Universidade de S~ao Paulo Ffclrp - Departamento de Biologia Programa de … · 2017. 6. 23. ·...
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Universidade de São Paulo
Ffclrp - Departamento de Biologia
Programa de Pós-Graduação em Entomologia
Mecanismos de adaptação e ecologia evolutiva das abelhas das orqúıdeas
(Hymenoptera: Apidae: Euglossini).
Alejandro Parra-H
Tese apresentada à Faculdade de Filosofia, Ciências
e Letras de Ribeirão Preto da USP, como parte das
exigências para a obtenção do t́ıtulo de Doutor em
Ciências, Área: ENTOMOLOGIA
Ribeirão Preto - SP
2014
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Alejandro Parra-H
Mecanismos de adaptação e ecologia evolutiva das abelhas das orqúıdeas
(Hymenoptera: Apidae: Euglossini).
Tese apresentada à Faculdade de Filosofia,
Ciências e Letras de Ribeirão Preto da USP,
como parte das exigências para a obtenção do
t́ıtulo de Doutor em Ciências.
Área: ENTOMOLOGIA
Orientador: Prof. Dr. Carlos Alberto Garófalo
Ribeirão Preto - SP
2014
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Λπδ
LATEX.
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Autorizo a reprodução e divulgação total ou parcial deste trabalho, por qualquer meio
convencional ou eletrônico, para fins de estudo e pesquisa, desde que citada a fonte.
Parra-H, Alejandro
Mecanismos de adaptação e ecologia
evolutiva das abelhas das orqúıdeas (Hymenoptera:
Apidae: Euglossini). 118 p. f. : il.
Tese de Doutorado. Departamento de Bi-
ologia. Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ri-
beirão Preto - USP.
Orientador: Garófalo, Carlos Alberto
1. Abelhas das orqúıdeas. 2. Adaptação. 3. Ecologia
de comunidades. 4. Evolução. 5. Seleção.
I. Departamento de Biologia. Faculdade de Filosofia,
Ciências e Letras de Ribeirão Preto
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Nome: Alejandro Parra-H
Titulo: Mecanismos de adaptação e ecologia evolutiva das abelhas das orqúıdeas (Hyme-
noptera: Apidae: Euglossini).
Tese apresentada à Faculdade de Filosofia, Ciências e Le-
tras de Ribeirão Preto da USP, como parte das exigências
para a obtenção do t́ıtulo de Doutor em Ciências, Área:
ENTOMOLOGIA
Aprovado em:
Banca examinadora:
Prof. Dr. Prof. Dr.
Nome Nome
Prof. Dr. Prof. Dr.
Nome Nome
Prof. Dr.
Nome
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A Rita, Federico, Daniel, Carmen Agustina...
e às sensacionais abelhas
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Agradecimentos
Ao Prof. Dr. Carlos Alberto Garófalo pela orientação e paciência durante o transcurso
do projeto, à Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nı́vel Superior (CAPES) e
o Ministério das Relações Exteriores (MRE) pela bolsa de estudo outorgada (Programa
de Estudantes-Convênio de Pós-Graduação (PEC − PG)), às embaixadas do Brasil emPanamá e Bogotá pela colaboração com o pedido da bolsa, ao Conselho Nacional de
Desenvolvimento Cient́ıfico e Tecnológico (CNPq) pelo financiamento da pesquisa, a Re-
nata e Vera das secretarias dos programas de Pós-Graduação em Entomologia e Biologia
Comparada respetivamente do Departamento de Biologia (FFCLRP−USP ) pelo apoio eoportunas indicações oferecidas, ao Centro de Apoio ao Professor e Estudante Estrangeiro
(CAPEE) pelo sobressalente acompanhamento da situação migratória, ao serviço social
da Prefeitura do Campus USP de Ribeirão Preto (PUSP −RP ) pelo auxilio de moradia,a Elisa Pereira Queiroz, Let́ıcia Biral de Faria e Katia Paula Aleixo pelo acompanha-
mento no processo de acetólise e pela instrução no uso dos equipamentos do Laboratório
de Palinologia do Setor de Ecologia do Departamento de Biologia, Faculdade de Filosofia
Ciências e Letras de Ribeirão Preto-USP, a José Carlos Serrano e à Dra. Cláudia Inês da
Silva pela identificação do material correspondente a abelhas e tipos poĺınicos respetiva-
mente, a Edilson Simão Ribeiro da Silva pela colaboração com a loǵıstica das coletas, ao
Instituto Florestal da Secretaria do Meio Ambiento do Estado de São Paulo e a Secretaria
Municipal de Planejamento e Meio Ambiente da Prefeitura do Munićıpio de Jundiáı pela
autorização de coleta no PEV e na ReBio respetivamente, à equipe do Parque Estadual
de Vassununga especialmente a Patŕıcia, Bruna, Valdonesio, Sr. Antônio Crema, Priscila,
Heverton e Eloisa pela ajuda e acompanhamento durante a pesquisa, ao Ronaldo e Sr.
Lauro pela assistência na Base Ecológica durante as coletas na Serra do Japi, a Luciano
pela sempre oportuna ajuda informática, a Juan Manuel e Natalia pela amizade e apoio,
a Daniel, Guiomar, Natalia e Rodulfo pelos permanentes comentários, aos meus colegas
de escalada particularmente a Zoro, Carol, Ram, Thiago, Daniela, Omar, Júlio, Leo, Mar-
celo, Guilherme e Soraia pela segurança e ensinamentos, a Ana pelo carinho e amizade, a
Dora, Andrés, Lina, Andréa, Morgana, Mauricio, Let́ıcia, Elisa, Katia, Sebastian, Ayrton
e Danielle pela amizade, aos colegas do(s) laboratório(s), a Edigildo e familia pela sua
hospitalidade, “a la gente de bien” e ao Sr. José Néstor “y sus estrellas” eu agradeço.
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All animals are equal, but some animals are more equal than others.
Eric Arthur Blair (George Orwell). 1945.
The data may not contain the answer. The combination of some data and an aching
desire for an answer does not ensure that a reasonable answer can be extracted from a
given body of data.
John Tukey. 1979.
Es chévere ser grande, pero más grande es ser chévere.
Hector Juan “Lavoe” Pérez. 1986.
Beauty and seduction, I believe, is the nature’s tool for survivor.
Louie Schwartzberg. 2011.
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Resumo
Parra-H. A. Mecanismos de adaptação e ecologia evolutiva das abelhas das
orqúıdeas (Hymenoptera: Apidae: Euglossini). 2014. 118 pp. Tese (Doutorado).
Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto. Universidade de São Paulo.
Os insetos apresentam uma importante variedade de formas, tamanhos e comportamentos
que são reflexo da alt́ıssima capacidade adaptativa que possuem. Isso é resultado de
mudanças ao longo do tempo que, dependendo se permanecem ou não de uma geração
para outra, afetarão a sobrevivência, aptidão, reprodução e, em geral, capacidade das
populações de se ajustar em um ambiente. Esse fenômeno de mudança é conhecido na
área de ciências naturais como teoria da evolução e explica a grande diversidade que
compreende o bioma. Entre os insetos, um exemplo de diversidade e adaptação são as
abelhas. O principal agente polinizador do planeta tem carateŕısticas únicas que evolúıram
da adaptação à predação de pólen, o que lhes permitiu se diversificar junto com seus
hospedeiros: as plantas com flor. Entre as abelhas, a tribo Euglossini ou abelhas das
orqúıdeas, são um caso particular devido ao comprimento das suas ĺınguas, muitas vezes
desproporcional que, em conjunto com outras habilidades intŕınsecas dos insetos (voar e
termorregular), fazem deles polinizadores muito espećıficos. Através da análise da variação
e frequência desses traços foram estudadas duas gerações de várias populações simpátricas
de abelhas das orqúıdeas no estado de São Paulo. Usando regressões lineares múltiplas e
vários modelos lineares determinou-se que medidas que expressam a massa corporal em
relação ao comprimento da ĺıngua apresentavam uma mudança no valor da média e da
variância de uma geração para outra. De maneira similar, observou-se que esta variação
ocorre junto com uma mudança importante na tipologia das interações com recursos
vegetais por parte da comunidade. Este tipo de variação corresponde aos três processos de
seleção natural conhecidos: disruptivo, estabilizador e direcional. A mudança destes traços
fenot́ıpicos de maneira drástica e rápida é provavelmente resultado de repetidos processos
de transformação, trazendo como principal consequência a diminuição na estabilidade da
interação abelha-planta e uma rápida divergência da aptidão entre gerações.
Palavras-chave: Abelhas das orqúıdeas, Adaptação, Ecologia de comunidades, Evolu-
ção, Seleção.
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Abstract
Insects show a variety of shapes, sizes and behaviour that reflect their high adaptive
capacity. Their diversity is the result of changes over time that, depending on whether
or not they are fixed between generations, affects survival, fitness, and in a general sense,
the ability of the population to engage in an environment. This phenomenon —known as
the theory of evolution— explains the great diversity that comprises the biome. Among
insects, bees are an example of diversity and adaptability. The main pollinator agent on
the planet has unique features that probably evolved from the adaptation to predation
of pollen, which allowed them to diversify together with their hosts: the flowering plants.
Among bees, the orchid bee tribe Euglossini, are particular due to the length of their
tongues, often disproportionate, which together with other intrinsic abilities of insects
(flying and thermoregulation), make them very specific pollinators. We analysed the
frequency and variation these features in two generations of several sympatric populations
of orchid bees from São Paulo State (Brazil). Using multiple linear regression and linear
models we determined that mean and variance of body weight changes in relation to
the length of the tongue from one generation to another. Similarly, we found that this
variation is correlated with the interactions between the euglossine community and its
plant resources. The phenotypical variation detected comprises the three processes in
natural selection: disruptive, stabilizing and directional. Rapid and drastic changes in
quantitative phenotypic traits are probably due repeated processes of transformation.
This overall variation decreases the stability of the bee-plant interaction and could lead
to rapid fitness divergences between generations.
Keywords: Adaptation, Community ecology, Evolution, Orchid bees.
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Resumen
La importante diversidad de formas, tamaños y comportamientos de los insectos son un
reflejo de su enorme capacidad adaptativa. Este es el resultado de cambios a través de
las generaciones que afectan su supervivencia, capacidad reproductiva y en general, su
capacidad de ”encajar”en un ambiente. Dentro de los insectos, un ejemplo de diversidad
y adaptación son las abejas. El principal agente polinizador del planeta tiene caracte-
ŕısticas únicas que surgieron de la adaptación a la depredación de polen. Esto permitió
su diversificación y la de sus hospederos: las plantas con flor. Dentro de las abejas, la
tribu Euglossini o abejas de las orqúıdeas, son un caso especial debido a la longitud de sus
lenguas, a veces desproporcionada, y que en conjunto con otras capacidades intŕınsecas
de los insectos (volar y termorregular) los convierten en polinizadores muy espećıficos. Se
analizó la variación de la frecuencia de estos rasgos, en distintas poblaciones simpátricas
de machos abejas de las orqúıdeas en el estado de São Paulo (Brasil), durante dos gene-
raciones. Mediante el uso de modelos y regresiones lineales múltiples se determinó que
la frecuencia de diferentes proporciones de masa corporal y longitud de la lengua de la
comunidad de estos machos, presentaban un cambio en el valor de su media y varianza de
una generación para otra. Los patrones de cambio en la frecuencia de estas caracteŕısticas
multialélicas corresponden a lo que en teoŕıa evolutiva se conoce como selección disrup-
tiva, estabilizante y direccional. El hecho de detectar los tres tipos posibles de selección,
sumado a la fuerte variación de las interacciones entre la comunidad de euglosinos y sus
recursos vegetales, sugiere que ésta se encuentra bajo un proceso de selección rápida. Este
tipo de selección en insectos se conoce principalmente a nivel molecular, por lo que para
el caso de la comunidad estudiada, la explicación de tal variación en caracteŕısticas fe-
not́ıpicas seria el intenso nivel de perturbación en el cual se encuentra el ecosistema que
los alberga. Tal perturbación estaŕıa seleccionando las poblaciones de estos polinizado-
res de manera artificial y la consecuencia más evidente seria la desestabilización de las
interacciones que la tribu Euglossini mantiene con distintas especies vegetales.
Palavras-clave: Abejas de las orqúıdeas, Adaptación, Ecoloǵıa de comunidades, Evolu-
ción, Selección.
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Lista de abreviaturas e siglas
AC: Altura da Cabeça
APA: Área de Proteção Ambiental de Jundiáı
BLUP: Melhor Predição Linear não Enviesada (Best Linear
Unbiased Prediction)
CoL: Comprimento da Glossa
CONDEPHAAT: Conselho de Defesa do Patrimônio Histórico,
Art́ıstico, Arqueológico e Tuŕıstico do Estado de São Paulo
CR: Comprimento da célula radial
CT: Comprimento do Tórax
DCA: Análise de Correspondência Retificada (Detrended Cor-
respondence Analysis)
LiO: Largura inter-ocular
LT: Largura do Tórax
NODF: Métrica de Aninhamento Baseada na Sobreposição e
Diminuição da Ocupação (Nestedness Metric Based on Over-
lap and Decreasing Fill)
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PDI: Índice de Diferença Pareada (Paired Difference Index)
PEV: Parque Estadual de Vassununga.
ReBio: Reserva Biológica da Serra do Japi
SbC: Somatório do Comprimento das Veias Posteriores das
Células Submarignais da Asa Anterior
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Lista de Figuras
1 Alguns exemplos pelos quais são reconhecidas as
abelhas das orqúıdeas: A. machos de Euglossa sp.
vistando flores de Mormodes sp. na t́ıpica śındrome
de polinização por machos de Euglossini, B. Duas fê-
meas de Euglossa imperialis trabalhando juntas no
desenvolvimento de um ninho e C. fêmea de Exae-
rete frontalis atacando células de cria de Eulaema
meriana. Estes últimos exemplos fazem referência
à diversidade comportamental da tribo. . . . . . . . 35
2 Pontos de coleta nas glebas Capetinga leste (várzea
– B 1 Vass, B 2 Vass e B 3 Vass) e Capetinga oeste
(floresta semidećıdua – Vass Cap JeqB1, Vass Cap
JeqB2 e Vass Cap JeqB3) do Parque Estadual de
Vassununga, Santa Rita do Passa Quatro, SP. . . . 39
3 Pontos de coleta na gleba Pé-de-Gigante (cerrado -
Pe Gig B1, Pe Gig B2 e Pe Gig B3) do Parque Es-
tadual de Vassununga, Santa Rita do Passa Quatro,
SP. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 40
14
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4 Pontos de coleta na Reserva Biológica d Serra do
Jaṕı, Jundiáı, Sp: Base (Banco, Japi Trilh 2 e Japi
Trilh 3), Setor Cidinho (Japi Cidh 1, Japi Cidh 2 e
Japi Cidh 3) e sitio Cururu (Japi Cur 1, Japi Cur 2 e
Japi Cur 3). Nesta reserva não há distinção no tipo
de vegetação, mas foi considerado para os pontos a
influencia de floresta semidećıdua e floresta atlântica 43
5 A. Elementos para transporte e montagem da isca
em campo. B e C. Machos de Euglossa spp. no
momento da coleta. . . . . . . . . . . . . . . . . . 48
6 Medidas tomadas dos machos. A. altura da cabeça
(AC) e largura inter-ocular (LiO), B. comprimento
(CT) e largura do tórax (LT), C. comprimento da
célula radial (RC) e comprimento das veias posteri-
ores das células submarignais da asa anterior (SbC)
e D. comprimento da glossa (CoL). . . . . . . . . . 50
7 Curva de acumulação de espécies com a variação por
śıtios de coleta. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 60
15
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8 Estimativa da diversidade da comunidade amostrada:
Shannon (H), Simpson, inverso do Simpson (inv-
simpson), Simpson não enviesado (simp.n.e) e di-
versidade Alfa de Fisher (alpha). . . . . . . . . . . 62
9 Diagrama de caixa para o número de espécies de
Euglossini para os pontos de coleta por bioma do A:
primeiro ano (pais) e B: segundo ano (filhos). . . . . 63
10 Dendrograma de dissimilaridade para o pontos de
coleta de A: primeiro ano e B: segundo ano. . . . . 64
11 Ordenação dos quadrantes para o 1° e 2° eixo da
Análises de Correspondência Retificada para as es-
pécies de machos coletadas por ponto de coleta. . . 65
16
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12 Estimativa das interações das proporções A: Altura
da cabeça/Comprimento da Lingua (AC/CoL), B:
Comprimento do tórax/Comprimento da ĺıngua (CT/CoL)
e C: Comprimento da célula radial/Comprimento do
tórax (CR/CR) com a estação do ano. Dados obti-
dos a partir dos machos de Euglossini coletados no
Parque Estadual de Vassununga (PEV), Santa Rita
do Passa Quatro e na Reserva Biológica da Serra
do Japi (ReBio), Jundiai, SP, no peŕıodo de abril
de 2011 a fevereiro de 2013. A largura da linha re-
presenta o intervalo de confiança e aquelas linhas se
sobrepondo ao intercepto (0) denotam interação . . 68
17
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13 Histograma de frequências com as suas densidades
dos valores das proporções Altura da cabeça/Comprimento
da Lingua (AC/CoL), Comprimento do tórax/Comprimento
da ĺıngua (CT/CoL) e Comprimento da célula ra-
dial/Comprimento do tórax (CR/CR) dos machos
de Euglossini coletados no Parque Estadual de Vas-
sununga (PEV), Santa Rita do Passa Quatro e na
Reserva Biológica da Serra do Japi (ReBio), Jun-
diai, SP, no peŕıodo de abril de 2011 a fevereiro de
2013. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 72
14 Gráfico de interações dos machos de Euglossini cole-
tados e os recursos vegetais utilizados no Parque Es-
tadual de Vassununga (PEV), Santa Rita do Passa
Quatro e na Reserva Biológica da Serra do Japi (Re-
Bio), Jundiai, SP. Correspondem as redes de A: pri-
meira geração (O nome dos tipos poĺınicos foi omi-
tido para evitar rúıdo) e B: segunda geração. . . . 75
18
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15 Gráfico dos quartis da amostra (pontos) e quartis
teóricos de uma distribuição normal (linha) para as
proporções Altura da cabeça/Comprimento da Lin-
gua (AC/CoL) (acima), Comprimento do tórax/Comprimento
da ĺıngua (CT/CoL) (meio) e Comprimento da cé-
lula radial/Comprimento do tórax (CR/CR) (abaixo)
dos machos de Euglossini coletados no Parque Es-
tadual de Vassununga (PEV), Santa Rita do Passa
Quatro e na Reserva Biológica da Serra do Japi (Re-
Bio), Jundiai, SP, no peŕıodo de abril de 2011 a fe-
vereiro de 2013. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 79
16 Histograma de frequências com as suas densidade
das medidas e peso do corpo dos machos de Eu-
glossa coletados no Parque Estadual de Vassununga
(PEV), Santa Rita do Passa Quatro e na Reserva
Biológica da Serra do Japi (ReBio), Jundiai, SP, no
peŕıodo de abril de 2011 a fevereiro de 2013. . . . . 93
19
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17 Histograma de frequências com as suas densidade
das medidas e peso do corpo dos machos de Eufri-
esea, Eulaema e Exaerete coletados no Parque Es-
tadual de Vassununga (PEV), Santa Rita do Passa
Quatro e na Reserva Biológica da Serra do Japi (Re-
Bio), Jundiai, SP, no peŕıodo de abril de 2011 a fe-
vereiro de 2013. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 94
18 Diagrama de caixa para as medidas e peso corporal
dos machos de Euglossini coletados no Parque Es-
tadual de Vassununga (PEV), Santa Rita do Passa
Quatro e na Reserva Biológica da Serra do Japi (Re-
Bio), Jundiai, SP, no peŕıodo de abril de 2011 a fe-
vereiro de 2013. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 95
19 Diagrama Cleveland de pontos para as medidas e
peso corporal dos machos de Euglossini coletados no
Parque Estadual de Vassununga (PEV), Santa Rita
do Passa Quatro e na Reserva Biológica da Serra do
Japi (ReBio), Jundiai, SP, no peŕıodo de abril de
2011 a fevereiro de 2013. . . . . . . . . . . . . . . . 96
20
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20 Gráfico bivariável (xyplot) para as medidas e peso
corporal dos machos de Euglossini coletados no Par-
que Estadual de Vassununga (PEV), Santa Rita do
Passa Quatro e na Reserva Biológica da Serra do
Japi (ReBio), Jundiai, SP, no peŕıodo de abril de
2011 a fevereiro de 2013. . . . . . . . . . . . . . . . 97
21 Gráfico dos quartis das medidas e peso corporal dos
machos de Euglossini e quartis teóricos de uma dis-
tribuição normal. Os dados são provenientes das co-
letas realizadas no Parque Estadual de Vassununga
(PEV), Santa Rita do Passa Quatro e na Reserva
Biológica da Serra do Japi (ReBio), Jundiai, SP, no
peŕıodo de abril de 2011 a fevereiro de 2013. . . . . 98
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Lista de Tabelas
1 Frequência de ocorrência de machos de Euglossini
por ano de coleta para os biomas e reservas amos-
trados no Parque Estadual de Vassununga (PEV),
Santa Rita do Passa Quatro, e na Reserva Biológica
da Serra do Japi, Jundiai, SP, no peŕıodo de abril
de 2011 a fevereiro de 2013. . . . . . . . . . . . . . 61
2 Tipos poĺınicos mais frequentes presentes no corpo
dos machos de Euglossini para os quais se obteve
uma aproximação na identificação. As informações
são provenientes dos machos coletados no Parque
Estadual de Vassununga (PEV), Santa Rita do Passa
Quatro e na Reserva Biológica da Serra do Japi (Re-
Bio), Jundiai, SP, no peŕıodo de abril de 2011 a fe-
vereiro de 2013. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 67
22
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3 Média e desvio padrão (dp) das medidas de massa
e tamanho corporal das espécies dos machos de Eu-
glossini amostrados no Parque Estadual de Vassu-
nunga (PEV), Santa Rita do Passa Quatro e na Re-
serva Biológica da Serra do Japi (ReBio), Jundiai,
SP, no peŕıodo de abril de 2011 a fevereiro de 2013. 70
4 Valor de p do teste t das regressões múltiplas e fator
de inflação da variância (FIV) para os modelos com-
pleto e reduzido das medidas do corpo em função da
massa corporal dos machos de Euglossini coletados
no Parque Estadual de Vassununga (PEV), Santa
Rita do Passa Quatro, e na Reserva Biológica da
Serra do Japi (ReBio), Jundiai, SP, no peŕıodo de
abril de 2011 a fevereiro de 2013. . . . . . . . . . . 71
5 Valores de variância, média e desvio padrão (dp)
da frequência das proporções de tamanho corporal,
para cada geração, dos machos de Euglossini amos-
trados no Parque Estadual de Vassununga (PEV),
Santa Rita do Passa Quatro, e na Reserva Biológica
da Serra do Japi (ReBio), Jundiai, SP, no peŕıodo
de abril de 2011 a fevereiro de 2013. . . . . . . . . . 73
23
-
6 Valores resultantes da analise de variância das pro-
porções do tamanho corporal, entre gerações, dos
machos de Euglossini amostrados no Parque Esta-
dual de Vassununga (PEV), Santa Rita do Passa
Quatro, e na Reserva Biológica da Serra do Japi
(ReBio), Jundiai, SP, no peŕıodo de abril de 2011 a
fevereiro de 2013. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 73
7 Valores da interação entre as comunidades de Eu-
glossini e os recursos vegetais utilizados por gerações
no Parque Estadual de Vassununga (PEV), Santa
Rita do Passa Quatro, e na Reserva Biológica da
Serra do Japi (ReBio), Jundiai, SP, no peŕıodo de
abril de 2011 a fevereiro de 2013. . . . . . . . . . . 74
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Conteúdo
1 Introdução. 27
2 Metodologia. 37
2.1 Local de estudo. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 37
2.2 Clima. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 43
2.3 As coletas. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 44
2.4 Caracterização morfológica. . . . . . . . . . . . . . 47
2.5 Recursos vegetais (fontes de néctar) utilizados pelas
espécies. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 51
2.6 Abordagem estat́ıstica. . . . . . . . . . . . . . . . . 52
2.7 Modelagem e predição da aptidão . . . . . . . . . . 56
3 Resultados 60
4 Discussão 76
4.1 Identificando os processos e as causas da seleção. . . 76
4.2 A questão dos recursos. . . . . . . . . . . . . . . . 80
25
-
4.3 Os processos evolutivos e seus mecanismos. . . . . 83
5 Apêndices 90
5.1 Processo de acetólise de pólen utilizado adaptado de
Erdtman 1960 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 90
5.2 Descrição das medidas e peso do corpo dos machos
de Euglossini . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 93
6 Referências 99
-
1 Introdução.
A consolidação da ideia de que as caracteŕısticas dos organismos,
implicadas na sua sobrevivência e perpetuação, mudam de uma
geração para outra e que essa variação pode ser adquirida ou her-
dada diferencialmente pelas populações é provavelmente o evento
mais marcante na história do pensamento cient́ıfico contemporâneo
([1],[2]). Esta ideia, conhecida como a teoria da evolução ([4], [3]),
tem permitido desde então, propor novos mecanismos e processos
pelos quais a grande diversidade que nos rodeia teria surgido ([5],
[6]).
A evolução precisa de condições espećıficas que permitam herda-
bilidade das mudanças per se. Herdabilidade pode ser entendida
como a proporção da variância fenot́ıpica que é devida a fatores
genéticos. Temos que considerar que fatores ambientais são de al-
guma maneira uma importante fonte de variação do fenótipo já
que o ambiente também condiciona o genótipo ([7], [8]).
O estudo da herdabilidade permite explicar vários aspectos ne-
cessários para a evolução acontecer, como por exemplo: quanto
27
-
do genótipo define o fenótipo dos indiv́ıduos e em contrapartida
quanto dessa variação fenot́ıpica é produzida pelo entorno (habi-
tat), quanto daquele fenótipo contribui à próxima geração e como a
variação naqueles traços poderia influenciar a capacidade dos indi-
v́ıduos de adquirir recursos e evitar predação entre outros aspectos
([7]).
Essa relação entre a capacidade do indiv́ıduo (devido ao desem-
penho das suas carateŕısticas) para subsistir e o sucesso de produzir
descendência é conhecida como aptidão ([9]). A contribuição dos
parentais à sua progênie é então uma função da aptidão e do fenó-
tipo ([10]).
Os traços dos indiv́ıduos envolvidos na aptidão têm um ńıvel de
determinação genética pela qual serão subsequentemente transfe-
ridos entre gerações; assim, variações dos traços favoreceriam ou
não a população dependendo da resposta das carateŕısticas às fon-
tes responsáveis pela variação. Essa condição ou causa pela qual
podem ser fixadas (ou eliminadas) aquelas carateŕısticas é uma
das explicações do processo evolutivo e se conhece como “seleção”
([10]). Esta é justamente a contribuição de Darwin e Wallace na
28
-
consolidação à teoria da evolução ([11], [2]).
A seleção como determinante da evolução junto com a redesco-
berta dos prinćıpios pelos quais os organismos herdam suas carate-
ŕısticas não poderiam ter se constitúıdo como uma ideia conjuntural
sem a identificação de um elemento que permitisse essa variação
acontecer: é devido à natureza mutável e recombinante do DNA1
que todas as mudanças podem se expressar e transmitir inter e
intra gerações ([12], [13]).
Variação seria então a condição sem a qual não ocorreriam pro-
cessos evolutivos, e como mencionado anteriormente, além dos me-
canismos de herdabilidade intŕınsecos à natureza genot́ıpica que
definem o fenótipo, a variação e seus processos estariam estreita-
mente relacionados com o entorno no qual os organismos vêm se
desenvolvendo e se adaptando ao longo do tempo ([14], [7]). Mu-
danças acontecem também devido a que no habitat surgem intera-
ções entre os organismos e vários dos elementos do entorno. Isso
traz como resultado que na historia de vida desses indiv́ıduos se
estabeleçam distintos processos evolutivos que relacionam ecossis-1Acido desoxirribonucleico pelas suas siglas em inglês.
29
-
tema e fenótipo ([15], [16], [14], [17]).
O fenótipo então pode ser entendido como a interface entre o
DNA e o meio ambiente, sendo que, a totalidade dessas interações
define o organismo. Essas interações são precisamente o objeto de
estudo da ecologia ([18], [19], [20]).
Considerando a influência determinante dos fatores ambientais
e ecossistêmicos na evolução, abordagens ecológicas sobre as posśı-
veis fontes de variação sob os traços ou carateŕısticas dos organis-
mos, permitiria detectar tendências em processos de adaptação e
seleção. Esse tipo de abordagem permite reconhecer elementos e o
contexto que leva aos organismos a evolúırem. Em outras palavras,
os estudos sobre como diferentes fenótipos entram em conformidade
ou “harmonia” com o ambiente e como estão representados no ha-
bitat através de gradientes constituem um caminho para detectar
processos evolutivos ([12], [79], [14], [7]).
As abelhas (Hymenoptera: Apoidea) - o mais diversificado e
importante grupo de polinizadores - constituem um exemplo de
adaptação, como forma de seleção, muito interessante e referen-
30
-
ciado quando se discute sobre evolução ([22]). Se adaptabilidade
é o grau ou ńıvel das capacidades que um organismo conseguiu
adquirir para viver num contexto espećıfico ([23], [24], [2], [6]) as
abelhas apresentam na sua biologia uma miŕıade de carateŕısticas
que refletem essa propriedade evolutiva por sua vez determinante
na diversificação do ecossistema ([25]).
O grupo teria evolúıdo de um ancestral vespiforme que predava
outros animais para alimentar sua prole ([25]). Aproximadamente
há uns 100 milhões de anos, aquelas vespas teriam começado a tro-
car de substrato de alimentação, tornando-se predadoras de pólen,
que era uma “inovadora” fonte de protéına e energia oferecida pe-
las emergentes plantas com flor ([26], [27], [25]). Como resultado
do ińıcio dessa interação as abelhas desenvolveram desde aparelhos
bucais sugadores até estruturas transportadoras de pólen; adapta-
ções que geraram uma incŕıvel diversificação tanto deste grupo de
insetos como do hospedeiro: as Angiospermas ([27], [28]).
Estas relações entre abelhas e plantas com flor constituem uma
interação (rede) que serve para descrever a estrutura do ecossis-
tema e que reflete ao mesmo tempo mecanismos de adaptação
31
-
sensu stricto ([29]), neste caso, à predação de pólen. Pela na-
tureza adaptativa, dita interação pode representar um padrão com
implicações evolutivas se considerarmos que a variação de um dos
componentes do sistema está influenciando ou exercendo variação
no outro e vice-versa ([30], [29], [31]).
Outro episódio evolutivo que teria outorgado alta adaptabilidade
às abelhas está relacionado ao surgimento das asas nos insetos ([32])
junto com o desenvolvimento de tolerância as mudanças térmicas
do ambiente por meio da regulação do fluxo de hemolinfa do tórax
ao abdômen ([33], [34]). Essas duas carateŕısticas presentes nas
abelhas fazem delas muito eficientes na sua dispersão e colonização
ao longo de gradientes ([35]).
Dentro da importante diversidade de abelhas existe um grupo
que apresenta modificações na sua morfologia que poderiam estar
relacionadas com adaptações muito espećıficas. Este grupo, as abe-
lhas das orqúıdeas (Apidae: Euglossini), possuem ĺınguas com um
comprimento muito proeminente em comparação aos seus parentes
mais próximos (filogeneticamente2 falando) junto com uma viśıvel2A filogenética estuda como os diversos grupos de organismos poderiam estar relacionados justamente
em relação a sua evolução ([36]).
32
-
variação nas dimensões corporais entre as espécies que compõem a
tribo ([37]).
Apresentando uma distribuição neotropical, os Euglossini La-
treille, representados por cinco gêneros: Eufriesea Cockerell, Eu-
laema Lepeletier, Euglossa Latreille (de vida livre), Exaerete Hoff-
mannsegg e Aglae Lepeletier & Serville (cleptoparasitas de outras
abelhas das orqúıdeas) habitam principalmente florestas úmidas
de baixas altitudes ([37]). São um grupo diversificado recente-
mente ([38], [39]) constitúıdo por aproximadamente 200 espécies
([40]). Os Euglossini são parentes próximos das abelhas sem fer-
rão (Tribo Meliponini Lepeletier), as mamangavas sociais (Tribo
Bombini Latreille) e as abelhas meĺıferas (Tribo Apini Latreille)
compartilhando uma carateŕıstica t́ıpica: a corb́ıcula3 , porém di-
vergindo em formas e comportamentos ([41]).
A tribo Euglossini é conhecida e frequentemente referenciada na
literatura pela sua estética e ao mesmo tempo pelas posśıveis coa-
daptações e mutualismo com Orchidaceae (Fig. 1) devido à coleta
de óleos voláteis que os machos realizam nas flores de algumas es-3A corb́ıcula é uma modificação na t́ıbia posterior das fêmeas a maneira de cesto para o transporte de
pólen e constitui uma sinapomorfia para essas quatro tribos ([25]).
33
-
pécies dessa famı́lia de plantas ([37], [42], [43]).
O comprimento da ĺıngua nos Euglossini seria resultado da adap-
tação a sugar néctares fluidos o que permite à abelha uma aquisição
do recurso de maneira ótima ([44], [45]). Esta condição na dimen-
são das ĺınguas dos Euglossini associa tais abelhas com algumas
famı́lias vegetais (tipo Apocynaceae Juss) das quais são os princi-
pais polinizadores, havendo também, uma especificidade morfoló-
gica por parte da planta ([46], [47], [37], [48]).
Os Euglossini seriam também extremamente capazes de se des-
locar por apresentarem uma alt́ıssima capacidade de voo ([49]) e,
reiterando, de maneira similar a outros insetos estes polinizadores
conseguem resolver eficientemente (dependendo do tamanho corpo-
ral) as mudanças térmicas ([50], [51], [52]). Eficientes na dispersão
do pólen através de longas distâncias ([53]), os Euglossini teriam
na variação destes traços a determinação de processos evolutivos
como a sua diversificação ([38]) ao mesmo tempo que, desde uma
perspectiva ecológica, podemos ver a influência da variação des-
tas caracteŕısticas na distribuição das espécies através dos habitats
([54]).
34
-
Figura 1: Alguns exemplos pelos quais são reconhecidas as abelhas das orqúıdeas: A.
machos de Euglossa sp. vistando flores de Mormodes sp. na t́ıpica śındrome de polinização
por machos de Euglossini, B. Duas fêmeas de Euglossa imperialis trabalhando juntas no
desenvolvimento de um ninho e C. fêmea de Exaerete frontalis atacando células de cria de
Eulaema meriana. Estes últimos exemplos fazem referência à diversidade comportamental
da tribo.
35
-
Considerando o que foi exposto o objetivo geral desta Tese é
estimar a variação dessas carateŕısticas de importância adaptativa
dos Euglossini com relação a um contexto ecológico heterogêneo,
para assim determinar se estão sobre algum processo de seleção.
Como objetivos espećıficos e para detectar processos de seleção
pretendemos determinar:
A informatividade daqueles traços com potencial de afetar a
chance de sobrevivência (ou reprodução).
Qual é a mudança da variância e média dos traços entre gera-
ções.
Quais seriam, no nicho, as posśıveis fontes ambientais de vari-
ação para essas carateŕısticas.
Ajustar as medidas num modelo que permita predizer a sele-
ção.
36
-
2 Metodologia.
2.1 Local de estudo.
O Brasil pelo seu posicionamento geográfico e extensão é um páıs
que abrange uma importante biodiversidade sendo São Paulo um
dos estados que possuem alguns dos tipos de vegetação exclusivos
do neotrópico ([55]). No entanto, também é um dos estados que
exemplifica décadas de deterioração ecossistêmica devido à práticas
agŕıcolas tanto intensivas como extensivas ([56]). Este desafortu-
nado panorama faz dos remanescentes de vegetação paulista um
cenário apropriado para o estudo de fontes de variação sobre a ap-
tidão de caracteŕısticas com valor adaptativo dos organismos que
o habitam.
Sendo assim, foram escolhidas duas áreas de Reservas no estado
de São Paulo onde as comunidades de Euglossini foram amostradas
sistematicamente. Uma das áreas compreende o Parque Estadual
de Vassununga (PEV), localizado no munićıpio de Santa Rita de
Passa Quatro, e que foi escolhido já que a diversa composição vege-
tal que abriga encontra-se influenciada pela transformação agŕıcola.
O PEV, criado a partir da incorporação de terras da falida Usina
37
-
de Vassununga como forma de pagamento ao governo do estado,
é uma área onde a vegetação nativa encontra-se fragmentada em
cinco glebas imersas em cultivos de cana de açúcar e eucalipto
([57]). A área do Parque encontra-se entre os 500 e 700 metros
acima do ńıvel do mar e consta de 20.710 m2 ([58]).
Um dos fragmentos do Parque é a Gleba Pé-de-Gigante onde
predominam as fisionomias de cerrado, desde campo sujo, pas-
sando pelo campo cerrado e cerrado sensu stricto, até o cerradão
([59]). Além do cerrado, existem outros tipos de vegetação no Pé-
de-Gigante, como a floresta estacional semidećıdua (1,2% da área),
campo úmido (0,6% da área) e floresta riṕıcola, de tamanho inex-
pressivo em relação à área total do fragmento ([60]). As demais
glebas do Parque estão cobertas também por floresta estacional se-
midećıdua e campo de várzea onde a vegetação está representada
por espécies das famı́lias Rutaceae Juss, Lecythidaceae A.Rich.,
Moraceae Gaudich, Apocynaceae, Vochysiaceae A.St.-Hil., Phyto-
laccaceae R.Br. e Fabaceae Lindl. em ordem de importância ([57]).
Machos de Euglossini foram coletados nas glebas Capetinga Leste,
Capetinga Oeste (Fig. 2) e Pé-de-Gigante (Fig. 3).
38
-
Figura 2: Pontos de coleta nas glebas Capetinga leste (várzea – B 1 Vass, B 2 Vass e B 3
Vass) e Capetinga oeste (floresta semidećıdua – Vass Cap JeqB1, Vass Cap JeqB2 e Vass
Cap JeqB3) do Parque Estadual de Vassununga, Santa Rita do Passa Quatro, SP.
A Reserva Biológica da Serra do Japi (ReBio), a outra área
amostrada nesse trabalho, situa-se na Serra do Japi, munićıpio de
Jundiáı, dentro dos limites da Área de Proteção Ambiental (APA)
de Jundiáı, do Território de Gestão da Serra do Japi e da área
tombada pelo CONDEPHAAT (Conselho de Defesa do Patrimô-
39
-
nio Histórico, Art́ıstico, Arqueológico e Tuŕıstico do Estado de São
Paulo) em 1981. A ReBio possui uma área de 20.712 km2 a qual
abarca altitudes entre os 700 e 1300 m.
Figura 3: Pontos de coleta na gleba Pé-de-Gigante (cerrado - Pe Gig B1, Pe Gig B2 e Pe
Gig B3) do Parque Estadual de Vassununga, Santa Rita do Passa Quatro, SP.
Na Serra do Japi pode-se encontrar floresta semidećıdua, que
ocupa a maior parte da área, até em altitudes em torno de 1000
40
-
m. Nessa cobertura vegetal as famı́lias mais bem representadas
tanto em número de espécies quanto em número de indiv́ıduos
(número de árvores de cada espécie) são Caesalpiniaceae R.Br., Fa-
baceae, Mimosaceae R.Br., Rutaceae, Meliaceae Juss., Euphorbia-
ceae Juss., Myrtaceae Juss., Rubiaceae Juss. e Lauraceae Juss. Há
ainda famı́lias com poucas espécies, mas muitos indiv́ıduos, como
Anacardiaceae R.Br., Lecythidaceae e Myrsinaceae R.Br. ([61]).
A floresta semidećıdua de altitude está restrita às porções mais
altas da Serra, acima de 1000 m, onde são registradas tempera-
turas menores e maior umidade devido à presença de nevoeiros
em relação às áreas mais baixas. Nela há uma maior presença
de espécies t́ıpicas da floresta de encosta da Serra do Mar, outro
tipo de vegetação da Mata Atlântica, provavelmente em função da
maior umidade. Nas florestas semidećıduas de altitude, as famı́lias
mais bem representadas em número de espécies e de indiv́ıduos
são Fabaceae, Myrtaceae e Asteraceae Bercht. & J.Presl, sendo
Fabaceae a mais t́ıpica desse tipo de floresta. Há ainda famı́lias
representadas por poucas espécies, mas com muitos indiv́ıduos de
cada espécie, como Anacardiaceae, Clethraceae Klotzsch, Cunoni-
aceae R.Br., Euphorbiaceae e Vochysiaceae ([61]).
41
-
Os lajedos rochosos é uma paisagem também encontrada na Re-
Bio e se constituem por afloramentos rochosos com predominância
de plantas herbáceas, principalmente bromélias e cactos, e com
presença eventual de arbustos e árvores de pequeno porte. É uma
vegetação que contém elementos t́ıpicos do cerrado e de áreas se-
cas, totalmente estranhas à vegetação predominante atualmente.
Nos lajedos rochosos, encontramos plantas herbáceas das famı́lias
Bromeliaceae Juss., Cyperaceae Juss., Eriocaulaceae Martinov, Pi-
peraceae Giseke e várias Cactaceae Juss. Além disso, podem ser
encontrados arbustos e árvores pequenas, às vezes com caule retor-
cido, das famı́lias Ericaceae Juss., Celastraceae R.Br., Myrtaceae,
Asteraceae e Melastomataceae Juss. ([62]).
Essa importante diversidade florestal e, em geral, ecológica da
Serra oferece uma área ideal de estudo pelo fato de ser uma região
natural relativamente extensa e cont́ıgua ([63], [64]). As três áreas
de amostragens na ReBio são identificadas como “Base”, “Setor Ci-
dinho” e “Śıtio Cururu” (Fig. 4).
42
-
Figura 4: Pontos de coleta na Reserva Biológica d Serra do Jaṕı, Jundiáı, Sp: Base
(Banco, Japi Trilh 2 e Japi Trilh 3), Setor Cidinho (Japi Cidh 1, Japi Cidh 2 e Japi Cidh
3) e sitio Cururu (Japi Cur 1, Japi Cur 2 e Japi Cur 3). Nesta reserva não há distinção no
tipo de vegetação, mas foi considerado para os pontos a influencia de floresta semidećıdua
e floresta atlântica
2.2 Clima.
Nas áreas de estudo o clima corresponde ao tipo subtropical úmido,
Cwa para o PEV, e Cfa na ReBio ([65], [66]). Isso significa que
43
-
no PEV a temperatura é predominantemente alta sendo a média
maior que 22°C no mês mais quente e menor que 17°C no mês mais
frio. O inverno é seco com uma pluviosidade menor que 30 mm
([58]).
No caso da ReBio, temperaturas médias anuais oscilam entre
os 15.7°C (partes altas) e os 19.2°C (partes baixas). O mês mais
frio é julho, apresentando médias entre 11.8°C e 15.3°C e no verão
variam entre 18.4°C e 22.2°C. Cabe ressaltar que pela topografia
da ReBio as temperaturas variam em função da altitude afetando
também a incidência das chuvas. A média é de 1900 mm na face
sul enquanto na face noroeste atinge 1367 mm, correspondendo a
226 dias de chuva ao sul versus 95 a noroeste ([67], [68]).
2.3 As coletas.
No PEV, os pontos de amostragem dos machos de Euglossini foram
escolhidos arbitrariamente dependendo da acessibilidade na área ao
interior da floresta, procurando respeitar as normas do Parque de
não abrir novas trilhas e visando manter uma distância prudencial
entre cada ponto. Neste caso devido ao formato e tamanho das
44
-
glebas as distâncias entre pontos oscilaram entre os 200 e 1.200 m.
Já na ReBio foi mais fácil manter distâncias de mais de 1 km
entre a maioria dos pontos (variou de 400 a 1700 m) sendo que o
objetivo nesta área de amostragem foi coletar através do gradiente
altitudinal oferecido pela Serra.
Cada ponto de amostragem (nove por Reserva) foi georreferen-
ciado usando um GPS Garmin® eTrex Vista e no momento de
cada coleta foi sorteada a ordem de amostragem. Para atrair os
machos de Euglossini, um chumaço de aproximadamente 0.5 gr de
algodão foi preso em um arame de metal inoxidável, pendurado em
ramos da vegetação e impregnado, quando necessário, com distin-
tas sustâncias aromáticas atrativas aos machos.
As coletas foram efetuadas durante dois anos, uma vez por es-
tação (coletas trimestrais), um dia de coleta por ponto, das 08:00h
às 15:00h perfazendo um esforço amostral próximo de 1100 horas
nos seguintes peŕıodos: no PEV as coletas foram realizadas de 8 a
18 de abril de 2011 (1º ano) e de 17 a 26 de abril de 2012 (2º ano)
para a estação de outono, de 13 a 21 de julho de 2011 (1º ano) e
45
-
de 11 a 19 de julho de 2012 (2º ano) para a estação de inverno, de
18 a 26 de outubro de 2011 (1º ano) e de 11 a 20 de novembro de
2012 (2º ano) para a estação de primavera e, de 18 a 26 de janeiro
do (1º ano) de 2012 e de 29 de janeiro a 05 de fevereiro de 2013
(2º ano) para a estação de verão; na ReBio os peŕıodos de coleta
corresponderam de 19 a 27 de abril de 2011 (1º ano) e de 28 de
abril a 8 de maio de 2012 (2º ano) para a estação de outono, de 22
a 30 de julho de 2011 (1º ano) e de 22 a 30 de julho de 2012 (2º
ano) para a estação de inverno, de 2 a 10 de novembro de 2011 (1º
ano) e de 02 a 10 de novembro de 2012 (2º ano) para a estação de
primavera e, de 31 de janeiro a 11 de fevereiro de 2012 (1º ano) e
de 09 a 18 de fevereiro de 2013 (2º ano) para a estação de verão.
Com a finalidade de obter uma amostra representativa (etária e
taxonômica4) foram utilizados como iscas os seguintes compostos
qúımicos (grau reagente anaĺıtico sem misturar): cineol, vanilina,
eugenol, butirato de etila, beta-ionona, salicilato de metila, 2-fenil-
etanol, benzoato de benzila, mirceno, acetato de benzila, benzoato
de metila e cinamato de metila. Aqueles em formato cristalino (va-
nilina e cinamato de metila) foram dissolvidos em álcool absoluto4Os machos de Euglossini parecem coletar fragrâncias diferencialmente dependendo da idade, aliás, a
preferência pelas fragrâncias muda de uma espécie para outra ([37]).
46
-
para disponibilizá-los no algodão.
Cada isca foi pendurada formando um ćırculo, mantendo uma
distância de 2 m entre cada uma, à aproximadamente um metro do
solo e recarregada submergindo o algodão cada hora no reagente
transportado no mesmo tubo de ensaio utilizado para transporte
(Fig. 5).
2.4 Caracterização morfológica.
Consideramos somente medidas lineares para realizar a avaliação
morfológica numa única dimensão. Para avaliar as dimensões cor-
porais, foram obtidas imagens de cada indiv́ıduo, fotografando-os
com aux́ılio de um microscópio estereoscópico Leica®MZ16, com
uma câmara acoplada Leica®DFC500. Com o diafragma da lupa
na abertura máxima enfocamos pelo menos três pontos da estru-
tura a ser analisada para garantir sempre o mesmo posicionamento
da estrutura. Desse modo, com uma profundidade de campo mı́-
nima se garante que os pontos focados estarão consequentemente à
mesma distância e sob o mesmo plano (Leica M16 e M16A informa-
ção técnica). No caso de estruturas projetadas nas três dimensões
47
-
de maneira mais proeminente, como é o caso da cabeça, os pon-
tos escolhidos foram as áreas paraoculares (sensu Michener [25])
junto com os ocelos na mesma altura. No caso do tórax, esco-
lhemos como ponto de referência a margem anterior do escuto e
os extremos do escutelo onde estes formam uma sutura. Para a
cabeça e o tórax foram geradas imagens multifocais para permitir
uma maior precisão no momento de medir as estruturas escolhidas.
Figura 5: A. Elementos para transporte e montagem da isca em campo. B e C. Machos
de Euglossa spp. no momento da coleta.
Os machos, individualmente transportados em tubos de centŕı-
48
-
fuga Falcon® de 15 ml, foram posteriormente anestesiados na
geladeira e depois sacrificados em etanol 70% para a retirada do
pólen presente no corpo. Despois de terem o pólen removido, eles
foram retirados do álcool, alfinetados para identificação e poste-
rior preservação como testemunha em seco, sendo depositados na
Coleção de Abelhas e Vespas Solitárias do Setor de Ecologia do De-
partamento de Biologia da Faculdade de Filosofia Ciências e Letras
de Ribeirão Preto-USP.
As asas, embora sejam estruturas laminares, apresentam dobras
transversalmente, o que faz das veias longitudinais estruturas me-
nos variáveis para avaliar tamanho. Por isso é necessário que no
momento da preparação do exemplar seja tomado o cuidado da asa
não ficar aderida ao abdômen e assim conseguir manter a lâmina
da asa sobre um plano. A ĺıngua por ser uma estrutura filamen-
tosa precisou ser fotografada lateralmente, quando esta ultrapassa
as coxas da abelha.
Usando o programa LAS v8.0, foram realizadas as seguintes me-
didas a partir das imagens obtidas: altura da cabeça – AC, sensu
Michener ([25]) junto com o que chamaremos de largura inter-
49
-
ocular – LiO, (que corresponde à largura da cabeça, na altura
das fossas antenais), comprimento (CT) e largura do tórax entre
os extremos do escutelo (LT), comprimento da célula radial (CR)
junto com o somatório do comprimento das veias posteriores das
células submarignais da asa anterior (SbC) e o comprimento da
glossa a partir da base superior da mand́ıbula até os palpos labiais
(CoL) (Fig. 6).
Figura 6: Medidas tomadas dos machos. A. altura da cabeça (AC) e largura inter-ocular
(LiO), B. comprimento (CT) e largura do tórax (LT), C. comprimento da célula radial
(RC) e comprimento das veias posteriores das células submarignais da asa anterior (SbC)
e D. comprimento da glossa (CoL).
50
-
Para a avaliação da informatividade das medidas tomadas é pre-
ciso também obter uma medida da massa corporal. Para isso cada
indiv́ıduo desidratado (alfinetado e mantido em gaveta de coleção
entomológica com śılica gel durante dois anos) foi pesado usando
uma balança Shimadzu® Ayzzo, com precisão de 0.01 mg e erro
de 0.1 mg.
2.5 Recursos vegetais (fontes de néctar) utilizados pelas espé-
cies.
Como mencionado anteriormente, com o etanol utilizado para sa-
crificar os machos, se procedeu à concentração por centrifugação
do posśıvel pólen nele suspenso (Roubik & Moreno, dados não
publicados). Este material foi tratado seguindo a adaptação da
acetólise de Erdtman ([69]) realizada pelo Laboratório de Palinolo-
gia do Setor de Ecologia do Departamento de Biologia, Faculdade
de Filosofia Ciências e Letras de Ribeirão Preto-USP que consiste
basicamente num processo de abrasão quente com ácido acético -
anidrido e ácido sulfúrico (Apêndice 1).
Após acetólise o material foi montado em lâminas porta objetos
51
-
e cada tipo poĺınico achado foi fotografado usando um microscó-
pio Leica®DM4000B com câmara acoplada Leica®DFC500 para
identificação por especialista. Usou-se a palinoteca do mesmo la-
boratório como referência na identificação dos grãos. A referida
coleção possui material de recursos utilizados por abelhas da re-
gião onde foram feitas as coletas.
2.6 Abordagem estat́ıstica.
Inicialmente foi analisada a eficiência de amostragem para as re-
servas estudadas utilizando um ı́ndice de rarefação ([70]). As aná-
lises ecológicas e do uso de recursos vegetais inclúıram o total da
comunidade já que o total da interação é determinante. Para a
descrição do nicho comparamos distribuições da riqueza em função
do bioma. Para isso utilizamos o teste Kruskall-Wallis e posteri-
ormente analizamos a composição dos śıtios em função da riqueza.
Esta estimativa foi realizada mediante o ı́ndice de dissimilaridade
Bray-Curtis. Para identificar os fatores mais determinantes nesse
gradiente do numero de espécies e os tipos de bioma, aplicamos
uma analise de correspondência retificada (DCA pelas siglas em
inglês) aos dados de número de espécie em relação ao sitio de co-
52
-
leta.
Já com relação às medidas, pode-se esperar que as carateŕısti-
cas quantificadas sejam resultantes da expressão de múltiplos loci
(traços quantitativos), o que significa que a frequência dos traços
nas populações está probabilisticamente distribúıda ([71], [7]).
Seguindo o protocolo para exploração de dados proposto por
Zuur et al. ([72]) analisamos a tendência das medidas lineares
através da sua frequência e densidade. Validamos prinćıpios de
normalidade e, usando regressões múltiplas, descartamos aquelas
medidas que por colinearidade estivessem gerando um fator de in-
flação da variância e/ou não fossem estatisticamente informativas
da massa corporal.
As medidas apresentaram uma clara distribuição enviesada que
pode ser devido à influencia de vários fatores (Apêndice 2). Para
testar hipóteses sobre seleção, é mais prudente utilizar frequên-
cias que apresentem um padrão, razão pela qual consideramos as
seguintes proporções entre aquelas medidas que resultaram ser in-
formativas (ver resultados): AC/CoL, CT/CoL e CR/CT. Com os
53
-
novos valores foi determinado o posśıvel efeito de interações com
temperatura no momento da coleta em função da época do ano.
É importante esclarecer que dada a distorção na frequência dos
nossos dados o mais recomendável seria transformá-los ([73]), po-
rém evitamos a mudança de escala considerando que na ausência
de outliers5, dita mudança poderia dificultar a detecção de peque-
nas, porém importantes diferenças ([72]).
Outra premissa na análise de processos evolutivos é que as po-
pulações estudadas não estejam estruturadas, de outra maneira a
variação estimada representaria processos isolados ou de muitas
outras fontes e talvez nem todos os indiv́ıduos da população esti-
vessem interagindo e contribuindo para a próxima geração ([74]).
No caso dos Euglossini, para a região de estudo, a ausência de
estrutura em sequências nucleares sugere que devido ao compor-
tamento de forrageio, tipo de organização social predominante e
capacidade de deslocamento, é de se esperar uma ocupação cont́ı-
nua sem subdivisões por parte dos machos ([75]). Para corroborar
este pré-requisito testamos a independência espacial das propor-5Valores at́ıpicos que se registram fora do intervalo compreendido entre 25 e o 75 % da distribuição
observada.
54
-
ções aplicando a auto-correlação de Moran I a qual oscila entre -1
e 1. Valores negativos demostram uma distribuição perfeitamente
arranjada, valores próximos de 1 denotam agrupamento e o zero
significa total aleatoriedade espacial ([76]). Subsequentemente foi
estimado para os valores resultantes das proporções, a variância e
valores de tendência central entre gerações como indicação de sele-
ção.
Se existe uma variação nos traços, estes não podem estar sobre-
postos. Isso significa que não deve existir coincidência de gerações
na comunidade, condição que pode assumir-se como existente no
local de estudo devido a que espécies de abelhas das orqúıdeas di-
ficilmente atingem uma longevidade maior aos 90 dias ([77]) e o
inverno é uma época onde atividade dos machos é mı́nima. Aquilo
possivelmente representa um estacionamento no ciclo de vida da
maioria das espécies pelo qual assumiremos que depois dessa pa-
rada aparecerão os descendentes dos indiv́ıduos antes ativos. As
amostragens então do primeiro ano de coleta corresponderam a
uma primeira geração ou “pais” e seus “filhos” serão os indiv́ıduos
coletados na replica temporal, ou seja, o segundo ano de coleta.
55
-
2.7 Modelagem e predição da aptidão
Embora pareça uma premissa que a análise das causas dos fenô-
menos naturais devam ser realizadas uma por vez (referimo-nos a
análise de variância, e.g. Fisher ([78]), a variação no caso deste
estudo está sujeita a múltiplos fatores. Para testar hipóteses sobre
as posśıveis fontes que geram variação dos traços foi modelada sua
distribuição em relação às outras variáveis ou elementos estima-
dos. Os fatores que foram avaliados como posśıveis determinantes
no processo de seleção foram considerados de efeito aleatório. Isso
devido a que o nosso conhecimento da biologia dos Euglossini em
relação com seu entorno não é necessariamente suficiente para re-
alizar uma generalização.
O primeiro elemento considerado como preditivo é a distribuição
de abundância das espécies a qual foi estimada através da sucessão
logaŕıtmica de Fischer para cada uma das unidades vegetais por ge-
ração amostrada. Utilizamos esta medida da diversidade porque,
embora se assuma continuidade na distribuição das populações, es-
tas poderiam estar ocupando o habitat heterogeneamente ao longo
do peŕıodo de coleta, o que faz desta diversidade alfa uma expressão
razoável da composição total das abundâncias quando essa é ale-
56
-
atória (probabilisticamente falando) e quando existe um efeito de
subunidades, neste caso devido à sazonalidade ([79], [80], [81], [82]).
Outros elementos preditivos foram o grau de aninhamento no
uso dos recursos em cada estação e a especificidade do polinizador
na rede. O ńıvel de grau de aninhamento ou grau de nidação no
uso dos recursos vegetais foi considerado como estimador da ex-
pressão adaptativa porque através de gradientes o uso de recursos
por parte das comunidades gera competição que, quando são limi-
tados podem determinar processos de ajuste dos indiv́ıduos destas
comunidades ao nicho ao longo do tempo evolutivo ([80]). Para
isso foi estimada a métrica de aninhamento baseada na sobreposi-
ção e diminuição da ocupação, NODF pelas suas siglas em inglês
([84]), cujos valores variam de zero (nenhum aninhamento) a 100
(aninhamento perfeito). A especificidade é o processo pelo qual
os elementos da rede podem mudar de recursos no nicho o que
evolutivamente pode resultar no surgimento de grupos com uma
aptidão sobressalente, mas para uma variedade pequena de opções
ambientais e bióticas ([83]). A especificidade foi estimada usando
a proporção do Índice de Diferença Pareada (PDI, pelas suas siglas
em inglês) considerado de robusto quando os dados são quantita-
57
-
tivos ([83]).
Os demais fatores inclúıdos no modelo foram: a variável com
a qual houve interação (sazonalidade), a relação das medias por
espécies para determinar quais populações poderiam estar sendo
influenciadas pelo(s) processo(s) de seleção, o śıtio de coleta em
relação ao tipo de vegetação e finalmente consideramos a tempera-
tura no momento de coleta. O modelo utilizado para determinar
a significância de cada elemento é da Melhor Predição Linear não
Enviesada ou BLUP, pelas suas siglas em inglês.
Como mencionado, a resposta evolutiva entre gerações depende
em parte da variação genética que definem os traços ([85]), o que
no caso deste estudo não seria plauśıvel de medir. Pesquisadores
interessados na cria e reprodução, tanto de animais como plantas,
oferecem uma solução a este problema, sendo a estimativa sobre
a variância, utilizada na predição, uma posśıvel resposta. Ela ex-
plicaria a herdabilidade de cada traço já que os componentes da
variância corresponderiam à contribuição de cada carateŕıstica à
inercia do sistema, ou em outras palavras, a herdabilidade do traço
explicar-se-ia por quanto a variação de cada um dos traços está re-
58
-
presentada nas populações depois da seleção. Assim, herdabilidade
pode ser assumida como o somatório das proporções da variância
de cada uma das variáveis inclúıdas na predição BLUP ([86], [87]).
É importante esclarecer que as análises evolutivas foram reali-
zadas ao ńıvel de comunidade, já que as carateŕısticas medidas são
homologas para a tribo ([88]) e devido a essa condição estariam
sujeita a serem selecionadas pelos mesmos fatores ([11]). Estas in-
clúıram somente aquelas espécies que foram coletadas nos dois anos
de amostragem.
Para realizar as analises utilizamos os pacotes estat́ısticos “ape”,
“bipartite”, “language R”, “vegan”, “psych”, “pastecs”, “lme4” e
“sjP lot” ([89], [90], [91], [92], [93], [94] [95],[96]) da linguagem de
programação R ([97]).
59
-
3 Resultados
Trezentos e sessenta indiv́ıduos da tribo pertencentes a quatro gê-
neros foram utilizados neste estudo: Eulaema (El.), duas spp e
115 indiv́ıduos, Euglossa (Eg.), 10 spp e 207 indiv́ıduos, Eufrie-
sea (Ef.) uma sp. e 33 indiv́ıduos, e Exaerete (Ex.) uma sp. e
quatro indiv́ıduos (Tabela 1).
5 10 15
24
68
1012
14
Sitios
Val
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xato
+++++++
+
+++++
++
+++
+
+ ++++
+
+++ +
+
++++++++++++++++++++ +++++++++++++
Figura 7: Curva de acumulação de espécies com a
variação por śıtios de coleta.
A análise de rarefacção
sugere uma amostragem
eficiente para a quanti-
dade de pontos de co-
leta utilizados (Fig. 7).
Isto se corrobora tam-
bém com registros novos
para uma das localidades
(El. cingulata Fabricius
na ReBio). Observou-se
através de vários estima-
dores de diversidade um
alto ńıvel de
60
-
Tab
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29
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52
39
11
54
103
39
360
61
-
heterogeneidade através das áreas amostradas, já que tais es-
timadores oscilaram de abundâncias equiparáveis para alguns dos
locais estudados até locais com abundâncias desproporcionais (Fig.
8).
H
0.0 0.4 0.8
+ +++
+
+
+
+++
++
+
+
+
+
+
+
++++
+
+
+
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+
+
+
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−1.0 0.0 0.5
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+
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1.0
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12
34
56
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+
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+++
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+
+
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00.
5 ++
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++
+++
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+
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+
+ +
+
+ +++
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+
++
++
+ ++
+
+
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1 2 3 4 5 6 7
+
+
+ +++
+
+
++
++
+ ++
+
+
+
+
+ +++
+
+
++
++
+ ++
+
+
+
0 2 4 6 80
24
68
alpha
Figura 8: Estimativa da diversidade da comunidade
amostrada: Shannon (H), Simpson, inverso do
Simpson (invsimpson), Simpson não enviesado
(simp.n.e) e diversidade Alfa de Fisher (alpha).
A heterogeneidade ao
longo do gradiente foi
também evidente na pro-
babilidade de observar
espécies por bioma e en-
tre gerações. Para a
primeira geração houve
pouca diferencia (Kruskal-
Wallis (chi-
quadrado) = 0.7806, valor-
p = 0.8541) enquanto
a descendência mostrou
distribuições diferentes da
riqueza (Kruskal-Wallis
(chi-quadrado) = 6.3302, valor-p = 0.09661) (Fig. 9). Já em
relação ao arranjo das espécies, observou-se que depois dos posśı-
62
-
veis eventos de seleção, a comunidade mostrou uma composição de
espécies mais homogênea por sitio de coleta (Fig. 10).
Cerrado Semi Semi.Atlant Varzea
12
34
56
7
Cerrado Semi Semi.Atlant Varzea
12
34
56
A BFigura 9: Diagrama de caixa para o número de espécies de Euglossini para os pontos de
coleta por bioma do A: primeiro ano (pais) e B: segundo ano (filhos).
De maneira similar, a análise ordenativa mostrou uma comuni-
dade com poucas diferencias para a primeira geração ao longo do
gradiente riqueza-bioma, sendo que, a descendência mostrou um
comportamento oposto, porem com menos espécies e śıtios apor-
tando à inercia do sistema (Fig. 11).
63
-
A B
VPGB2
VB2
VB3
JC2
JT1
JT2
VCJB2
VPGB1
VPGB3
VCJB1
VCJB3
JR1
JC1
JC3
JR2
VB1
JT3
0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0
Pais
Altura
JC2
JC3
JC1
JR1
JT2
JR2
VB2
VCJB1
VB3
VCJB2
VB1
VCJB3
VPGB2
VPGB3
VPGB1
JT1
0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0
Filhos
Altura
Figura 10: Dendrograma de dissimilaridade para o pontos de coleta de A: primeiro ano e
B: segundo ano.
Dos 360 machos foi posśıvel obter pólen do corpo de 257 indiv́ı-
duos que corresponderam a 115 tipos poĺınicos diferentes. Desses
115 tipos, 41 tipos foram identificados ao ńıvel de gênero, um tipo
poĺınico foi identificado ao ńıvel de subfamı́lia, 17 foram identifica-
dos até o ńıvel de famı́lia e, os restantes 56 tipos permaneceram na
categoria de palinomorfo.
A maioria dos tipos poĺınicos corresponde a famı́lias vegetais
frequentemente referenciadas como fontes de néctar tipicamente
visitadas por membros da tribo, porém alguns tipos poĺınicos cor-
64
-
respondem a plantas com śındrome anemófila ou plantas com deis-
cência poricida (Tabela 2).
A
B
−2 −1 0 1 2 3 4
−2−1
01
23
DCA1
DCA2
VB1
VB2
VB3
VCJB1
VCJB2VCJB3
VPGB1 VPGB2
VPGB3JT1JT2
JT3JC1JC2JC3JR1
JR2
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Eg.aff.townsendi
Eg.annectans
Eg.cordata
Eg.fimbriata
Eg.imperialisEg.leucotricha.cf
Eg.pleosticta
Eg.securigera
Eg.townsendi
Eg.truncataEl.cingulata
El.nigrita
Ex.smaragdina
−1 0 1 2
−2−1
01
DCA1
DCA2
VB1
VB2
VB3
VCJB1
VCJB2VCJB3
VPGB1
VPGB2
VPGB3
JT1JT2JC1 JC2
JC3
JR1
JR2
Ef.violaceaeEg.aff.townsendi
Eg.annectans
Eg.cordata
Eg.fimbriata
Eg.imperialis
Eg.leucotricha.cf
Eg.pleosticta
Eg.securigeraEg.townsendi
Eg.truncata
El.cingulata
El.nigrita
Ex.smaragdina
Figura 11: Ordenação dos quadrantes para o 1° e 2°
eixo da Análises de Correspondência Retificada para as
espécies de machos coletadas por ponto de coleta.
Como mencionado na
abordagem estat́ıstica,
a diversidade de tama-
nhos das espécies re-
presentadas na amos-
tra e a diferença na
quantidade de indiv́ı-
duos coletados fizeram
com que a distribui-
ção dos dados tivesse
frequências enviesadas
(Tabela 3, Apêndice
2).
Além disso, após
analisar por meio do
modelo linear a cova-
riância do conjunto de
dados, foram informa-
65
-
tivas as medidas correspondentes à altura da cabeça (AC), o com-
primento do tórax (CT) e o comprimento da célula radial (CR)
(Tabela 4).
Em relação à interação dos estimadores de massa corporal com a
sazonalidade esta tendência foi estatisticamente significativa para a
proporção de comprimento de tórax/comprimento da ĺıngua (CT/CoL)
dos espécimens coletados durante as estações do verão e outono
(Fig. 12) e para proporção do comprimento da célula radial com
comprimento de tórax (CR/CT) nas três estações de maior abun-
dância. Não foi observado efeito significativo de interações para a
proporção cabeça/ĺıngua (AC/CoL) com a estação do ano. A pre-
ponderância ou importância das proporções por estação foi: Ef.
violaceae Blanchard: 91% na primavera, 9% no verão, Eg. an-
nectans Dressler: 29% no outono, 14% na primavera e 57% no
verão, Eg. cordata Linnaeus: 17% na primavera e 83% no verão.
66
-
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6).
67
-
Eg. fimbriata Moure: 8% no inverno, 54% na primavera e 38%
no verão (5, 38%), Eg. pleosticta Dressler: 10% no inverno, 31% no
outono 16% na primavera e 44% no verão, Eg securigera Dressler:
20% no outono, 60% na primavera e 20% no verão, Eg. truncata
Rebêlo & Moure: 20% no outono 60% na primavera e 20% no ve-
rão, El. nigrita Lepeletier: 1% no inverno, 14% no outono, 15%
na primavera e 70% no verão e, finalmente Ex smaragdina Guérin
um 25% na primavera e 75% no verão.
q
q
q
−0.02
−0.01
0.01
b0 = 0.349, R2 = 0.0564, F = 7.19***, AIC = −1102.13
outono
verão
primavera
−0.1 −0.05 0 0.05 0.1Estimates
A
q
q
q
−0.116***
−0.096**
−0.04
b0 = 0.678, R2 = 0.061, F = 7.82***, AIC = −481.08
outono
verão
primavera
−0.2 −0.15 −0.1 −0.05 0 0.05 0.1Estimates
B
q
q
q
0.056*
0.066**
0.076***
b0 = 0.56, R2 = 0.0551, F = 7.02***, AIC = −868.35
outono
primavera
verão
0 0.05 0.1 0.15 0.2Estimates
C
Estimativa Estimativa Estimativa
Figura 12: Estimativa das interações das proporções A: Altura da cabeça/Comprimento
da Lingua (AC/CoL), B: Comprimento do tórax/Comprimento da ĺıngua (CT/CoL) e
C: Comprimento da célula radial/Comprimento do tórax (CR/CR) com a estação do
ano. Dados obtidos a partir dos machos de Euglossini coletados no Parque Estadual de
Vassununga (PEV), Santa Rita do Passa Quatro e na Reserva Biológica da Serra do Japi
(ReBio), Jundiai, SP, no peŕıodo de abril de 2011 a fevereiro de 2013.
A largura da linha representa o intervalo de confiança e aquelas linhas se sobrepondo ao
intercepto (0) denotam interação
68
-
De modo geral os valores das proporções mostraram estar aleato-
riamente distribúıdos na região de estudo (valor observado: -0.252,
valor esperado: -0.0027, desvio padrão: 0.0035, valor p: < 0.001).
A frequência com que as proporções se distribuem foi diferente de
uma geração para outra apresentando valores diferentes tanto da
variância como da média (Tabela 5, Fig. 13). Igualmente foi obser-
vado, mediante uma análise dessa variância, que essas diferenças
apresentam significância estat́ıstica (Tabela 6).
Houve diferenças no uso dos recursos de uma geração para outra
sendo que, no primeiro ano de coleta a comunidade de Euglossini
mostrou um padrão de aninhamento maior com um numero de in-
terações mais altas por parte daquelas espécies generalistas do que
no segundo ano (Tabela 7, Fig. 14).
Os distintos ńıveis das variáveis que no modelo preditivo resul-
taram ser menores de -0.001 foram considerados sob processo de
seleção. Deste modo a proporção AC/CoL é suscept́ıvel à seleção
em temperaturas dos 19 aos 26°C, 28°C e 34°C.
69
-
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