização de habitat e área de uso do grupo.
Informações referentes à composição do grupo, encontros e presença dos
saguis foram coletadas. O intervalo entre localizações foi escolhido para
garantir a independência estatística entre elas (Swihart e Slade, 1986).
Avistamentos ocasionais, realizados em dias em que a ida ao campo
tinha outros objetivos, também foram registrados. Conforme recomendações de
Girard et al. (2002) e Seaman et al. (1999), as áreas de uso foram calculadas
com no mínimo 100 pontos coletados por grupo ao longo do ano. Para que
pudéssemos estimar a área de uso do grupo dentro de intervalos de
confiabilidade razoáveis.
ANÁLISES
Todas as áreas de uso foram calculadas através do estimador de
densidade por Kernel. Esse estimador foi escolhido, pois não superestima a
área em locais muito fragmentados (Powell, 2003; Jacob e Rudran, 2006). A
área de uso foi calculada tanto para todo o período de monitoramento (área
total) como para cada estação (áreas sazonais), seca e chuvosa.
O estimador de densidade de Kernel é um método não paramétrico de
estimação de áreas de uso, sendo um dos mais utilizados pelos ecólogos
atualmente (Kernohan et al., 2001; Powell, 2000; Jacob e Rudran, 2006). Este
método utiliza as localizações para estimar a distribuição de utilização do
espaço pelos animais. Para isso, o estimador atribui, para cada ponto
amostrado, uma curva de densidade de probabilidade de utilização daquela
região, a qual depende da densidade de pontos próximos e do fator de
89
suavização, h, que representa a incerteza da localização. As curvas de
densidade de probabilidade são multiplicadas e normalizadas, de maneira que,
dada uma extensão espacial definida, tem-se uma superfície de densidade de
utilização do espaço. Para esse método, foi calculado o kernel 95% (área que
compreende 95% do volume sob a superfície da distribuição de utilização) para
estimar a área de uso total e o kernel 50% para estimar as áreas centrais
(Jacob e Rudran, 2006). Para as estações em separado, somente o kernel 95%
foi calculado. Os valores de h adotados para a área de uso calculada para cada
grupo foram calculados pelo método ad hoc proposto por Kie (2013) e são
apresentados na Tabela 7.
Tabela 7. Valor do fator de suavização h utilizado nos cálculos de área de uso através do estimador Kernel para os grupos de MLDs da Fazenda Boa Esperança. Grupos Valores de h
Todos os
pontos
Estação seca Estação Chuvosa
BEI 17,17 21,77 30,26
PB 16,48 28,03 29,28
BEII 25,23 38,06 40,33
Para verificar as diferenças entre os tamanhos médios das áreas de uso
totais e sazonais, tanto entre os grupos amostrados como entre estações para
o mesmo grupo, foi utilizada uma Análise de Variância. Comparamos os três
grupos de MLDs com as variavéis total e sazonal (seca e chuvosa). Também
foi realizada uma Análise de Variância (ANOVA two way) do tamanho das
áreas de uso para observar se existem diferenças entre o tamanho da área de
uso para a estação e para os grupos. O critério de significância foi definido
como α = 0,05. Essas análises estatísticas foram realizadas no pacote SAS
University Edition.
Uma análise de sobreposição de área de uso dos grupos foi realizada
para a área de uso total e sazonal dos grupos. Para avaliar a sobreposição, foi
utilizada a Área do Kernel. A Área do Kernel de um grupo que tem
sobreposição com a área de uso de outro grupo. A função do Kernel deve
garantir uma estimativa de densidade de probabilidade válida. Dessa forma,
90
calculamos a porcentagem de sobreposição da área de um grupo em relação a
área de outro grupo, quanto porcento da área de um grupo está dentro da área
de outro grupo. Os valores de sobreposição dos grupos diferem entre si. As
estimativas de área de uso foram feitas usando o pacote adehabitatHR no
ambiente R (R Core Team, 2016).
RESULTADOS
COMPOSIÇÃO DOS GRUPOS DE MICOS-LEÕES-DOURADOS
O grupo BEI era composto inicialmente por cinco indivíduos em sua
primeira captura (Tabela 8). Durante todo o experimento os cinco indivíduos
permaneceram no grupo e em janeiro de 2014 foram avistados mais dois
filhotes. Em 12 de fevereiro de 2014, foi realizada a recaptura dos machos. Em
09 de junho de 2014, foi realizada a recaptura da fêmea reprodutora e a
primeira captura dos novos filhotes, que possibilitou a descoberta do sexo,
ambos eram do sexo feminino. No final do experimento o grupo era composto
por quatro machos e três fêmeas.
O grupo PB inicialmente era composto por seis indivíduos (Tabela 8).
No dia 27 de novembro de 2013, apenas ossos da fêmea reprodutora
juntamente com o colar de telemetria convencional foram encontrados
próximos a uma jaqueira em uma região de pasto na borda do fragmento da
mata de pindoba. Em 13 de fevereiro de 2014, foi realizada a recaptura do
grupo PB e apenas o macho reprodutor e o macho subadulto foram
recapturados. Na mesma data e no local de captura do grupo PB, foram
capturadas duas fêmeas adultas provenientes do grupo BEII. Em 22 de julho
de 2014 uma nova recaptura foi realizada nesse grupo. Apenas três indivíduos
foram recapturados (macho reprodutor, macho subadulto e uma das fêmeas). A
fêmea encontrava-se prenha durante a re-captura.
O grupo BEII era composto por 14 indivíduos, cinco machos, sete
fêmeas e dois filhotes com sexo não identificados (Tabela 8). O macho
reprodutor desse grupo era um dos mais antigos monitorados, tendo sido
capturado pela primeira vez em outubro de 2000. Os demais machos eram um
adulto, um subadulto, um juvenil e um infantil. As fêmeas eram compostas por
91
uma adulta reprodutora, uma adulta, três subadultas, uma juvenil e uma infantil.
Em 13 de fevereiro de 2014, duas fêmeas subadultas dispersaram para o
grupo BEII e foram recapturadas na plataforma desse grupo. Em 13 de maio de
2014, o grupo foi considerado desaparecido após um mês de procura intensa
no fragmento e no redor, usando a telemetria e playbacks.
Tabela 8. Mudanças na composição dos grupos estudados na Fazenda Boa Esperança ao longo do estudo. Grupos
Período de capturas
Indivíduos
Machos Reprodutores
Fêmeas Reprodutoras
Machos Subadultos
Fêmeas Subadultas
Imaturos Total
BEI 11/09/13 1 1 3 0 0 5 12/02/14 1 1 3 0 0 5 09/06/14 1 1 3 0 2 7 PB 16/09/13 1 1 2 2 0 6 13/02/14 1 0 1 2 0 4 22/07/14 1 1 1 0 0 3 BEII* 17/09/13 1 1 3 4 5 14 10/04/14 1 1 3 2 3 10 22/07/14 0 0 0 0 0 0 *Grupo desaparecido
ÁREA DE USO
Durante a amostragem dos grupos BEI, PB e BEII, 210, 247 e 89
localizações georreferenciadas foram coletadas, respectivamente. Além dos
dias amostrados, avistamentos ocasionais foram registrados e utilizados para
delimitar as áreas de uso dos grupos, sendo 13 pontos para o grupo BEI, 14
para PB e 16 para BEII.
A área de uso do grupo BEII foi a maior área encontrada (Figura 7;
Tabela 9). Além da área de uso total dos grupos, utilizamos o estimador Kernel
95% para observar as diferentes áreas de uso apresentadas pelos grupos
separadas por estação (Tabela 9). Os grupos BEI e BEII apresentaram maiores
áreas de uso durante a estação chuvosa, enquanto que o grupo PB apresentou
área de uso maior durante a estação seca (Figura 10). Observamos que o
tamanho do grupo pode ter influenciado no tamanho do território, conforme
observado por Hankerson (2008) para animais que habitam uma Reserva
Biológica protegida. O grupo PB atravessa mais o corredor em direção a BEII
do que o inverso, uma vez que a qualidade do fragmento BEII é bem melhor
que PB.
92
A B
Figura 7. Estimativas de uso de área dos três grupos de MLDs na Fazenda Boa Esperança calculadas utilizando o (A) Kernel 95% (B) Kernel 50%.
Tabela 9. Áreas de uso dos grupos da Fazenda Boa Esperança. Grupos Estação Métodos/Área de Uso (ha)
Kernel 95% Kernel 50% BEI Seca 6,79 - Chuvosa 7,95 - Total 6,93 1,00 PB Seca 17,24 - Chuvosa 15,49 - Total 15,31 2,19 BEII Seca 12,47 - Chuvosa 33,76 - Total 26,36 3,27
O corredor ecológico facilitou a movimentação dos indivíduos dos grupos
PB e BEII em ambas as estações e mesmo o grupo BEI habitar um fragmento
sem conexão através do corredor, porém considerado funcionalmente
conectado para possíveis dispersores através da matriz de pasto de 100
metros, o comportamento desse grupo é diferente e os mesmos podem não ter
tido motivações para realizar incursões para outros fragmentos. Durante a
estação seca, foram obtidos apenas 18 pontos do grupo BEII, pois o grupo
desapareceu no começo dessa estação. As áreas centrais calculadas através
do Kernel 50%, não aparecem no corredor, porém os grupos PB e BEII
apresentam áreas centrais nas bordas do corredor dentro de seus fragmentos
de origem (Figura 9).
93
A B Figura 8. Estimativa da área de uso dos três grupos de MLDs na Fazenda Boa Esperança durante a (A) estação chuvosa e (B) estação seca. AX2 = BEI; EB = PB; EX = BEII.
Há diferença entre os tamanhos médios das áreas de uso totais e
sazonais entre os três grupos. O grupo BEII apresenta uma área maior que os
demais grupos observados. Na comparação entre os três grupos com as
variáveis das estações seca, chuvosa e total, observamos que há diferença
significativa (Anova: F= 5,47, p < 0,04).
Os três grupos apresentaram tamanho de território semelhante durante
ambas as estações. Isso demonstra que os grupos utilizam os fragmentos de
maneira semelhante ao longo do ano, sendo assim as diferenças entre o
tamanho da área de uso para a estação, pudemos observar que não há
diferença significativa (Anova: F = 1,64, p > 0,33).
O grupo PB foi o grupo que mais se sobrepôs em relação aos demais.
Como seu habitat é considerado o de menor qualidade, entende-se que o
mesmo expanda suas áreas para outros fragmentos em busca de recursos
(Tabela 10). A partir da análise realizada, observamos que, ao mensurar a
sobreposição usando a área sobreposta do kernel 95%, os valores de
sobreposição são diferentes para cada grupo; por exemplo, 24,3% da área de
uso do grupo BEII tem sobreposição com o grupo PB, enquanto a área de uso
do grupo PB sobrepõe-se em 80,3% com o a do grupo BEII.
94
Tabela 10. Sobreposição entre as áreas dos grupos, usando a Área do Kernel (AK) para as áreas de uso sazonal e total dos grupos. Grupos
Grupos Sobrepostos
Seca
Chuvosa
Total
BEI-PB 21.4% 23.5% 13.3% BEI-BEII 0% 17.6% 20% PB-BEI 4.8% 6.7% 3.2% PB-BEII 51.6% 72.8% 80.3% BEII-BEI 0% 1.5% 1.4% BEII-PB 19.8% 22.1% 24.3%
O corredor não fez parte das áreas de uso centrais (Kernel 50%) de
nenhum dos grupos observados e foram encontrados apenas 1%, 3% e 9%
dos pontos georreferenciados dentro do corredor pelos grupos BEI, PB e BEII
respectivamente. Foram registrados 42 encontros entre os grupos PB e BEII e
42 encontros de defesa de território para os grupos BEII e PF. No entanto, ao
observa-se que a área de uso pelo kernel 95% se sobrepõe com o corredor
para os grupos PB e BEII (Figuras 9 e 10), tanto para as áreas de uso totais
quanto para as sazonais.
DISCUSSÃO
COMPOSIÇÃO DOS GRUPOS DE MICOS-LEÕES-DOURADOS
O grupo BEII foi reintroduzido no fragmento BEII em 2000, enquanto o
grupo BEI teve sua reintrodução realizada em 2001 no fragmento BEI. Ao
analisar o histórico dos grupos (dados cedidos pela equipe de campo da
AMLD), foi possível observar várias mudanças na composição dos grupos ao
longo dos anos. A dinâmica populacional que ocorre entre os fragmentos
estudados foi observada por Coelho (2009) e constatada que dispersores se
deslocaram entre BEII e PF e entre BEII e BEI. O grupo que habita PF foi
criado devido à essa dinâmica, uma vez que animais provenientes de BEII e
BEI se uniram e formaram um novo grupo que passou habitar PF
Apenas o grupo BEI se manteve estável durante o experimento. Ao
longo do experimento, 42 encontros entre PB e BEII no corredor ecológico
foram acompanhados pela equipe. O grupo PB começou a sofrer alterações
em sua composição à partir da morte da fêmea reprodutora MP73. Após a
95
morte dessa fêmea, os indivíduos EB2, EB3 e EB4 desapareceram e não foram
encontrados nos fragmentos próximos e nem como indivíduos satélites. Em
fevereiro de 2014, observou-se a emigração de duas fêmeas MP77 e MP78 do
grupo BEII para esse grupo, uma vez que a vaga para fêmea reprodutora de
PB estava disponível.
Após a entrada das duas fêmeas, observaram-se maiores localizações
do grupo no fragmento BEII, uma vez que as fêmeas eram provenientes desse
fragmento e expandiram a área de uso do grupo PB para alguns locais do
fragmento BEII. Segundo Oates (1987), a composição dos grupos também é
um fator que afeta o tamanho da área de vida de um grupo. A equipe de
campo ainda presenciou sete travessias pelo corredor. Notou-se que o grupo
não abandonou o fragmento da mata de pindoba, sempre sendo localizados
em ambos os fragmentos.
A oportunidade de ocupar uma vaga reprodutiva, como no caso de PB
que tinha a vaga reprodutiva da fêmea desocupada, também influencia a
decisão de saída de um indivíduo do seu grupo de origem para um potencial
novo grupo ou junção com um parceiro reprodutivo (possibilidade da fêmea
filha dos reprodutores de PB em se juntar com um macho de outro grupo)
(Pusey e Packer, 1987). Observou-se a imigração de duas fêmeas do grupo
BEII para o grupo PB, situação esperada quando se tem a oportundiade de
assumir uma vaga reprodutiva em um grupo vizinho (Baker e Dietz, 1996).
Durante o monitoramento pós recaptura do grupo BEII, notou-se que
apenas quatro indivíduos compunham o grupo. A partir do dia 13 de maio de
2014, não foi possível localizar mais nenhum indivíduo desse grupo. Foram
realizadas campanhas de campo com auxílio de telemetria convencional e
metodologia de playbacks em busca do grupo na Fazenda Boa Esperança e
nos fragmentos das fazendas vizinhas, com a intenção de descobrir se o grupo
BEII havia dispersado para outros fragmentos, porém não foi obtido sucesso
em tais incursões e o grupo foi considerado como desaparecido. Como os
indivíduos reprodutores desse grupo eram animais com idade avançada, talvez
esses animais tenham morrido e consequentemente o grupo se desmembrou.
Em aproximadamente um ano de estudo, houveram mudanças
demográficas relacionadas a oportunidades de reprodução, ao tamanho do
fragmento e à conectividade. Apesar da saturação dos fragmentos, do ponto de
96
vista conservacionista, o uso frequente do corredor por dois dos grupos e a
observação da emigração e consequente reprodução devido à vaga
reprodutiva disponível em um deles sugerem que o corredor facilitou esse
evento de emigração.
ÁREA DE USO
O valor médio da área de uso dos grupos da Fazenda Boa Esperança,
através do estimador Kernel, é de 16,2 hectares. Kierulff et al. (2002) ressaltam
que as diferenças entre tamanhos de áreas de uso encontradas nas diferentes
populações do gênero Leontopithecus possuem relação com os diferentes
habitats, com a quantidade de recursos disponíveis e também com a qualidade
do habitat. Quanto menor a qualidade do habitat, maior é a área de vida. Existe
uma tendência de que espécies que ocupam habitats com menor qualidade ou
grandes variações na disponibilidade de recursos devido à sazonalidade usem
áreas maiores para suprir suas necessidades (Mazur et al., 2013). Carvalho et
al. (2015) evidenciam que os fragmentos florestais da Fazenda Boa Esperança
apresentam alterações na florística e nos padrões estruturais resultantes das
modificações que os mesmos sofreram com a fragmentação e a ação
antrópica. As ações antrópicas que reduziram as áreas florestais contribuíram
para o isolamento das populações de MLDs da fazenda e com a movimentação
interfragmentar através do corredor, uma vez que PF é predominada pela
pindoba, uma espécie que não propicia frutos para os MLDs.
Neste estudo observamos que L. rosalia ocupa áreas muito menores do
que o esperado em estudos anteriores (Dietz et al., 1997; Lapenta et al., 2007;
Procópio-de-Oliveira et al., 2008; Hankerson e Dietz, 2014). Um exemplo é o
grupo BEI, que habita um fragmento de apenas 9 hectares, o que representa
25% do tamanho mínimo de um território social. Entretanto, permanece em
aberto a avaliação de quais são as consequências comportamentais, genéticas
e de sobrevivência para esses grupos em fragmentos tão pequenos e isolados.
Diferentemente dos estudos anteriores, em que os grupos habitam áreas de
Reserva Biológica preservada e apresentam territórios maiores, este estudo
apresenta áreas territoriais menores provavelmente por estarem encurralados
em fragmentos pequenos, resultando em grande sobreposição e muitos
97
encontros. Dessa forma, podemos observar um estresse social que pode afetar
a estabilidade dos grupos.
Coelho (2009) destaca que grupos grandes de MLDs não são estáveis e
são mais facilmente desestabilizados que grupos menores. São mais
frequentemente observados em fragmentos do que em áreas protegidas como
as Reservas Biológicas e apresentam mais de uma fêmea reprodutora na sua
composição. O tamanho reduzido dos fragmentos pode explicar as oscilações
demográficas e instabilidade desses grupos sociais, uma vez que ele influencia
na dispersão, formação de casais, territorialidade e tolerância social entre
indivíduos e grupos, além de provocar alterações comportamentais (Turner,
1996). Além disso, o tamanho das áreas de uso é menor do que o observado
para espécie. A qualidade do ambiente e as alterações na disponibilidade de
recursos, interfere na população, já que esta é dependente do ambiente para
obter recursos alimentares e também abrigos (Schmidlin, 2004).
A análise do tamanho territorial total e sazonal dos grupos PB e BEII
incluem o corredor na área de uso. As variações no ambiente, densidade e
disponibilidade de recursos chaves afetam diretamente no tamanho e a
estabilidade temporal do território dos micos-leões (Valladares-Padua, 1993;
Dietz et al., 1997; Prado, 1999; Rylands e Kleiman, 2002). Ao utilizar o Kernel
50%, obtivemos as áreas de uso centrais dos grupos durante todo o período de
coleta de dados e podemos observar uma dependência dos MLDs com relação
a floresta. O grupo BEII apresenta grande frequência de ocorrência nas áreas
periféricas do fragmento próximas ao corredor, provavelmente defendendo o
seu território, uma vez que foram observados 42 encontros entre os grupos PB
e BEII, cada um em sua área periférica próxima ao corredor.
Já era esperado observar diferenças no tamanho da área de uso entre
os grupos, uma vez que eles habitam fragmentos de diferentes tamanhos e
qualidade. As áreas de uso dos grupos BEI e PB foram semelhantes em ambas
estações, porém a área de uso do grupo BEII apresentou grande mudança no
tamanho em relação a sazonalidade, mas é válido lembrar que esse grupo
desapareceu durante a estação seca e comprometeu a coleta de dados. As
mudanças territoriais desse grupo tiveram relação com a mudança na
composição do grupo, uma vez que o grupo, após “perder” duas fêmeas para
98
PB se afastou da área próxima ao corredor e passou a utilizar áreas mais
distantes do corredor.
O grupo PB foi o que mais apresentou sobreposição com relação aos
demais grupos, apesar de a avaliação da sobreposição sazonal ter ficado
comprometida devido ao baixo número de localizações do grupo BEII na
estação seca. Na estação seca, os animais tendem a defender mais o território,
uma vez que a disponibilidade de recursos fica comprometida e influencia nos
deslocamentos exploratórios dos indivíduos. Já na estação chuvosa essa
sobreposição de área é mais tolerada, pois ocorre um maior compartilhamento
da área, porque tem uma disponibilidade muito maior de recursos e não tem
tanta necessidade de competição pelos mesmos e nem necessita de grandes
deslocamentos em busca destes.
A sobreposição de dados de movimento de vários grupos monitorados
simultaneamente oportuniza quantificar espacialmente e temporalmente as
interações entre os indivíduos (Wakefield et al. 2013; Demšar et al . 2014;
Kranstauber et al., 2016). Assim como observado por Prado (1999), Raboy e
Dietz (2004), Schmidlin (2004), Lapenta et al. (2007), Procópio-de-Oliveira et
al. (2008), as áreas de sobreposição dos grupos PB e BEII se deram nas
periferias das áreas de vida destes dois grupos e no corredor ecológico que
conecta os dois fragmentos, o que pode reforça a ideia de que os grupos se
concentram nas fronteiras próximas ao corredor com intuito de defender seus
territórios. Assim como observado por Coelho (2009), a invasão de um território
por um grupo vizinho levou a uma perda grande, iniciando a alteração na
composição de um grupo através da emigração de duas fêmeas e
posteriormente no desaparecimento do restante do grupo.
Não foram detectadas áreas centrais de uso no corredor. Como esse
corredor não possui fontes alimentares ressalta-se que o mesmo foi utilizado
para travessias. Este corredor possibilitou a visualização de mais movimentos
entre os fragmentos, tanto pelo grupo PB que habita a PF como pelo grupo
BEII que habitava o fragmento BEII. O grupo BEI ficou isolado e, mesmo a
distância entre os fragmentos que eles precisariam percorrer ser menor do que
a do corredor, não foram observadas movimentações do grupo BEI para a PF e
nem do grupo PB para o fragmento BEI. Isso sugere que a matriz de pastagem
99
entre os fragmentos inibe o movimento dos indivíduos, se comparada à
situação do corredor mais sul.
Através da área de uso dos grupos foi possível inferir que os grupos PB
e BEII atravessam o corredor e utilizam os fragmentos vizinhos. A telemetria
convencional possibilitou a observação do uso do corredor pelos grupos
monitorados, porém não foi possível quantificar a frequência de uso do
corredor, uma vez que os dados não foram coletados continuamente. Em
estudo paralelo a esse com telemetria digital, não foram detectadas travessias
como com a telemetria convencional. O monitoramento auxiliado de telemetria
convencional e observações diretas da equipe de campo fornecem dados
importantes para entendermos a dinâmica de grupos em pequenos fragmentos,
otimizando informações sobre a biologia e ecologia da espécie, como por
exemplo, a utilização do corredor ecológico.
Uma recomendação para estudos futuros que usem telemetria
convencional é que os grupos sejam acompanhados por dias consecutivos e
desde a saída do oco até o retorno para o oco. Acompanhar os animais
durante o dia inteiro pode apresentar uma melhor visão das áreas de uso dos
grupos, pois a espécie leva em consideração a escolha dos ocos de dormida é
influenciado pela disponibilidade de recursos (Prado, 1999; Kierulff et al., 2002;
Kleiman e Rylands, 2002; Schmidlin, 2004). Longos intervalos entre as coletas
de dados reduzem fortemente as chances de se observar as travessias através
de corredores.
Também é de extrema importância a instalação de uma estação fixa de
coleta de dados pluviométricos na região dos trabalhos com MLDs, pois a
ausência dessa informação impossibilita análises mais aprofundadas relativas
a como os animais sofrem interferência da dinâmica das estações. As
alterações sazonais influenciam nas mudanças comportamentais sofridas pelas
populações, pois interferem diretamente na procura de recursos alimentares e
locais alternativos, uma vez que os recursos sazonais também são importantes
na manutenção dos MLDs em períodos de baixa disponibilidade de recursos
preferidos pela espécie (Kierulff et al., 2002).
Com os dados coletados, pode-se concluir que o corredor ecológico
estudado atingiu seu objetivo conservacionista, possibilitou o deslocamento dos
100
MLDs entre fragmentos isolados, bem como a troca genética, decorrente da
dispersão de indivíduos entre os grupos que utilizaram o corredor.
Esse é o primeiro estudo que avaliou quantitativa e diretamente o uso de
corredores por micos-leões-dourados. Nós avaliamos como ocorre a dinâmica
de composição de grupos de MLDs em paisagens muito fragmentadas, e
verificamos áreas de uso bem menores do que o esperado em estudos
anteriores. Esse estudo ainda permitiu observar que o corredor: é utilizado para
deslocamentos, uma vez que as espécies vegetais disponíveis no corredor não
propiciam fonte alimentar e nem abrigo; e que conecta fragmentos vizinhos e
que são utilizados por grupos vizinhos para compor sua área de uso. Além
disso, apesar de não haver como indicar que esse fator foi determinante, as
análises apresentadas indicam que o corredor facilitou eventos de emigração e
imigração entre grupos vizinhos.
AGRADECIMENTOS
Agradecemos as fontes de financiamento da pesquisa: Lion Tamarins of
Brazil Fund, Idea Wild, Cleveland Metroparks Zoo, FAPERJ (bolsa de
doutorado: 101.448/2011) e CAPES (bolsa de doutorado sanduíche: BEX -
10792/14-7). Obrigada a Equipe de campo da AMLD, Patrícia Santiago, Cassio
Machado e Fabiana Spinelli pelo auxílio nas coletas de dados.
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111
DISCUSSÃO GERAL
Entender o uso do espaço por espécies em extinção é um fator
determinante para a tomada de decisões para o planejamento da conservação.
A técnica de radiotelemetria permite obter informações sobre a ecologia,
o comportamento de populações silvestres, área de vida, padrão de
deslocamento, utilização de habitats e padrões de atividades, mesmo que a
distância, através de um transmissor acoplado ao animal que emite sinais de
rádio captados por um receptor (Jacob e Rudran, 2006). Apenas seis estudos
com diferentes espécies (Selonen e Hanski, 2003; Dzialak et al., 2005;
Castellón e Sieving, 2006; Gillies e St. Clair, 2008; Asari et al., 2010; LaPoint et
al., 2013) e um estudo com MLDs (Coelho, 2009) avaliaram o uso de
corredores ecológicos através dessa técnica.
A radiotelemetria é uma metodologia eficiente para o acompanhamento
dos animais em vida livre, mas demanda muito tempo e investimento e
normalmente restringe-se a apenas a uma única espécie.
Apesar da telemetria ser uma boa ferramenta para rastrear padrões de
movimento animal, os dados que a mesma gera, muitas vezes são de difícil
interpretação (Patel et al., 2015). Mesmo com o equipamento de telemetria
automatizada digital ter apresentado problemas, tanto ele quanto a telemetria
convencional foram capazes de apresentar dados referentes ao uso do
corredor pelos MLDs, corroborando com Bueno, 2004 e Rocha et al., 2006 que
os corredores devem servir de canal para deslocamentos entre fragmentos
anteriormente separados.
Detectar a presença dos MLDs e a ausência dos saguis nos corredores
com o uso da telemetria digital automatizada é de extrema relevância para
entendermos como a biologia da conservação, principalmente em paisagens
alteradas e dinâmicas metapopulacionais (Hanski e Thomas, 1994; Rodrigues
et al., 2000; Gaston e Rodrigues, 2003; Brotons et al., 2004; Cushman e
McGarigal, 2004).
O entendimento sobre os padrões de uso do habitat por uma espécie
são extremamente importantes para compreender a ecologia animal (Hart et
al., 2015). É importante compreendermos os movimentos dos saguis invasores
na área de ocorrência dos MLDs por eles fornecerem informações críticas para
112
o manejo da conservação, compreender como a espécie utiliza a paisagem e
contribuir para estudos que apontem os impactos causados a fauna local.
Uma alternativa para obter dados mais precisos de localização dos
MLDs seria a utilização de colares de GPS, porém, esses colares ainda são
muito grandes e pesados, tornando-se inviáveis para essa espécie. Camp et al.
(2016) observaram que a cobertura vegetal reduziu significativamente o
desempenho da telemetria GPS, o que poderia comprometer o desempenho
com os MLDs, uma vez que a espécie é arborícola e utiliza, na maioria das
vezes, ocos como locais de dormida.
A telemetria convencional possibilitou observar como este corredor é
utilizado e também através dos parâmetros demográficos que foram capazes
de detectar a taxa de imigração e emigração e ocupação de áreas, mesmo que
o fluxo gênico não tenha sido medido diretamente, observação semelhante a
que Beier e Noss (1998) e Coelho (2009) observaram em seus estudos.
Diferentemente do que foi observado por McCann et al. (2003); Nasi et
al. (2007); Sáenz-Jiménez (2010); Tesfaye et al. (2013), apesar do corredor
fazer parte da área de uso de dois grupos estudados, a espécie não utilizou o
corredor como extensão do habitat. Esse corredor não possui espécies
vegetais que propiciem locais de dormida para os MLDs.
Segundo Spironello (2001), uma forma de se investigar efeitos de
fragmentação em primatas é a realização de estudos de área de vida, pois este
tipo de estudo possibilita análises de requerimentos de áreas para futuras
iniciativas de conservação em fragmentos. A área em que se localizam os
fragmentos desse estudo é amplamente fragmentada e desconexa, dificultando
oportunidades de expansões de território e oportunidades reprodutivas para
indivíduos em idade reprodutiva.
Habitats fragmentados tendem a isolar populações e limitar as
oportunidades de dispersão (Oklander e Corach, 2013). A dispersão é de
extrema relevância para a manutenção da conectividade populacional e
também para diminuir o risco de extinção e a perda de variabilidade genética
entre as populações (Pope, 1992; With e King, 1999; Gonçalves et al., 2003;
Ezard e Travis 2006).
A capacidade de dispersão de primatas em florestas fragmentadas é um
fator importante para a sobrevivência das espécies em longo prazo, pois além
113
de depender de características específicas de cada espécie também depende
da configuração espacial da paisagem. A redução na habilidade de dispersão
causada pela fragmentação obriga espécies de primatas a viverem em
pequenos fragmentos, o que altera seus padrões de forrageamento e
atividades, sua organização social e condições fisiológicas (Estrada e Coates-
Estrada, 1996; Chiarello e de Melo, 2001; Clarke et al., 2002; Bicca-Marques,
2003).
A presença de corredores é fundamental para a conservação,
principalmente em espécies que dispersam individualmente, pois contribuem
para a dinâmica de metapopulações e conectam fragmentos que antes eram
isolados e limitantes para o movimento individual (Swart e Lawes, 1996).
Estrada e Coates-Estrada (1996), McCann et al. (2003), Coelho (2009),
Peng-Fei et al. (2009), Boyle e Smith (2010), McLennan e Plumptre (2012),
Bracebridge et al. (2013), Tesfaye et al. (2013) observaram a dispersão de
diferentes espécies de primatas em ambientes conectados através de
corredores ecológicos. Os corredores devem proporcionar um aumento na
capacidade de dispersão de primatas de maneira que contribua para a
sobrevivência em longo prazo das populações (Ceballos-Mago e Chivers,
2013).
A ausência de conexão em fragmentos florestais isolados pode alterar a
estrutura de uma população animal, afetando sua diversidade genética bem
como o comportamento dos animais, pois contribui para mudanças na área de
vida e afeta os padrões de movimentação animal (Trombulak e Frissell, 2000;
Huck et al., 2011).
Apenas o estudo de Razakamaharavo et al. (2010) identificou
diretamente o fluxo gênico entre populações de lêmures. Coelho (2009) relata
um caso em que o corredor proporciona a interação entre grupos e a formação
de um novo grupo e consequentemente transferência de genes entre a
população. Apesar de pouca informação sobre os impactos do isolamento e
redução genética da diversidade de primatas, dados genéticos apresentam
elevada importância para a conservação destes animais (Milton et al., 2009).
Nem sempre conexões são benéficas à espécie, podendo levar a
desmembramento demográfico através de conflitos (Coelho, 2009). O grupo
BEII começou a se desmembrar após a saída de duas fêmeas sub-adultas para
114
o grupo PB e uma dos questionamentos que levantamos é se a saída dessas
fêmeas contribuiu para o desaparecimento do grupo BEII.
Corredores ecológicos visam propiciar a conexão entre fragmentos e
consequentemente aumentar as áreas de habitat de primatas, bem como
elevar o fluxo gênico das espécies para que não haja endogamia e perda da
variabilidade genética.
Estudos como o de Ceballos-Mago e Chivers (2013), sugerem a criação
de corredores ecológicos para aumentar a área de dispersão de primatas entre
fragmentos florestais. Uma sugestão viável e sustentável seria o aumento da
conectividade de florestas utilizando corredores agroflorestais (Asare et al.,
2014; Cullen Jr. e Valladares-Paduá, 2012). Essa iniciativa beneficia também os
produtores rurais ao mesmo tempo em que promove a conexão entre
fragmentos inicialmente isolados. É um ponto positivo para que produtores
rurais sejam motivados a contribuir para a conservação dos habitats.
Outra sugestão que pode contribuir para as espécies que habitam
ambientes altamente fragmentados devido à agricultura seria a implantação da
agricultura sintrópica. A agricultura sintrópica criada por Ernst Gotsch propõe
inovar a produção agrícola de forma mais harmoniosa com o meio ambiente,
através de princípios e técnicas que viabilizam integrar produção de alimentos
à dinâmica de regeneração natural de florestas (Gotsch, 1997; Andrade e
Pasini, 2014). Esse tipo de agricultura poderia contribuir para a repopulação de
áreas anteriormente inóspitas bem como ampliar o habitat de várias espécies
animais.
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121
CONSIDERAÇÕES FINAIS
Como a dispersão é um processo ecológico importante na sobrevivência
das espécies, observa-se a necessidade que a paisagem seja permeável e
permita a movimentação interfragmentar com as mais diferentes finalidades
(abrigo, alimento, reprodução). A movimentação entre fragmentos varia desde
movimentos diários como padrões de forrageamento até movimentos
dispersivos que ocorrem sazonalmente e apresentam longas distâncias. Ainda
se observam fatores que influenciam na dispersão que são, além da perda de
habitat, a invasão de espécies exóticas e mudanças climáticas.
Os corredores ecológicos compõem uma das estratégias
conservacionistas mais promissoras, pois diminuem a distância entre os
fragmentos e contribuem para que a movimentação das espécies em áreas
protegidas e evitam que elas se exponham durante movimentação em áreas
abertas, como matriz de pastagem. Corredores ecológicos visam propiciar a
conexão entre fragmentos e consequentemente aumentar as áreas de habitat
das espécies, bem como elevar o fluxo gênico das espécies para que não haja
endogamia e perda da variabilidade genética. Os corredores ecológicos
implementados pela Associação Mico Leão Dourado têm cumprido seu papel
de conectar fragmentos isolados e propiciar incremento na mobilidade das mais
diferentes espécies de vertebrados (Carlos, 2006; Ahmadnia, 2013). Os micos-
leões-dourados, espécie bandeira da implementação dos corredores na Mata
Atlântica da baixada fluminense, foram avaliados em apenas um corredor
ecológico e foi constatado que a espécie tem se utilizado dessa ferramenta
ecológica para travessias que ampliaram suas áreas de uso e propiciaram
imigração e emigração em grupos vizinhos que habitam os fragmentos
conectados pelo corredor.
Dois diferentes equipamentos e metodologias foram utilizados para
avaliar a viabilidade de corredores ecológicos: Radiotelemetria digital
automatizada e radiotelemetria convencional.
A radiotelemetria digital automatizada possui a vantagem de requerer
menos tempo dos pesquisadores em campo, além de ser menos intrusiva no
ambiente e no comportamento dos indivíduos. Porém o equipamento testado
ainda necessita passar por melhorias para que possa contribuir na coleta de
122
dados mais precisos e completos da atividade dos MLDs em paisagens
fragmentadas conectadas ou não. Para que esse equipamento possa
responder a questões referentes ao uso do corredor ecológico pelos micos-
leões-dourados, é necessária uma mudança na metodologia proposta, mais
receptores devem ser inseridos nas proximidades do corredor e também dos
fragmentos. Com esse equipamento não é possível obter dados referentes a
área de uso dos grupos, uma vez que o relevo influencia na atuação do
equipamento e não é possível conseguir a localização exata dos indivíduos, o
que não possibilita a tomada de pontos georreferenciados. Sugere-se o uso
desse equipamento para estudos relacionados a presença e travessias nos
corredores ecológicos.
A radiotelemetria convencional possui como vantagem o
acompanhamento dos animais em vida livre e a precisão na localização do
animal. Entretanto, é um método intrusivo, com equipamentos de alto custo e
necessita que o pesquisador desprenda muitas horas em campo para a
obtenção dos dados, o que eleva os custos do projeto, pois necessita de mais
recursos para pessoal, equipamentos, material de consumo e despesas com
transporte.
No estudo relacionado com grupos de MLDs em fragmentos conectados
por corredor ecológico, esse equipamento possibilitou a obtenção de dados
referentes a área de uso e constatou-se que o corredor atingiu uma das suas
metas que é a de propiciar movimentos entre fragmentos anteriormente
isolados. Porém não foram observados movimentos diretos dos animais dentro
do corredor durante a coleta de dados, apenas a evidência através das áreas
de uso que esses grupos têm utilizado o corredor ecológico para travessias e
consequentemente para a ampliação das suas áreas de uso.
Sugere-se que seja investigado o uso pela espécie em corredores de
diferentes tamanhos, larguras e composição. Recomenda-se que os grupos
passem a ser monitorados por dias consecutivos e completos (da saída do oco
até o retorno para o oco), para que aumentem as chances de observação das
travessias pelo corredor. A radiotelemetria convencional é amplamente
utilizada para monitoramento de grupos ou apenas indivíduos. Sugere-se que
esse equipamento seja utilizado para a obtenção de dados de área de uso,
123
movimentação, presença, comportamento, padrões de atividade e recurso
alimentar.
Devido a experiência em campo, concluimos que o equipamento mais
eficiente e viável para analisar o uso de corredores ecológicos por MLDs é a
radiotelemetria convencional. Esse equipamento é amplamente utilizado pela
Associação Mico Leão Dourado para o monitoramento da espécie e tem sido
bastante eficiente e apresentado poucas falhas, apesar de demandar muito
tempo da equipe em campo.
O objetivo inicial do estudo tentou aliar as duas metodologias para
identificar qual delas seria a mais eficiente e mais barata no monitoramento do
uso de corredores ecológicos por micos-leões-dourados, porém devido à
inúmeras falhas do equipamento digital automatizado, não foi possível obter
dados precisos que respondessem ao objetivo inicial. Para que essa pergunta
seja respondida, necessita-se que as recomendações de melhoria deste
equipamento sejam realizadas, podendo assim possibilitar que a junção desses
dois equipamentos possa contribuir para a obtenção de dados mais precisos e
detalhados da atividade dos MLDs em paisagens fragmentadas conectadas ou
não por corredores ecológicos.
Uma recomendação que merece atenção especial é a instalação de uma
estação fixa de coleta de dados pluviométricos na região dos trabalhos com
micos-leões-dourados, pois a ausência dessa informação impossibilita análises
mais aprofundadas e percepção de como os animais sofrem interferência da
dinâmica das estações.
Apesar do incremento populacional apresentado pelos MLDs nos últimos
anos, ainda há a necessidade da preservação e conservação dos
remanescentes da Mata Atlântica para assegurar a sobrevivência dessa
espécie na natureza. Faz-se necessário propiciar a conexão e proteção desses
fragmentos que asseguram não só a proteção dos micos-leões-dourados, mas
também de outras espécies animais e vegetais.
Os resultados obtidos com esses estudos contribuem para um melhor
entendimento das tecnologias utilizadas e da relevância da implementação dos
corredores ecológicos na Mata Atlântica da baixada fluminense. Estes
resultados servem como ponto de partida para melhorias nas metodologias e
equipamentos utilizados e podem servir como base para a realização de
124
estudos em longo prazo que forneçam maiores e importantes informações para
a conservação de espécies ameaçadas de extinção como o mico-leão-dourado.
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Ahmadnia, S. 2013. Animal Dispersion and Man-Made Corridors in the
Coastal Forests of the São João River Basin, Rio de Janeiro, Brazil.
Monografia. University of La Verne, Califórnia, Estados Unidos. 76p.
Carlos, H. S. A. 2006. Uso de corredores florestais e matriz de pasto por
pequenos mamíferos em Mata Atlântica Dissertação de Mestrado apresentada
a Pós-Graduação em Ecologia, Conservação e Manejo da Vida Silvestre –
Universidade Federal de Minas Gerais. Belo Horizonte.
![Blocos econ micos [modo de compatibilidade]](https://static.fdocumentos.tips/doc/165x107/5583683cd8b42a9c2b8b4c64/blocos-econ-micos-modo-de-compatibilidade.jpg)
