Universidade Federal de Ouro Preto Instituto de Ciências Exatas …‡ÃO... · iii AGRADECIMENTOS...
86
Estrutura de comunidade de pequenos mamíferos em áreas afetadas por plantações de milho (Zea mays) e estradas na Serra do Ouro Branco, Minas Gerais Caryne Aparecida de Carvalho Braga Orientadora: Maria Rita Silvério Pires Ouro Preto 2011 Universidade Federal de Ouro Preto Instituto de Ciências Exatas e Biológicas Departamento de Biodiversidade, Evolução e Meio Ambiente Laboratório de Zoologia dos Vertebrados
Transcript of Universidade Federal de Ouro Preto Instituto de Ciências Exatas …‡ÃO... · iii AGRADECIMENTOS...
Estrutura de comunidade de pequenos mamíferos em áreas afetadas por plantações de milho (Zea mays) e estradas na Serra do Ouro Branco,
Minas Gerais
Caryne Aparecida de Carvalho Braga
Orientadora: Maria Rita Silvério Pires
Ouro Preto
2011
Universidade Federal de Ouro Preto
Instituto de Ciências Exatas e Biológicas
Departamento de Biodiversidade, Evolução
e Meio Ambiente
Laboratório de Zoologia dos Vertebrados
ii
EPÍGRAFE
DARWIN & DEUS
(Carlos Ruas)
iii
AGRADECIMENTOS
Sempre achei difícil escrever os agradecimentos de um trabalho, são tantas pessoas
importantes envolvidas em tantas etapas de igual importância. Tem gente que consegue ser
engraçado e fazer um bom agradecimento, não tenho toda essa criatividade... Mas vamos lá...
Me passaram algumas receitinhas e disseram que em primeiro lugar você deve agradecer a
quem financiou ao seu trabalho, pois foi o principal responsável por ele acontecer. Assim,
quero agradecer grandemente a FAPEMIG que financiou o trabalho através do Biota Minas e a
UFOP, através do Programa de Pós Graduação em ecologia de Biomas Tropicais e a seção de
Transportes que ofereceu a logística necessária. Depois disso, a receita diz que posso
agradecer quem eu quiser e como eu quiser.
Gostaria de agradecer a professora Maria Rita, que agüenta minhas loucuras desde a
graduação e consegue segurar a minha vontade de “salvar o mundo”, sem fazer com que eu me
sinta tolhida, respeitando minhas idéias e sonhos e sempre dando todo o suporte que preciso.
Aos meus fiéis parceiros que entraram de cabeça nessa briga comigo e toparam a loucura de
Ouro Branco, Fifi, Adriele e Lorena. Consegui tirar o Fifi da sua idéia de coletar lagartos na
África para coletar em Ouro Branco comigo e o menino trabalhou demais!! Depois de
convencê-lo, eu e ele insistimos para Adriele entrar no projeto, aí o trio de campo estava
formado e pronto para o que desse e viesse. Lorena foi nossa interlocutora com a população e
devido a todo o carinho e atenção que recebemos podemos ver o quanto ela é boa nisso. Meus
escudeiros que entre mortos e feridos, enfrentaram os campos e taxidermias: Rafael, Valéria e
Yuri; e claro, a Dani, única que conseguiu colocar ordem no caos e manter a coleção organizada
depois do furacão que eram as taxidermias e identificações pós-campo.
Aos moradores de Itatiaia que são pessoas super acolhedoras e sempre nos receberam tão
bem durante nossos campos. Em especial ao Sr Mariano, Dona Cecília, Robson que deixaram
que nós coletássemos em suas propriedades; ao Lucio, funcionário do Sr Mariano que nos
salvava dos cachorros e ajudava em tudo e ao Sr Válter e sua esposa, pelo pão com lingüiça
nosso de cada dia!
iv
Ao Vicente pelo auxílio no laboratório, e tantos outros técnicos da UFOP que infelizmente não
sei nem o nome de todos, mas vários ajudaram em muitas etapas diferentes, seja conseguindo
um reagente que eu não tinha na hora ou até mesmo ajudando a carregar o material de campo
e pesar serapilheira.
À família LZV que cada dia cresce mais: Vinícius (Bisk8), Ana Clara, Ceres, Caio, Michele, Bruna,
Krishna e todos os membros que já foram citados antes...
Aos Professores João Oliveira e Marcelo Weksler que me ajudaram na identificação de alguns
exemplares que teimavam em escapar em uma característica ou outra da descrição da espécie,
só para me confundir!
Ao Professor Adriano Paglia que discutiu alguns resultados comigo no início do ano, quando
eu estava em pânico pelos bichos terem sumido no ano de 2010 da estação Mariano.
Ao professor Hildeberto que cedeu seu laboratório para pesar a serrapilheira.
Aos membros da banca que, com certeza, vão contribuir para o trabalho ficar muito melhor.
Ao Rubens Modesto, secretário do programa pós-graduação, por sempre se desdobrar o
quanto pode para resolver nossos problemas!
Aos colegas do mestrado que sempre ajudaram e deixaram o curso muito mais interessante!
Aos professores que me mostraram a beleza e complexidade de ser uma bióloga, em especial
Yasmine!
Aos meus grandes amigos e mais do que irmãos: William, Roberth e Marcelle. Sem vocês eu
nunca teria conseguido chegar nem perto de ser a pessoa realizada e feliz que sou!
E finalmente e com certeza não menos importante, o meu parceiro em simplesmente todos os
momentos da minha vida, na verdade, o sentido da minha vida, Leandro!!! TE AMO!!!
SUMÁRIO
Agradecimentos .......................................................................................................................................................... iii
Quadros ..................................................................................................................................................................... vii
Figuras ..................................................................................................................................................................... viii
Resumo ......................................................................................................................................................................... 10
Abstract ........................................................................................................................................................................ 12
Introdução Geral ....................................................................................................................................................... 14
Metodologia Geral .................................................................................................................................................... 17
Área de estudo ...................................................................................................................................................... 17
Desenho amostral ............................................................................................................................................ 18
CAPÍTULO 1 ................................................................................................................................................................ 22
Levantamento de pequenos mamíferos da Serra do Ouro Branco ....................................................... 22
Introdução .............................................................................................................................................................. 22
Metodologia ............................................................................................................................................................ 23
Análises Estatísticas ....................................................................................................................................... 24
Resultados............................................................................................................................................................... 25
Discussão ................................................................................................................................................................. 36
CAPÍTULO 2 ................................................................................................................................................................ 40
O Milho influencia a comunidade de pequenos mamíferos? ................................................................... 40
Introdução .............................................................................................................................................................. 40
Hipóteses ............................................................................................................................................................ 42
Materiais e Métodos ............................................................................................................................................ 43
Caracterização das áreas de amostragem .............................................................................................. 43
Serapilheira ........................................................................................................................................................ 45
Cultura de milho na Serra do Ouro Branco ............................................................................................ 45
Análises Estatísticas ....................................................................................................................................... 46
Resultados............................................................................................................................................................... 48
Oferta de alimento ........................................................................................................................................... 58
Serapilheira ........................................................................................................................................................ 58
Reprodução ........................................................................................................................................................ 59
Discussão ................................................................................................................................................................. 60
Conclusão ................................................................................................................................................................ 63
Referências Bibliográficas ................................................................................................................................ 64
vi
CAPÍTULO 3 ................................................................................................................................................................ 71
Abstract .................................................................................................................................................................... 72
Resumo .................................................................................................................................................................... 72
Introdução .............................................................................................................................................................. 72
Materiais e métodos ............................................................................................................................................ 73
Análises estatísticas ........................................................................................................................................ 76
Resultados............................................................................................................................................................... 77
Referências Bibliográficas ................................................................................................................................ 82
vii
QUADROS
QUADRO 1. PEQUENOS MAMÍFEROS CAPTURADOS NA SERRA DO OURO BRANCO EM 2009 E
2010, BIOMAS BRASILEIROS NOS QUAIS A ESPÉCIE OCORRE E SE EXISTE REGISTRO PARA O
ESPINHAÇO, DE ACORDO COM LESSA ET AL. (2008). ............................................................................... 25
QUADRO 2. ABUNDÂNCIA DE CADA ESPÉCIE DE PEQUENO MAMÍFERO CAPTURADA NA
SERRA DO OURO BRANCO EM 2009 E EM 2010, DESTACANDOA ESTAÇÃO AMOSTRAL
“MARIANO” EM 2010. ............................................................................................................................................. 29
QUADRO 3. PEQUENOS MAMÍFEROS CAPTURADOS NA SERRA DO OURO BRANCO EM 2009 E
2010, ASSOCIADOS AOS RESPECTIVOS HÁBITOS LOCOMOTORES E DIETAS ................................. 31
QUADRO 4. NÚMERO DE RECAPTURAS POR ESPÉCIE EM CADA FRAGMENTO ESTUDADO NA
SERRA DO OURO BRANCO EM 2010. ................................................................................................................ 32
QUADRO 5. NÚMERO DE CAPTURAS DE PEQUENOS MAMÍFEROS POR ESPÉCIE NAS
ESTAÇÕES SECA, CHUVOSA E TRANSIÇÕES, PARA OS ANOS 2009/2010. ....................................... 33
QUADRO 6. MEDIDAS DE HÁBITAT REALIZADAS EM TODAS AS ÁREAS DE ESTUDO NA SERRA
DO OURO BRANCO EM 2010. ............................................................................................................................... 44
QUADRO 7. PEQUENOS MAMÍFEROS CAPTURADOS NA SERRA DO OURO BRANCO, BIOMAS
BRASILEIROS NOS QUAIS CADA ESPÉCIE OCORRE E HÁBITO ALIMENTAR, DE ACORDO COM
REIS ET AL. (2011). ................................................................................................................................................. 48
QUADRO 8. ABUNDÂNCIA DE CADA ESPÉCIE DE PEQUENOS MAMÍFEROS EM CADA ÁREA
AMOSTRADA NA SERRA DO OURO BRANCO, 2010 .................................................................................... 50
QUADRO 9. NÚMERO DE FÊMEAS REPRODUTIVAS E FÊMEAS INATIVAS DE OLIGORYZOMYS
NIGRIPES NA SERRA DO OURO BRANCO EM 2010. .................................................................................... 59
QUADRO 10. NÚMERO DE INDIVÍDUOS, NÚMERO DE CAPTURAS, SUCESSO DE CAPTURA E
NÚMERO DE ANIMAIS QUE MORRERAM DENTRO DA ARMADILHA EM CADA ESTAÇÃO
AMOSTRAL NA SERRA DO OURO BRANCO EM UM ANO DE COLETA. ................................................ 77
viii
FIGURAS
FIGURA 1. ÍNDICE PLUVIOMÉTRICO MENSAL DE 2010. DADOS DA ESTAÇÃO METEREOLÓGICA DA
GERDAU AÇOMINAS. .................................................................................................................................................................. 18
FIGURA 2. DESENHO AMOSTRAL UTILIZADO NA SERRA DO OURO BRANCO NO ANO DE 2010.
DETALHE DOS TRÊS TRANSECTOS EM FORMA DE Y INSTALADOS EM CADA AMBIENTE (BORDA COM
PLANTAÇÃO, BORDA COM ESTRADA E INTERIOR DO FRAGMENTO), DENTRO DE CADA ESTAÇÃO
AMOSTRAL (CECÍLIA, ROBSON E MARIANO). ................................................................................................................. 20
FIGURA 3. FOTOGRAFIA AÉREA DAS ESTAÇÕES AMOSTRAIS NA SERRA DO OURO BRANCO,
EM 2010. CADA CÍRCULO REPRESENTA UMA ESTAÇÃO AMOSTRAL E CADA ESTAÇÃO TEM
TRÊS AMBIENTES (ESTRADA, INTERIOR E PLANTAÇÃO). IMAGEM EXTRAÍDA DO GOOGLE
EARTH EM 29 DE JUNHO DE 2011. ................................................................................................................................ 20
FIGURA 4. DETALHES DE CADA ESTAÇÃO AMOSTRAL DA SEGUNDA ETAPA DO ESTUDO NA SERRA DO
OURO BRANCO, JANEIRO A DEZEMBRO DE 2010. IMAGEM EXTRAÍDA DO GOOGLE EARTH EM 29 DE
JUNHO DE 2011. ........................................................................................................................................................................... 21
FIGURA 5. ÁREAS AMOSTRADAS NA SERRA DO OURO BRANCO DURANTE A PRIMEIRA ETAPA
DO TRABALHO, JANEIRO A DEZEMBRO DE 2009. EXTRAÍDO DO GOOGLE EARTH, 29 DE
JUNHO DE 2011. ........................................................................................................................................................................ 23
FIGURA 6. ÍNDICE PLUVIOMÉTRICO MENSAL DE 2009. DADOS DA ESTAÇÃO METEREOLÓGICA DA
GERDAU AÇOMINAS. .................................................................................................................................................................. 24
FIGURA 7. ESPÉCIES DE PEQUENOS MAMÍFEROS DA SERRA DO OURO BRANCO, A- BLARINOMYS
BREVICEPS, B-ABRAWAYAOMYS RUSCHII, C- RHAGOMYS RUFESCENS, D- NECROMYS LASIURUS, E-
BIBIMYS LABIOSUS, F- RATUS NOVERGICUS, G- CERRADOMYS SUBFLAVUS, H- RHIPIDOMYS
MASTACALIS, I CALOMYS TENER, J OLIGORYZOMYS NIGRIPES, K- NECTOMYS SQUAMIPES, L- AKODON
SP, M- MONODELPHIS AMERICANA, N DIDELPHIS ALBIVENTRIS, O- GRACILINANUS MICROTARSUS, P-
MONODELPHIS DOMESTICA. ................................................................................................................................................... 28
FIGURA 8. ESTIMADOR DE RIQUEZA DE JACKNIFE PARA OS DOIS ANOS DE COLETA NA
ESTAÇÃO MARIANO (19.71±8.34). ................................................................................................................................ 30
FIGURA 9. RIQUEZA E INTERVALO DE CONFIANÇA ESTIMADOS, ATRAVÉS DO ESTIMADOR DE
JACKNIFE, PARA CADA ESTAÇÃO AMOSTRAL ESTUDADA NA SERRA DO OURO BRANCO 2010. ............ 31
FIGURA 10. ABUNDÂNCIA MENSAL DE PEQUENOS MAMÍFEROS EM CADA FRAGMENTO NA
SERRA DO OURO BRANCO EM 2010, ASSOCIADA À PLUVIOMETRIA MENSAL. ................................. 34
FIGURA 11. ABUNDÂNCIA DE PEQUENOS MAMÍFEROS EM CADA ESTAÇÃO DO ANO EM 2009 E
2010 NA SERRA DO OURO BRANCO. ............................................................................................................................. 34
FIGURA 12. ABUNDÂNCIA DE PEQUENOS MAMÍFEROS, EXCLUINDO O. NIGRIPES, POR
FRAGMENTO E POR ESTAÇÃO DO ANO, EM 2010, NA SERRA DO OURO BRANCO. .......................... 34
FIGURA 13. ABUNDÂNCIA POR ESTAÇÃO DO ANO PARA AS ESPÉCIES MAIS ABUNDANTES DE
PEQUENOS MAMÍFEROS NA SERRA DO OURO BRANCO EM 2009 E 2010. ........................................................ 35
FIGURA 14. ESQUEMA DA AMOSTRAGEM DE ESTRUTURA DE HÁBITAT EM CADA CONJUNTO DE
ARMADILHAS DE PITFALL ORGANIZADAS EM FORMA DE “Y” DURANTE O SEGUNDO ANO DE
TRABALHO NA SERRA DO OURO BRANCO, 2010. ......................................................................................................... 45
FIGURA 15. ESPÉCIES ENCONTRADAS EM CADA TIPO DE AMBIENTE AMOSTRADO NA SERRA DO
OURO BRANCO. ............................................................................................................................................................................. 49
ix
FIGURA 16. RANKS DE ABUNDÂNCIA DE CADA ÁREA AMOSTRADA NA SERRA DO OURO BRANCO EM
2010. .................................................................................................................................................................................................. 52
FIGURA 17. ABUNDÂNCIA DE PEQUENOS MAMÍFEROS EM CADA ESTAÇÃO DO ANO NA SERRA DO
OURO BRANCO, EM 2010. ........................................................................................................................................................ 52
FIGURA 18. ANOVA TWO WAY AVALIANDO A ABUNDÂNCIA DE OLIGORYZOMYS NIGRIPES EM
RESPOSTA A LOCALIZAÇÃO NO FRAGMENTO E A ESTAÇÃO DO ANO. ................................................................ 53
FIGURA 19. ABUNDÂNCIA DE AKODON SP, MARMOSOPS INCANUS E MONODELPHIS AMERICANA POR
AMBIENTE EM CADA ESTAÇÃO DO ANO ........................................................................................................................... 54
FIGURA 20. ABUNDÂNCIA DE PEQUENOS MAMÍFEROS, EXCLUINDO O. NIGRIPES, POR ÁREA
EM CADA ESTAÇÃO DO ANO NA SERRA DO OURO BRANCO EM 2010. A) CECÍLIA; B)
MARIANO; C) ROBSON. .......................................................................................................................................................... 56
FIGURA 21. ANÁLISE DE COMPONENTE PRINCIPAL DAS MEDIDAS DE HABITAT DE CADA ÁREA. ....... 57
FIGURA 22. ÍNDICE DE BRAY CURTIS PARA AVALIAR A RESPOSTA DE PEQUENOS
MAMÍFEROS AO TIPO DE AMBIENTE ATRAVÉS DA COMPOSIÇÃO E ABUNDÂNCIA. LEGENDA:
R- ROBSON; M- MARIANO; C- CECÍLIA; P- PLANTAÇÃO; I- INTERIOR; E- ESTRADA. .................... 57
FIGURA 23. SERAPILHEIRA ACUMULADA EM CADA ESTAÇÃO DO ANO NA SERRA DO OURO BRANCO,
JANEIRO A DEZEMBRO DE 2010 ........................................................................................................................................... 59
FIGURA 24. DESENHO AMOSTRAL REPRESENTANDO A DISPOSIÇÃO DAS ARMADILHAS NOS TRÊS
AMBIENTES DE CADA ESTAÇÃO AMOSTRAL NA SERRA DO OURO BRANCO. .................................................. 74
FIGURA 25. PLUVIOSIDADE E TEMPERATURA MENSAL DE 2010. DADOS DA ESTAÇÃO
METEREOLÓGICA DA GERDAU AÇOMINAS. ..................................................................................................................... 76
FIGURA 26. ANOVA COMPARANDO A ABUNDANCIA DE O. NIGRIPES ENTRE AS QUATRO ESTAÇÕES DO
ANO NA SERRA DO OURO BRANCO EM 2010(F3, 32=2,72, P=0,06). .................................................................... 78
FIGURA 27. ABUNDÂNCIA MENSAL DE JOVENS E ADULTOS DE O. NIGRIPES ASSOCIADA A MÉDIA
MENSAL DA PLUVIOMETRIA NA SERRA DO OURO BRANCO NO ANO DE 2010. ............................................. 79
FIGURA 28. COMPORTAMENTO DE DEFESA DOS FILHOTES EXIBIDO POR FÊMEA DE O.
NIGRIPES AO PERCEBER QUALQUER APROXIMAÇÃO DELA OU DOS FILHOTES (A,B) NO
BALDE E (D) NA CAIXA, FÊMEA AMAMENTANDO OS FILHOTES (C). ...................................................... 80
10
RESUMO
Braga, Caryne A C. Estrutura de comunidade de pequenos mamíferos em áreas afetadas por plantações de milho (Zea mays) e estradas na Serra do Ouro Branco, Minas Gerais. 79p. Dissertação (Mestrado em Ecologia de Biomas Tropicais) – Universidade Federal de Ouro Preto, Ouro Preto, MG.
Os pequenos mamíferos não-voadores do Brasil pertencem às ordens Rodentia e
Didelphimorphia e correspondem a 298 espécies, compreendendo 43% da diversidade de
mamíferos do país. A Mata Atlântica e o Cerrado são o segundo e terceiro biomas mais ricos
em espécies de mamíferos no Brasil. A Serra do Ouro Branco, local onde foi realizado este
estudo, localizada na porção sul da Cadeia do Espinhaço, é uma área de transição entre o
Cerrado e a Mata Atlântica. A situação do Espinhaço é extremamente grave em relação a
conservação de mamíferos devido a destruição e fragmentação de habitats e, embora tenha
uma grande importância na manutenção da diversidade de pequenos mamíferos, existem
lacunas de conhecimento relacionadas a inventários, sistemática, distribuição geográfica e
ecologia deste grupo. Neste contexto, o presente estudo tem o objetivo de contribuir para o
conhecimento das espécies de pequenos mamíferos da Serra do Ouro Branco, bem como
avaliar os impactos que estas sofrem através da agricultura e apresentar informações sobre a
biologia das espécies.
No primeiro capítulo é apresentado um levantamento das espécies da serra do Ouro Branco
através de dois anos de amostragem. Foram encontradas 17 espécies de pequenos mamíferos,
sendo 11 de roedores e seis de marsupiais. As espécies são características dos três biomas que
compõe a Cadeia do Espinhaço (Caatinga, Cerrado e Mata Atlântica) e a área representa um
local importante para a conservação, sua composição foi diferente de outras áreas amostradas
na região e foram encontradas espécies consideradas raras em levantamentos.
É de conhecimento que a agricultura causa alterações no habitat e que essas alterações
influenciam a fauna presente no local. No entanto, estudos objetivando descobrir as respostas
específicas a plantações são menos abundantes, principalmente com mamíferos. No segundo
capítulo foram avaliados os efeitos de plantações de milho sobre as comunidades de pequenos
mamíferos, levando em consideração de que algumas espécies podem se favorecer, utilizando
11
o milho como alimento. Foi montado um experimento, com três réplicas para cada tratamento,
para avaliar as respostas das espécies ao milho. Assim três áreas de borda com plantação eram
o tratamento de análise, três áreas de interior de fragmento eram o controle para o tratamento
borda e três áreas de borda com estrada eram o controle para a oferta de alimento
proporcionada pela plantação. Os animais capturados foram medidos, era oferecido milho e
outros alimentos para avaliar se era um recurso utilizado pela espécie. Posteriormente os
animais eram marcados e soltos. Os pequenos mamíferos foram afetados pela matriz em
contato imediato com a floresta, pois a composição, a riqueza, a abundância e a eqüitabilidade
variaram entre os três tratamentos. A matriz correspondente à plantação de milho serviu
fonte de recurso principalmente para O. nigripes e favoreceu esta espécie, permitindo maior
estabilidade ao longo do ano em áreas de borda com plantação.
No terceiro capítulo são apresentados dados de demografia e cuidado parental de
Oligoryzomys nigripes, espécie mais abundante durante todo o estudo. Sua abundância variou
em resposta a estação do ano, com maiores valores na estação seca/chuvosa e os menores na
estação seca. A abundância de juvenis sempre foi maior que a dos adultos, principalmente nos
meses de seca. Foram capturadas três fêmeas lactantes junto aos seus respectivos filhotes e
foram observados comportamentos relacionados ao cuidado parental. Diante de qualquer
aproximação da fêmea ou dos filhotes, esta os agrupou sob o corpo e atacou com mordidas.
Nestes eventos, os filhotes se encontravam bem desenvolvidos e já se alimentavam sozinhos,
no entanto, foram amamentados ao longo do dia e da noite.
12
ABSTRACT
Braga, Caryne A Community structure of small mammals in areas affected by maize plantations (Zea mays) and roads in Ouro Branco Mountain, Minas Gerais. 79p. Dissertação (Mestrado em Ecologia de Biomas Tropicais) – Universidade Federal de Ouro Preto, Ouro Preto, MG.
The brazilian small mammals belong to the Rodentia and Didelphimorphia orders, including
298 species, or 43% of the mammal diversity of the country. The Atlantic Forest and Cerrado
are among the mammal species richest biomes of Brazil. The Ouro Branco mountain, where
this study was conducted, is located in the Espinhaço mountain range, a transition area
between Atlantic Forest and Cerrado biomes. The intense habitat fragmentation and
destruction of the Espinhaço mountain range is the great treat for the conservation of its
mammalian fauna. Despite of the great importance of this area, due to the high diversity of
small mammals, there are knowledge gaps related to inventories, systematic, geographic
distribution and ecology for this group. In this context, our study aimed to be a contribution
for the knowledge of the species composition of the Ouro Branco mountain. We also presented
some information about the biology of the species and analysed the impacts that the different
species are facing due to agriculture.
In the first chapter we present the results of an inventory of the small mammal species of Ouro
Branco mountain collected in two years sampling. We found 17 species, being 11 rodents and
six marsupials. The species are characteristic of the three biomes that characterize the
Espinhaço Mountain Range as a whole,the Atlantic Forest, the Caatinga and the Cerrado. The
study area represents an important location for the conservation because their composition
was different of the other areas already studied in the Espinhaço Mountain Range and we
found some species considered rare in inventories.
The agriculture causes habitat changes, that influence the local fauna. However, studies aiming
to find out species specific answers for the plantations impact are rare, mainly for the
mammals. In this work, we studied the effects of maize plantations on small mammal
communities, considering that some species could be favored by using this resource. We draw
an experiment with three replicates for each treatment aiming the evaluation of the species
answers to maize plantations. Thus, three edge areas between forest and maize plantations,
13
were the treatment; three areas of interior of forest fragment, were the control to the edge
treatment, and three edge areas between forest and roads, were the control to the treatment
availability of food provided by plantation. The captured animals were measured, sexed and
classified according to the age classes. They were kept in laboratory, were it was
offered corn maize and other foods to assess whether it was a resource used by the species.
Latter the animals were tagged and released. The small mammals community were affected by
the adjacent matrix , this could be concludedbecause the composition, richness, abundance
and equitability values varied between the three treatments. The matrix of maize plantation
served as food resource especially for Oligoryzomys nigripes and favored this species, allowing
greater stability throughout the year in the areas near the edges between plantation and forest
than in the other treatments.
In the third chapter we present data from demographics and parental care of the population of
Oligoryzomys nigripes of Ouro Branco mountain. Oligoryzomys nigripes was the most abundant
species in the study area throughout the year, although its abundance varied seasonally. The
highest abundance values occurred in the rainy/dry season and the lowest in the dry season.
Juveniles were always more abundant than adults, mainly in the months of drought. Three
lactating females were captured with their offsprings and parental care behaviors were
observed. These females protected the puppies by keeping them under their bodies and
displayed the intent to bite, when threatened by the approach of any kind of threat. The
puppies were well developed, independently feeding, however, still nursing during the
observed capturing events.
14
INTRODUÇÃO GERAL
O Parque Estadual da Serra do Ouro Branco e o Monumento Natural Estadual de Itatiaia são
unidades de conservação, localizadas no município de Ouro Branco, Minas Gerais, criadas
recentemente. Desta forma, essas unidades de conservação ainda não dispõem de plano de
manejo e de estudos quanto a composição faunística. As duas áreas estão localizadas na
transição entre a Mata Atlântica e o Cerrado, dois biomas considerados hotspots mundiais
(Conservação Internacional, 2005).
Segundo revisão sobre hotspots da Conservação Internacional (2005), a Mata Atlântica está
entre os cinco primeiros lugares no ranking dos hotspots mundiais, devido a sua alta
diversidade e ao alto impacto que vem sofrendo. A colonização do Brasil teve início nesse
bioma, que abriga hoje 60% da população humana do país, concentrada em duas das três
maiores cidades da América do Sul, São Paulo e Rio de Janeiro, além de corresponder ao centro
agro-industrial do Brasil. Restam apenas cerca de 8,1% da Mata Atlântica, essa perda de
habitat deixou um grande número de espécies endêmicas da região sob sérios riscos de
extinção.
O Cerrado é o segundo maior bioma brasileiro, sendo superado em área apenas pela
Amazônia. Quase um quarto de toda a produção de grãos do Brasil vem do Cerrado e uma
estimativa sobre a vegetação natural remanescente, indica que este bioma sofreu um grande
impacto. Sendo que apenas aproximadamente 21,3% de sua área original ainda se mantêm
intacta (Conservação Internacional 2005).
A agricultura é considerada uma das atividades humanas que causa maior impacto em
ambientes naturais. Na Mata Atlântica e no Cerrado, seus principais impactos são a destruição
ou fragmentação de habitat, a poluição resultante do uso de pesticidas e a introdução de
espécies exóticas que causam o desequilíbrio dos ecossistemas (Galetti et al. 2010).
A fauna de pequenos mamíferos em ambientes afetados pela agricultura e em
agroecossistemas vem sendo objeto de estudos recentes, tais como, Pardini et al. 2005; Hodara
et al. 2001; Cavia et al. 2005; Courtalon & Busch 2010; Gheler-Costa 2006. Nesse contexto, é
freqüentemente observado que enquanto algumas espécies são prejudicadas, enquanto que
15
outras são beneficiadas por essas atividades, pois para essas é proporcionado alimento em
abundância e abrigo, além de afastar possíveis predadores. Isso pode levar a um desequilíbrio
entre espécies mais oportunistas e espécies mais sensíveis a alterações. Akodon azarae, por
exemplo, tende a ser uma espécie dominante em plantações de milho na Argentina. Ao ser
removida experimentalmente do ambiente , essa espécie foi substituída por Mus domesticus,
que se tornou a nova espécie dominante (Busch et al., 2005).
Muitas espécies de pequenos mamíferos têm uma relação de dependência com a floresta,
desempenhando papel importante nesses ambientes como predadores de sementes e de
insetos (Carvalho & Dos, 2008; Cáceres, 2004; Cáceres & Graipel, 2002; Pinheiro et al., 2002) e
como dispersores de sementes (Vieira & Monteiro-Filho, 2003; Pardini et al., 2005). Nesse
sentido, diversas espécies desse grupo são consideradas bons indicadores de mudanças locais
do habitat e da paisagem (Umetsu & Pardini 2006).
No Brasil, o primeiro estudo sobre pequenos mamíferos em ambientes alterados foi realizado
por (Dietz et al., 1975) em uma área de reflorestamento em Minas Gerais. Esses autores
encontraram maior número de espécies em dois remanescentes florestais de Mata Atlântica,
quando comparados ás áreas de plantio de Eucaliptus saligna e de Araucaria angustifolia.
Posteriormente, Stallings (1989) concluiu que as plantações que abrigam espécies vegetais
nativas no subosque, auxiliam na manutenção da diversidade de espécies de pequenos
mamíferos.
Estudos em ambientes alterados permitem a avaliação do impacto da ação antrópica sobre a
fauna local. Poucos trabalhos avaliaram o efeito das modificações do habitat na demografia,
estrutura da população e uso do espaço para a maioria das espécies de pequenos mamíferos
(e.g., Cademartori et al., 2004; Feliciano et al., 2002; Graipel et al., 2006). Informações de como
as modificações do habitat influenciam as populações são essenciais para proposição de
medidas de manejo específicas para populações de áreas que venham a sofrer com este tipo de
intervenção. No presente estudo, os pequenos mamíferos foram utilizados como modelo para
o entendimento de processos ecológicos relativos à manutenção da biodiversidade em
paisagens formadas por um mosaico de florestas secundárias e plantações. O objetivo deste
16
estudo foi contribuir com subsídios para a conservação e manejo de pequenos mamíferos das
regiões de florestas tropicais.
17
METODOLOGIA GERAL
ÁREA DE ESTUDO
A região de estudo compreendeu o distrito de Itatiaia e a Serra do Ouro Branco, ambos
localizados no município de Ouro Branco, a 96 km de Belo Horizonte e a 20 km de Ouro Preto.
As coletas foram realizadas no entorno de duas unidades de conservação, o Parque Estadual
Serra do Ouro Branco e o Monumento Natural Estadual de Itatiaia. Essas unidades de
conservação são novas e ainda estão em fase de implementação. O Parque engloba uma área
de 7.520 hectares e foi criado através do Decreto Lei nº 45.180 de 21/09/2009. O Monumento
Natural tem 3.216 hectares e foi criado através do Decreto Lei nº 45.179 de 21 de setembro de
2009.
Do ponto de vista geológico, a área de estudo está inserida no sul do Quadrilátero Ferrífero e
da Serra do Espinhaço, sendo a Serra de Ouro Branco o setor mais meridional destas duas
delimitações geográficas. Seus solos são rasos e arenosos, formados por rochas areníticas e
quartizíticas. Sua altitude varia entre 1000 e 1568 metros (Paula et al., 2005).
A área de estudo constitui-se de um ecótone entre os domínios do Cerrado e da Mata Atlântica.
Nos platôs da Serra do Ouro Branco se encontram áreas de campos rupestres bem delimitadas
e contidas. As áreas de mata são compostas por Floresta Estacional Semidecidual, segundo a
classificação proposta por Veloso et al. (1991). Essas florestas ocorrem principalmente nas
cotas de altitude inferiores a 1.000 metros, podendo ser também observadas em cotas de até
1.400 metros, em áreas transitórias entre os campos rupestres, onde o solo permite a
ocupação por elementos arbóreos. A região sofre influência antrópica através de mineração e
agricultura de subsistência.
O clima predominante da região é mesotérmico (Cwb, segundo a classificação de Köppen
1936). A temperatura média anual de 20,7 ͦ e a precipitação média anual é de 1.188,2 mm
(dados fornecidos pela estação metereológica da Gerdau Açominas). As chuvas se distribuem
principalmente entre os meses de novembro a fevereiro, com uma estação seca no inverno.
Assim, essa região apresenta tipicamente duas estações bem definidas, seca e chuvosa.
18
Entretanto, essa divisão do ano em duas estações pode não permitir inferir as influências das
variáveis climáticas sobre a biologia de pequenos mamíferos.
As flutuações populacionais de roedores tropicais têm sido associadas às variações climáticas,
como precipitação, atuando diretamente sobre as espécies ou afetando a disponibilidade de
recursos (Pearson, 1975; Streilen, 1982; Murúa & González, 1986; Galante & Cassini, 1994;
Bergallo, 1995; Adler, 1998). As maiores variações climáticas ocorrem na transição entre as
estações, assim é de se esperar que seja mais fácil captar as variações que as populações
sofrem utilizando esses períodos como unidades representativas do auge da chuva ou da seca.
Dessa forma, no presente trabalho, o ano foi dividido em quatro períodos de três meses,
correspondendo às estações: 1) chuvosa (dezembro, janeiro e fevereiro); 2) chuvosa/seca
(março, abril e maio); 2) seca (junho, julho e agosto) e; 4) seca/chuvosa (setembro,outubro e
novembro). Essas divisões foram propostas com base na pluviometria mensal do ano de 2010,
apresentada na figura 1.
FIGURA 1. ÍNDICE PLUVIOMÉTRICO MENSAL DE 2010. DADOS DA ESTAÇÃO METEREOLÓGICA DA GERDAU AÇOMINAS.
DESENHO AMOSTRAL
Este trabalho constou de duas etapas de coletas de 12 meses, a primeira foi de janeiro a
dezembro de 2009 e a segunda, de janeiro a dezembro de 2010. Essas duas etapas ocorreram
na mesma grande mancha de mata, tendo sido utilizada uma área de amostragem na mancha
na primeira etapa e três áreas da mesma mancha, na segunda etapa, sendo ainda que, em cada
uma dessas etapas foram adotados desenhos amostrais diferentes. Os dados da primeira etapa
161.40
117.00
225.20
29.6045.60
2.60 1.40 0.2015.20
192.00
262.40
316.60
0
40
80
120
160
200
240
280
320
360
JAN FEV MAR ABR MAIO JUN JUL AGO SET OUT NOV DEZ
19
do trabalho serão utilizados apenas no capítulo 1 desta dissertação, desta forma se encontram
descritos na metodologia do capítulo correspondente. Por outro lado, os dados da segunda
etapa serão utilizados nas análises dos três capítulos, e são descritos abaixo, na metodologia
geral.
De dezembro a janeiro de 2010, as armadilhas foram instaladas em três estações amostrais.
Dessas, duas foram instaladas em novas áreas de amostragem, enquanto que uma delas
correspondeu à área amostrada na primeira etapa, denominada Estação Mariano. Assim,
foram amostradas três estações denominadas: Mariano, Cecília e Robson. Esses nomes se
referem aos proprietários dessas áreas.
Cada estação amostral foi constituída de três ambientes com as seguintes características: uma
área de borda com uma plantação de milho, uma área de borda com estrada e uma área no
interior do fragmento, distante pelo menos quarenta metros da borda da mata (Figura 2). Em
cada ambiente foi montado um conjunto de três armadilhas de interceptação e queda, ou
pitfall. A figura 3 mostra uma visão geral de cada estação amostral.
As armadilhas de pitfall foram montadas com quatro baldes de 60 litros, distanciados cinco
metros entre si, no formato de um “Y”, no qual um balde foi posicionado em cada extremidades
e um no vértice. Uma cerca direcionadora de 70cm de altura ligava os baldes entre si. Essa
cerca foi confeccionada com tela tipo mosquiteiro, por ser um material mais resistente ao sol
do que a lona plástica, tipicamente utilizada (Cechin & Martins, 2000). A cerca era sustentada a
cada 2m por estacas de madeira grampeadas à mesma. Os baldes foram perfurados no fundo,
para evitar o acúmulo excessivo de água de chuva. No interior de cada balde, foi colocada uma
placa de isopor de 20x20 centímetros, no intuito de preservar os animais vivos, em dias de
muita chuva. Ao todo, foram montados vinte e sete armadilhas de pitall, totalizando 108
baldes (figura 2).
20
FIGURA 2. DESENHO AMOSTRAL UTILIZADO NA SERRA DO OURO BRANCO NO ANO DE 2010. DETALHE DOS TRÊS TRANSECTOS EM FORMA DE Y INSTALADOS EM CADA AMBIENTE (BORDA COM PLANTAÇÃO, BORDA COM ESTRADA E INTERIOR DO FRAGMENTO), DENTRO DE CADA ESTAÇÃO AMOSTRAL (CECÍLIA, ROBSON E MARIANO).
FIGURA 3. FOTOGRAFIA AÉREA DAS ESTAÇÕES AMOSTRAIS NA SERRA DO OURO BRANCO, EM 2010. CADA CÍRCULO REPRESENTA UMA ESTAÇÃO AMOSTRAL E CADA ESTAÇÃO TEM TRÊS AMBIENTES (ESTRADA, INTERIOR E PLANTAÇÃO). IMAGEM EXTRAÍDA DO GOOGLE EARTH EM 29 DE JUNHO DE 2011.
21
FIGURA 4. DETALHES DE CADA ESTAÇÃO AMOSTRAL DA SEGUNDA ETAPA DO ESTUDO NA SERRA DO OURO
BRANCO, JANEIRO A DEZEMBRO DE 2010. IMAGEM EXTRAÍDA DO GOOGLE EARTH EM 29 DE JUNHO DE 2011.
Na segunda etapa do trabalho, somente os primeiros cinco indivíduos capturados de cada
espécie foram coletados, os demais foram marcados com um brinco numerado e soltos. Os
animais coletados foram taxidermizados e depositados na coleção de mamíferos
Laboratório de Zoologia dos Vertebrados da Universidade Federal de Ouro Preto (LZV-UFOP).
As coletas foram realizadas mensalmente, ao longo de quatro noites consecutivas, com todas
as armadilhas abertas. As armadilhas eram vistoriadas sempre pela manhã. No período entre
as coletas, os baldes permaneceram fechados.
22
CAPÍTULO 1
LEVANTAMENTO DE PEQUENOS MAMÍFEROS DA SERRA DO OURO BRANCO
INTRODUÇÃO
Os pequenos mamíferos não-voadores do Brasil pertencem às ordens Rodentia e
Didelphimorphia e correspondem a 298 espécies, sendo 243 e 55 espécies em cada ordem,
respectivamente. Esses animais compreendem 43% da diversidade de mamíferos do país
(Reis et al., 2011). A Mata Atlântica abriga 250 espécies de mamíferos, enquanto que o Cerrado
abriga 195, sendo esses o segundo e terceiro biomas mais ricos em espécies de mamíferos no
Brasil (Reis et al., 2011).
A Serra do Ouro Branco está localizada na porção sul da Cadeia do Espinhaço, em uma área de
transição entre o Cerrado e a Mata Atlântica. A Cadeia do Espinhaço foi declarada como
Reserva da Biosfera, em 2005, pelo programa o Homem e a Biofera da Organização das Nações
Unidas para a Educação, a Ciência e a Cultura (Unesco). Segundo Lessa et al. (2008), a situação
dessa região é extremamente grave em relação a conservação de mamíferos, devido a
destruição e fragmentação de habitats. Esses autores ressaltam que a região tem uma grande
importância na manutenção da diversidade de pequenos mamíferos, mas existem ainda
lacunas de conhecimento relacionadas a inventários, sistemática, distribuição geográfica e
ecologia deste grupo.
Neste capítulo é apresentado o inventariamento da comunidade de pequenos mamíferos não
voadores da serra do Ouro Branco e apresentada uma análise da influência de variáveis
ambientais sobre a diversidade espécies e a importância dessa serra na conservação da
biodiversidade regional
23
METODOLOGIA
Este trabalho constou de duas etapas de 12 meses, sendo que em ambas foram empregadas
armadilhas de interceptação e queda, ou pitfall traps, como método de coleta. A primeira etapa
compreendeu os meses de janeiro a dezembro de 2009, quando foi realizado o levantamento
de espécies de pequenos mamíferos em um fragmento de mata com a remoção dos espécimes
capturados. Nesta primeira etapa, foram instalados três transectos lineares de armadilhas,
com dez baldes de 60l, distanciados 4 metros entre si, em três diferentes áreas do fragmento:
(a) em uma borda de floresta com plantação de milho; (b) no interior do fragmento e (c) em
uma área de transição entre a floresta e o campo rupestre circundante. As áreas amostradas
estão representadas na figura 5, abaixo. As médias pluviométricas mensais do ano de 2009
estão representadas na figura 6.
Na segunda etapa do trabalho, o desenho amostral utilizado em 2009 foi alterado para o
modelo descrito anteriormente, na metodologia geral da dissertação. Durante a segunda etapa,
a área de borda com campo rupestre, amostrada na primeira etapa, foi excluída, tendo sido
acrescentada à análise a área na qual a mata faz contato com uma rodovia.
FIGURA 5. ÁREAS AMOSTRADAS NA SERRA DO OURO BRANCO DURANTE A PRIMEIRA ETAPA DO TRABALHO,
JANEIRO A DEZEMBRO DE 2009. EXTRAÍDO DO GOOGLE EARTH, 29 DE JUNHO DE 2011.
24
FIGURA 6. ÍNDICE PLUVIOMÉTRICO MENSAL DE 2009. DADOS DA ESTAÇÃO METEREOLÓGICA DA GERDAU
AÇOMINAS.
Além das coletas com armadilhas de pitfall descritas anteriormente, foram utilizadas
armadilhas de isca por quatro noites no mês de abril em 2010. As armadilhas foram instaladas
no paiol onde o milho é armazenado na fazenda da área de borda da estação amostral Mariano.
Foram utilizadas cinco armadilhas tipo sherman tendo como isca pasta de amendoim e cinco
armadilhas de gancho com banana, fubá e óleo de fígado de bacalhau (Emulsão Scott) como
isca. Nas estações amostrais Cecília e Robson, o milho colhido é levado para casas no povoado
de Itatiaia, assim, não foram instaladas armadilhas de isca nestas estações amostrais.
ANÁLISES ESTATÍSTICAS
A riqueza de espécies entre os ambientes foi comparada pelo estimador Jacknife 1 (Burnham
& Overton 1979), calculado no programa EstimateS 7.5.0 (Colwell 2005), com 100
aleatorizações, sendo que a unidade amostral foi o mês.
A distribuição espacial e temporal das espécies de pequenos mamíferos foi avaliada utilizando
um modelo de ANOVA bifatorial, sendo a abundância de pequenos mamíferos em cada estação
do ano e em cada fragmento a variável resposta. Para se atender aos pressupostos das análises
os valores de abundância foram transformados através da fórmula X’=log(x+1).
131.40
265.20
210.80
70.40
3.0039.80
5.2026.60
102.60
278.40250.60
334.40
0
40
80
120
160
200
240
280
320
360
JAN FEV MAR ABR MAIO JUN JUL AGO SET OUT NOV DEZ
25
RESULTADOS
Foram coletadas 17 espécies de pequenos mamíferos ao longo dos dois anos de trabalho,
sendo 11 espécies de roedores e seis de marsupiais (Quadro 1). No ano de 2009, foram
capturados 96 indivíduos de 12 espécies de pequenos mamíferos, com um sucesso de captura
de 6.7%. O esforço amostral correspondente foi de 1.440 armadilhas/noite.
Em 2010, o esforço amostral foi de 5.184 armadilhas/noite, sendo de 1.728 armadilhas/noite
para cada estação amostral. Nesse ano, foram capturados 244 indivíduos de 11 espécies, com
um sucesso de captura de 4.7%. Dentre as espécies coletadas, três espécies de roedor e uma de
marsupial não haviam sido registradas anteriormente para a Serra do Espinhaço. Foram
coletados dois espécimes de Rattus novergicus nas armadilhas de gancho instaladas dentro da
área de armazenamento de milho da estação Mariano. As espécies capturadas são
representativas dos três biomas que compõe a serra do Ouro Branco (Quadro 1).
QUADRO 1. PEQUENOS MAMÍFEROS CAPTURADOS NA SERRA DO OURO BRANCO EM 2009 E 2010, BIOMAS BRASILEIROS NOS QUAIS A ESPÉCIE OCORRE E SE EXISTE REGISTRO PARA O ESPINHAÇO, DE ACORDO COM LESSA et al. (2008).
*N: Não há registro anterior para a Cadeia do Espinhaço; S: Há registro anterior para a Cadeia do Espinhaço; MA: Mata Atlântica, CE: Cerrado; CA: Caatiga.
Espécies Bioma Espinhaço* Rodentia
Abrawayaomys ruschii Cunha e Cruz 1979 MA N Akodon sp. Meyen 1833 MA S
Bibimys labiosus (Winge 1877) MA N Blarinomys breviceps (Winge 1887) MA S
Calomys tener (Winge 1887) MA, CE e CA S Cerradomys subflavus (Wagner 1842) MA, CE e CA e PA S
Necromys lasiurus (Lund 1841) CE S Oligoryzomys nigripes (Olfers 1818) MA e CE S Rhagomys rufescens (Thomas 1886) MA N
Rattus novergicus (Berkenhout 1758) Pan distribuído S Rhipidomys mastacalis Tribe 1996 MA e CE S
Didelphimorphia
Cryptonanus cf. agricolai (Moojen 1943) CE N Didelphis albiventris Lund 1840 Todos do Brasil S
Marmosops incanus (Lund 1840) MA, CE e CA S Monodelphis americana (Müller 1776) MA, CE e CA S Monodelphis domestica Wagner 1842 CA e CE S
Gracilinanus microtarsus (Wagner 1842) MA S
26
27
28
FIGURA 7. ESPÉCIES DE PEQUENOS MAMÍFEROS DA SERRA DO OURO BRANCO, A- BLARINOMYS BREVICEPS, B-ABRAWAYAOMYS RUSCHII, C- RHAGOMYS RUFESCENS, D- NECROMYS LASIURUS, E- BIBIMYS LABIOSUS, F- RATUS NOVERGICUS, G- CERRADOMYS SUBFLAVUS, H- RHIPIDOMYS MASTACALIS, I CALOMYS TENER, J OLIGORYZOMYS NIGRIPES, K- NECTOMYS SQUAMIPES, L- AKODON SP, M- MONODELPHIS AMERICANA, N DIDELPHIS ALBIVENTRIS, O- GRACILINANUS MICROTARSUS, P- MONODELPHIS DOMESTICA.
O esforço amostral no ano de 2010 foi 3.6 vezes maior que em 2009 e o número de áreas foi
três vezes maior, no entanto o acréscimo em número de espécies não foi correspondente
Foram coletadas 11 espécies em 2010 e 12 espécies em 2009. Na estação amostral Mariano
apenas cinco espécies foram coletadas no ano de 2010, enquanto em 2009, foram coletadas 12
espécies. Essa estação foi a única amostrada nos dois anos, permitindo comparação direta.
Embora não tenha havido acréscimo no número de espécies nessa estação, no ano de 2010 a
29
espécie Bibimys labiosus foi coletada pela primeira vez . No quadro 2, são apresentadas as
abundâncias das espécies em cada ano de amostragem. Para o ano de 2010, além do total são
apresentadas, em particular, as abundâncias da estação Mariano, para permitir a comparação
geral entre os anos, bem como a comparação na mesma localidade.
QUADRO 2. ABUNDÂNCIA DE CADA ESPÉCIE DE PEQUENO MAMÍFERO CAPTURADA NA SERRA DO OURO BRANCO EM 2009 E EM 2010, DESTACANDOA ESTAÇÃO AMOSTRAL “MARIANO” EM 2010.
Espécie 2009 2010 (Mariano) 2010 2anos
Rodentia
Abrawayaomys ruschii 1 (1%) 0 0 0,2%
Akodon sp 15 (15%) 19 (12%) 28 (11%) 10%
Bibimys labiosus 0 1 (0,6%) 2 (0,8%) 0,5%
Blarinomys breviceps 1 (1%) 3(2%) 3 (1%) 1%
Calomys tener 3 (1%) 0 1 (0,4%) 1%
Cerradomys subflavus 1 (1%) 0 0 0,2%
Necromys lasiurus 1 (1%) 0 2 (0,8%) 0,7%
Oligoryzomys nigripes 61 (63%) 121 (79%) 181 (74%) 61%
Rhagomys rufescens 0 0 2 (0,8%) 0,5%
Rhipidomys mastacalis 1 (1%) 0 0 0,2%
Didelphimorphia
Cryptonanus cf.agricolai 1 (1%) 0 0 0,2%
Didelphis albiventris - 0 1 (0,4%) 0,2%
Marmosops incanus 4 (4%) 3 (2%) 8 (3%) 3%
Monodelphis americana 6 (6%) 6 (4%) 13 (5%) 5%
Monodelphis domestica 0 0 1 (1%) 0,2%
Gracilinanus microtarsus 1 (1%) 0 0 0,2%
Total 96 153 244
A riqueza estimada pelo método Jacknife (Figura 7) para a análise conjunta dos dois anos de
coleta na estação amostral Mariano foi de 19.71±8.34. O intervalo de confiança aumentou até a
última amostra, revelando a alta probabilidade de existência de maior número de espécies na
área. Esta estimativa parece ser correta, dado que, em um trabalho realizado por nossa equipe
em 2007 e 2008, utilizando o mesmo desenho amostral de 2009, foram coletadas três espécies
que não ocorreram em 2009 e nem 2010: Oxymycterus dasytrichus, Oxymycterus rufus e Mus
musculus (dados não publicados).
Analisando somente o ano de 2010, cinco espécies foram capturadas na estação amostral
Cecília, enquanto seis foram capturadas na estação Mariano, e na estação Robson, oito. Através
30
do estimador Jacknife 1, foram estimadas 6.83 espécies ±2.72 para estação Cecília, 6.92
espécies ± 2.02 para estação Mariano e 11.75 ±3.16 para estação Robson (Figura 7).
De acordo com a classificação quanto ao hábito alimentar e locomotor proposta por Reis et al.
(2011)foram capturadas no presente trabalho oito espécies cursoriais (50%), uma fossorial
(6.2%), duas espécies arborícolas (12.5%) e quatro escansoriais (25%). A maioria das espécies
apresenta hábito alimentar insetívoro (18,7%) e insetívoro-onívoro (25%) e 23,5% não tem o
hábito alimentar conhecido. Apenas duas espécies (11,7%) são consideradas granívoras e
uma granívora-onívora (5%). No quadro 3, são apresentadas as espécies associadas ao hábito
alimentar e locomotor.
Nos dois anos de estudo, a espécie mais abundante foi O. nigripes, representando 61% das
capturas, seguida por Akodon sp., com 10% das capturas. Entre os marsupiais, as espécies mais
capturadas foram Monodelphis americana (5%) e Marmosops incanus (3%) (Quadro 2).
FIGURA 8. ESTIMADOR DE RIQUEZA DE JACKNIFE PARA OS DOIS ANOS DE COLETA NA ESTAÇÃO MARIANO (19.71±8.34).
31
FIGURA 9. RIQUEZA E INTERVALO DE CONFIANÇA ESTIMADOS, ATRAVÉS DO ESTIMADOR DE JACKNIFE, PARA CADA ESTAÇÃO AMOSTRAL ESTUDADA NA SERRA DO OURO BRANCO 2010.
QUADRO 3. PEQUENOS MAMÍFEROS CAPTURADOS NA SERRA DO OURO BRANCO EM 2009 E 2010, ASSOCIADOS
AOS RESPECTIVOS HÁBITOS LOCOMOTORES E DIETAS
Espécies Hábito locomotor Hábito alimentar
Rodentia
Abrawayaomys ruschii Cursorial -
Akodon sp. Cursorial Insetívoro-onívoro
Bibimys labiosus Cursorial -
Blarinomys breviceps Fossorial Insetívoro
Calomys tener Cursorial Granívoro
Cerradomys subflavus Cursorial -
Necromys lasiurus Cursorial Granívoro-insetívoro
Oligoryzomys nigripes Escansorial Granívoro-onívoro
Rhagomys rufescens Arborícola Insetívoro
Rattus novergicus Escansorial Onívoro
Rhipidomys mastacalis Arborícola Insetívoro-onívoro
Didelphimorphia
Cryptonanus cf. Agricolai - -
Didelphis albiventris Escansorial Onívoro
Marmosops incanus Escansorial Onívoro
Monodelphis americana Cursorial Insetívoro
Monodelphis domestica Cursorial Insetívoro
Gracilinanus microtarsus Escansorial Insetívora-onívora
*As classificações foram feitas com base nas informações de Reis et. al.(2011).
Houve uma alta mortalidade nas armadilhas, dessa forma, apenas dois indivíduos de
Marmosops incanus, 13 de M. americana, 16 de Akodon sp. e 103 de O. nigripes foram marcados
32
e soltos. Foram observadas diferentes razões para a morte dos animais nas armadilhas: 1)
Afogamento, embora houvesse uma placa de isopor dentro dos baldes; 2) Brigas, quando mais
de um indivíduo era capturado dentro do mesmo balde; 3) Ataque de formigas; 4) Frio, no
inverno ou quando os animais passavam a noite molhados pela chuva.
Entre os 132 animais marcados houve 22 recapturas restritas a duas espécies, O. nigripes (18)
e Akodon sp. (quatro). A maioria das recapturas (64.7%) ocorreu na estação Mariano e apenas
uma das recapturas de Akodon sp. ocorreu fora dessa estação. Devido à alta taxa de
mortalidade e a baixa taxa de recaptura, não foram utilizadas as análises clássicas para
estudos populacionais de marcação e recaptura (MNKA).
Considerando os dois anos de amostragem, a riqueza de espécies variou entre as estações do
ano, tendo sido encontrada a maior riqueza na estação chuvosa, com 12 espécies, e a menor na
estação chuvosa/seca, com cinco espécies (Quadro 5). Quatro espécies foram exclusivas da
estação seca/chuvosa (A. ruschii, B. labiosus, R. rufescens e D. albiventris) e cinco da chuvosa (C.
subflavus, R. mastacalis, Cryptonanus cf. agricolai, M. domestica e G. microtarsus). Não houve
espécies exclusivas das estações chuvosa/seca e seca, nestas estações ocorreram apenas as
espécies mais abundantes, sendo ainda que um indivíduo de N. lasiurus e um de C. tener foram
capturados na estação seca (Quadro 5).
QUADRO 4. NÚMERO DE RECAPTURAS POR ESPÉCIE EM CADA FRAGMENTO ESTUDADO NA SERRA DO OURO BRANCO EM 2010.
Espécie Mariano Robson Cecília
O. nigripes 11 5 2
Akodon sp. 3 1 0
Embora tenha ocorrido diferença de riqueza entre as estações do ano, não houve relação
significativa entre a abundância de pequenos mamíferos e a pluviosidade (F1,10=2.42; p=0.15)
e nem entre a abundância e a temperatura (F1,10=0.73; p=0.41). No entanto, ao avaliar os
valores de abundância mensal total nas três estações amostrais e a pluviometria mensal,
representados na figura 8, pôde ser observada uma tendência de aumento da abundância com
o aumento na pluviometria. Contudo, ao observar a abundância em cada estação amostral
separadamente, apenas os valores de abundância da estação amostral Mariano parecem
33
responder positivamente a pluviometria mensal. Não houve diferença na abundância de
pequenos mamíferos entre as estações do ano em 2009 (H3; 12=3.82; p =0.28), e em 2010
(F3;35=1.04, p=0.07). A abundância de pequenos mamíferos por estação em cada ano pode ser
visualizada na figura 9.
QUADRO 5. NÚMERO DE CAPTURAS DE PEQUENOS MAMÍFEROS POR ESPÉCIE NAS ESTAÇÕES SECA, CHUVOSA E
TRANSIÇÕES, PARA OS ANOS 2009/2010.
Espécie Chuvosa Chuv/Seca Seca Seca/Chuv
200
9
201
0
200
9
201
0
200
9
201
0
200
9
2010
Abrawayaomys ruschii 0 0 0 0 0 0 1 0
Akodon sp. 2 0 2 6 3 2 3 4
Bibimys labiosus 0 0 0 0 0 0 0 2
Blarinomys breviceps 0 1 0 2 0 0 0 1
Calomys tener 1 1 0 0 1 0 1 0
Cerradomys subflavus 1 0 0 0 0 0 0 0
Necromys lasiurus 1 0 0 0 0 1 0 1
Oligoryzomys nigripes 19 48 14 40 8 21 20 93
Rhagomys rufescens 0 0 0 0 0 0 0 2
Rhipidomys mastacalis 1 0 0 0 0 0 0 0
Cryptonanus cf. agricolai 1 0 0 0 0 0 0 0
Didelphis albiventris* x 0 x 0 x 0 x 1
Marmosops incanus 2 3 2 3 0 1 0 1
Monodelphis americana 5 5 0 1 0 3 2 2
Monodelphis domestica 0 1 0 0 0 0 0 0
Gracilinanus microtarsus 1 0 0 0 0 0 0 0 *Essa espécie não foi contabilizada no ano de 2009, sendo assim seus dados só foram considerados para 2010.
Ao avaliar a abundância das espécies de pequenos mamíferos por estação, excluindo O.
nigripes da amostra, não houve diferença entre as estações do ano (F3;11=0.54; p=0.66).
Entretanto, ao avaliar as figuras 10 e 11, é possível notar uma tendência de maior abundância
nas estações seca/chuvosa e chuvosa. A estação Cecília aparentemente demorou mais a
responder ao início da chuva, pois a abundância de pequenos mamíferos só aumentou na
estação chuvosa, enquanto nas outras duas estações esse aumento ocorreu na estação
chuvosa/seca.
34
FIGURA 10. ABUNDÂNCIA MENSAL DE PEQUENOS MAMÍFEROS EM CADA FRAGMENTO NA SERRA DO OURO BRANCO EM 2010, ASSOCIADA À PLUVIOMETRIA MENSAL.
FIGURA 11. ABUNDÂNCIA DE PEQUENOS MAMÍFEROS EM CADA ESTAÇÃO DO ANO EM 2009 E 2010 NA SERRA DO OURO BRANCO.
FIGURA 12. ABUNDÂNCIA DE PEQUENOS MAMÍFEROS, EXCLUINDO O. NIGRIPES, POR FRAGMENTO E POR ESTAÇÃO DO ANO, EM 2010, NA SERRA DO OURO BRANCO.
0
50
100
150
200
250
300
350
0
10
20
30
40
50
60
Jan Fev Mar Abr Mai Jun Jul Ago Set Out Nov DezCecília Robson Mariano Pluviometria
0
20
40
60
80
100
120
Seca/Chuv Chuvosa Chuv/Seca Seca
2009
2010
25 3 3
1010
5 3
112
34
Seca/chuv Chuvosa Chuv/seca Seca
Cecília Mariano Robson
35
As quatro espécies de pequenos mamíferos mais abundantes apresentaram os menores
valores de abundância na estação seca nos dois anos de amostragem, exceto M. americana em
2009. O padrão sazonal de cada uma destas espécies se diferenciou em relação a estação em
que atingiram maior abundância. O pico de O. nigripes foi na estação seca/chuvosa nos dois
anos, enquanto Akodon sp. apresentou picos na estação seca/chuvosa em 2009 e na chuvosa
em 2010; M. incanus apresentou dois picos em cada ano, um na estação chuvosa e um na
chuvosa/seca e M. americana apresentou o pico na estação chuvosa (Figura 12).
FIGURA 13. ABUNDÂNCIA POR ESTAÇÃO DO ANO PARA AS ESPÉCIES MAIS ABUNDANTES DE PEQUENOS MAMÍFEROS NA SERRA DO OURO BRANCO EM 2009 E 2010.
02468
10
Marmosops incanus
2009
2010
0
50
100
Oligoryzomys nigripes
2009
2010
02468
10
Monodelphis americana
2009
2010
02468
10
Akodon sp.
2009
2010
36
DISCUSSÃO
A Serra do Ouro Branco é uma área muito importante para a conservação de pequenos
mamíferos, pois abriga grande riqueza, incluindo espécies muito raras, como A. ruschii, B.
labiosus, R. rufescens e C. cf. agricolai, para as quais ainda não havia registros na Cadeia do
Espinhaço. Neste trabalho, foram encontradas 20,8% das espécies de roedores e 31,1% das
espécies de marsupiais com ocorrência conhecida para a Cadeia do Espinhaço de acordo com a
revisão de Lessa et. al. (2008). No entanto, não houve estabilização da curva do coletor,
indicando a presença de ainda mais espécies ainda não detectadas na área.
A fauna da região mostra influência dos três biomas que compõem a Cadeia do Espinhaço, ou
seja, Caatinga, Cerrado e Mata Atlântica (Gontijo, 2008), havendo predomínio de espécies da
Mata Atlântica, com seis espécies endêmicas deste bioma. Áreas ecotonais tendem a ser mais
ricas e diversas, pois convergem elementos físicos e biológicos dos biomas adjacentes,
surgindo dessa combinação uma estrutura particular, complexa e rica (Ab’Saber 1987).
A Chapada Diamantina representa a porção norte da Cadeia do Espinhaço e está a mais de 200
km de distância da Serra do Ouro Branco. Segundo Pereira & Geise (2009) a fauna de
mamíferos da Chapada Diamantina é composta por 18 espécies de pequenos mamíferos,
dentre as quais, 10 ocorrem em vegetação similar a do presente estudo, Floresta Semidecidual.
A única espécie de roedor em comum entre os dois estudos foi O. nigripes. Entre os marsupiais
a diferença na composição foi pequena, sendo que a única espécie capturada na Serra e que
não tem registro para a Chapada Diamantina foi C. cf. agricolai. Oliveira & Pessôa (2005)
também realizaram levantamentos na Chapada Diamantina e as únicas espécies de roedores
em comum com o presente estudo foram N. lasiurus e O. nigripes. Para os marsupiais, o
resultado foi o mesmo de Pereira & Geise (2009). Estes resultados confirmam a importância
da Cadeia do Espinhaço para a conservação de pequenos mamíferos não-voadores, uma vez
que abriga uma alta riqueza de espécies, principalmente de roedores e ainda pelo fato de que,
diferentes porções da Cadeia do Espinhaço são ocupadas por faunas distintas.
O gênero Cryptonanus foi descrito em 2005 e era anteriormente referido como Gracilinanus.
Foram descritas três espécies para esse gênero no Brasil, sendo elas características de biomas
abertos como o Cerrado e a Caatinga . Cryptonanus agricolai é a espécie com distribuição
37
geográfica mais próxima para a área de estudo, com indivíduos coletados a 100 Km de
distância, em Lagoa Santa. A taxonomia das espécies deste gênero por métodos morfológicos
depende de comparação com as outras espécies do gênero, sendo que os exemplares são raros
e nós não tivemos acesso aos mesmos. Embora o indivíduo capturado neste estudo pareça
seguir a descrição da espécie, optamos por deixar a espécie a confirmar.
De acordo com a estimativa de riqueza de Jacknife, existem mais espécies na área, esse
resultado já era esperado, dado que todos os métodos de inventariamento são parciais, na
medida que cada um é adequado para coleta e/ou observação de apenas uma fração da rica
fauna de mamíferos neotropicais (Voss & Emmons 1996). Assim acreditamos que devem
existir outras espécies na área, que não podem ser capturadas utilizando apenas armadilhas
do tipo pitfall. Oxymycterus dasytrichus, Oxymycterus rufus, Rhipidomys mastacalis e Mus
musculus foram registradas na estação amostral Mariano por nossa equipe, em um trabalho
anterior, mas não foram capturadas ao longo deste trabalho (dados não publicados). No
entanto, essas quatro espécies foram registradas ocasionalmente, sendo representadas por um
ou dois indivíduos e estiveram presentes em apenas um dos dois anos de amostragem.
As espécies do gênero Oxymycterus são de porte relativamente grande, comparado as espécies
coletadas neste trabalho e R. mastacalis é arborícola. Segundo Umetsu et al. (2006),
armadilhas de pitfall são mais eficientes para capturar espécies terrestres, que não se
orientam visualmente, sendo assim, não são tão eficientes na captura de formas arborícolas.
Esse padrão foi encontrado neste estudo, pois a maioria das espécies capturadas apresentava
hábito cursorial ou fossorial e 25% apresentava pelo menos hábito escansorial, sendo que
apenas duas espécies (12,5%) de hábito arborícola foram capturadas. Além disso, é de se
esperar que espécies maiores tenham a capacidade de saltar alcançando uma altura superior a
do balde, sendo assim, capazes de fugir das armadilhas. Outros estudos também
demonstraram que espécies de maior porte (Madock, 1992; Voss et al., 2001; Hice and
Schmidly, 2002) e também as de maior capacidade escansorial (Madock, 1992) são pouco
capturadas ou estão ausentes na maior parte das amostragens com armadilhas de queda.
Outro aspecto a ser observado é a importância de trabalhos de longa duração para a
amostragem da composição de espécies de pequenos mamíferos de uma região, como já
38
proposto por Pereira & Geise (2009), pois com o maior tempo de amostragem foi possível
acessar espécies raras e de difícil captura.
Mus musculus e R. novergicus são espécies sinantrópicas de distribuição mundial. Apenas um
indivíduo de M. musculus foi capturado em pitfall na área de borda com a plantação. As duas
capturas de R. novergicus ocorreram em armadilha de gancho em um paiol de armazenamento
de milho. Estas espécies devem ser mais comuns dentro dos limites da propriedade rural, não
entrando na mata com freqüência. Umetsu et al. (2006) avaliaram a distribuição de pequenos
mamíferos em um mosaico de fragmentos florestais e hábitats antropogênicos na Mata
Atlântica e encontram as espécies sinantrópicas exclusivamente em áreas rurais com
construções, enquanto que as espécies mais características do bioma aberto do Cerrado foram
capturadas quase exclusivamente em área de agricultura. Da mesma forma, neste trabalho, as
espécies N. lasiurus e C. tener, comuns em áreas de Cerrado, foram coletados apenas nas áreas
de borda com plantação.
Como esperado, os maiores valores de riqueza e abundância de pequenos mamíferos
ocorreram nas estações seca/chuvosa e chuvosa, com espécies exclusivas dessas estações,
enquanto que nenhuma espécie foi encontrada exclusivamente nas estações seca ou
seca/chuvosa. Ao se analisar as espécies mais abundantes, todas tiveram os maiores valores
de abundância na estação chuvosa ou na troca de estações e os menores valores ocorreram na
estação seca. Assim, podemos concluir que os animais estão mais ativos no período das
chuvas, embora não tenha sido encontrada relação direta entre a abundância de pequenos
mamíferos e a pluviosidade. Esse resultado já era esperado, pois a pluviosidade afeta a
disponibilidade de recurso, que por sua vez afeta diretamente a abundância de pequenos
mamíferos. Nas primeiras chuvas há um aumento na quantidade de recurso, o que
desencadeia maior atividade dos animais (Bergallo & Magnusson 2002; 2008; Filho et al.
2008).
A única espécie que não apresentou diminuição na abundância na estação seca foi M.
americana, conforme foi observado no ano de 2010. Nesta ocasião, foram capturados apenas
três jovens, todos no mês de junho (<10g). Da mesma forma, Mares et al. (1989) relatam a
captura de uma fêmea lactante no mês de novembro e de indivíduos subadultos entre os
39
meses de fevereiro e junho no Distrito Federal (Brasília), sugerindo uma associação da
atividade reprodutiva desta espécie com o período chuvoso.
Diferentemente do observado no presente trabalho, Gentile et al. (2000), D’Andrea et al.
(1999), D’Andrea et al. (2007) em estudos sobre estrutura de comunidade de pequenos
mamíferos na Mata Atlântica utilizando armadilhas com iscas encontraram maior riqueza e
abundância na estação seca. Armadilhas com iscas tendem a ser mais atrativas em períodos de
escassez de alimento (Krebs and Boonstra, 1984), particularmente para os roedores
frugívoros e granívoros (Adler & Lambert 1997). Por outro lado, armadilhas do tipo pitfall
capturam os animais enquanto esses caminham pelo solo e não exercem atração sobre eles,
assim podem fornecer informações mais acuradas sobre o período de atividade de cada
espécie (Umetsu et al. 2006).
Os resultados encontrados no presente trabalho demonstram que a região da serra do Ouro
Branco é uma área de grande importância para a conservação de mamíferos de pequeno porte.
A área apresenta elevada riqueza e a composição de espécies é particular, mesmo quando
comparada a outros locais na Cadeia do Espinhaço. Sendo assim, o Parque Estadual da Serra
do Ouro Branco e o Monumento Natural Estadual de Itatiaia contribuirão particularmente
para conservação da fauna de pequenos mamíferos no Brasil.
40
CAPÍTULO 2
O MILHO INFLUENCIA A COMUNIDADE DE PEQUENOS MAMÍFEROS?
INTRODUÇÃO
A estrutura de uma comunidade diz respeito aos padrões de composição, riqueza e
abundância de espécies e as forças evolutivas e ecológicas que moldam estes padrões (Begon
et al., 2007). Os pequenos mamíferos perfazem um grupo zoológico de particular interesse
para o estudo da estruturação de comunidades, não apenas em virtude de sua abundância e da
sua ampla diversidade de adaptações ecológicas, mas também por serem importantes
componentes de quase todos os ecossistemas terrestres.
Vários trabalhos têm sugerido que a estrutura do habitat pode influenciar a composição e a
diversidade da fauna de pequenos mamíferos (Junior & Leite 2007; Stallings 1989). Hábitats
mais complexos promovem maior disponibilidade de nichos potenciais e substratos para
locomoção, o que permite a coexistência de maior número de espécies, favorecendo a
especialização no uso de diferentes recursos (Klopfer & Mac Arthur 1960; August 1983; Grele
1996). No entanto, distúrbios capazes de tornar o hábitat mais simples, como a fragmentação e
a formação de clareiras, parecem aumentar a riqueza e a abundância de pequenos mamíferos
neotropicais (Adler 1994; Adler 1996; Cowan et al. 2003; Pardini 2004; Umetsu & Pardini
2006; Püttker et al. 2008; Pardini & Umetsu 2006).
O aumento na diversidade de pequenos mamíferos após a ocorrência de distúrbios é, muitas
vezes, associada à diminuição na pressão de predação (Adler 1996; Lambert et al. 2003;
Terborgh et al. 2001). Esta diminuição é explicada pelo afugentamento dos predadores, devido
ao distúrbio, ou pela maior dificuldade dos predadores encontrarem as presas, graças à
proteção oferecida pelo aumento na densidade de herbáceas (Trejo & Guthmann 2008).
Embora algumas espécies de pequenos mamíferos possam ser beneficiadas por alterações
ambientais, isso não ocorre para a maioria das espécies, as quais mantém uma relação clara de
dependência com a floresta, desempenhando papel importante nesses ambientes como
predadores e dispersores de sementes (Pardini et al. 2005; Vieira et al. 2003; Vieira & Izar
41
2009). Segundo Terborgh et al. (2001), mudanças na abundância desses animais parecem
afetar a regeneração e a sucessão florestal.
A serapilheira é um componente de habitat importante que é alterado com a interferência
antrópica. O conhecimento da importância da serapilheira para pequenos mamíferos ainda é
muito escasso. Em estudos com outros vertebrados de solo, como anfíbios anuros, foi
constatado que eles podem estabelecer diversas formas de associação com esse substrato, o
qual tem influência direta sobre a biologia das espécies (Donnelly & Crump 1998; Toft 1980;
Toft 1981). Para espécies cursoriais e fossoriais de pequenos mamíferos, é de se esperar que a
serapilheira tenha importante função como abrigo e fonte de alimentos. Emmons & Feer
(1997) afirmam que espécies do gênero Akodon constroem galerias subterrâneas no
serapilheira. Artrópodes que vivem nesse ambiente compõem um item alimentar importante
para pequenos mamíferos (Santori & Astúa De Moraes, 2005; Santori et al., 1995), assim como
frutos e sementes (Pinto et al. 2009; Talamoni et al. 2008), que também podem ser
encontrados na serapilheira.
Uma forma de entender a resposta das diferentes espécies à interferência antrópica seria
estudar a forma como elas usam matrizes específicas. A matriz é o conjunto de ambientes
alterados que envolvem os remanescentes de habitat em paisagens alteradas pelo homem. Até
recentemente, a matriz foi considerada pouco importante, inóspita e homogênea (Ricketts
2001; Vandermeer & Carvajal 2001; Jules & Shahani 2003). Dentre os diversos atributos
ecológicos relacionados à sensibilidade da fauna à fragmentação em regiões temperadas e
tropicais, Henle et al. (2004) incluíram a capacidade de uso da matriz como um dos seis
atributos principais. Estudos realizados na Argentina avaliaram a resposta de espécies de
roedores de um fragmento de mata aos diferentes estágios de desenvolvimento de uma
plantação que compõe sua matriz (Cavia et al. 2005; Courtalon & Busch 2010; Hodara & Busch
2005). Esses estudos demonstraram que a abundância de algumas espécies, bem como sua
localização, no fragmento de mata ou na plantação, variou de acordo com o estágio de
desenvolvimento em que se encontrava a plantação.
O objetivo desse trabalho foi avaliar como os pequenos mamíferos utilizam matrizes
constituídas por plantação de milho na Serra do Ouro Branco. Para avaliar as respostas das
espécies a plantação de milho, foram testadas as hipóteses abaixo:
42
HIPÓTESES
• A plantação de milho funciona como uma fonte de recurso para as espécies
generalistas. Oligoryzomys, Akodon e Calomys são gêneros considerados pragas
agrícolas em outros países da América do Sul (Stenseth et al., 2003), assim, embora não
sejam pragas no Brasil, espécies do mesmo gênero possivelmente têm a capacidade de
se alimentar das plantações.
• Áreas de borda com matrizes diferentes terão diversidades de espécies diferentes entre
si. No ambiente de borda com plantação haverá menor equitabilidade entre as espécies
do que nos ambientes de interior do fragmento e em bordas com a estrada, dado que
existem espécies que podem utilizar a plantação e se favorecer.
• A agricultura afetará o deslocamento das espécies dentro do fragmento. Espécies
favorecidas pela agricultura, através da disponibilização de recurso, serão atraídas para
a área próxima à borda com a agricultura durante o período de colheita.
• Haverá uma distribuição temporal diferenciada entre as espécies devido à agricultura.
As espécies generalistas terão densidades populacionais mais altas nos períodos de
colheita. As demais espécies terão densidades mais altas na estação seca/chuvosa.
43
MATERIAIS E MÉTODOS
Para as análises deste capítulo foram utilizados exclusivamente os dados obtidos ao longo do
ano de 2010, conforme a descrição detalhada apresentada na metodologia geral. Para testar se
a plantação funciona como uma fonte de recurso para os animais, o desenho amostral foi
montado nos moldes de um experimento ecológico. Assim, foram utilizadas áreas, tratadas
aqui como estações amostrais, apresentando três ambientes com as características necessárias
para a realização do experimento. Esses ambientes foram uma área tratamento (borda com
plantação) e dois níveis de controle, o primeiro para o tratamento borda (interior de
fragmento) e o segundo para tratamento recurso oferecido pela plantação, sendo assim uma
borda que não oferecia recurso (estrada). Foram utilizadas três réplicas para o experimento,
as três estações amostrais, denominadas como Cecília, Mariano e Robson.
Como uma segunda forma de avaliar se as espécies se alimentavam do milho, todos os animais
capturados eram levados ao laboratório e alimentados com milho, laranja, larvas de tenébrios
(Coleoptera) e ração para ratos. Os animais eram colocados dentro de uma caixa de
polipropileno forrada com serragem e com todos os tipos de alimento disponíveis, exceto os
tenébrios. Os tenébrios eram oferecidos vivos através da grade com uma pinça de metal. Essa
metodologia de oferecer os tenébrios foi adotada, pois se colocados em placas de petri dentro
da gaiola, as larvas fugiam para o meio da serragem, antes que os animais as pegassem, não
sendo possível observar se eles se alimentavam das mesmas. Os animais eram observados até
o próximo dia de campo para quanto aos tipos de alimentos que consumiam.
CARACTERIZAÇÃO DAS ÁREAS DE AMOSTRAGEM
August (1983), em seu conceito de estados de complexidade de hábitats, definiu como
complexos aqueles que possuem muitos estratos vegetais com folhagem densa, enquanto os
simples apresentam poucos desses estratos. Diversos trabalhos associaram a comunidade de
pequenos mamíferos à estrutura do hábitat (e.g., Dueser & Shugart 2007; August 1983; Kelt et
al. 1994) afirmando que diferenças na complexidade estrutural implicarão em diversidades
diferentes. Desta forma, realizamos diversas medidas de hábitat, com o objetivo de avaliar se
as áreas apresentavam estruturas semelhantes e, assim, garantir que as diferenças
44
encontradas seriam devido às características de entorno e não às diferenças estruturais da
floresta.
Foram demarcados quadrantes de 5x5m nas extremidades de todos os Y, como representados
na figura 13. Dentro destes quadrantes, foi medida a circunferência na altura do peito, ou CAP,
de todas as árvores e estimada a altura daquelas que apresentaram o CAP maior que cinco cm
e altura superior a 2m. As plantas com CAP inferior a 5 cm e/ou com menos de 2m de altura
foram consideradas como componentes do subbosque. Além disso, em cada quadrante foram
estimadas a densidade e conectividade do subbosque e do dossel. A distância do Y até a fonte
de água mais próxima foi medida, plotando as coordenadas do Y e da fonte de água no Google
Earth e, posteriormente, essas medidas foram categorizadas. Complementarmente aos dados
de conectividade de dossel, fotos obtidas com uma câmera Sony HX1 das extremidades de
cada quadrante a uma altura de 1,6m, foram utilizadas para calcular a densidade do dossel. No
Quadro 6, estão listadas todas as medidas de habitat realizadas, associadas com as categorias
criadas para cada medida.
QUADRO 6. MEDIDAS DE HÁBITAT REALIZADAS EM TODAS AS ÁREAS DE ESTUDO NA SERRA DO OURO BRANCO EM 2010.
Medida Medidas
CAP Variável quantitativa
Altura Variável quantitativa
Quant. média de serapilheira acumulada Peso médio em gramas
Densidade do Subbosque Ausente (0); Baixa (1); Média (2); Alta (3)
Conectividade do sub-bosque Ausente (0); Baixa (1); Média (2); Alta (3)
Densidade do Dossel Ausente (0); Baixa (1); Média (2); Alta (3)
Conectividade do Dossel Ausente (0); Baixa (1); Média (2); Alta (3)
Distância de fonte de água 0m (0), 1-10m (1); 11-50m (2); 51-100m(3); >100m (4)
45
FIGURA 14. ESQUEMA DA AMOSTRAGEM DE ESTRUTURA DE HÁBITAT EM CADA CONJUNTO DE ARMADILHAS DE PITFALL ORGANIZADAS EM FORMA DE “Y” DURANTE O SEGUNDO ANO DE TRABALHO NA SERRA DO OURO BRANCO, 2010.
SERAPILHEIRA
A medida de biomassa seca de serapilheira acumulada foi utilizada como uma medida de
indireta de recurso, tanto alimentar como de abrigo. A serapilheira acumulada foi coletada ao
final de cada estação do ano, ou seja, em fevereiro, maio, agosto e novembro. Para a coleta, foi
utilizado um quadrado de 50x50cm, feito com canos de PVC. Esse quadrado era arremessado
aleatoriamente a uma distância de 1m da extremidade do Y sobre a serapilheira, e todo o
material dentro da área do quadrado foi coletado. Foi coletado o referente a área de dois
quadrados em cada Y, sendo que o quadrado foi arremessado em direções opostas no mesmo
Y, em cada coleta.
O material coletado foi submetido a secagem em estufa a 70ºC por 48 horas e pesado em
balança de precisão de três casas decimais. Posteriormente, foi calculada uma média da
biomassa seca de serapilheira acumulada em cada ambiente e em cada estação do ano.
CULTURA DE MILHO NA SERRA DO OURO BRANCO
As plantações de milho das áreas amostradas na Serra do Ouro Branco correspondem a
plantações de subsistência e variam muito em tamanho. A plantação da estação amostral
46
Mariano perfaz cerca 7.200 m2, a da estação amostral Robson, cerca de 17.000 m2, enquanto
que a da estação amostral Cecília cerca de 2.000 m2.
O milho é semeado em outubro e colhido em janeiro ou fevereiro na região de estudo.
Entretanto, em algumas áreas, uma parte do milho seca no pé, sendo posteriormente usado
para alimentar animais domésticos ou para fazer fubá. No ano de estudo, o milho da estação
Mariano foi removido completamente da área de plantação somente no início de junho,
enquanto das estações Cecília e Robson foi removido no final de março. Nas plantações das
estações Mariano e Cecília, é realizada a rotação de cultura do milho com o feijão.
ANÁLISES ESTATÍSTICAS
Para avaliar a influência da matriz de milho sobre as espécies de pequenos mamíferos foram
utilizados quatro modelos de ANOVA bifatorial, utilizando abundância de pequenos mamíferos
em cada estação do ano e em cada ambiente como variável resposta. O primeiro modelo
utilizou a abundância geral de pequenos mamíferos, o segundo usou a de O. nigripes, o terceiro
a de Akodon sp. e o quarto a de pequenos mamíferos, excluindo O. nigripes. Para todos os
testes, os valores de abundância foram transformados através da fórmula X’= log(x+1), para
que se cumprissem os pressupostos das análises.
Para avaliar se a equitabilidade variou em função do ambiente, foram montadas curvas de
rank de abundância das espécies (Whittaker plots, Whittaker 1965). A vantagem de se avaliar
equitabilidade através dos ranks de abundância é que padrões contrastantes de riqueza de
espécies são claramente apresentados. Outra vantagem é que quando existem relativamente
poucas espécies, toda a informação acerca de sua abundância é claramente visível (Magurran,
2003).
Foi montando um cluster de similaridade através do índice de Bray Curtis, utilizando a
abundância de cada espécie em cada área, com o objetivo de avaliar se as áreas se agrupariam
por pertencerem ao mesmo fragmento ou devido a sua localização no fragmento (interior,
borda com plantação e borda com estrada).
Foi realizada uma Análise de Componente Principal (PCA) para avaliar se as características
estruturais do hábitat formavam um agrupamento único ou se essas diferenciavam entre si
47
devido à estrutura da vegetação. Em outras palavras, a PCA foi empregada a fim de testar se
todas as áreas eram iguais estruturalmente e, portanto, as diferenças encontradas seriam
relativas às características do entorno, ou seja, estrada, plantação ou interior da mata.
48
RESULTADOS
O esforço amostral foi de 5.184 armadilhas/noite, sendo de 1.728 para cada estação amostral e
576 por ambiente. Foram capturados 244 indivíduos de 11 espécies, com um sucesso de
captura de 4.7%. A lista das espécies é apresentada no Quadro 7, assim como informações
sobre os biomas em que cada espécie ocorre e seu hábito alimentar de acordo com a
compilação de Reis et al. (2011).
QUADRO 7. PEQUENOS MAMÍFEROS CAPTURADOS NA SERRA DO OURO BRANCO, BIOMAS BRASILEIROS NOS QUAIS CADA ESPÉCIE OCORRE E HÁBITO ALIMENTAR, DE ACORDO COM REIS ET AL. (2011).
Houve uma alta mortalidade nas armadilhas, dessa forma, apenas dois indivíduos de
Marmosops incanus, 13 de M. americana, 16 de Akodon sp. e 103 de O. nigripes foram marcados
e soltos. Foram observadas diferentes razões para a morte dos animais nas armadilhas: 1)
Afogamento, embora houvesse uma placa de isopor dentro dos baldes; 2) Brigas, quando mais
de um indivíduo era capturado dentro do mesmo balde; 3) Ataque de formigas; 4) Frio, no
inverno ou quando os animais passavam a noite molhados da chuva.
Entre os 132 animais marcados houve 22 recapturas restritas a duas espécies, O. nigripes (18)
e Akodon sp. (quatro). A maioria das recapturas (64.7%) ocorreu na estação Mariano e apenas
uma das recapturas de Akodon sp. ocorreu fora dessa estação. Devido à alta taxa de
Espécies Bioma Hábito alimentar
Rodentia
Akodon sp. Meyen, 1833 Mata Atlântica Insetívoro-onívoro
Bibimys labiosus (Winge 1877) Mata Atlântica -
Blarinomys breviceps (Winge 1887) Mata Atlântica Insetívoro
Calomys tener (Winge 1887) Mata Atlântica, Cerrado e Caatinga Granívoro
Necromys lasiurus (Lund 1841) Cerrado Granívoro-Insetívoro
Oligoryzomys nigripes (Olfers 1818) Mata Atlântica e Cerrado Granívoro-Onívoro
Rhagomys rufescens (Thomas 1886) Mata Atlântica Insetívoro
Didelphimorphia
Didelphis albiventris Lund, 1840 Todos do Brasil Onívoro
Marmosops incanus (Lund 1840) Mata Atlântica, Cerrado e Caatinga Onívoro
Monodelphis americana (Müller 1776) Mata Atlântica, Cerrado e Caatinga Insetívoro
Monodelphis domestica Wagner, 1842 Catinga e Cerrado Insetívoro
49
mortalidade e a baixa taxa de recaptura, não foram utilizadas as análises clássicas para
estudos populacionais de marcação e recaptura (MNKA).
A composição de espécies variou entre os três tipos de ambientes amostrados. Sendo que, a
espécie C. tener foi exclusiva do ambiente plantação, M. domestica do ambiente estrada e D.
albiventris, B. labiosus e R. rufescens do ambiente interior. A plantação e a estrada
compartilharam a espécie N. lasiurus e os três ambientes compartilharam quatro espécies
entre si. Na figura 14, está representada a distribuição das espécies entre os três tipos de
ambientes.
FIGURA 15. ESPÉCIES ENCONTRADAS EM CADA TIPO DE AMBIENTE AMOSTRADO NA SERRA DO OURO BRANCO.
A espécie mais abundante ao longo de todo o trabalho foi O. nigripes, seguida por Akodon sp.,
Monodelphis americana e Marmosops incanus. Estas quatro espécies foram as únicas que
ocorreram em todos os tipos de ambientes, ou seja, plantação, interior e estrada e em todas as
estações do ano. No quadro 8 está representada a abundância de cada espécie em cada
ambiente.
50
QUADRO 8. ABUNDÂNCIA DE CADA ESPÉCIE DE PEQUENOS MAMÍFEROS EM CADA ÁREA AMOSTRADA NA SERRA DO OURO BRANCO, 2010
Espécie Estrada Interior Plantação
Akodon sp. 4 10 13
Bibimys labiosus 0 2 0
Blarinomys Breviceps 1 2 0
Calomys tener 0 0 1
Necromys lasiurus 1 0 1
Oligoryzomys nigripes 44 48 107
Rhagomys rufescens 0 2 0
Didelphis albiventris 0 1 0
Marmosops incanus 3 2 3
Monodelphis americana 6 5 2
Monodelphis domestica 1 0 0
As curvas de rank de abundância de Whittaker (Whittaker, 1965) para cada ambiente
demonstraram que, em geral, os ambientes de interior apresentaram maior equitabilidade do
que os de borda, pois as curvas foram nos ambientes de interior foram menos inclinadas dos
que as dos ambientes de borda da mesma estação amostral. Entre os ambientes de borda, as
bordas com plantação tiveram menor equitabilidade do que as bordas com estrada (Figura
15).
A abundância das espécies de pequenos mamíferos não diferiu entre os ambientes (F2; 24=2.21,
p=0.13), mas diferiu entre as estações do ano, com maior abundância na estação seca/chuvosa
(F3, 24=3,4, p=0.03, figura 16). A abundância de O. nigripes foi diferente tanto entre os
ambientes (F2; 33=5.79; p<0.01, figura 17), como entre as estações do ano (F=3.65; p=0.01),
mas a resposta às estações do ano não foi a mesma em cada ambiente. Em todas as estações do
ano, O. nigripes foi mais abundante na borda com plantação e neste ambiente, a abundância foi
mais constante entre as estações do ano, diminuindo apenas na estação seca. No ambiente de
estrada, a abundância foi maior nas estações seca/chuvosa e chuvosa, enquanto nos ambientes
de Interior, os valores mais altos ocorreram nos períodos de transição entre as estações
(figura 17).
51
A segunda espécie mais abundante nas áreas de estudo foi Akodon sp., mas não houve
diferença na abundância desta espécie entre os ambientes e nem entre as estações do ano (F6;
24=0.22, p=0.96). Não foram feitos testes para avaliar a diferença de abundância entre
ambientes e estações do ano para M. americana e M. incanus, devido à baixa abundância. No
entanto, ao avaliar os valores brutos de abundância, M. americana foi mais comum em
ambientes de interior e estrada e Akodon sp. foi mais comum em plantação e interior,
enquanto os marsupiais, M. incanus e M. americana ficaram igualmente distribuídos entre os
três tipos de ambientes. Além disso, Akodon sp. foi mais abundante na estação seca/chuvosa,
enquanto os marsupiais foram mais abundantes na chuvosa e chuvosa/seca (Figura 18).
00.20.40.60.8
1
Cecília Estrada
00.20.40.60.8
1
Mariano estrada
00.20.40.60.8
1Mariano Interior
00.20.40.60.8
1Robson Interior
00.20.40.60.8
1
Mariano Plantação
00.20.40.60.8
1
Robson Plantação
52
FIGURA 16. RANKS DE ABUNDÂNCIA DE CADA ÁREA AMOSTRADA NA SERRA DO OURO BRANCO EM 2010.
Chuvosa Chuvosa/Seca Seca Seca/Chuvosa
Estação
0.6
0.8
1.0
1.2
1.4
1.6
1.8
2.0
2.2
2.4
2.6
2.8
3.0
3.2
Lo
g a
bu
nd
: =
Lo
g(v
4+
1)
FIGURA 17. ABUNDÂNCIA DE PEQUENOS MAMÍFEROS EM CADA ESTAÇÃO DO ANO NA SERRA DO OURO BRANCO, EM 2010.
00.20.40.60.8
1Robson Estrada
00.20.40.60.8
1Cecília Interior
00.20.40.60.8
1
Cecília Plantação
53
Área
Estrada
Área
Plantação
Área
Interiorchuvosa chuv/seca seca seca/chuv
Estação
-0.4
-0.2
0.0
0.2
0.4
0.6
0.8
1.0
1.2
1.4
1.6
1.8
2.0
Lo
g A
bu
nd
: =
Lo
g(V
4+
1)
FIGURA 18. ANOVA TWO WAY AVALIANDO A ABUNDÂNCIA DE OLIGORYZOMYS NIGRIPES EM RESPOSTA A LOCALIZAÇÃO NO
FRAGMENTO E A ESTAÇÃO DO ANO.
Ao avaliar a diferença na abundância das espécies de pequenos mamíferos entre estações e
ambientes, foi encontrada uma maior abundância na estação seca/chuvosa, mas não houve
diferença entre os ambientes. Como foi encontrada diferença em ambas as variáveis para O.
nigripes, e essa espécie foi a mais abundante do trabalho, foi avaliado se existiria diferença
nessa análise, excluindo O. nigripes da amostra. Esta espécie poderia estar mascarando a
diferença na distribuição espacial e/ou influenciando o resultado da distribuição temporal das
outras espécies. O resultado obtido confirmou a hipótese da influência de O. nigripes sobre a
distribuição temporal, pois não houve diferença de abundância para as outras espécies entre
ambientes e nem entre estações do ano (F6;24=2.04, p=.098).
54
FIGURA 19. ABUNDÂNCIA DE AKODON SP, MARMOSOPS INCANUS E MONODELPHIS AMERICANA POR AMBIENTE EM CADA ESTAÇÃO DO ANO
Na figura 19, são apresentados os valores de abundância de pequenos mamíferos por
ambiente em cada estação do ano, excluindo O. nigripes. Comparando o resultado obtido em
cada estação amostral, não foi possível encontrar nenhum padrão de distribuição temporal ou
espacial.
A análise de Componente Principal demonstrou que não há nenhum agrupamento específico
entre as áreas de acordo com a estrutura do habitat, indicando que as diferenças na
diversidade encontradas entre as áreas foram relativas às características do entorno e não da
estrutura da vegetação, conforme pode ser observado na figura 20.
1 12 1 11
31 2
Monodelphis americana
Plantação Interior Estrada
71
41
4
31
2
1
1 2
Akodon sp.
Plantação Interior Estrada
211
1
1 1
1
Marmosops incanus
Plantação Interior Estrada
55
Como demonstrado no cluster da figura 21, todos os ambientes da estação amostral Cecília
constituíram uma unidade, enquanto que os ambientes de estrada das estações amostrais
Mariano e Robson ficaram unidos. As demais áreas não se uniram de forma compreensível.
56
FIGURA 20. ABUNDÂNCIA DE PEQUENOS MAMÍFEROS, EXCLUINDO O. NIGRIPES, POR ÁREA EM CADA ESTAÇÃO
DO ANO NA SERRA DO OURO BRANCO EM 2010. A) CECÍLIA; B) MARIANO; C) ROBSON.
1 1 12
21
1
4
1
Seca/Chuv Chuvosa Chuv/Seca Seca
Plantação Interior Estrada
42
4
3
4
1
1
2 2
Seca/Chuv Chuvosa Chuv/Seca Seca
Plantação Interior Estrada
42
4
3
4
1
1
2 2
Seca/Chuv Chuvosa Chuv/Seca Seca
Plantação Interior Estrada
B A
C
57
Projection of the cases on the f actor-plane ( 1 x 2)
Cases with sum of cosine square >= 0.00
Activ e
1
2
3 4
5
6
7 8
9
10
11
12
13
14 15
16
17 18
19
20 21
22
23 24 25 26 27
28
29
30
31
32
33
34
35
36
37
38
39 40
41 42
43
44
45 46
47 48 49
50
52 53
54 55
56
57
58
59 60
61 62
63 64
65
66
67
68 69
70
71
-7 -6 -5 -4 -3 -2 -1 0 1 2 3 4 5 6
Factor 1: 33.20%
-7
-6
-5
-4
-3
-2
-1
0
1
2
3
4
5
6F
acto
r 2
: 2
1.5
0%
FIGURA 21. ANÁLISE DE COMPONENTE PRINCIPAL DAS MEDIDAS DE HABITAT DE CADA ÁREA.
FIGURA 22. ÍNDICE DE BRAY CURTIS PARA AVALIAR A RESPOSTA DE PEQUENOS MAMÍFEROS AO TIPO DE AMBIENTE ATRAVÉS DA COMPOSIÇÃO E ABUNDÂNCIA. LEGENDA: R- ROBSON; M- MARIANO; C- CECÍLIA; P- PLANTAÇÃO; I- INTERIOR; E- ESTRADA.
58
OFERTA DE ALIMENTO
O teste de preferência alimentar só pôde ser aplicado para as espécies mais abundantes. Assim
foram testados 103 indivíduos de O. nigripes, 16 de Akodon sp., 13 de M. americana e 2 de M.
incanus.
O. nigripes demonstrou preferência por milho e tenébrios. Em todas as vezes que os animais
foram colocados nas gaiolas, eles rapidamente se dirigiam ao milho e se alimentavam,
independentemente da idade e sexo dos animais. Da mesma forma, sempre que eram
oferecidas as larvas de tenébrios, os animais também as aceitavam. Depois de se alimentar do
milho, os animais tendiam a comer a laranja, que era a única fonte de água disponível. Cerca de
15% dos animais comeram ração. Akodon sp. se alimentou de milho, tenébrios, ração e laranja
com aproximadamente a mesma freqüência observada para O. nigripes. As duas espécies de
marsupiais só se alimentaram de tenébrios e laranja.
SERAPILHEIRA
Não foi encontrada diferença na quantidade de serapilheira acumulada entre as áreas e nem
entre os fragmentos (F4;27=0.51; P=0.72). Este resultado é mais um indicativo de que os
ambientes foram muito semelhantes entre si, se diferenciando apenas pelas características do
entorno.
A quantidade de serapilheira acumulada variou entre as estações do ano (F3;32=14.78;
p<0.001), tendo sido registrada maior quantidade na estação seca/chuvosa (p<0.001) (Figura
21). A estação com maior quantidade de serapilheira coincidiu com o período de maior
riqueza de pequenos mamíferos, no entanto não houve relação entre a quantidade de
serapilheira acumulada e a abundância de pequenos mamíferos (T= 3.01; p=0.55).
59
Chuvosa chuvosa/seca Seca Seca/Chuvosa
Estação
140
160
180
200
220
240
260
280
300
320
340
360
Se
rra
pilh
eira
FIGURA 23. SERAPILHEIRA ACUMULADA EM CADA ESTAÇÃO DO ANO NA SERRA DO OURO BRANCO, JANEIRO A
DEZEMBRO DE 2010
REPRODUÇÃO
Foram capturadas 36 fêmeas reprodutivas, grávidas ou lactantes, da espécie O. nigripes (Quadro 9) e
uma única fêmea grávida da espécie Akodon sp. Desta forma, o período reprodutivo para Akodon sp.
e M. americana foi estimado pelo registro de juvenis, ou seja, animais com peso inferior a 10g. Os
jovens de O. nigripes foram capturados ao longo de todo o ano. Enquanto que, os indivíduos jovens
de Akodon sp. foram capturados apenas nos meses de junho, julho, outubro e novembro, ou seja,
estações seca e seca/chuvosa. Jovens de M. americana foram capturados em abril, maio, junho e
dezembro, não ocorrendo jovens apenas na estação seca/chuvosa.
QUADRO 9. NÚMERO DE FÊMEAS REPRODUTIVAS E FÊMEAS INATIVAS DE OLIGORYZOMYS NIGRIPES NA SERRA DO OURO BRANCO EM 2010.
Chuvosa Chuvosa/Seca Seca Seca/Chuvosa
Fêmeas reprodutivas 13 6 2 15
Fêmeas inativas 14 19 2 22
60
DISCUSSÃO
Os pequenos mamíferos parecem ser afetados pelo tipo de matriz em contato imediato com a
floresta, pois a composição, a riqueza, a abundância e a eqüitabilidade variaram entre os três
tipos de ambientes amostrados. No entanto, as medidas de hábitat e a biomassa de
serapilheira acumulada não foram distintas entre as estações amostrais e nem entre os
ambientes. Em outras palavras, a diferença na riqueza de espécies de pequenos mamíferos não
mostrou relação com as características do habitat, mas foi possível associar a variação
encontrada em função dos três tipos de ambientes amostrados.
Foram encontradas espécies exclusivas para cada tipo de ambiente amostrado, ou seja,
plantação, estrada e interior, bem como o compartilhamento de dois ambientes por N. lasiurus
e B. breviceps. Da mesma forma, Umetsu et al. (2006) encontraram associação na distribuição
das espécies entre os diferentes tipos de hábitats em um mosaico de fragmentos florestais e
hábitats antropogênicos na Mata Atlântica. A principal segregação, encontrada por estes
autores, ocorreu entre a vegetação nativa e os hábitats antropogênicos, sendo que apenas O.
nigripes e Akodon montensis foram capazes de usar com sucesso ambos os tipos de ambientes.
No presente estudo, as espécies mais abundantes, O. nigripes, Akodon sp., M. americana e M.
incanus, puderam utilizar todos os tipos de ambientes amostrados. Dessas, os roedores
correspondem às mesmas espécies que utilizaram todos os ambientes no estudo de Umetsu et
al. (2006). Umetsu et al. (2006) encontraram espécies mais características de biomas
brasileiros de vegetação aberta, como o Cerrado, nos habitats antropogênicos, o que é
condizente com o presente estudo, no qual as espécies mais características do Cerrado, tais
como C. tener, N. lasiurus e M. domestica, ocorreram nos ambientes de borda.
A matriz correspondente à plantação de milho pareceu servir como uma fonte de recurso
principalmente para O. nigripes e Akodon sp. Todos os indivíduos dessas espécies mostraram
preferência por milho no teste de alimentação realizado em laboratório. Além disso, Pinto
(2011) em estudo etnozoológico sobre a relação das comunidades humanas da Serra do Ouro
Branco com a fauna nativa constatou que, entre os mamíferos, ratos e gambás foram
considerados pela população local como animais daninhos. Nesse estudo, os ratos foram
apontados como animais que se alimentam de milho, nas plantações e nos paióis.
61
Outra evidência de que o milho é um recurso mais importante para O. nigripes do que para as
demais espécies é a sua maior abundância na bordas da mata com plantação, quando
comparada aos outros dois ambientes. Além disso, a flutuação populacional de O. nigripes foi
mais estável na borda com a plantação, tendo uma queda apenas na estação seca, período em
que existe menor quantidade de recurso natural disponível no ambiente e que o milho não
está disponível para o consumo. Courtalon et al. (2003) e Cavia et al. (2005) em estudos sobre
roedores em áreas em contato com plantações de milho encontraram que a localização das
espécies em relação a plantação variou em resposta ao ciclo de cultura, mas não encontraram
efeito do ciclo de cultura sobre a flutuação populacional. Nestes estudos foi detectada alta
mobilidade das espécies, ou seja, quando a plantação era colhida, os indivíduos simplesmente
se deslocavam para outros ambientes. Em nosso estudo, não foi detectado movimento das
espécies entre os diferentes ambientes amostrados, por isso não foi possível concluir se a
queda na estação seca se deveu ao deslocamento dos indivíduos para outros locais ou a morte
dos mesmos.
Nas bordas com plantação, a abundância de O. nigripes diminuiu apenas na estação seca,
período em que o milho já havia sido colhido e o recurso natural, estimado pela biomassa de
serapilheira (Mendel et al., 2008), era menos abundante. Enquanto isso, no interior, a
abundância respondeu à disponibilidade de recursos naturais, aumentando unicamente na
estação seca/chuvosa. Na borda com estrada, a abundância foi mais alta nas estações
seca/chuvosa e na chuvosa, demonstrando que a resposta também foi relativa ao recurso
natural e confirmando a preferência por ambientes antropizados, pois a abundância
permaneceu elevada por mais de uma estação do ano, ou seja, foi mais estável.
Ao avaliar a equitabilidade das espécies entre os ambientes, a dominância de O. nigripes fica
clara, assim como seu favorecimento em situações de interferência antrópica, principalmente
agricultura. Segundo Valone & Brown (1995) e Brady & Slade (2001), alterações na
abundância de espécies dominantes, tanto numericamente, quanto competitivamente podem
ter fortes efeitos sobre a estrutura da comunidade e sobre a diversidade. As espécies
dominantes podem afetar diretamente a diversidade de uma região, através de interações com
outros membros da comunidade, ou indiretamente, alterando as interações entre eles (Brady
and Slade, 2001). Mudanças na diversidade podem ser conseqüências de alterações no número
62
de espécies presentes (riqueza) ou na distribuição de indivíduos entre elas (eqüitabilidade ou
uniformidade, Krebs 1978).
Os ambientes de borda tenderam a ter uma menor equitabilidade do que os de interior de
fragmento. Da mesma forma, as bordas com plantação tiveram equitabilidade ainda menor do
que as bordas com estrada. As mudanças na equitabilidade entre os ambientes sempre
estiveram associadas ao aumento na abundância relativa de O. nigripes.
Não foi encontrada relação entre a abundância de pequenos mamíferos e a serapilheira,
entretanto na estação seca/chuvosa, em que houve maior acúmulo de serapilheira, houve
maior abundância de pequenos mamíferos. Blarinomys breviceps, a única espécie de hábito
fossorial encontrada na região de estudo, foi capturada somente nesta estação. Bibimys
labiosus e D. albiventris, espécies que forrageiam na serapilheira, foram também capturadas no
mesmo período. Foi observado ainda, que Monodelphis americana e Akodon sp. tenderam a se
esconder no meio da serapilheira ao serem soltos no campo, demonstrando a função desse
recurso como local de refúgio.
A informação existente sobre a importância da serapilheira para os pequenos mamíferos
parece apontar para uma relação de dependência principalmente para as formas cursoriais.
Algumas espécies de pequenos mamíferos forrageiam na serapilheira [e.g. B. labiosus, em Reis
et al. (2011) e D. aurita, em Santori et al. (1995)]. As espécies do gênero Akodon (Emmons and
Feer, 1997), B. breviceps (Geise et al., 2008) e N. lasiurus (Reis et al., 2011) constroem galerias
subterrâneas abaixo da serapilheira. De acordo com Metzger et al. (2006), mudanças na
biomassa e umidade da serapilheira observadas em florestas secundárias em relação às
maduras podem restringir espécies associadas ao folhiço, como eles observaram para duas
espécies de roedor (Thaptomys nigrita e Blarinomys breviceps) e uma espécie de marsupial
(Monodelphis scalops).
A estação seca/chuvosa, de maior biomassa de serapilheira, foi a estação do ano com maior
quantidade de fêmeas reprodutivas, ou seja grávidas e lactantes, de O. nigripes. Contudo, foram
registradas fêmeas reprodutivas dessa espécie em todas as estações do ano. Considerando que
a biomassa de serapilheira é uma medida indireta do recurso alimentar disponível no
ambiente, nossos resultados estão de acordo com Cerqueira (2005), pois seu estudo mostrou
63
que a reprodução em roedores sigmodontíneos depende do acúmulo de gordura corpórea da
fêmea.
Os jovens de O. nigripes foram capturados ao longo de todo o ano. Já os jovens de Akodon sp.
foram capturados apenas nas estações seca e seca/chuvosa. A gestação de pequenos roedores
dura em média 21 dias (Mello, 1984; Cademartori et al., 2005; Aguilera, 2009) e animais que
se deslocam sozinhos teriam mais de 15 dias de vida, eles provavelmente são frutos de
acasalamentos de pouco mais do que um mês, ou seja, nas mesmas estações do ano em que
foram capturados. Não foram registrados jovens de M. americana apenas na estação
seca/chuvosa, como a gestação de marsupiais dura em torno de 13-14 dias (Hingst et al.,
1998) a reprodução provavelmente também ocorreu na mesma estação em que os jovens
foram capturados. Mares et al. (1989) relatam a captura de uma fêmea lactante de M.
americana no mês de novembro e de indivíduos subadultos entre os meses de fevereiro e
junho no Distrito Federal (Brasilia) e sugeriram uma associação da atividade reprodutiva
desta espécie com o período chuvoso. Cerqueira (2005) registrou fêmeas lactantes de
marsupiais em área de Mata Atlântica a partir de julho, havendo atividade reprodutiva até
março.
Os resultados deste trabalho permitem um melhor entendimento dos impactos da agricultura
e da fragmentação sobre a comunidade de pequenos mamíferos, em especial para O. nigripes.
Estas informações facilitarão a conservação das espécies e servirão de base para a criação de
medidas de manejo para as espécies deste grupo.
CONCLUSÃO
O tipo de matriz em contato direto com a borda da floresta influencia a composição da
comunidade de pequenos mamíferos localmente.
O milho é utilizado como recurso alimentar por Oligoryzomys nigripes.
A serapilheira é um recurso importante para pequenos mamíferos, principalmente para
espécies cursoriais e fossoriais.
As plantações de milho influenciam a comunidade de pequenos mamíferos das matas
adjacentes a ela, favorecendo espécies que podem utilizá-las como recurso.
64
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Adler, G.H., 1994. Tropical forest fragmentation and isolation promote asynchrony among
populations of frugivorous rodent. Journal of Animal Ecology. 63, 903-911.
Adler, G.H., 1996. The island syndrome in isolated populations of a tropical Forest rodent.
Oecologia. 108, 694-700.
Adler, G.H., 1998. Impacts of resource abundance on populations of tropical forest rodent. Ecology.
79, 242-254.
Adler, G.H., Lambert, T.D., 1997. Ecological correlates of trap response of a Neotropical forest
rodent, Proechimys semispinosus. Journal of Tropical Ecology. 13, 59-68.
Aguilera, M., 2009. Growth and reproduction in Zygodontomys microtinus (Rodentia, Cricetidae)
from Venezuela in a laboratory colony. Mammalia. Walter de Gruyter, Berlin / New York
Berlin, New York. 49, 75-84.
Alho, C.J.R., 2005. Intergradation of habitats of non-volant small mammals in the patchy Cerrado
landscape. Arquivos do Museu Nacional. 63, 41-48.
August, P.V., 1983. The role of habitat complexity and heterogeneity in structuring tropical
mammal communities. Ecology. The Ecological Society of America. 64, 1495-1507.
Bergallo, H.G., 1995. Comparative life-history characteristics of two species of rats, Proechimys
iheringi and Oryzomys intermedius, in an atlantic Forest of Brazil. Mammalia. 59, 51-64.
Bergallo, H.G., Magnusson, W.E., 2002. Effects of weather and food availability on the condition
and growth of two species of rodents in Southeastern Brazil. Mammalia. Walter de Gruyter,
Berlin / New York Berlin, New York. 66, 17-32.
Bergallo, H.G., Magnusson, W.E., 2008. Effects of climate and food availability on four rodent
species in Southeastern Brazil. American Society of Mammalogists.
Brady, M.J., Slade, N.A., 2001. Diversity of a grassland rodent community at varying temporal
scales: the role of ecologically dominant species. Journal of Mammalogy. 82, 974-983.
Busch, M., Bilenca, D.N., Cittadino, E.A., Cueto, G.R., 2005. Effect of removing a dominant
competitor, Akodon azarae ( Rodentia , Sigmodontinae ) on community and population
parameters of small rodent species in Central Argentina. Austral Ecology. 30, 168-178.
Cademartori, C.V., Fabián, M.E., Manegheti, J.O., 2005. Biologia reprodutiva de Delomys dorsalis
(Hensel, 1872) - Rodentia, Sigmodontinae - em área de Floresta Ombrófila Mista, Rio Grande
do Sul, Brasil. Mastozoología Neotropical. 12, 133-144.
65
Cademartori, C.V., Fabián, M.E., Menegheti, J.O., 2004. Variações na abundância de roedores
(Rodentia, Sigmodontinae) em duas áreas de floresta ombrófila mista, Rio Grande do Sul,
Brasil. Revista Brasileira de Zoociencias. 6, 147-167.
Carvalho, F.M.V., Pinheiro, P., Dos, F., 2008. Diet of small mammals in Atlantic Forest fragments
in southeastern Brazil1. Revista Brasileira de Biologia. 1, 91-101.
Cavia, R., Villafane, I., Cittadino, E., Bilenca, D.N., Mino, M., Busch, M., 2005. Effects of cereal
harvest on abundance and spatial distribution of the rodent in central Argentina. Agriculture,
Ecosystems & Environment. 107, 95-99.
Cechin, S.Z., Martins, M., 2000. Eficiência de armadilas de queda (pitfall traps) em amostragens de
anfíbios e répteis no Brasil. Revista Brasileira de Zoologia. 17, 729-740.
Cerqueira, R., 2005. Fatores ambientais e a reprodução de marsupiais e roedores no leste do Brasil.
Arquivos do Museu Nacional. 63, 29-39.
Conservação Internacional, 2005. Hotspots Revisitados - As Regiões Biologicamente Mais Ricas e
Ameaçadas do Planeta. Mountain, p. 16.
Courtalon, P., Busch, M., 2010. Community structure and diversity of sigmodontine rodents
(Muridae: Sigmodontinae) inhabiting maize and soybean fields in Pampean Agroecosystems ,
Argentina. Interciencia. 35, 812-817.
Cowan, D.P., Quy, R.J., Lambert, M.S., 2003. Ecological perspectives on the management of
commensal rodents. Symposium 7: Management—Urban Rodents And Rodenticide
Resistance, pp. 432-439.
Cáceres, N.C., 2004. Diet of three didelphid marsupials ( Mammalia , Didelphimorphia ) in southern
Brazil. Mammalian Biology - Zeitschrift fur Saugetierkunde. 69, 430-433.
Cáceres, N.C., Graipel, M.E., 2002. Diet of two marsupials Lutreolina crassicaudata and Micoureus
demerarae, in a coastal Atlantic Forest island of Brazil. Mammalia. 66, 331-339.
Dietz, J.M., Couto, E.A., Alfenas, A.C., Faccini, A., Silva, G.F., 1975. Efeitos de duas plantações de
florestas homogêneas sobre populações de pequenos mamíferos. Brasil Florestal. 6, 54-57.
Donnelly, M.A., Crump, M.L., 1998. Potential effects of climate change on two neotropical
amphibian assemblages. Climatic Change. Springer, pp. 541-561.
Dueser, R.D., Shugart, J.H.H., 2007. Microhabitats in a forest-floor small mammal fauna. Duke
University Press.
D’Andrea, P.S., Gentile, R., Cerqueira, R., Grelle, C.E.D.V., Horta, C., Rey, L., 1999. Ecology of
small mammals in a Brazilian rural area. Revista Brasileira de Zoologia. 16, 611–620.
66
D’Andrea, P.S., Gentile, R., Maroja, L.S., Fernandes, F.A., Coura, R., Cerqueira, R., 2007. Small
mammal populations of an agroecosystem in the Atlantic Forest domain , southeastern Brazil.
Brazilian journal of biology. 67, 179-186.
Emmons, L.H., Feer, F., 1997. Neotropical Rainforest mammals - a field guide. Chicago University
Press, Chicago, p. 307.
Feliciano, B.R., Fernandez, F.A.S.F., De Freitas, D., Figueiredo, M.S.L., 2002. Population dynamics
of small rodents in a grassland between fragments of Atlantic Forest in southeastern Brazil.
Mammalian Biology-Zeitschrift fur Saugetierkunde. Elsevier. 67, 304–314.
Filho, M. dos S., Silva, D.J. da, Sanaiotti, T.M., 2008. Variação sazonal na riqueza e na abundância
de pequenos mamíferos, na estrutura da floresta e na disponibilidade de artrópodes em
fragmentos florestais no Mato Grosso, Brasil. Biota Neotropica. 8, 115-121.
Galante, M.L., Cassini, M. h, 1994. Seasonal variations of cavy population in the Pampa region,
east-central Argentina. Mammalia. 58, 549-556.
Galetti, M., Pardini, R., Duarte, J.M.B., Silva, V.M.F. da, Rossi, A., Peres, C.A., 2010. Mudanças no
Código Florestal e seu impacto na ecologia e diversidade dos mamíferos no Brasil. Biota
Neotropica. 10, 47-52.
Geise, L., Bergallo, H.G., Esbérard, C.E., Rocha, C.F.D., Sluys, M.V., 2008. The karyotype of
Blarinomys breviceps (Mammalia : Rodentia: Cricetidae). Zootaxa. 60, 47 - 60.
Gentile, R., D’Andrea, P.S., Cerqueira, R., Maroja, L.S., 2000. Population dynamics and
reprodution of marsupias and rodents in a Brazilian rural area: a five-year study. Studies on
Neotropical Fauna and Environment. 35, 1-9.
Gheler-Costa, C., 2006. Distribuição e abundância de pequenos mamíferos em relação à paisagem
da Bacia do Rio Passa-Cinco, São Paulo, Brasil. USP.
Gontijo, B.M., 2008. Uma geografia para a Cadeia do Espinhaço. Megadiversidade. 4, 7-15.
Graipel, M.E., Cherem, J.J., Monteiro-filho, E.L.A., Glock, L., 2006. Dinâmica populacional de
marsupiais e roedores no Parque Municipal da Lagoa do Peri , Ilha de Santa Catarina , Sul do
Brasil. Mastozoología Neotropical. 13, 31-49.
Henle, K., Davies, K.F., Kleyer, M., Margules, C., Settele, J., 2004. Predictors of species sensitivity
to fragmentation. Biodiversity and Conservation. Springer Netherlands. 13, 207-251.
Hice, C.L., Schmidly, D.J., 2002. The effectiveness of Pitfall traps for sampling small mammals in
the Amazon Basin. Mastozoología Neotropical. 9, 85-89.
Hingst, E., D’Andrea, P.S., Santori, R., Cerqueira, R., 1998. Breeding of Philander frenata
(Didelphimorphia, Didelphidae) in captivity. Laboratory animals. 32, 434-8.
67
Hodara, K., Busch, M., 2005. Return to preferred habitats (edges) as a function of distance in
Akodon azarae (Rodentia, Muridae) in cropfield-edge systems of central Argentina. Journal of
Ethology. 24, 141-145.
Hodara, K., Busch, M., Kittlein, M.J., Kravetz, F.O., 2001. Density-dependent habitat selection
between maize cropfields and their borders in two rodent species (Akodon azarae and Calomys
laucha) of Pampean agroecosystems. Evolutionary Ecology. 14, 571-593.
.
Jules, E.S., Shahani, P., 2003. A broader ecological context to habitat fragmentation: Why matrix
habitat is more important than we thought. Journal of Vegetation Science. Opulus Press. 14,
459-464.
Junior, V.C., Luiz, Y., Leite, R., Leite, Y.L.R., 2007. Uso de habitats por pequenos mamíferos no
Parque Estadual da Fonte Grande , Vitória , Espírito Santo , Brasil. Boletin do Museu de
Biologia Mello Leitão. 21, 57-77.
Kelt, D.A., Meserve, P.L., Lang, B.K., 1994. Quantitative Habitat Associations of Small Mammals
in a Temperate Rainforest in Southern Chile: Empirical Patterns and the Importance of
Ecological Scale. Mammalogy. American Society of Mammalogists. 75, 890-904.
Krebs, C.J., 1978. Ecology: The experimental analysis of distribution and abundance. Pest Control,
first ed. Benjamin Cummings, Boston, p. 680.
Krebs, C.J., Boonstra, R., 1984. Trappability estimates for mark–recapture data. Canadian Journal of
Zoology. NRC Research Press Ottawa, Canada. 62, 2440-2444.
Lambert, T.D., Adler, G.H., Riveros, C.M., Lopez, L., Ascanio, R., Terborgh, J., 2003. Rodents on
tropical land-bridge islands. Journal of Zoology. 260, 179-187.
Lessa, L.G., Costa, B.M.D.A., Rossoni, D.M., Tavares, V.C., Dias5, L.G., Júnior, E.A.M., Silva,
J.D.A., 2008. Mamíferos da Cadeia do Espinhaço: riqueza, ameaças e estratégias para
conservação. Megadiversidade. 4, 218-232.
Madock, A.H., 1992. Comparison of two methods for trapping rodents and shrews. Israel Journal of
Zoology, pp. 333-340.
Magurran, A.E., 2003. Measuring biologica diversity, first ed. Blackwell, Vitoria, p. 260.
Mares, M., Braun, J., Gettinger, Da. of C.M., 1989. Observations on the distribution and ecology of
the mammals of the Cerrado grasslands of central Brazil. Annals of the Carnegie Museum. 58,
1-60.
Mello, D.A., 1984. Calomys callosus Rengger, 1830 (Rodentia, Cricetidae): Sua caracterização,
distribuição, biologia, criação e manejo de uma cepa em laboratório. Memórias do Istituto
Oswaldo Cruz. 79, 37-44.
68
Mendel, S.M., Vieira, M.V., Cerqueira, R., 2008. Precipitation , litterfall , and the dynamics of
density and biomass in the black-eared opossum , Didelphis aurita. Journal of Mammalogy. 89,
159-167.
Metzger, J.P., Alves, L.F., Pardini, R., Dixo, M., Nogueira, A.D.A., Negrão, M.D.F.F., Martensen,
A.C., Catharino, E.L.M., 2006. Características ecológicas e implicações para a conservação da
Reserva Florestal do Morro Grande. Biota Neotropica. 6.
Murúa, R., González, L.A., 1986. Population ecology of Oryzomys longicaudatus Philipii (Rodentia:
Cricetidae) in Southern Chile. Journal of animal Ecology. 55, 281-293.
Oliveira, J.A.D., Pessôa, L.M., 2005. Mamíferos, in: Juncá, F.A., Funch, L., Rocha, W. (Eds.),
Biodiversidade e Conservação da Chapada Diamantina. Ministério do Meio Ambiente, Brasília,
p. 411.
Pardini, R., 2004. Effects of forest fragmentation on small mammals in an Atlantic Forest landscape.
Biodiversity and Conservation. 13, 2567-2586.
Pardini, R., Souza, S., Braganeto, R., Metzger, J., 2005. The role of forest structure, fragment size
and corridors in maintaining small mammal abundance and diversity in an Atlantic forest
landscape. Biological Conservation. 124, 253-266.
Pardini, R., Umetsu, F., 2006. Pequenos mamíferos não-voadores da Reserva Florestal do Morro
Grande: distribuição das espécies e da diversidade em uma área de Mata Atlântica. Biota
Neotropica. SciELO Brasil. 6.
Paula, C.C., Silva, R.R., Oliveira, D.A., 2005. A Serra do Ouro Branco. Universidade Federal de
Viçosa, p. 50.
Pearson, O.P., 1975. An outbreack of mice in the coastal desert of Peru. Mammalia. 39, 375-386.
Pereira, L.G., Geise, L., 2009. Non-flying mammals of Chapada Diamantina Non-flying mammals
of Chapada Diamantina ( Bahia , Brazil ). Biota Neotropica. 9, 185-196.
Pinheiro, P.S., Carvalho, F.M.V., Fernandez, F.A.S.F., Nessimian, J.L., 2002. Diet of the Marsupial
Micoureus demerarae in Small Fragments of Atlantic Forest in Southeastern Brazil. Studies on
Neotropical Fauna and Environment. 37, 213-218.
Pinto, L.C.L., 2011. Etnozoologia e conservação de biodiversidade em comunidades rurais da Serra
do Ouro Branco. Universidade Federal de Ouro Preto.
Pinto, S.R.R., Santos, a M.M., Tabarelli, M., 2009. Seed predation by rodents and safe sites for
large-seeded trees in a fragment of the Brazilian Atlantic forest. Brazilian journal of biology =
Revista brasleira de biologia. 69, 763-71.
69
Püttker, T., Pardini, R., Meyer-Lucht, Y., Sommer, S., 2008. Responses of five small mammal
species to micro-scale variations in vegetation structure in secondary Atlantic Forest remnants,
Brazil. BMC ecology. 8, 9.
Reis, N.R. dos, Peracchi, A.L., Pedro, W.A., Lima, I.P. de, 2011. Mamíferos do Brasil. Reis, N.R.
dos, Peracchi, A.L., Pedro, W.A., Lima, I.P. de (Eds.), Ecologia, second ed. Londrina, p. 439.
Ricketts, T.H., 2001. The matrix matters: effective isolation in fragmented landscapes. The
American naturalist. UChicago Press. 158, 87-99.
Santori, R., Astúa De Moraes, D., Cerqueira, R., 1995. Diet composition of Metachirus
nudicaudatus and Didelphis aurita (Marsupialia, Didelphoidea) in Southeastern Brazil.
Mammalia. 59, 511-516.
Santori, R.T., Astúa De Moraes, D., 2005. Alimentação, nutrição e adaptações alimentares de
marsupiais brasileiros, in: Monteiro-Filho, E. L. A. & Cáceres, N. C.(Eds.) Marsupiais do
Brasil: Biologia, ecologia e evolução., pp. 50-65.
Stallings, J., 1989. Small mammal inventories in a eastern Brazilian Park. Bulletin of the Florida
State Museum, Biological Sciences. 34, 153-200.
Stenseth, N.C., Leirs, H., Skonhoft, A., Davis, S. a, Pech, R.P., Andreassen, H.P., Singleton, G.R.,
Lima, M., Machang’u, R.S., Makundi, R.H., Zhang, Z., Brown, P.R., Shi, D., Wan, X., 2003.
Mice, rats, and people: the bio-economics of agricultural rodent pests. Frontiers in Ecology and
the Environment. 1, 367-375.
Streilen, K.E., 1982. The ecology of small mammals in the semiarid Brazilian caatinga.III.
Reproductive Biology and population ecology. Annals of the Carnegie Museum. 51, 251-269.
Talamoni, S.A., Couto, D., Cordeiro-junior, D.A., Diniz, F.M., 2008. Diet of some species of
Neotropical small mammals. Mammalian Biology - Zeitschrift fur Saugetierkunde. 73, 337-
341.
Terborgh, J., Lopez, L., Nuñez, P., Rao, M., Shahabuddin, G., Orihuela, G., Riveros, M., Ascanio,
R., Adler, G.H., Lambert, T.D., Balbas, L., 2001. Ecological meltdown in predator-free forest
fragments. Science. American Association for the Advancement of Science. 294, 1923-6.
Toft, C.A., 1980. Feeding ecology of thirteen syntopic species of anurans in a seasonal tropical
environment. Oecologia. 45, 131-141.
Toft, C.A., 1981. Feeding ecology of Panamanian litter anurans: patterns in diet and foraging mode.
Journal of Herpetology. 15, 139-144.
Trejo, A., Guthmann, N., 2008. Owl selection on size and sex classes of rodents: Activity and
microhabitat use of prey. American Society of Mammalogists.
70
Umetsu, F., Naxara, L., Pardini, R., 2006. Evaluating the Efficiency of Pitfall Traps for Sampling
Small Mammals in the Neotropics. Journal of Mammalogy. 87, 757-765.
Umetsu, F., Pardini, R., 2006. Small mammals in a mosaic of forest remnants and anthropogenic
habitats—evaluating matrix quality in an Atlantic forest landscape. Landscape Ecology. 22,
517-530.
Valone, T.J., Brown, J.H., 1995. Effects of competition, colonization, and extinction on rodent
species diversity. Science (New York, N.Y.). 267, 880-3.
Vandermeer, J., Carvajal, R., 2001. Metapopulation dynamics and the quality of the matrix. The
American naturalist. 158, 211-220.
Veloso, H.P., Filho, A.L.R.R., Lima, J.C.A., 1991. Classificação da vegetação brasileira , adaptada a
um sistema universal, first ed. Fundação Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística - IBGE,
Rio de Janeiro, p. 124.
Vieira, E.M., Izar, P., 2009. Interactions between aroids and arboreal mammals in the Brazilian
Atlantic Rainforest. Kluwer Publishers.
Vieira, E.M., Monteiro-Filho, E.L.A., 2003. Vertical stratification of small mammals in the Atlantic
Rainforest of south-eastern Brazil. Journal of Tropical Ecology. 19, 501-507.
Vieira, E.M., Pizo, M.A., Izar, P., 2003. Fruit and seed exploitation by small rodents of the Brazilian
Atlantic forest. Mammalia. 67, 1-7.
Voss, R.S., Emmons, L.H., 1996. Mammalian diversity in Neotropical lowland rainforests: A
preliminary assessment. Bulletin of the American Museum of Natural History. 230, 1-115.
Voss, R.S., Lunde, D.P., Simmons, N.B., 2001. The mammals of Paracou, French Guiana: a
neotropical lowland rainforest fauna— part 2. Nonvolant species. Bulletin of the American
Museum of Natural History. 2, 3-236.
Whittaker, R.H., 1965. Dominance and diversity in land plant communities. Science (New York,
N.Y.). 147, 250-60.
71
CAPÍTULO 3
DEMOGRAFIA E CUIDADO PARENTAL DE Oligoryzomys nigripes OLFERS (1918)
Caryne Aparecida de Carvalho Braga1, Roberth Fagundes², Maria Rita Silvério Pires1
1Universidade Federal de Ouro Preto, Departamento de Evolução, Biodiversidade e Meio
Ambiente, Laboratório de Zoologia dos Vertebrados, Instituto de Ciências Exatas e Biológicas,
Campus Morro do Cruzeiro, Ouro Preto, Minas Gerais, 35400-000, Brasil.
2Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Conservação de Recursos Naturais, Universidade
Federal de Uberlândia, Minas Gerais, 38400-902, Brasil.
Caryne Aparecida de Carvalho Braga
E-mail: [email protected]
Laboratório de Zoologia dos Vertebrados
Departamento de Evolução, Biodiversidade e Meio Ambiente
Instituto de Ciências Exatas e Biológicas (ICEB)
Campus Morro do Cruzeiro
Universidade Federal de Ouro Preto
Ouro Preto, Minas Gerais, 35400-000, Brasil.
E-mail: [email protected]
Telefone: (5531)3559-1664
Agradecimentos:
Gostaríamos de agradecer ao Programa de pós-graduação em Ecologia de Biomas Tropicais e à
UFOP pelo apoio logístico e à Fundação de Amparo a Pesquisa de Minas Gerais (FAPEMIG)
pelo financiamento do projeto.
Artigo submetido a revista Natureza e Conservação em novembro de 2011.
72
ABSTRACT
This study aimed to analyze the populational structure of Oligoryzomys nigripes on the basis of seasonal variations and parental care behaviors. Three areas inside a large forest fragment in the Atlantic forest in the Ouro Branco Mountain (Minas Gerais, Brazil) were used in the study. Oligoryzomys nigripes was the most abundant species in the study area throughout the year, although its abundance varied seasonally; the highest abundance values occurred in the rainy/dry season and the lowest in the dry season. Juveniles were always more abundant than adults, mainly in the months of drought. Three lactating females were captured with their offspring and parental care behaviors were observed. These females protected the puppies under their bodies and displayed the intent to bite when threatened by the approach of humans. The puppies were well developed, independently feeding, however, still nursing during the capturing events. Keywords: Rodentia; population fluctuation; seasonality; offspring protection; maternal care.
RESUMO
Visando analisar a estrutura populacional de Oligoryzomys nigripes em função de variações temporais e descrever comportamentos relativos ao cuidado da prole, foi realizado um estudo em três áreas de um grande fragmento florestal em uma área de Floresta Atlântica na Serra do Ouro Branco (Minas Gerais, Brasil). Oligoryzomys nigripes foi a espécie mais abundante na área de estudo ao longo de todo o ano, embora sua abundância tenha variado em resposta a estação do ano, com maiores valores na estação seca/chuvosa e os menores na estação seca. A abundância de juvenis sempre foi maior que a dos adultos, principalmente nos meses de seca. Foram capturadas três fêmeas lactantes junto aos seus respectivos filhotes e foram observados comportamentos relacionados ao cuidado parental. Diante de qualquer aproximação da fêmea ou dos filhotes, ela agrupou os filhotes sob o corpo e atacou com mordidas. Nestes eventos, os filhotes se encontravam bem desenvolvidos e já se alimentavam sozinhos, no entanto, foram amamentados. Palavras chave: flutuação populacional; sazonalidade; defesa da prole; cuidado materno.
INTRODUÇÃO
O estudo demográfico de uma população é o estudo da estrutura e da dinâmica de um grupo
de organismos da mesma espécie coexistindo durante o mesmo período (Begon et al., 2007).
Entre as características exploradas em tal estudo estão densidade, natalidade, mortalidade,
distribuição de idades, potencial biótico, dispersão e forma de crescimento de um conjunto
(Odum, 1998). Esse tipo de estudo fornece informações importantes para a conservação e
manejo de espécies, bem como para o controle de espécies consideradas praga.
Dentre as espécies mais importantes como bioindicadoras de qualidade de habitat, mudanças
ambientais e para o estudo de padrões e processos ecológicos estão os pequenos mamíferos
73
(Gaston, 2000). Os roedores cricetídeos são um grupo de pequenos mamíferos de grande
interesse para estudos demográficos, pois apresentam populações com altas taxa reprodutiva
e turnover de indivíduos (Golley et al., 1975). Estas características permitem a realização de
estudos experimentais e em um período de tempo mais curto do que o necessário para
mamíferos maiores.
O cuidado parental é um comportamento diretamente relacionado à sobrevivência da prole, e,
portanto, à demografia de uma população. A maioria das espécies de mamíferos é altricial, ou
seja, os filhotes são bastante imaturos ao nascer, com os sistemas, termorregulador e
sensorial, pouco desenvolvidos, o que os torna incapazes de se alimentar sem auxílio materno.
Estas características tornam o cuidado parental particularmente importante para o grupo.
Apesar disso, a maioria dos estudos com este enfoque foi realizado com espécies de regiões
temperadas e/ou espécies sinantrópicas (Elwood, 1975; Wynne-edwards, 1998; Bottega,
2003; Vieira, 2003; Richar et al., 2004; Kalcounis-Rueppell et al., 2006). Para pequenos
mamíferos neotropicais, existem ainda menos trabalho (Roberts et al. 1988; Suarez & Kravetz
1998). Os estudos comportamentais de roedores em condições naturais são raros pela
dificuldade de encontrar os animais em campo, de observação de suas atividades sem
interferir em seu comportamento e de identificação das espécies sem manuseá-las.
Oligoryzomys nigripes Olfers (1918) é um roedor cricetídeo de ampla distribuição geográfica,
presente na Argentina, Paraguai e Brasil (Reis et al., 2011). Ocorre em áreas de vegetação
preservada, mas também é encontrado em áreas alteradas, podendo, algumas vezes, ser mais
abundante nas áreas antropizadas (Umetsu & Pardini, 2007; Antunes et al., 2009). É
considerado reservatório de hantavírus no Brasil (Lemos et al., 2004), enquanto que espécies
do mesmo gênero são reservatório na Bolívia, Argentina e Paraguai (Bharadwaj et al., 1997;
Powers et al., 1999). Portanto, o objetivo deste trabalho foi analisar a demografia de O. nigripes
e descrever comportamentos de cuidado parental exibidos por indivíduos desta espécie ao
longo de um ano de estudo na Serra do Ouro Branco.
MATERIAIS E MÉTODOS
As coletas ocorreram na Serra do Ouro Branco (Minas Gerais), no entorno do Parque Estadual
da Serra do Ouro Branco (20°29’43.16"S e 43°36'26.71"O, 1069m), de janeiro a dezembro de
74
2010. Essa região constitui uma transição entre os domínios do Cerrado e da Mata Atlântica,
sendo a área de coleta caracterizada como Floresta Estacional Semidecidual Montana. O
parque é cercado de pequenas propriedades agrícolas dispersas em uma matriz de vegetação
nativa. Estudos paralelos sobre a comunidade de pequenos mamíferos em desenvolvimento na
Serra indicaram alta abundância de O. nigripes em ambientes com estas características,
portanto um bom local para realização do estudo.
A estrutura e dinâmica de O. nigripes foi avaliada mensalmente através de coleta em
armadilhas de queda (pitfalls) em três áreas de Mata Atlântica durante um ano. Os pitfalls
foram dispostos em transectos em forma de “Y”, com quatro baldes, sendo um em cada
extremidade do Y e um no vértice. Foram estabelecidas três estações amostrais, distantes
aproximadamente 1,5Km entre si, todas localizadas no mesmo fragmento florestal. Essas
estações foram denominadas como Mariano, Robson e Cecília, nome dos proprietários das
áreas. Foram amostrados três ambientes em cada estação amostral: a) borda com uma
plantação de milho; b) borda com estrada e; c) interior do fragmento. Foram instalados 3
conjuntos de Y em cada ambiente. O desenho amostral pode ser visualizado na figura 23 As
coletas foram autorizadas pelo ICMBIO com o número de licença 21543-1.
Figura 24. Desenho amostral representando a disposição das armadi lhas nos três ambientes de cada estação amostral na serra do ouro branco.
75
Todos os animais capturados durante o projeto foram levados ao Laboratório de Zoologia dos
Vertebrados da Universidade Federal de Ouro Preto (LZV-UFOP). No laboratório, os animais
foram medidos, pesados, sexados e receberam um brinco numerado. Antes da soltura, foram
alimentados com milho e laranja e mantidos por um dia em uma caixa de polipropileno com
tampa gradeada de aço (303 x 193 x 126 mm), forrada com serragem para se recuperarem do
desgaste causado pela armadilha. Adicionalmente, as fêmeas capturadas junto com filhotes
foram observadas em campo e laboratório para identificação de comportamentos relacionados
a cuidado parental.
Para caracterização da estrutura da população, os animais foram avaliados quanto à classe
etária e, no caso das fêmeas, quanto ao estágio reprodutivo. Foram adotadas as classes etárias
adulto e juvenil, tendo sido considerados adultos os animais que já se encontravam em idade
reprodutiva, ou seja, os machos escrotados e as fêmeas com vagina perfurada. Os animais que
não apresentavam essas características foram considerados como juvenis. Quando as fêmeas
apresentavam o abdômen volumoso, foram submetidas à apalpação para confirmar a gravidez.
As fêmeas lactantes foram aquelas que apresentaram as mamas dilatadas. Os animais que
morriam na armadilha foram taxidermizados e depositados na Coleção de Mamíferos do LZV-
UFOP.
A dinâmica da população também foi avaliada em relação à sazonalidade. Para isso, foram
usados os dados climatológicos obtidos pela Estação Metereológica Gerdau Açominas. Foram
usados os dados referentes ao ano de estudo para a avaliação do efeito da pluviometria a curto
prazo e uma compilação dos dados referentes aos 10 anos anteriores para a avaliação do efeito
da pluviometria a longo prazo. Além disso, foram utilizados os valores de temperatura no ano
de coleta.
No presente trabalho, o ano foi dividido em quatro períodos de três meses, correspondendo às
estações: 1) chuvosa (dezembro, janeiro e fevereiro); 2) chuvosa/seca (março, abril e maio);
2) seca (junho, julho e agosto) e; 4) seca/chuvosa (setembro,outubro e novembro). Essas
divisões foram feitas com base na pluviometria mensal do ano de 2010, apresentada no gráfico
da figura 24. A razão para a subdivisão em quatro estações foi que as maiores variações
climáticas ocorrem na troca entre as estações e a as flutuações populacionais de roedores
76
tropicais têm sido associadas às variações climáticas, principalmente a precipitação (Pearson,
1975; Streilen, 1982; Murúa & González, 196; Galante & Cassini, 1994; Bergallo, 1995; Adler,
1998). Assim é de se esperar que, utilizando o período de troca de estações como unidades
separadas do auge da chuva ou da seca, seja mais fácil captar as variações que as populações
sofrem.
FIGURA 25. PLUVIOSIDADE E TEMPERATURA MENSAL DE 2010. DADOS DA ESTAÇÃO METEREOLÓGICA DA GERDAU AÇOMINAS.
ANÁLISES ESTATÍSTICAS
Apesar de termos empregado métodos de marcação e recaptura, a alta taxa de mortalidade e a
baixa taxa de recaptura inviabilizaram o emprego de análises específicas para estudos
populacionais que utilizam o método, como o Minimum number know alive (MNKA). Portanto,
optamos pela abordagem clássica para estudos ecológicos (Gotelli, 2010). A variação sazonal
na população de O. nigripes foi avaliada através de modelos de ANOVA unifatorial utilizando
abundância como variável resposta e as quatro estações do ano como os fatores fixos. O
período reprodutivo foi determinado por meio do registro de fêmeas reprodutivas (grávidas
ou lactantes). Assim, foi testada a diferença na quantidade de fêmeas reprodutivas entre as
quatro estações do ano. No entanto, como o número de registros de fêmeas grávidas foi
pequeno, o ano foi dividido em apenas estações seca (março a agosto) e chuvosa (setembro a
fevereiro), e a diferença entre as duas estações foi testada através de Teste T. Para testar se a
pluviosidade e a temperatura influenciam a dinâmica da população de O. nigripes, foram
usados modelos de regressão linear simples. A pluviosidade de longo prazo (médias de
0
5
10
15
20
25
0
50
100
150
200
250
300
350Pluviometria Temperatura
77
pluviosidade mensal dos últimos 10 anos) e a de curto prazo (média de pluviosidade mensal
no ano de coleta), assim como a média de temperatura mensal foram utilizadas como variável
preditora da abundância de O. nigipes (parâmetro populacional). Para ambos os modelos, os
dados originais de abundância foram transformados por X’= log (X +1) a fim de atender aos
pressupostos estatísticos. Por fim, para avaliar se a razão sexual seguiu a proporção de 1:1,
descrita na regra de Fisher (1930), foi aplicado um teste de X2 para cada fragmento. Foi
utilizado o programa Statistica 7.0 para todas as análises, exceto o teste de X2 para avaliar a
razão sexual, que foi realizado no programa Bioestat 5.0.
RESULTADOS
O esforço amostral total foi de 5184 armadilhas/noite, sendo de 1728 armadilhas/noite por
estação amostral. Foram capturadas 12 espécies e 244 indivíduos durante esse trabalho. O.
nigripes foi a mais abundante (76%), seguido por uma espécie de Akodon (10%). Para O.
nigripes foram capturados 182 indivíduos em 200 eventos (3,8% de sucesso). O sucesso de
captura e a quantidade de capturas por fragmento podem ser visualizados na TABELA 1.
A taxa de mortalidade nas armadilhas para esta espécie foi relativamente alta (36%), apesar
do cuidado e das freqüentes vistorias das armadilhas. Diferentes razões para a morte dos
animais podem ser apontadas: 1) Afogamento, embora houvesse uma barra de isopor dentro
dos baldes para flutuação dos animais; 2) Brigas, quando mais de um indivíduo era capturado
no mesmo balde; 3) Ataque de formigas ou aranhas; 4)frio, no inverno ou quando os animais
passavam a noite molhados da chuva.
QUADRO 10. NÚMERO DE INDIVÍDUOS, NÚMERO DE CAPTURAS, SUCESSO DE CAPTURA E NÚMERO DE ANIMAIS QUE MORRERAM DENTRO DA ARMADILHA EM CADA ESTAÇÃO AMOSTRAL NA SERRA DO OURO BRANCO EM UM ANO DE COLETA.
Fragmento Número de indivíduos Capturas Sucesso de captura Mortos nas armadilhas
Mariano 110 120 6,94% 42
Cecília 32 34 1,96% 11
Robson 40 46 2,66% 20
Total 182 200 3,86% 73
78
A população apresentou diferença na abundância de indivíduos em resposta a estação do ano
(F3;32=3.65; p=0,06; Figura 26). O maior valor de abundância de O. nigripes foi encontrado na
estação seca/chuvosa e o menor na estação seca, sendo que as outras duas estações
mantiveram valores intermediários entre a seca/chuvosa e a seca (p<0.05). No entanto, não
houve relação entre a abundância e a pluviometria à curto prazo (F1,10=1,18 p<0,30) e nem à
longo prazo (F1,10=1.39 p<0,26), também não houve relação entre a abundância e a
temperatura (F1,10=1,62 p<0,23).
Em todos os meses, a abundância de juvenis foi maior que a abundância de adultos (T =-2.32;
p=0.03), sendo que os juvenis representaram quase a totalidade da população nos meses de
seca (Figura 27). Nas três estações amostrais, a razão sexual foi próxima de 1:1, seguindo a
regra de Fisher (1930) para populações estáveis (Mariano: X2=2,84; p=0,09; Cecília: X2=0,03;
p=0,86; Robson: X2=0,38; p=0,5).
Chuvosa chuvosa/seca Seca Seca/Chuvosa
Estação
0.0
0.5
1.0
1.5
2.0
2.5
3.0
Lo
g A
bu
nd
: =
Lo
g(v
4+
1)
FIGURA 26. ANOVA COMPARANDO A ABUNDANCIA DE O. NIGRIPES ENTRE AS QUATRO ESTAÇÕES DO ANO NA SERRA DO OURO BRANCO (F3, 32=2,72, P=0,06).
79
Figura 27. Abundância mensal de jovens e adultos de O. nigripes associada a média mensal da pluviometria na Serra do Ouro Branco no ano de 2010.
No mês de abril foram capturadas três fêmeas lactantes de Oligoryzomys nigripes, junto aos
seus respectivos filhotes (Figura 28). Uma das fêmeas foi capturada com dois filhotes e as
outras duas com três filhotes cada. Durante a captura destas fêmeas, foram observados
comportamentos relacionados ao cuidado parental. Diante de qualquer aproximação da fêmea
ou dos filhotes, ela agrupava os filhotes sob o seu corpo, mantendo as patas traseiras esticadas,
provavelmente para oferecer maior proteção aos filhotes, e atacava com mordidas (Figura 28).
Esse evento se repetiu em três ocasiões de captura em campo, bem como dentro da caixa onde
os animais eram mantidos.
Nas três situações, os filhotes se encontravam bem desenvolvidos, com peso médio de 7,12g
(±0.64), e as fêmeas apresentaram peso médio de 25,33g (±0.58). As medidas de cada fêmea e
de seus filhotes podem ser visualizada na tabela 2. No laboratório, tanto os filhotes como as
mães se alimentaram de milho e laranja, no entanto, os filhotes ainda eram amamentados ao
longo do dia e da noite.
0
50
100
150
200
250
300
350
0
10
20
30
40
50
60
Jan Fev Mar Abr Mai Jun Jul Ago Set Out Nov Dez
Juv
Adulto
Pluviometria
80
Figura 28. Comportamento de defesa dos filhotes exibido por fêmea de O. nigripes ao perceber qualquer aproximação
dela ou dos filhotes (A,B) no balde e (D) na caixa, fêmea amamentando os filhotes (C).
A dominância numérica de Oligoryzomys nigripes registrada em todos os locais de coleta
diverge do esperado para essa espécie (Feliciano et al., 2002, Graipel et al., 2003 e Antunes et
al. 2009). No entanto, esses autores utilizaram armadilhas de isca para captura dos animais,
enquanto nós utilizamos armadilhas do tipo pitfall. Umetsu et al. (2006) avaliou a eficiência de
pitfalls em comparação a armadilhas de isca tipo Sherman para captura de pequenos
mamíferos, e encontrou uma grande diferença, sendo que os pitfalls capturaram 11,35 (±7,64)
indivíduos da espécie Oligoryzomys nigripes por site de coleta, enquanto as Shermans
capturaram 1,69 (±2,75) indivíduos por site.
Embora não tenhamos encontrado relação entre a pluviometria ou a temperatura e a
abundância de O. nigripes, a espécie foi mais abundante na estação seca/chuvosa e diminuiu
significativamente sua abundância na estação seca. A estação seca na região do estudo é
caracterizada pela baixa pluviosidade e baixa temperatura, desta forma, nossos resultados
81
estão de acordo com Antunes et al.(2009) que encontrou uma relação negativa entre a
abundância de O. nigripes e a temperatura.
A mais alta abundância de O. nigripes durante a estação seca/chuvosa contraria os resultados
de Feliciano et al. (2002), Graipel et al., (2003) e Antunes et al. (2009), que encontraram uma
maior abundancia de O. nigripes na estação seca utilizando armadilhas de isca. Armadilhas que
utilizam iscas são mais atrativas em período de escassez de alimento (Krebs & Boonstra,
1984), no entanto, armadilhas do tipo pitfall capturam animais enquanto estes caminham pelo
solo, sem oferecer nenhum atrativo, portanto, amostrando melhor o período em que os
animais estão mais ativos e sendo mais indicadas para estudos populacionais (Umetsu et al.,
2006).
Oligoryzomys nigripes reproduziu ao longo de todo ano, assim como encontrado por Fonseca &
Kierulf (1989). A quantidade de fêmeas reprodutivas foi maior na estação chuvosa,
semelhante ao proposto por Cerqueira (2005), que constatou que os roedores Sigmodontinae
do nordeste do Brasil têm a estação reprodutiva iniciada com a chegada da estação chuvosa.
A provável razão pelo grande número de jovens é a alta ciclicidade da população. Estudos
mostram que O. nigripes sofre predação por diversas espécies e é parte da preferência
alimentar de algumas delas (Magrini & Facure, 2008). Dessa forma, a reprodução precisa ser
alta e frequente para manter umapopulação viável da espécie.
Os filhotes que foram capturados junto a mãe provavelmente a seguiam enquanto esta se
deslocava, dado que armadilhas do tipo pitfall capturam animais enquanto estes se
movimentam pelo solo da área amostrada. Suarez & Kravetz (1998) registraram, através de
experimentos em laboratório, que filhotes de Akodon azarae aprendem a selecionar sua dieta
comparando o odor da boca da mãe com os alimentos disponíveis no ambiente. Dessa maneira,
é possível que as fêmeas de Oligoryzomys nigripes, no final do período de amamentação,
forrageiem com os filhotes como forma de ensiná-los a desempenhar essa atividade
independentemente.
Weksler & Bonvicino (2005) analisaram o número de embriões de 21 fêmeas de O. nigripes e
encontraram uma média de 4,7 (variando de 4 a 6) embriões, enquanto Myers &
82
Carleton(1981) reportam uma média de 3,57 (variando de 2-5). Esses números são
consistentes com a regra de Gilbert (1986), na qual ele espera que o número de filhotes em
uma ninhada de uma dada espécie de roedor seja tipicamente metade do número de mamas
que a fêmea apresenta e, no máximo, aproximadamente o mesmo número. Assim o esperado
para O. nigripes é uma ninhada de aproximadamente quatro filhotes. Em nosso trabalho,
avaliando o número de filhotes capturados com cada fêmea, encontramos uma ninhada média
de 2.6, variando de 2 a 3 filhotes. No entanto, esse é o número de filhotes que atingiram a
idade na qual são capazes de caminhar junto com a mãe, não refletindo o tamanho real da
ninhada, dado que alguns indivíduos podem morrer antes de atingir essa idade.
Conforme observado no presente trabalho, a fêmea exibiu defesa agressiva da prole e
amamentação prolongada, dado que os filhotes ainda eram amamentados quando já possuíam
capacidade de se alimentar sozinhos. O peso da ninhada correspondia a 84% do peso da mãe,
assim, acreditamos que a amamentação e todo o cuidado com os filhotes impliquem em uma
alta demanda energética. Grota & Adera (1969) citam que fêmeas de Rattus novergicus
demoram menos tempo para abandonar os filhotes quando a prole é maior, sendo que fêmeas
com ninhadas de 12 filhotes diminuíam o tempo de contato com os filhotes mais rápido do que
aquelas com ninhadas de quatro filhotes. Considerando o baixo número de filhotes em uma
ninhada de Oligoryzomys nigripes, o investimento energético em cuidado parental mesmo após
o período em que o filhote supostamente poderia sobreviver sozinho poderia aumentar o
fitness da espécie.
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Adler, G. H. 1998. Impacts of resource abundance on populations of tropical forest rodent. Ecology 79:
242-254.
Alho, R. C. J. 2005. Intergradation of habitats of non-volant small mammals in the patchy of Cerrado
landscape. Arquivos do Museu Nacional 63: 41-48.
Antunes, P. C.; Campos, M. A. A.; Oliveira-Santos, L. G. R. &Graipel, M. E. 2009. Population dynamics of
Euryoryzomys russatus and Oligoryzomys nigripes (Rodentia, Cricetidae) in an Atlantic forest area,
Santa Catarina Island, Southern Brazil. Biotemas 22 (2): 143-151.
83
Begon, M.; Harper, J. L.; Townsend C. R. 2007. Ecologia - de indivíduos a ecossistemas. 740p. São Paulo:
Artmed. 4ª Edição.
Bergallo, H. G. (1995). Comparative life-history characteristics of two species of rats, Proechimys
iheringi and Oryzomys intermedius, in an atlantic Forest of Brazil. Mammalia 59: 51-64.
Bharadwaj, M., J.; Botten, N.; Torrez-Martinez; Hjelle, B. 1997. Rio Mamore Virus: Genetic
Characterization of a Newly Recognized Hantavirus of the Pygmy Rice Rat, Oligoryzomys microtis,
from Bolivia. The American Society of Tropical Medicine and Hygiene 57 (3): 368-374.
Bottega, M. 2003. Influência do ambiente social e da experiência sobre o comportamento de cuidado à
prole em gerbilos da mongólia (Meriones unguiculatus). Dissertação de mestrado, Centro de Ciências
Biológicas, Universidade Federal de Santa Catarina, Florianópolis, Santa Catarina, Brasil.
Cademartori C. V; Fabián M. E.; Y ManeghetiJo. 2005. Biologia reprodutiva de Delomys dorsalis (Hensel,
1872) – Rodentia, Sigmodontinae – em área de Floresta Ombrófila Mista, Rio Grande do Sul, Brasil.
Mastozoología Neotropical 12: 133-144.
Castro, E. V. D & Fernadez, F. A. S. F. 2004. Determinants of differential extinction vulnerabilities of
small mammals in Atlantic Forest fragments in Brazil. Biological Conservation 119:73-80.
Cerqueira, R. 2005. Fatores ambientais e a reprodução de marsupiais e roedores no leste do Brasil.
Arquivos do MuseuNacional 63: 29-39.
Couto, D.& Talamoni A.S.. 2005. Reproductive condition of Akodon montensis Thomas and Bolomys
lasiurus (Lund) (Rodentia, Muridae) based on histological and histometric analyses of testes and
external characteristics of gonads. Acta Zoologica 86: 111- 118.
D’Andrea P. S.; Gentile, R.; Maroja, L. S.; Fernandes, F. A.; Coura, R.; Cerqueira, R. 2007. Small mammal
populations of an agroecosystem in the Atlantic Forest domain, southeastern Brazil.Brazilian. Jounal
of Biology 67:179- 186.
D’Andrea. 2007. Small mammal populations of an agroecosystem in the Atlantic Forest domain,
southeastern Brazil. Brazilian journal of biology 6(1):179- 186.
Elwood R.W. 1975. Paternal and maternal bahaviour in the Mongolian gerbil. Animal Behaviour 23:
766- 772.
84
Feliciano, B. R.; Fernandez, D. F. & Figueiredo, M. S. L. 2002. Population dynamics os small rodents in a
grassland between fragments os Atlantic Forest in southeastern Brazil. Mammalian Biology 67: 304-
314.
French, N. R.; Stoddart, D. M.; Bobeck, B. 1975.Patterns of demography in small mammals populations.
In: Golley, K.; Petrusewicz, K.; Ryszkowski, L. (orgs.). Small mammals their productivity and
population dynamics. Cambridge: Cambridge University Press.
Figueiredo M. D. S. L. & Fernadez F. A. S. F. 2004. Contrasting effects of fire on populations of two small
rodent species in fragments of Atlantic Forest in Brazil. Journal of Tropical Ecology 20: 225-228.
Galante, M. L., & Cassini, M. h. (1994). Seasonal variations of cavy population in the Pampa region, east-
central Argentina. Mammalia 58: 549-556.
Gaston, KJ. 2000. Global patterns in biodiversity. Nature 405: 220-227.
Gilbert, A. 1986. Mammary number and litter size in Rodentia: The "one-half rule". Proceedings of the
National Academy of Sciences 83: 4828-4830
Graipel M. E., Cherem J. J., Monteiro-Filho E. L. A.; Glock L. 2006. Dinâmica populacional de marsupiais e
roedores no Parque Municipal da Lagoa do Peri , Ilha de Santa Catarina , Sul do Brasil. Mastozoología
Neotropical 13: 31-49.
Grota; L. J. & Adera, R. 1969. Continuous recording of maternal behaviour in Rattus norvegicus. Animal
Behaviour 17: 723-729.
Gotelli, N. J. & Ellison, A. M. 2010. Princípios de estatística em ecologia. Artmed.
Kalcounis-Rueppell, M. C.; Metheny, J. D.; Vonhof , M. J. 2006. Production of ultrasonic vocalizations by
Peromyscus mice in the wild. Frontiers in zoology 3: 1-12.
Krebs, C. J.; Boonstra, R. 1984. Trappability estimates for mark– recapture data. Canadian Journal of
Zoology 62: 2440–2444.
Lima, D.; Azambuja, B.; Camilotti, V.; Cáceres, N. 2010. Small mammal community structure and
microhabitat use in the austral boundary of the Atlantic Forest. Zoologia 27: 99-105.
Murúa, R. & González, L. A. 1986. Population Ecology of Oryzomys longicaudatus Philipii (Rodentia:
Cricetidae) in Southern Chile. Journal of animal Ecology 55: 281-293.
85
Myers, P. & Carleton, M. D. 1981. The Species of Oryzomys (Oligoryzomys) in Paraguay and the identity
of Azara’s “Rat sixième ou Rat à Tarse Noir”. Miscelaneous Publications of the Museum of Zoology
University of Michigan 161: 1-41.
Odum, E.P. 1998. Ecologia. Rio de Janeiro: Editora Guanabara. p. 324. 2ª edição.
Pearson, O. P. 1975. An outbreack of mice in the coastal desert of Peru. Mammalia 39: 375-386.
Powers, A. M., Mercer, D. R.; Watts, D. M.; Guzman, H.; Fulhorst, C. F.; Popov, V. L.; Tesh, R. B. 1999.
Isolation and genetic characterization of a hantavirus (Bunyaviridae: Hantavirus) from a rodent,
Oligoryzomys microtis (Muridae), collected in northeastern Peru. American Journal of Tropical
Medicine and Hygiene 61: 92-98.
Ribeiro, R. & Marinho-Filho, J. 2005. Estrutura da comunidade de pequenos mamíferos (Mammalia,
Rodentia) da Estação Ecológica de Águas Emendadas, Planaltina, Distrito Federal, Brasil. Revista
Brasileira de Zoologia 22: 898-907.
Richar, M.; Piovanotti, A.; Vieira, M. L. 2004. Relação entre a experiência parental e a presença do pai no
cuidado parental em gerbilos da Mongólia (Meriones unguiculatus). Biotemas 17: 149- 176.
Roberts, M. S.; Thompson, K. V.; Cranford, J. A. 1988. Reproduction and Growth in Captive Punare
(Thrichomys apereoides, Rodentia: Echimyidae) of the Brazilian Caatinga with Reference to the
Reproductive Strategies of the Echimyidae. Journal of Mammalogy 69: 542-551.
Romano-Lieber, N. S.; Yee, J.; Hjelle, B. 2001. Serologic survey for Hantavitus infections among wild
animals in rural areas of São Paulo state, Brazil. Revista do Instituto de Medicina Tropical de São
Paulo 43 (60): 325-327.
Suárez, O. V. & Kravetz, F. O. 1998. Transmission of food selectivity from mothers to offspring in
Akodon azarae (Rodentia, Muridae). Behaviour 135: 251-259
Streilen, K. E. 1982. The ecology of small mammals in the semiarid Brazilian Caatinga.III. Reproductive
Biology and population ecology. Annals of the Carnegie Museum 51: 251-269.
Umetsu, F. & Pardini, R. 2006. Small mammals in a mosaic of forest remnants and anthropogenic
habitats – evaluating matrix quality in an Atlantic forest landscape. Landscape Ecology 22: 517-530.
Vieira, E. M. & Monteiro-Filho, E. L. A. 2003. Vertical stratification of small mammals in the Atlantic rain
forest of south-eastern Brazil. Journal of Tropical Ecology 19: 501-507.
86
Vieira, M. 2003. Comportamento materno e paterno em roedores. Biotemas 16: 159-180.
Weksler, M & Bonvicino, C. 2005. Taxonomy of pigmy rice rats genus Oligoryzomys Bangs, 1900
(Rodentia, Sigmodontinae) of the Brazilian Cerrado, with the description of two new species.
Arquivos do Museu Nacional 63: 113-130.
Wynne-Edwards, K. E. 1998. Evolution of parental care in Phodopus: Conflict between adaptations for
survival and adaptations for rapid reproduction. American Zoologist 38: 238-250.
