Ritmo circadiano do florescimento de Melocactus zehntneri
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1 MINISTÉRIO DA EDUCAÇÃO UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE PRÓ-REITORIA DE PÓS-GRADUAÇÃO DEPARTAMENTO DE ECOLOGIA - UFRN PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA POLIANA MARIA TRINDADE ALVES MORAIS Ritmo circadiano do florescimento de Melocactus zehntneri: Quem seriam os potenciais visitantes e polinizadores? Natal / RN 2018
Transcript of Ritmo circadiano do florescimento de Melocactus zehntneri
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MINISTÉRIO DA EDUCAÇÃO
UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE
PRÓ-REITORIA DE PÓS-GRADUAÇÃO
DEPARTAMENTO DE ECOLOGIA - UFRN
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA
POLIANA MARIA TRINDADE ALVES MORAIS
Ritmo circadiano do florescimento de Melocactus zehntneri:
Quem seriam os potenciais visitantes e polinizadores?
Natal / RN
2018
POLIANA MARIA TRINDADE ALVES MORAIS
Ritmo circadiano do florescimento de Melocactus zehntneri:
Quem seriam os potenciais visitantes e polinizadores?
Dissertação apresentada ao Programa de Pós
Graduação em Ecologia, Universidade
Federal do Rio Grande do Norte, como
requisito parcial para obtenção do título de
Mestre em Ecologia.
Área de concentração: Ecologia terrestre
Orientador: Profº. Drº Eduardo Martins
Venticinque
Natal / RN
2018
Universidade Federal do Rio Grande do Norte - UFRN
Sistema de Bibliotecas - SISBI
Catalogação de Publicação na Fonte. UFRN - Biblioteca Central Zila Mamede
Alves-Morais, Poliana Maria Trindade.
Ritmo circadiano do florescimento de Melocactus zehntneri: Quem seriam os
potenciais visitantes e polinizadores / Poliana Maria Trindade Alves. - Natal, 2018.
47f.: il.
Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Centro de Biociências, Programa
de Pós Graduação em Ecologia.
Orientador: Eduardo Martins Venticinque.
1. Melocactus zehntneri. 2. Interação com nectarívoros. 3. Ciclo circadiano. 4.
Produção de néctar. 5. Glossophaga soricina. 6. Xeronycteris vieirai. I. Venticinque,
Eduardo Martins. II. Título.
RN/UF/
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Dedico este trabalho à Caatinga e a todos
aqueles que contribuíram para sua realização.
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AGRADECIMENTOS
Ao orientador, Eduardo Venticinque,
Aos amigos dos trabalhos em campo, Eugênia Cordero, Juan Mena e Paulo Marinho.
Aos amigos de Lajes do Cabugi - RN, na pessoa do “seu” João e família e sua vizinhança.
Aos amigos e professores da pós-graduação de Ecologia da UFRN. Em especial, aos
professores e doutores, Alexandre Fadigas e Alice Calvente.
A CAPES, pelo apoio financeiro para subsidiar o curso de mestrado e dessa pesquisa.
A minha família.
Deixo essa manifestação de agradecimento e carinho por toda ajuda e conhecimento
compartilhado, pois vocês contribuíram para o desenvolvimento deste trabalho!
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RESUMO
Os recursos da Caatinga variam com a sazonalidade da região e são menos abundantes na
estação seca. Nesse período poucas plantas florescem, dentre elas estão os cactos, restando
poucos recursos para os nectarívoros. Por esse motivo, oportunistas podem visitá-las e/ou
roubar o néctar. Esse trabalho descreve o ciclo circadiano, a produção e padrão de secreção do
néctar, consumo e visitação no Melocactus zehntneri, buscando possíveis explicações sobre as
interações entre esse cacto e morcegos (Glossophaga soricina, Lionycteris spurelli,
Lonchophylla sp. e Xeronycteris vieirai) na Caatinga de Lajes do Cabugi / RN. Recentemente,
um estudo paralelo relatou que esses morcegos estão visitando o cacto, pois grande
quantidade de pólen da espécie foi encontrada em seus pelos ou fezes. Mas suas flores não
indicam sinais de quiropterofilia, por essa razão, foram realizadas coletas de campo e um
experimento para investigar a existência de recompensas florais e respostas, no ciclo
circadiano e no padrão de secreção do néctar, relacionadas a essas interações. O volume e
concentração de açúcar no néctar diminuem após 17h30min, mas continua tendo qualidade
para recompensar polinizadores noturnos que começam a forragear nesse horário, como os
morcegos de pequeno porte da Caatinga. Os beija-flores são os polinizadores mais eficientes
do M. zehntneri, e, provavelmente, partilham o néctar com outros visitantes florais, incluindo
os morcegos da região. Existe uma mudança no padrão de secreção de néctar antes e após
17h30min, que pode estar associada a interações com alguns visitantes florais dessa planta.
Este fato pode aumentar a variabilidade genética na população do cacto, já que, ele seria
beneficiado por outros visitantes florais além dos beija-flores que apresentam comportamento
muito territorialista. Além disso, morcegos podem estar usando o néctar dessa planta como
uma fonte alternativa de energia no período seco da Caatinga, pois os recursos são mais
escassos.
Palavras chaves: Melocactus zehntneri, interação com nectarívoros, recompensas florais,
ritmo circadiano, produção de néctar, Glossophaga soricina, Lionycteris spurelli,
Lonchophylla sp. e Xeronycteris vieirai
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ABSTRACT
Resources in Caatinga vary with the seasonality of the region and are less abundant during the
dry season. In this period, few plants are flowering, among them a few Cactaceae, so there are
few resources for nectarivorous. For this reason, opportunists can visit them and steal nectar.
This work will describe the circadian cycle, the nectar production and pattern of secretion,
consumption and visitation in Melocactus zehntneri, seeking possible explanations about the
interactions between this cactus and bats (Glossophaga soricina, Lionycteris spurelli,
Lonchophylla sp. and Xeronycteris vieirai) in the Caatinga of Lajes do Cabugi / RN. Recently,
a parallel study has reported that these bats are visiting this cactus because large amount of
pollen of the species was found in their hairs or feces. But their flowers do not indicate signs
of chiropterophily, therefore data were collected in the field and an experiment was carried
out to investigate the existence of floral rewards and responses in the circadian cycle and in
the pattern of nectar secretion, related to this interaction. The volume and concentration of
sugar in the nectar decreased after 5:30 pm, but it continues with quality to compensate
nocturnal pollinators that begin to forage at that time, such as small bats that live in Caatinga.
Hummingbirds are the most efficient pollinators of M. zehntneri, and probably they’re sharing
the nectar with other floral visitors, including bats of the region. There is a change in the
pattern of nectar secretion before and after at 17:30 pm, which may be associated to
interactions with floral visitors of this species. This fact may increase the genetic variability in
the population of the cactus, since it would also benefit from other floral visitors besides the
hummingbirds which show a very territorialist behavior. In addition, bats may be using the
nectar of this plant as an alternative source of energy in the dry season of the Caatinga,
because the resources are scarcer.
Key words: plant-nectarivore interaction, floral rewards, Melocactus zehntneri, resource
sharing, circadian rhythm, production of nectar Glossophaga soricina, Lionycteris spurelli,
Lonchophylla sp. and Xeronycteris vieirai
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SUMÁRIO
DEDICATÓRIA.........................................................................................................................4
AGRADECIMENTOS................................................................................................................5
RESUMO....................................................................................................................................6
ABSTRACT.…………………………………………………………………………………...7
CAPÍTULO 1
INTRODUÇÃO....................................................................................................................11
JUSTIFICATIVA.................................................................................................................12
OBJETIVOS.........................................................................................................................12
MATERIAIS E MÉTODOS................................................................................................12
Área do estudo.................................................................................................................12
A espécie estudada: Melocactus zehntneri......................................................................13
Metodologia aplicada ao estudo......................................................................................13
Ciclo circadiano (Fenologia da Floração)..............................................................13
Presença de néctar..................................................................................................13
Análises..................................................................................................................14
RESULTADOS....................................................................................................................14
Biologia Floral e ciclo circadiano do Melocactus zehntneri...........................................14
DISCUSSÃO........................................................................................................................17
Biologia floral e o Ciclo-circadiano do Melocactus Zehntneri.......................................17
Floração da população e comunidade de cactáceas.........................................................18
CONCLUSÃO......................................................................................................................20
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS.................................................................................21
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CAPÍTULO 2
INTRODUÇÃO....................................................................................................................26
JUSTIFICATIVA.................................................................................................................27
OBJETIVOS ESPECÍFICOS...............................................................................................27
MATERIAIS E MÉTODOS................................................................................................28
Área do estudo.................................................................................................................28
A espécie estudada: Melocactus zehntneri......................................................................28
Metodologia aplicada ao estudo......................................................................................28
Produção e padrão de secreção de néctar....................................................................28
Perda de néctar (consumo e evaporação) e açúcar......................................................29
Disponibilidade energética..........................................................................................29
Investigação das interações plantas polinizador.........................................................29
Análises estatísticas....................................................................................................30
RESULTADOS....................................................................................................................30
Produção de néctar (padrão de secreção e consumo)......................................................30
Investigação das interações plantas polinizador e morfologia da
flor...................................................................................................................................33
DISCUSSÃO........................................................................................................................34
Produção de néctar e padrão de secreção........................................................................34
Visitação e consumo de néctar........................................................................................35
Discutindo sobre a possibilidade dos morcegos visitarem a flor e consumir o néctar do
M. zehntneri.....................................................................................................................38
CONCLUSÃO......................................................................................................................39
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS.................................................................................41
ANEXOS..............................................................................................................................46
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Capítulo 1
Ritmo circadiano do florescimento de Melocactus zehntneri
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INTRODUÇÃO
A Caatinga, um domínio fitogeográfico do Brasil, tem clima semiárido quente que é
caracterizado pela escassez e irregularidade de precipitação e elevação da temperatura (Santos
& Brito, 2007). Possui solo raso e rico em minerais (Santos et al., 2006). A diferença sazonal
marcante, entre período chuvoso e seco, provoca pulsos com muita e pouca abundância de
recursos florestais, desta forma, facilita a coexistência dos organismos que se diferenciam no
tempo e no espaço (Chesson et al., 2004). Algumas plantas apresentam características
xeromórficas, com muitos espinhos e suculência, ou ainda ficam dormentes na estação seca
(Lima-Araújo et al., 2007). Além disso, podem apresentar adaptações fenológicas como a
caducifólia e a época específica de floração e frutificação relacionadas a estações de seca ou
chuva (Lima-Araújo et al., 2007). As famílias de plantas mais comuns na Caatinga são as
Euphobiaceae, Fabaceae (subfamílias Mimosoideae e Caesalpinioideae), Cactaceae e
Anacardiaceae (Araújo et al., 1995; Amorim et al, 2005) e nos afloramentos rochosos há uma
predominância de Bromeliaceae e Cactaceae (Silva et al., 2009). As espécies de Cactaceae do
gênero Cereus, Pilosocereus e Tacinga são de grande importância para a manutenção da
fauna local (Rocha & Angra, 2002) dada sua dominância. Contudo, o Melocactus também é
bastante abundante na Caatinga e tem grande importância ecológica para a fauna local,
principalmente para os nectaríferos, pois florescem de forma continua durante o ano (Leal et
al., 2006). Muitos animais que interagem com as plantas, tais como herbívoros, polinizadores
e dispersores, são especializados nessa variação fenológica (Lima-Araújo et al., 2007). No
período seco, os herbívoros forrageiam os poucos recursos que são limitados a algumas flores,
folhas e frutos disponíveis nessa estação, de modo que aumenta a pressão da herbivoria sobre
essa vegetação (Givnish, 2002).
A fenologia, um ramo da ecologia, estuda, geralmente, os fenômenos periódicos
anuais dos seres vivos (Lieth, 2013), no entanto, existe periodicidade em acontecimentos
diários que são de extrema importância para entender as fases vegetativas e reprodutivas dos
vegetais. As plantas apresentam um ritmo de mudanças biológicas ao logo de um dia, as quais
formam um ciclo de fases que se repetem periodicamente em resposta a sua percepção a
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fatores externos presentes no ambiente (McClung, 2006). Logo, variações nas condições de
iluminação e temperatura entre um período diurno a noturno alteram o metabolismo celular
dos organismos e formam um ritmo circadiano, que é caracterizado por um ciclo de mudanças
de origem endógenas nos organismos em aproximadamente 24 horas (Dunlap et al., 2004;
McClung, 2006). O tempo é regulado pelo organismo devido a sua percepção sobre a luz ao
amanhecer e ausência dela ao anoitecer (McClung, 2001).
Existe uma forte relação entre o fotoperíodo e o ritmo circadiano nas plantas, pois o
ato de florescer responde a mudanças ambientais durante um dia, tais como a variação das
condições de luminosidade (McClung, 2006). Essas variações nas condições ambientais,
durante o dia, regulam os movimentos das folhas e as fases da floração, tais como brotamento
foliar e brotamento floral, floração e período de antese (McClung, 2006). As plantas podem
apresentar um florescimento acelerado, durando apenas 24 horas (Bunning, 1936; Garner &
Allard, 1920 apud McClung, 2006).
Existem trabalhos sobre a fenologia do Melocactus zehntneri (Britton & Rose)
Luetzelb, mas nenhum deles descreve de forma detalhada as mudanças do organismo ao
longo do dia. Esse trabalho tem como objetivo identificar e descrever o ritmo circadiano
desse cacto, a fim de subsidiar pesquisas posteriores em Lajes do Cabugi / RN.
MATERIAIS E MÉTODOS
Área do estudo
Esta pesquisa foi realizada em uma área de caatinga, no município de Lajes do Cabugi
- Rio Grande do Norte (distante a 141 km da sua capital, Natal), especificamente em três
propriedades rurais (Comunidade Boa Vista, Caverna Casa da Pedra e açude Santa Rosa). A
região está situada em uma planície delimitada pelas encostas do Planalto da Borborema e da
Chapada do Apodi. O clima é quente e semiárido (classificação de W. Koppen), constituído
por umidade relativa média de 70%, com pluviosidade acumulada de 354,4mm no ano de
2017 (dados da Empresa de pesquisa Agropecuária do Rio Grande do Norte - EMPARN). As
chuvas são de março a maio e os períodos secos duram em torno de oito meses, a temperatura
média é 27,2ºC (Nimer, 1979; Szilagyi, 2007), sendo esta uma das regiões mais secas do
estado. A paisagem é composta por rochas e afloramentos rochosos, áreas abertas com
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herbáceas espinhosas e florestas secas, com predominância de bromélias e cactos colunares
(Velloso et al., 2002; Cordero-Schmidt, 2016).
A espécie estudada: Melocactus zehntneri
O gênero Melocactus, conhecido popularmente como coroa-de-frade, ocorre desde o
sul do Brasil até a América Central (Taylor, 1991), e é bem característico por apresentar um
cefálio terminal. O cefálio é uma região florífera modificada no ápice do ramo, formado por
pelos longos e espinhos diferenciados das demais regiões da planta, e que tem aspecto de uma
coroa sobre ela, é dessa região que as flores e frutos emergem. O M. zehntneri é um cacto
globoso e suculento com aproximadamente 10 a 15 cm de altura. Apresenta flor de cor rosa,
gamopétala em forma tubular com uma abertura mais alargada no final, possui um diâmetro
de 0,3 – 0,5cm largura e 1,5 – 2,5cm de comprimento, de modo que a metade do perianto da
flor fica presa em um cefálio de 10 – 15 cm de diâmetro Locatelli & Machado (1999).
Metodologia do estudo
Ciclo circadiano (Floração): os dados da quantidade de botões e flores, horário e o tamanho
de abertura do perianto e horário da antese foram coletados ao longo do dia (em 24 horas) e
registrados em planilhas de campo, no período de maio a outubro de 2017. As análises
avaliaram dados de 104 indivíduos de M. zehntneri, distribuídos em um total de 80 indivíduos
na comunidade Boa Vista (vegetação composta por arbustal rigidifoliado), 18 no sítio
próximo a Caverna Casa da Pedra (cactal e lenhosas sempre verdes e decíduas) e 6 deles,
próximo ao açude Santa Rosa (predominância de cactos e algumas lenhosas). Eles foram
marcados e acompanhados durante os seis meses, das 05h00min a 00h00min. Registrados
pelo método de contagem total e avaliação direta, realizada dentro de quatro parcelas de
30x30metros em Boa Vista e em trilhas existentes nas demais localidades. No total, foram
realizadas 637 observações. A metodologia foi baseada em Bencke & Morellato (2002) e
d'Eça-Neves & Morellato (2004) e adaptadas para a Caatinga.
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Presença de néctar: Para avaliar a presença e identificar os horários diários da produção de
néctar, foram realizadas 637 observações em 104 indivíduos, durante seis meses. Os dados
foram registrados pelo método de índice de atividade (Bencke & Morellato, 2002). Amostras
de néctar foram retiradas, em cada horário, com uma microseringa graduada e não houve
reposição do mesmo, esses dados foram registrados em planilha por uma variável binária que
indicava a presença de néctar na planta (néctar ausente com e sem flor = 0, néctar presente =
1), e posteriormente foi transformada para sua frequência relativa (PNrel) em cada horário,
em um período de 24horas utilizando a formula abaixo:
PNrel = somatório da presença de néctar para cada horário dividido pelo somatório da presença em 24 horas
PN = presença de néctar
Análises: Regressões não lineares e logísticas foram realizadas para avaliar a mudança
temporal das variáveis do ciclo circadiano da planta e da produção de néctar. Os gráficos
foram confeccionados pelo pacote do qqplot2. Para modelar o gráfico da Regressão não linear
e da logística foram usados os métodos “loess” e o “glm”, respectivamente. O intervalo de
confiança foi adicionado pela função “stat_smooth”. As análises foram realizadas no
programa R (versão 3.3.3).
RESULTADOS
Biologia Floral e ciclo circadiano do Melocactus zehntneri
A flor do M. zehntneri tem um perianto de cor rosa-escuro, e possui forma tubular e
pequena. Sua abertura tem de 2 - 7mm de diâmetro e o tubo da flor possui de 1,5 – 2cm de
PNrel horário 1 =∑PNh1
∑PNh24
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profundidade. Ela não apresenta um odor característico. Os estames liberam grande
quantidade de pólen na cor amarelo-esbranquiçado. Parte da flor fica abaixo da superfície do
cefálio, nessa região o estigma fica protegido posicionado abaixo do androceu que está
aparente na superfície e com estames fusionados nas tépalas. Na região inferior do tubo é
armazenado o néctar da flor, de forma que ele fica protegido. A planta apresenta antese
diurna, mas as flores permanecem abertas até o inicio do anoitecer.
O esforço amostral foi aumentado no período das 11h - 15h (figura 1A), uma vez que
nesse intervalo a planta iniciou sua antese floral. A planta não estava muito ativa (não possuía
flores ou estavam fechadas e murchando) após 20h, por esse motivo, o esforço para observar
as flores e presença de néctar foi reduzido. Na maioria dos M. zehntneri amostrados, os botões
florais ficavam enterrados no cefálio, sob pelos brancos, e cerdas duras e avermelhadas
(figura E - anexo 1). Os botões começavam a emergir por volta das 12h e rapidamente
surgiam as flores (figura 1A e 1B) que duravam apenas um dia. A abertura das tépalas
iniciava, aproximadamente, às 14h30min. Sendo que, a abertura máxima do perianto ocorreu
entre 16h - 17h, quando atingiu o tamanho máximo de 0,7cm. As flores começaram a fechar
após 18h (figura 1B). Na maioria das plantas, a antese ocorreu das 14h30min até 18h30min
(figura 1C). A curva da presença de néctar, em 24 horas, permanece nula até 12h, começa a
aumentar consideravelmente após 15h até atingir um pico às 17h, logo em seguida, entra em
declínio até finalizar a produção completamente às 19h (figura 1D). Diante disso, botões e
flores duram apenas 24 horas, cada flor produz néctar continuamente ao logo da sua fase
produtiva que dura apenas um dia, essa produção está relacionada à abertura do perianto da
flor, ou seja, a flor começa a abrir e pode-se observar a presença de néctar nela (figura 2).
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Figura 1 – Variações no M. zehntneri ao longo do seu ciclo circadiano. A) A curva mostra a
quantidade média de botões por individuo/hora, na qual, a quantidade de botões diminui após
11h, B) quantidade média de flores abertas por indivíduo/hora, aumentando após 11h, C)
tamanho médio da abertura do perianto/hora, começa a abrir as 12h e fechar após 18h,
atingindo a abertura máxima as 17h, e D) a curva mostra que o néctar começa a ser produzido
após 13h e finaliza a partir das 18h, atingindo o pico as 17h.
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Figura 2. A reta mostra a relação da frequência da presença de néctar com a abertura do
perianto, pode-se observar que flores quando atingiam aberturas maiores apresentavam com
maior frequência o néctar.
DISCUSSÃO
Biologia floral e o ciclo-circadiano do Melocactus zehntneri
O Melocactus zehntneri exibe flores vistosas de cor vibrante, sem odor característico,
com antese diurna e flores em forma tubular, tais morfologias caracterizam-nas em uma
síndrome de polinização ornitófila segundo a classificação de Rech et al. (2014) baseada nos
estudos do Vogel (1954), Van der Pijl (1960; 1961) e Faegri & van der Pijl (1979).
Os botões florais ficam dentro do cefálio da planta por volta de 24 horas e iniciam a
antese no dia posterior quando emergem rapidamente com um perianto de cor rosa
avermelhado. Essa característica, de floração acelerada, também foi observada em outras
espécies do gênero, pois Taylor (1991) relatou que a antese nas flores desse grupo,
geralmente, é breve. As suas flores duraram somente o período de sua antese, em um dia.
Abrem-se no meio ou no final da tarde e começam a fechar com o anoitecer, corroborando
com os resultados obtidos no estudo sobre a fenologia dessa espécie em outra região da
Caatinga (Locatelli & Machado, 1999). Na maioria das observações da espécie realizadas em
Lajes do Cabugi, os indivíduos desses cactos não aparentavam ter botões até momentos antes
de emergirem no cefálio por volta das 12h, pois ficavam mais abaixo e sob pelos brancos ,
essa característica pode estar relacionada a uma proteção contra evaporação, pois a Caatinga é
extremamente quente e seca. Em média, esses cactos quando florescem possuem três flores
abertas por individuo, após 16h, mas um total máximo de 11 flores por planta foi registrado.
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Muitos desses Melocactos estavam sem ou com poucas flores, por isso, o valor médio da
quantidade de flores diminuiu. Entretanto, Leal et al. (2006) afirmaram que os indivíduos da
espécie apresentavam de 1 a 10 flores, enquanto Locatelli & Machado (1999) registraram de 2
a 5 flores abertas por dia (n=25). A antese, registrada nesse estudo, iniciou entre 14h -
14h30min e durou até cerca de 18h30min, corroborando com os dados obtidos por Leal et al.
(2006) e Locatelli & Machado (1999). As flores raramente foram encontradas abertas após
esse horário, houve um único registro perto das 20h no sítio localizado próximo a caverna
Casa da Pedra. Logo, o botão e a flor persistem apenas um dia, o intervalo desde o início da
abertura da flor ao seu fechamento dura em torno de 4h ou 5h e, a maioria delas, é totalmente
forrageada por formigas e besouros após as 19h (figura 1, anexo 1- F-O), quase nenhuma
delas sobra para o dia seguinte quando o perianto começa a murchar. De acordo com
trabalhos anteriores, a espécie possui um padrão de floração do tipo contínuo, floresce o ano
inteiro e apresenta um pico de floração no período seco (Leal et al., 2006), com bastante flores
de setembro a março (Locatelli & Machado, 1999).
A floração em plantas de ciclo rápido acontece devido ao acumulo de uma proteína
que é produzida em resposta a percepção luminosa durante o dia, quando a planta atinge um
limiar ótimo dessa proteína, ela começa a florescer (McClung, 2001), obviamente que durante
anoite isso não acontece. Um mecanismo similar deve ocorrer no M. zehntneri, já outros
cactos são influenciados tanto pelo fotoperiodismo do dia quanto pelo ritmo da lua e
florescem ao anoitecer, como, por exemplo, aqueles do gênero Cereus (Ben-Attia et al.,
2016).
Floração da população do M. zehntneri e comunidade de Cactáceas
A maior abundância dos cactos estava na vegetação localizada na comunidade Boa
Vista que é composta por arbustal rigidifoliado (Oliveira-Filho, 2009), caracterizada por uma
vegetação de aspecto mais aberto e com predominância de arbustos e cactos de até 1m de
altura. O sitio Amarante também foi visitado, mas o Melocactus não foi encontrado na região
que era composta por abundância de espécies de caatinga arbórea, formando fragmentos mais
fechados. Seguindo a ordem de abundância, os M. zehntneri foram encontrados próximos a
Caverna Casa da Pedra, região cuja vegetação é formada por cactos que atingem mais de 8m
de altura e arbóreas sempre verdes e decíduas. Também, próximo ao açude Santa Rosa onde
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existia uma predominância de cactos (de até 7m de altura) e algumas lenhosas sempre verdes
e decíduas.
A planta tem florescimento contínuo e suas flores inicia sua antese após o meio dia,
horário em que a temperatura é bastante elevada na Caatinga, mesmo assim, ela produz flores
no período seco quando a umidade do ar fica ainda mais seca. Esse acontecimento deve ser
facilitado devido à sua suculência, que confere capacidade de armazenamento de água, e
presença do cefálio no gênero, pois a flor fica protegida, em meio aos pelos e cerdas, contra a
desidratação e ressecamento quando exposta ao calor extremo do ambiente (Zappi D et al.,
2011). Logo, essa planta investe em reprodução o ano inteiro e a floração não sobrepõe os
horários da antese dos outros cactos presentes na comunidade vegetal de Lajes, que na
maioria dos casos possuem antese noturna e florescem em resposta a precipitação que pode
ocorrer uma vez ao ano. As flores do Pilosocereus pachycladus e Pilosocereus gounelle
abrem-se após as 18h, já a Tacinga inamoena apresenta uma antese com duração até o meio
dia.
O M. zehntneri parece disponibilizar néctar de forma eficiente, aproveitando a
oportunidade de florescer na comunidade de forma assíncrona para evitar uma competição por
visitantes e polinizadores que também usam o recurso de outras espécies de plantas. Sendo
assim, conseguem manter suas populações que podem ser recrutadas inclusive no período de
extrema seca. O gênero pode se autopolinizar, todavia a morfologia das flores do grupo indica
que elas são adaptadas à polinização cruzada, pois a cor e a estrutura da flor sinalizam uma
polinização ornitófila, e, geralmente, elas são visitadas por beija-flores (Taylor, 1991).
Mesmo a flor apresentando essa síndrome de polinização, ela está disponível para os diversos
nectarívoros durante o ano e os indivíduos dessa espécie estão distribuídos, na maioria das
vezes, em uma vegetação aberta e de fácil acesso aos polinizadores. O que provavelmente
facilita a visitação deles e de outros visitantes oportunistas nesse ambiente escasso de
recursos. Portanto, esse cacto estaria também se beneficiando das interações com outros
nectarívoros presentes na comunidade, tornando-se relações de interações mais generalizadas
e não tão especializadas como pensavam outros pesquisadores, que defendiam sua interação
exclusiva com beija-flores (Taylor, 1991).
Não foi observado um padrão de floração sincronizado na população, pois muitos
indivíduos de M. zehntneri não possuíam flores. Durante a trilha, foi observado que havia
grupos de até cinco cactos floridos, outros estavam bastante espalhados ou solitários com
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flores ou sem elas. Contudo, o florescimento assíncrono na população pode aumentar o
movimento de polinizadores e dispersores na sua busca por alimento (Kudo, 2006) e diminui
o efeito da herbivoria sobre as flores que é mais agressiva em grandes massas de floração em
uma população (Rech et al., 2014). A floração também é assíncrona na comunidade vegetal, e
pode estar relacionada ao mutualismo sequencial de espécies polinizadas geralmente por aves
e morcegos (Rech et al., 2014). Porém, a duração da antese da flor do M. zehntneri até o
anoitecer, estava sobrepondo o início da abertura das flores de outras cactáceas na região.
Provavelmente, isso estaria favorecendo-o, pois esse padrão pode estar associado à
competição pela exploração dos polinizadores, que ocorre em menor frequência e é praticada
por polinizadores infiéis (Begon et al., 2006). Logo, o cacto estaria aproveitando a chegada
dos visitantes florais daquele horário. Padrões de floração contínuos e produção com poucas
flores por ano estão relacionados aos polinizadores que usam o padrão do tipo trap-lining, ou
seja, usam rotas de visitação em plantas dispersas, praticado por morcegos e beija-flores
(Newstrom et al., 1994a, 1994b), essas podem ser estratégias usadas pela planta para atrair
polinizadores e garantir o fluxo gênico na população.
CONCLUSÃO
A fase reprodutiva (floração e frutificação) é curta e visualizada ao longo do ciclo
circadiano. Este é muito intenso quando o indivíduo está florescendo, rapidamente os botões
emergem e transformam-se em flores, produz néctar apenas durante a antese delas que duram
um curto intervalo de tempo em um dia, e quando fecundadas tornam-se frutos. A floração
não é sincronizada na comunidade, mas sobrepõe o horário inicial da antese de outras
cactáceas e isso pode estar associado à competição por polinizadores exploradores nesse
horário. No entanto, o M. zehntneri possui florescimento contínuo e independente da
precipitação, suas flores estão disponíveis ao longo do ano e também nos períodos secos, por
isso teria grande importância na conservação das populações de polinizadores e visitantes
florais na comunidade local. Pode-se destacar ainda que a falta de sincronismo no
florescimento da população poderia ter conexão com polinizadores que usam rotas de
visitação, e isso aumentaria o fluxo gênico dentro da população.
21
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Amorim, I. L. de, Sampaio, E. V. S. B., & de Lima Araújo, E. (2005). Flora e estrutura da
vegetação arbustivo-arbórea de uma área de caatinga do Seridó, RN, Brasil. Acta
Botanica Brasilica, 19, 615-623.
Araújo E. L., Sampaio E. V. S. B., Rodal M. J. N., (1995), Composição florística e estrutura
em três áreas de caatinga de Pernambuco. Revista Brasileira de Biologia, 55, 595-607.
Begon, M., Townsend, C.R. & Harper, J.L. 2006. Ecology: From Individuals to Ecosystems.
Blackwell Pub., Malden, MA.
Ben-Attia, M., Reinberg, A., Smolensky, M. H., Gadacha, W., Khedaier, A., Sani, M.,
Touitou Y. & Boughamni, N. G. (2016). Blooming rhythms of cactus Cereus peruvianus
with nocturnal peak at full moon during seasons of prolonged daytime
photoperiod. Chronobiology international, 33(4), 419-430.
Bencke, C. S., & Morellato, L. P. C. 2002. Comparação de dois métodos de avaliação da
fenologia de plantas, sua interpretação e representação. Revista Brasileira de Botânica,
25(3), 269-275.
Bunning, E. (1936). Die endogene Tagesrhythmik als Grundlage der photoperiodischen
Reaktion. Berichte der deutschen botanischen Gesellschaft, 54, 590-607.
Chesson, P., Gebauer, R. L., Schwinning, S., Huntly, N., Wiegand, K., Ernest, M. S., Sher,
A., Novoplansky, A. & Weltzin, J. F. (2004). Resource pulses, species interactions, and
diversity maintenance in arid and semi-arid environments. Oecologia, 141(2), 236-253.
Cordero-Schmidt, E. (2016). Structure of mutualistic networks between bats and plant sand
other feeding strategies in a semiarid Caatinga forest of Rio Grande do Norte, Brazil.
Departamento de Pós Graduação de Ecologia – UFRN, Rio Grande do Norte. 1º capítulo
Dissertação de Mestrado.
Cordero-Schmidt, E., Barbier, E., Vargas-Mena, J. C., Oliveira, P. P., Santos, F. D. A. R.,
Medellín, R. A., Herrera B. R. & Venticinque, E. M. (2017). Natural history of the
Caatinga endemic Vieira's flower bat, Xeronycteris vieirai. Acta Chiropterologica, 19(2),
399-408.
22
d'Eça-Neves, F. F., & Morellato, L. P. C. (2004). Métodos de amostragem e avaliação
utilizados em estudos fenológicos de florestas tropicais. Acta Botanica Brasilica, 99-108.
Dunlap, J. C., Loros, J. J., & DeCoursey, P. J. (2004). Chronobiology: biological timekeeping.
Sinauer Associates.
Faegri K, van der Pijl L. 1979. The principles of pollination ecology, 2ed., edn. Toronto:
Pergamon Press.
Givnish, T. J. (2002). Adaptive significance of evergreen vs. deciduous leaves: solving the
triple paradox. Silva Fennica, 36(3), 703-743.
Kudo, G. 2006. Flowering phenologies of animal-pollinated plants: reproductive strategies
and agents of selection. p. 139-158. In: L.D. Harder & S.C.H. Barrett (eds). Ecology and
Evolution of Flowers. Oxford University Press, New York, USA, 370 pp.
Leal, F. C., Lopes, A. V., & Machado, I. C. (2006). Polinização por beija-flores em uma área
de caatinga no Município de Floresta, Pernambuco, Nordeste do Brasil. Revista
Brasileira de Botânica, 29(3), 379-389.
Lieth, H. (Ed.). (2013). Phenology and seasonality modeling (Vol. 8). Springer Science &
Business Media.
Lima-Araújo, E., Castro, C. C. de, & Albuquerque, U. P de. (2007). Dynamics of Brazilian
Caatinga–A review concerning the plants, environment and people. Functional
Ecosystems and Communities, 1(1), 15-28.
Locatelli, E., & Machado, I. C. S. (1999). Comparative study of the floral biology in two
ornithophilous species of Cactaceae: Melocactus zehntneri and Opuntia
palmadora. Bradleya, 17, 75-85.
McClung, C. R. (2001). Circadian rhythms in plants. Annual review of plant biology, 52(1),
139-162.
McClung, C. R. (2006). Plant circadian rhythms. The Plant Cell, 18(4), 792-803.
23
Newstrom, L.E., Frankie, G.W. & Baker, H.G. 1994a. A new classification for plant
phenology based on flowering patterns in lowland tropical rain forest trees at La Selva,
Costa Rica. Biotropica, 26, 141-159.
Newstrom, L.E., Frankie, G.W., Baker, H.G. & Colwell, R.K. (1994 – b). Diversity of long-
term flowering patterns. p. 142-160. In: McDade, L.A.; Bawa, K.S.; Hespenheide, H.A.
& Hartshorn, G.S. (eds.) La Selva: Ecology and Natural History of a Neotropical Rain
Forest. University of Chicago Press, Chicago, USA, 493 pp.
Nimer, E. (1979). Climatologia do brasil (Vol. 4). Secretaria de Planejamento da Presidência
da República, Fundação Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística, Diretoria Técnica,
Superintendência de Recursos Naturais e Meio Ambiente.
Oliveira-Filho, A. T. (2009). Classificação das fitofisionomias da América do Sul cisandina
tropical e subtropical: proposta de um novo sistema-prático e flexível ou uma injeção a
mais de caos?. Rodriguésia, 237-258.
Rech, A. R., Agostini, K., Oliveira, P. E., & Machado, I. C. (Eds.). (2014). Biologia da
polinização. Projecto Cultural.
Rocha EA & Agra MF. (2002). Flora do Pico do Jabre, Paraíba, Brasil: Cactaceae Juss. Acta
Botanica Brasilica,16(1):15-21.
Santos, H. G. dos, Jacomine, P. K. T., Anjos, L. H. C. dos, Oliveira, V. A. de, de OLIVEIRA,
J. B., Coelho, M. R., Lumbreras, J. F. & Cunha, T. J. F. (2006). Sistema Brasileiro de
Classificação de Solos. Rio de janeiro: Embrapa Solos.
Santos, C. D., & Brito, J. D. (2007). Análise dos índices de extremos para o semi-árido do
Brasil e suas relações com TSM e IVDN. Revista Brasileira de Meteorologia, 22(3), 303-
312.
Silva, K. A. D., Araújo, E. D. L., & Ferraz, E. M. N. (2009). Herbaceous floristic study and
relationship with soil of crystalline shield and sedimentary basin caatinga areas at
Petrolândia, Pernambuco State, Brazil. Acta Botanica Brasilica, 23(1), 100-110.
Szilagyi, G. 2007. Diagnóstico ambiental do processo de desertificação no município de
Lajes/RN.
24
Taylor, N. P. (1991). The genus Melocactus (Cactaceae) in Central and South
America. Bradleya, 9, 1-80
Van der Pijl, L. (1961). Ecological aspects of flower evolution. II. Zoophilous flower
classes. Evolution, 15(1), 44-59.
Velloso, A. L., Sampaio, E. V., Giulietti, A. M., Barbosa, M. R. V., Castro, A. A. J. F.,
Queiroz, L. P. D., & Gondim, R. S. (2002). Ecorregiões Propostas Para O Bioma Da
Caatinga.
Vogel, S. 1954. Blütenbiologische Typen als Elemente der Sippengliederung, dargestellt
anhand der Flora Südaftrikas. Botanische Studien, 1, 1-338.
Zappi D., Taylor N., Ribeiro-Silva S., Machado M., de Moraes E. M., Calvente A., Cruz B.,
Correia D., Larocca J., Assis J. G. de A., Aona L., de Menezes M. O. T., Meiado M.,
Marchi M. N., Santos M. R, Bellintani M., Coelho P., Nahoum P. I. & Resende S. (2011).
Plano de Ação Nacional para a Conservação das Cactáceas-Série Espécies Ameaçadas n
24. Brasília, Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade (ICMBIO). 112
p.
25
Capítulo 2
Padrão de secreção de néctar e investigação dos potenciais visitantes
florais do Melocactus Zehntneri
26
INTRODUÇÃO
Ao longo de milhares de anos, as interações entre as plantas e os seus agentes
polinizadores são moldadas por forças evolutivas, consequentemente, algumas angiospermas
tornaram-se dependentes de polinizadores para carregar o pólen de uma flor até a outra
(Kearns et al., 1998; Waser & Ollerton, 2006). Logo, as plantas, que são organismos
“sésseis”, investem boa parte da sua energia em atrativos e estratégias florais para garantir a
dispersão do gameta masculino e aumentar as suas chances de sucesso reprodutivo (Judd &
Singer, 2009; Rech et al, 2014). O conjunto dessas características, na apresentação floral,
formam as síndromes de polinização que, geralmente, estão associados à atração de um grupo
específico de polinizadores; elas variam em caracteres morfológicos e recompensas florais
(Fenster et al., 2004; Herrera, 1996). As flores grandes, que muitas vezes apresentam uma
produção abundante de néctar, são adaptadas a polinização por morcegos e aves que possuem
um tamanho de corpo maior e necessitam mais desse recurso quando comparado aos insetos
polinizadores (Judd & Singer, 2009; Wallace, 1977; Endress, 1994). Além disso, a
atratividade pode variar em resposta as diferentes fases da floração e com os padrões de
floração, tais como: horário da antese e a quantidade de flores abertas por indivíduo (Harder
& Johnson, 2005). Elas podem se abrir e emitir odores como uma recompensa ou forma de
sinal quando seus polinizadores estão ativos, por exemplo: algumas flores noturnas
apresentam cor branca e liberam odores para se destacarem na escuridão noturna e, na maioria
das vezes, elas são polinizadas por morcegos e mariposas (Baker, 1961; Rech et al., 2014).
As plantas produzem néctar, um líquido açucarado, para recompensar e atrair
polinizadores específicos. Logo, o horário de produção, a composição de açúcar e a posição
de nectários ou tecido nectarífero estão, frequentemente, relacionados a eles (Fahn 1979 apud
Rech et al., 2014). As mariposas, por exemplo, recolhem o néctar nas flores com antese
noturna e crepuscular, já os morcegos comumente coletam em flores com antese noturna
(Judd & Singer, 2009). Aves e morcegos necessitam de bastante néctar para repor o seu alto
gasto calórico no voo (Von Helversen & Reyer, 1984; Proctor et al., 1996). Por isso, alguns
morcegos evitam as flores recém-visitadas porque contém baixa concentração de açúcar e
alternam a visitação entre plantas diferentes para que elas possam repor o néctar durante a
polinização. Do ponto de vista da planta, isso é importante porque conduz a visitação dos
morcegos para outras flores e pode aumentar a variabilidade genética na polinização cruzada.
Contudo, algumas interações costumam beneficiar somente o visitante floral, pois eles
27
consomem o néctar e não completam a polinização, por isso são nomeados de “ladrões de
néctar” (Rech et al., 2014).
A caatinga apresenta duas estações definidas, um curto período de chuvas e um maior
de secas. O clima é constituído por escassez e irregularidade de precipitação e temperaturas
elevadas, que caracterizam a região como semiárido brasileiro (Santos & Brito, 2007). Na
Seca, os recursos ficam mais escassos, pois a abundância de espécies vegetais diminui na
comunidade, uma vez que, as herbáceas anuais aparecem na chuva e secam após esse período
(Chesson et al., 2004). Nesse cenário, as cactáceas da caatinga são uma alternativa essencial
de energia para os nectarívoros, pois a maioria delas floresce no inicio do período chuvoso, e
as demais florescem do meio para o final do ano ou apresentam um padrão de floração
contínuo e anual, nesse último caso, elas não apresentam uma floração correlacionada com a
precipitação (Lima, 2007).
Uma interação incomum entre M. zehntneri e os morcegos nectaríferos (Glossophaga
soricina, Lonchophylla sp. e Xeronycteris vieirai) vem acontecendo ao anoitecer dessa região,
esse fato foi relatado por Cordero-Schmidt et al. (2016), quando encontraram uma grande
quantidade de pólen da espécie nos pelos desses mamíferos. Logo, essa pesquisa tem como
finalidade descrever o padrão temporal da produção de néctar (qualidade e quantidade
ofertado por hora) e relacioná-lo com os visitantes locais deste cacto. A nossa predição é que
existe oferta de néctar no crepúsculo e inicio da noite, o que poderia justificar a presença do
grão de pólen nas espécies de morcegos nectarívoros da região de Lages do Cabugi. Outro
ponto fundamental, além da produção, é o padrão temporal do consumo. Nossa predição é que
ainda existe consumo de néctar após o crepúsculo quando os morcegos e outras espécies
noturnas iniciam sua atividade. Essa constatação poderia reforçar que os morcegos são
visitantes de M. zehntneri e que este pode ser um importante recurso, uma vez que esse cacto
é bastante abundante na região do estudo e oferece flores praticamente o ano todo. O M.
zehntneri, mesmo sendo uma planta com antese diurna, de porte e flor pequena quando
comparado a outros cactos na região, apresenta flores vistosas em meio à mata cinzenta e tem
floração continua. Seus recursos florais sempre estão disponíveis para a fauna local, contudo o
estudo busca: 1) Identificar se o néctar tem quantidade e qualidade suficiente para atrair
diferentes nectarívoros, além daqueles já relatados na literatura. 2) Discutir sobre o efeito da
disponibilidade de néctar e do teor de açúcar (energéticas), da quantidade de flores e do diâmetro do
perianto (morfológicas) e do tempo sobre o consumo de néctar dos visitantes florais desse cacto. 3)
28
Investigar se existe variação de grupos de visitantes ao longo do tempo da produção de néctar,
buscando discutir sobre a possibilidade da ocorrência de interações mais generalistas,
incluindo a visitação na flor realizada por grupos que não estejam relacionados às suas
síndromes de polinização.
MATERIAIS E MÉTODOS
Área do estudo
O experimento foi realizado no sítio da comunidade Boa Vista, em Lajes do Cabugi,
Rio Grande do Norte. Sua vegetação era composta por arbustal rigidifoliado (Oliveira-Filho,
2009), caracterizada por uma vegetação de aspecto mais aberto e com predominância de
arbustos e cactos de até 1m de altura. A região está situada em uma planície delimitada pelas
encostas do Planalto da Borborema e da Chapada do Apodi. O clima é quente e semiárido
(classificação de W. Koppen), constituído por umidade relativa média de 70%, com
pluviosidade acumulada de 354,4mm no ano de 2017 (dados da Empresa de pesquisa
Agropecuária do Rio Grande do Norte - EMPARN), os períodos secos duram em torno de
oito meses, a temperatura média é 27,2ºC (Nimer, 1979; Szilagyi, 2007), uma das regiões
mais secas do estado.
A espécie estudada: Melocactus zehntneri
O M. zehntneri é um cacto globoso que apresenta flor de cor rosa, gamopétala em
forma tubular que se abre no final formando um diâmetro de 0,3 – 0,5mm largura e 1,5 –
2,5cm de comprimento, de modo que a metade do perigando da flor fica presa em um cefálio
de 10 – 15 cm de diâmetro (Locatelli & Machado, 1999).
Métodos aplicados no estudo
Produção e padrão de secreção de néctar: O método utilizado para avaliar o padrão de
secreção de néctar foi baseado na pesquisa de Stahl (2012), na qual avaliou o volume (retirado
por microseringa) e a concentração de açúcar (por refratômetro) em flores de 10 plantas, que
estavam protegidas com sacos de voal, e divididas em dois experimentos com remoção de
néctar uma única vez em cada flor e outro com remoção de hora em hora, ambos durante a
29
antese floral. Logo, no experimento de Lajes do Cabugi, as coletas de néctar foram realizadas
em um total de 35 flores, em 13 indivíduos de M. zehntneri, e em cada cacto foram
selecionadas, no mínimo, duas flores com exclusão (isoladas) e sem exclusão (livres) de
visitantes florais para realizar o teste pareado. No intervalo de hora em hora, foi feita a
ordenha com uma microseringa graduada de 250µL (SGE), nos horários entre 12-20h
(próximo ao horário da antese floral) ao longo de dois meses, gerando um total de 314
amostras de néctar. Os procedimentos usados para impedir o acesso das formigas e demais
visitantes na flor, que era bastante pequena, foram os seguintes: Isolamento da flor com uma
tampa de garrafa pet e foi depositada, em sua volta, uma geleia (anexo 1) resultante da
dissolução de goiaba em água com adição de uma borrifada de inseticida da marca Raid
(composição: praletrina 0.03%, cipermetrina 0.1%, imiprotrina 0.03%, solventes e
propelentes). O néctar foi coletado nas mesmas flores durante toda a antese e, em seguida,
depositado em um refratômetro manual com compensação de temperatura automática e escala
de 0 – 90% de Brix (da INTERKUS) para medir a concentração de açúcar.
Perda de néctar (consumo e evaporação) e açúcar: Foi calculado pela diferença da média
de volume e açúcar do néctar nos tratamentos isolado e livre de visitantes florais em cada
horário no intervalo de produção de néctar.
Disponibilidade energética: foi calculado pela quantidade de flores vezes o volume de néctar
vezes a concentração de açúcar nos indivíduos dividido pelo número de observações em cada
horário do dia.
Investigação das interações plantas polinizador: dados da abertura da flor, período de
antese, tamanho do perianto, profundidade do tubo petaloide e composição de odor foram
registrados durante o florescimento (Bencke & Morellato, 2002; Kearns & Inouye, 1993).
Além disso, uma revisão bibliográfica sobre a espécie foi realizada para buscar dados sobre
esse assunto, com a finalidade de identificar sinais morfológicos e recompensas florais
relacionadas aos seus agentes polinizadores. Os dados de visitação foram registrados pelo
método de busca ativa (existência ou não de visitação), e por identificação do tipo de
visitantes florais em grupos de famílias, esses dados foram coletados junto aos dados
fenológicos e de produção de néctar (Stahl, 2012). As flores foram monitoradas das 12h às
20h, horário próximo à antese floral.
30
Análises estatísticas: Análises foram feitas para testar quais variáveis, do ciclo circadiano da
planta e da produção de néctar, explicavam melhor a presença do néctar e visitantes florais.
Os gráficos foram confeccionados pelo pacote do qqplot2. A modelagem das curvas de
distribuição dos dados foram realizadas pelo método “loess” e “glm” para regressões não
linear e logística (RLog), respectivamente, e o intervalo de confiança na curva foi adicionado
pela função “stat_smooth”. Para avaliar se existia diferença na produção de néctar antes e
depois das 17h30min, horário em que os morcegos saiam para forragear, foi feito um teste t
pareado por horário para avaliar a mudança no volume e concentração de açúcar no mesmo
tratamento (Gotelli & Ellison, 2016). Em seguida, foi feito o teste t pareado para investigar a
existência de mudança na produção de néctar entre os dois tratamentos (entre flores livres e
isoladas de visitantes). As análises foram realizadas no programa R (versão 3.3.3).
RESULTADOS
Os resultados morfológicos da flor e do ciclo circadiano do M. zehntneri que também
serão utilizados para a discussão a seguir foram apresentados no capítulo 1 dessa dissertação.
Logo, serão apresentados aqui os resultados referentes à produção de néctar.
Resultados da produção de néctar (padrão de secreção e consumo de néctar)
A produção de néctar iniciou após ás 14h, teve um pico entre ás 16-17h e finalizou por
volta das 18 - 19h, essa observação pode ser visualizada nas curvas de presença e volume de
néctar (figura 1D, cap. 1 e 3A. cap. 2). O volume e concentração do açúcar do néctar foram
maiores nas flores isoladas da presença de visitantes e da evaporação, pois as curvas que
representam a distribuição dos valores dessas variáveis medidas nas flores isoladas foram
sempre maiores quando comparadas as curvas que representavam os dados de flores no
tratamento livre (figura 3-A e B). Além disso, pode-se observar pelo teste t pareado que os
valores de “p” foram significativos e existe diferença entre as curvas que representam o
experimento com flores livres e isoladas (tabela 1). Na tabela 1, observa-se que os dados de
volume e concentração de açúcar apresentam médias diferentes quando comparadas antes e
após 17h30min (t1 e t2) no mesmo tratamento, comparação somente com flores livres ou
isoladas, pois o valor de “p” do teste t pareado foi significativo. Ou seja, essas variáveis
tinham valores maiores antes desse horário e passou a ter valores menores após 17h30min.
31
Figura 3 – Gráficos mostram as curvas de regressão das mudanças nas variáveis
medidas na produção de néctar em relação ao tempo. A) modelagem do volume de néctar no
tratamento isolado, B) comparação entre as curvas de concentração de açúcar para os dois
tratamentos, C) modelagem da disponibilidade energética ofertada por cada indivíduo de M.
zenhtneri em função do tempo, D) consumo de néctar por visitantes florais em função do
tempo, e E) perda e diminuição de açúcar no volume de néctar no tempo.
32
Volume de néctar (µL) Concentração de açúcar (% Brix)
Tratamento isolado
Médio Dif % Máx Teste t Média Dif % Máx Teste t
t1 t2 16:48 t1 t2 16:48
12,28
±7,41
8,16
±3,85
33,55 35,00 t = 4,60
df = 34
p< 0,01
23,59
±6,43
22,32
±5,18
5,38 32,00 t = 3,85
df = 34
p < 0,01
Tratamento livre
Médio Dif % Máx Teste t Média Dif % Máx Teste t
t1 t2 16:48 t1 t2 16:48
9,50
±6,61
6,00
±3,49
36,84 30,00 t = 4,62
df = 34
p < 0,01
19,29 ±6
,61
14,25 ±
3,49
26,13 31,00 t = 6,85
df = 34
p < 0,01
Teste t entre volume x volume e concentração x concentração para horários antes e após 17:30
Teste t = 6.45 df = 148 p > 0,01 Teste t = 6.69 df = 148 p > 0,01
Tabela 1 – Sumário com valores dos testes estatísticos (média, desvio padrão e valores
máximos) para volume e concentração de açúcar em horários antes (t1) e após (t2) o
crepúsculo na região (17h30mim); e resultado do teste t pareado do ensaio realizado em
campo, no qual, foi avaliado se existe diferença entre médias essas variáveis quando
comparadas em cada horário (t1 e t2) e no mesmo tratamento (somente flores livres ou
isoladas de visitantes florais), e entre tratamentos diferentes (comparando o livre com isolado
para todos os horários durante a antese floral). *t1= 15:00-17:29, *t2 = 17:30-18:30
A população de M. zehntneri oferece uma maior disponibilidade energética (calculada
pela quantidade de flores x volume de néctar x concentração de açúcar / número de
observações em cada horário do dia) entre 15 - 16h, intervalos de tempo cuja curva apresenta
um aumento acentuado a partir das 15h até atingir seu pico às 16h (figura 3C), na qual, existe
uma tendência para o declínio na curva dessa variável após esse horário das 16h. O consumo
de néctar foi calculado pela diferença das médias do volume de néctar no tratamento isolado
pelo livre em cada horário. A curva de consumo ou perda de volume de néctar (consumo +
33
evaporação) mostra seu início a partir das 15h, um aumento mais acentuado após 16h, com
um pico próximo às 17h, diminuindo após esse horário (figura 3-D). A curva da perda de
açúcar tem um comportamento similar a de consumo, atingindo seu clímax às 17h (figura 3-
E).
Investigação das interações planta-polinizador e morfologia da flor
A visitação inicia basicamente às 15h, com uma maior atividade entre 16h - 18h,
horários que apresentavam uma quantidade superior de formigas observadas nos indivíduos
de M. zehntneri (figura 4). Dos animais que estavam visitando a planta no momento da coleta
de dados, existiam no mínimo quatro espécies de formigas (mais de 20 insetos de uma mesma
espécie estavam sobre as planta), duas espécies de abelhas e uma espécie de borboleta. Além
destes, outros insetos foram observados, tais como: besouros e um tipo de minhoca foram
visualizados na coroa (região florífera e diferenciada por pelos brancos e cerdas
avermelhadas) dos cactos durante a busca. Beija-flores e morcegos foram avistados próximo
ao local de coleta dos dados, porém não estavam visitando os cactos no momento da coleta.
Os dados foram coletados em um período sem chuvas, quando há uma menor abundância de
insetos na Caatinga, ao contrário da estação chuvosa, na qual ocorre uma “explosão” de
invertebrados, incluindo-se aqui as borboletas.
Figura 4 – Frequência de visitantes nos horários de produção de néctar do M. zehntneri.
34
DISCUSSÃO
A comunidade vegetal da Caatinga apresenta uma distribuição temporal (na época
seca e chuvosa) de diferentes recursos florais e síndromes de polinização em suas diversas
formas de hábito (Quirino & Machado, 2014). Existe um número alto de flores que ofertam
pólen e néctar como recurso, assim como em outras florestas tropicais (Machado e Lopes,
2004). Nessa vegetação, 11% das plantas apresentam quiropterofilia, um dado bastante alto
quando comparado com outras florestas do Brasil, tais como o Cerrado e as florestas húmidas.
Muitas dessas quiropterófilas apresentam uma floração assíncrona em relação a outras plantas
da Caatinga e respondem a sazonalidade da região (Quirino & Machado, 2014). O M.
zehntneri foi visitado por morcegos na região, pois grande quantidade de grãos de pólen da
espécie foi encontrada sobre eles (Cordero-Schmidt et al., 2016; 2017), logo, existe a
possibilidades deles aproveitarem a oportunidade de forragear o néctar do cacto nesse cenário
tão escasso de recursos alimentares.
Produção do néctar (volume e concentração de açúcar) e seu padrão de secreção
A presença de néctar na flor está relacionada à abertura dela (figura 1 e 3), começa a
ser liberado aproximadamente às 15h, tem um maior volume entre 16-17h e a produção
finaliza às 18h-19h. Segundo Locatelli & Machado (1999), esse líquido fica armazenado em
uma câmara-nectarífera na base do tubo floral que fica protegido dentro do cefálio, por isso,
ele é disponibilizado logo no início e durante toda fase da antese. A concentração de açúcar
aumenta em relação ao aumento do volume de néctar, essas variáveis tiveram os maiores
valores às 16h48min, quando o volume máximo atingiu 35µL e a concentração foi 32% Brix
(tabela1). Diferente desse estudo, Leal et al. (2006) avaliaram a produção de néctar na espécie
pelo método de uma única coleta por flor ensacada na pré-antese, logo, concluíram que o
volume variou de 41 ± 1.18µL. Com o método de uma única coleta de néctar acumulado em
diferentes horários do dia, Locatelli & Machado (1999) relatou que a flor produz de 7 – 10 µL
no início da antese e volume máximo de 35 – 41 µL de néctar às 16h30min, que coincide com
clímax da antese apontado nesse experimento em Lajes do Cabugi.
Nessa pesquisa, a concentração do açúcar no néctar de M. zehntneri variou de 4-32%
entre os tratamentos e horários de produção. Locatelli & Machado (1999) encontraram uma
variação menor, de 22 a 35%, mas eles coletavam o néctar uma única vez em cada flor. O
35
açúcar estava menos concentrado nas primeiras horas de antese, mais concentrado entre 16 -
17h e diminuiu no intervalo das 17h30min - 18h30min. Esse efeito correspondeu à variação
do volume produzido, pois uma maior concentração de açúcar (% de Brix) provavelmente
estar relacionada a uma maior quantidade de volume, resultando em um néctar com maior teor
de açúcar (figura 3B). Ao contrário do esperado, pois a literatura explica que existe
evaporação de líquidos no néctar quando a temperatura estiver mais elevada e isso aumenta a
concentração de açúcar nele (Heyneman, 1983). Na primeira hora de produção de néctar no
M. zehntneri a temperatura estava mais elevada na Caatinga, porém foi observada uma menor
concentração de açúcar nesse horário, uma possível explicação é que a flor não sofre muita
influência da evaporação por causa do cefálio que a protege do calor severo, logo a
concentração de açúcar é influenciada somente pelo volume do néctar. Diante disso, a
evaporação parece não ter efeito sobre o volume, portanto a perda de volume de néctar
(consumo + evaporação) corresponde ao consumo de néctar por visitantes florais.
Visitação e consumo de néctar
O ciclo circadiano do M. zehntneri é muito intenso no seu estado de floração, pois os
botões emergem e, rapidamente, começam a abrir. Logo, a disponibilidade de néctar de uma
flor coincide com o início e o fim da sua antese ao longo de um dia. Esse estudo mostrou que
a planta perdeu néctar (volume e açúcar) durante a sua produção (figura 3), isso é visualizado
nas curvas de perda de néctar (consumo) e açúcar (figura 3D e E). O consumo iniciou às 15h e
atingiu seu máximo às 17h (figura 3D), horário seguinte ao pico da curva de disponibilidade
energética às 16h (figura 3C). A perda de açúcar foi maior entre 17-18h devido ao aumento de
consumo e fim da produção de néctar (figura 1D e 3D).
Outro fator importante é que o açúcar das flores tropicais varia com cada grupo de
polinizador (Heyneman 1983), portanto a mesma planta produz uma variação de açúcar que
atende as demandas energéticas de um ou mais grupos de visitantes da fauna local. Foram
observados vários grupos de visitantes florais no M. zehntneri próximo ao horário das 16h. O
gráfico de barras (figura 4) mostra que a visitação iniciou por volta das 15h, foi mais
frequente às 17h e começou a diminuir sua intensidade entre às 17h-19h. A partir das 15h,
quatro espécies de formigas foram observadas visitando as flores. Uma começou a visitá-la no
início da produção de néctar, outras duas visitaram mais próximo ao pico dessa produção e
outra, no final, quando começaram a forragear as peças florais e competir por esse recurso
36
com besouros (anexo 1). A média da concentração de açúcar no néctar das flores polinizadas
por formigas varia entre 13,4% (flores livres para polinização) a 22,8% (flores ensacadas),
dependendo da espécie de planta chega a 38,5% (Vega & Herrera, 2012), uma variação
similar à ofertada por esse cacto.
As borboletas e os beija-flores foram avistados em menor quantidade por volta das 16-
17h. Esse resultado poderia ser maior, pois a floração é continua e acontece uma explosão de
insetos após o período chuvoso da Caatinga e o experimento foi realizado na seca. Além
disso, essas aves podem ter evitado forragear nessas plantas que estavam sendo manipuladas
de hora em hora, uma vez que elas possuem um comportamento territorialista. O
Chlorostilbon lucidus (sinônimo de Chlorostilbon aureoventris) é o principal polinizador do
M. zehntneri, que também é visitado ocasionalmente por Eupetomena macroura, ambos
encostam a parte inferior e superior do bico nos órgãos reprodutivos da sua flor (Leal et al.,
2006; Locatelli & Machado, 1999). O primeiro aqui citado, visita de 2 a 3 vezes as flores e
permanecem 2 segundos sobre elas em um intervalo de 30 a 40 minutos. Porém, esse
comportamento territorialista diminui as chances de polinização cruzada e, consequentemente,
a variabilidade genética entre a população dessa planta (Locatelli & Machado, 1999), pois o
beija-flor visita apenas flores que estão em indivíduos mais agrupados. Ambas as espécies
têm ampla distribuição na Caatinga do Rio Grande do Norte (Pichorim et al., 2016; Silva et
al., 2012). Outros pesquisadores também relataram a presença de borboletas e pequenas
formigas visitando M. zehntneri nesse horário (Lealet al., 2006; Locatelli & Machado, 1999),
principalmente por volta das 16h30min que foi o horário com maior volume e concentração
de açúcar no néctar observado nessa pesquisa em Lajes do Cabugi. Contudo, a concentração
de açúcar diminui após esse horário e não apresenta a mesma qualidade para esses
consumidores iniciais, como as formigas presentes no auge da produção de néctar contendo
maiores volumes e concentração de açúcar.
De acordo com Heyneman (1983), cada tipo de polinizador demanda uma quantidade
ótima de açúcar ingerido, então as plantas tropicais ofertam uma quantidade eficiente para os
nectarívoros reporem a energia necessária, onde a taxa do seu ganho líquido deve ser maior
que o gasto energético. Os morcegos e os beija-flores que polinizam sobre um voo pairado,
possuem gasto intermediário ou alto de energia para forragear e buscar a flor (Heyneman,
1983). Nesse contexto, a concentração de açúcar encontrada no néctar consumido por beija-
flores e morcegos tem em média 23% e 17%, respectivamente, contudo nesse último grupo
37
varia entre 5 a 29% (Heyneman, 1983; Roces et al., 1993). A concentração pode mudar em
diferentes tipos de florestas, pois as plantas tropicais visitadas por morcegos apresentam um
Brix de 10 a 21% (Sazima et al., 1999), e varia nas florestas tropicais baixas (planícies como
o cerrado) e altas (regiões montanhosas) que produzem flores com uma média de 15% e
18,1% de açúcar/néctar, respectivamente (Sazima et al., 1999). Provavelmente, as flores
quiropterófilas encontradas na Caatinga produzem um néctar com uma concentração de
açúcar similar aquelas encontradas no Cerrado, pois possuem condições ambientais
semelhantes. Esses dados sustentam a possibilidade dos morcegos consumirem o néctar do M.
zehntneri, pois a concentração média do açúcar, no tratamento livre, foi de 14,1% Brix após
17h30min. Além disso, o anoitecer nessa região inicia, aproximadamente, às 17h30min do
horário de Brasília (o fuso horário da Capital do Brasil é -3MGT), já que o Brasil possui três
fusos horários diferentes do oficial e a cidade de Lajes do Cabugi / RN fica a menos 2h do
meridiano de Greenwich (-2MGT). Então, esses consumidores, que possuem hábito noturno,
teriam uma janela de oportunidade para visitar e consumir o néctar da flor desse cacto no
período das 17h30min às 18h30min. Ao mesmo tempo, eles podem estar partilhando o néctar
com o polinizador efetivo dessa planta porque o Brix médio foi 22,32% antes desse horário
(tabela 1) e nesse intervalo diminuiu, tornando-se insuficiente para atender as demandas
energéticas do beija-flor (Heyneman, 1983).
Contudo outros visitantes podem estar roubando o néctar ou até mesmo polinizando
esse cacto, pois eventualmente, as borboletas e outros tipos de lepidópteras são observados
visitando plantas de Melocactus, além delas, as formigas visitam e podem espalhar o pólen de
uma flor a outra (Taylor, 1991; Rizzini & Houaiss, 1988). A maioria dos seus polinizadores
são aves e elas não aparentam ter dificuldade de localizar as flores pequenas, os beija-flores,
por exemplo, aumentam a troca de genes nas populações pequenas, contudo esse efeito é
extremamente limitado pelo tamanho pequeno desse animal e o comportamento territorialista
que eles exercem no forrageamento (Taylor, 1991). Existem casos de visitação que não estão
relacionados com as síndromes de polinização nas espécies do gênero Melocactus, pois
pesquisadores relataram, além dos beija-flores, a presença de outros visitantes florais (Fagua
& Ackerman, 2011), de modo que a fauna local utiliza o néctar da flor de acordo com sua
oferta e, muitas vezes, suas escolhas não estão relacionadas com morfologia da flor.
38
Discutindo sobre a possibilidade dos morcegos visitarem a flor e consumir o
néctar do M. zehntneri
M. zehntneri floresce o ano inteiro, mas produz flores com mais intensidade por cinco
meses, de setembro a janeiro (Newstron et al, 1994). Suas flores não aparentam ter sinais de
quiropterofilia, pois são de tamanho pequeno e de cor rosa escuro, sua morfologia indica que
elas são polinizadas por beija-flores ou abelhas (Taylor, 1991). Mas, ao contrário do que se
pensava anteriormente, existe uma variação de cores nas flores polinizadas por morcegos, elas
variam de branco, marrom, verde, rosa, fúcsia a amarelo (Fleming et al., 2009; Winter & von
Helversen, 2001, 2003). Assim como outros polinizadores, eles podem realizar visitas
oportunistas em flores que não apresentam as clássicas síndromes de quiropterofilia (Fleming
et al., 2009). Além disso, as flores do M. zehntneri não apresentam odor característico para
atrair um polinizador específico (Locatelli & Machado, 1999). Embora, as flores visitadas por
morcegos tenham odores, com aromas de enxofre, característicos para atraí-los e agilizar suas
buscas, von Helversen et al. (2000) relataram que eles visitam, em menor frequência, flores
inodoras e com aromas diferentes, e essas visitas ocorram em florestas tropicais.
O surgimento dos botões e transformação em flores no M. zehntneri tem duração de
aproximadamente 24h. Elas abrem por volta das 14h e permanecem abertas até 18h30min (a
antese dura em torno de 7-8 horas). Então, ocasionalmente, elas podem ser visitadas por
morcegos quando ainda estão disponíveis no final da tarde e início da noite, pois as flores
quiropterófilas abrem-se, frequentemente, no início da tarde ou no crepúsculo e estão
disponíveis somente uma noite (Faegri & van der Pijl, 1979).
A espécie apresenta uma distribuição agrupada e abertura de poucas flores (média = 3)
por dia, o que provavelmente é uma estratégia da planta para diminuir a competição
intraespecífica na população e mediar o deslocamento dos polinizadores, forçando-os a buscar
o néctar em outros agrupamentos de indivíduos (Locatelli & Machado, 1999).
Alguns morcegos (Glossophagine) assim como as aves (beija-flores) possuem uma
língua diferenciada com pelos na ponta e ela aumenta o dobro do seu tamanho para absorver o
néctar da flor, a língua do Glossophaga soricina, por exemplo, tem uma variação de 5 a 8mm
quando é retraída e impulsionada (Harper et al., 2013; Winter & von Helversen, 2003).
Segundo Cordero-Schmidt et al. (2017), Xeronycteris vieirai possui uma língua bastante
comprida para acessar o néctar na flor do Pilosocereus gounellei (cacto colunar de tamanho
39
máximo de 4 metros), cujo perianto mede de 7-9cm de comprimento (Corrêa, 1984). Além do
mais, sua língua tem um uso bem restrito a uma dieta predominantemente líquida (Cordero-
Schmidt et al., 2017). Logo, eles podem consumir o néctar de M. zehntneri, pois o
comprimento do tubo da flor varia entre 1,5 a 2,5cm (Locatelli & Machado, 1999).
Além do néctar, os morcegos podem consumir pólen e/ou, até mesmo, tecido vegetal
comestível (Gould, 1978; anexo 2). Alguns Glossophaginae, por exemplo, ingerem
acidentalmente grãos de pólen (Howell, 1974; Herrera & Martínez Del Rio, 1998). Mesmo
que eles forrageiem as peças florais, incluindo os estames que estão fusionados a tépalas, o
estigma da flor de M. zehntneri fica bem protegido, pois está localizado na porção que fica
mais interna e no cefálio, abaixo dos estames, então, existe a possibilidade da polinização
ocorrer simultaneamente ao consumo. Pois ao forragear as partes mais visíveis da flor, eles
poderiam carregar o pólen de uma flor à outra que está presente em grande quantidade no
androceu (Locatelli & Machado, 1999). Contudo, esse ato não prejudicaria a planta porque o
seu ciclo circadiano é muito curto e a flor murcha após a primeira antese (dura apenas 24
horas) para formar o fruto depois da fecundação.
Curiosamente, os morcegos podem identificar a quantidade de néctar disponível em
uma flor através da ecolocalização, devido ao reflexo da onda sonora emitida por eles (von
Helversen & von Helversen, 1999; 2003). Tanto a concentração de açúcar quanto o volume de
néctar atraem morcegos polinizadores (Gould, 1978). Em geral, as flores quiropterófilas
produzem bastante néctar, mas variam de 10µL a 15 mL em uma flor/noite (van der Pijl,
1961; Winter & von Helversen, 2001). As flores do M. zehntneri, no tratamento livre,
produziram de 5 a 25 µL de néctar no intervalo das 17h30min às 18h30min, logo, eles
poderiam selecionar as flores com maior volume para visitá-las. Mesmo assim, alguns
morcegos nectarívoros, de porte pequeno como aqueles avistados em Lajes do Cabugi,
visitam flores que ofertam pouco néctar, simplesmente porque tem um menor gasto energético
na visitação devido ao tamanho do seu corpo ser menor e não necessitam de um volume maior
para repor a energia de busca e forrageio (Roces et al., 1993).
CONCLUSÃO
O ciclo circadiano de M. zehntneri pode ser caracterizado por uma produção muito
intensa quando o indivíduo está florindo, sendo que rapidamente os botões emergem e
transformam-se em flores, e produz néctar de forma continua enquanto durar sua antese que
40
acontece uma única vez por flor. E quando polinizadas, tornam-se frutos. A biologia floral de
M. zehntneri não indica síndromes de polinização características da quiropterofilia, mas a
mudança nos padrões de secreção no néctar (volume e concentração de açúcar) da espécie
coincide com o horário em que os morcegos saem para forragear, abrindo uma possibilidade
de consumo para eles, já que as plantam oferecem a partir de 17h30min uma qualidade
diferente de néctar que não atende as demandas energéticas de outros polinizadores como os
beija-flores. Ainda que essa mudança aproxime-se do fim da produção de néctar, a
concentração de açúcar diminui bastante por causa do forrageamento das formigas. Mesmo
assim, continua tendo qualidade para recompensar polinizadores noturnos, como os morcegos
de pequeno porte da Caatinga, isso reforça a ideia de que Glossophaga soricina,
Lonchophylla sp. e Xeronycteris vieirai estão visitando o cacto como foi proposto
anteriormente por Cordero-Schmidt et al. (2016) e podem consumir seu néctar de forma
oportunista, ainda não existe na literatura cientifica relatos de que morcegos polinizem as
espécies do gênero Melocactus,. O néctar é produzido em um intervalo de volume e
concentração de açúcar que atende a preferência de mais de um consumidor, além disso, tem
potencial para atender as exigências energéticas de um grupo específico antes das 17h30min e
de outro grupo após esse horário. Existe a possibilidade de tanto os beija-flores (Chlorostilbon
lucidus e Eupetomena macroura) assim como os morcegos nectarívoros estarem visitando M.
zehntneri em horários diferentes.
41
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Baker, H. G. (1961). The adaptation of flowering plants to nocturnal and crepuscular
pollinators. The Quarterly Review of Biology, 36(1), 64-73.
Bencke, C. S., & Morellato, L. P. C. 2002. Comparação de dois métodos de avaliação da
fenologia de plantas, sua interpretação e representação. Revista Brasileira de Botânica,
25(3), 269-275.
Chesson, P., Gebauer, R. L., Schwinning, S., Huntly, N., Wiegand, K., Ernest, M. S., Sher,
A., Novoplansky, A. & Weltzin, J. F. (2004). Resource pulses, species interactions, and
diversity maintenance in arid and semi-arid environments. Oecologia, 141(2), 236-253.
Cordero-Schmidt, E. (2016). Structure of mutualistic networks between bats and plant sand
other feeding strategies in a semiarid Caatinga forest of Rio Grande do Norte, Brazil.
Departamento de Pós Graduação de Ecologia – UFRN, Rio Grande do Norte. 1º capítulo
Dissertação de Mestrado.
Cordero-Schmidt, E., Barbier, E., Vargas-Mena, J. C., Oliveira, P. P., Santos, F. D. A. R.,
Medellín, R. A., Herrera B. R. & Venticinque, E. M. (2017). Natural history of the
Caatinga endemic Vieira's flower bat, Xeronycteris vieirai. Acta Chiropterologica, 19(2),
399-408.
Corrêa, M. P. (1984). Dicionário das plantas úteis do Brasil e das exóticas cultivadas. Rio de
Janeiro. Instituto Brasileiro de Desenvolvimento Florestal, v.6, p. 426.
Endress, P. K. (1994). Floral structure and evolution of primitive angiosperms: recent
advances. Plant Systematics and Evolution, 192(1-2), 79-97.
Faegri K, van der Pijl L. 1979. The principles of pollination ecology, 2ed., edn. Toronto:
Pergamon Press.
Fagua, J. C., & Ackerman, J. D. (2011). Consequences of floral visits by ants and invasive
honeybees to the hummingbird‐pollinated, Caribbean cactus Melocactus intortus. Plant
species biology, 26(3), 193-204.
42
Fenster, C. B., Armbruster, W. S., Wilson, P., Dudash, M. R., & Thomson, J. D. (2004).
Pollination syndromes and floral specialization. Annu. Rev. Ecol. Evol. Syst., 35, 375-
403.
Fleming, T. H., Geiselman, C., & Kress, W. J. (2009). The evolution of bat pollination: a
phylogenetic perspective. Annals of botany, 104(6), 1017-1043.
Gotelli, N. J., & Ellison, A. M. (2016). Princípios de estatística em ecologia. Artmed Editora.
Gould, E. (1978). Foraging behavior of Malaysian nectar-feeding bats. Biotropica, 184-193.
Harder, L. D., & Johnson, S. D. (2005). Adaptive plasticity of floral display size in animal-
pollinated plants. Proceedings of the Royal Society of London B: Biological
Sciences, 272(1581), 2651-2657.
Harper, C. J., Swartz, S. M., & Brainerd, E. L. (2013). Specialized bat tongue is a
hemodynamic nectar mop. Proceedings of the National Academy of Sciences, 110(22),
8852-8857.
Herrera, C. M. (1996). Floral traits and plant adaptation to insect pollinators: a devil’s
advocate approach. In Floral biology (pp. 65-87). Springer, Boston, MA.
Herrera, M., Gerardo, L., & Martínez Del Río, C. (1998). Pollen digestion by New World
bats: effects of processing time and feeding habits. Ecology, 79(8), 2828-2838.
Heyneman, A. J. (1983). Optimal sugar concentrations of floral nectars—dependence on
sugar intake efficiency and foraging costs. Oecologia, 60(2), 198-213.
Howell, D. J. (1974). Bats and pollen: physiological aspects of the syndrome of
chiropterophily. Comparative Biochemistry and Physiology Part A: Physiology, 48(2),
263-276.
Judd, W. S., Campbell, C. S., Kellogg, E. A., Stevens, P. F., & Donoghue, M. J.
(2009). Sistemática Vegetal-: Um Enfoque Filogenético. Artmed Editora.
Kearns, C. A., & Inouye, D. W. 1993. Techniques for pollination biologists. University Press
of Colorado.
43
Kearns, C. A., Inouye, D. W., & Waser, N. M. (1998). Endangered mutualisms: the
conservation of plant-pollinator interactions. Annual review of ecology and
systematics, 29(1), 83-112.
Leal, F. C., Lopes, A. V., & Machado, I. C. (2006). Polinização por beija-flores em uma área
de caatinga no Município de Floresta, Pernambuco, Nordeste do Brasil. Revista
Brasileira de Botânica, 29(3), 379-389.
Lima, A.L.A., 2007. Padrões fenológicos de espécies lenhosas e Cactáceas em uma área do
semi-árido do Nordeste do Brasil. Dissertação de Mestrado. Universidade Federal Rural
de Pernambuco. 71p.
Locatelli, E., & Machado, I. C. S. (1999). Comparative study of the floral biology in two
ornithophilous species of Cactaceae: Melocactus zehntneri and Opuntia
palmadora. Bradleya, 17, 75-85.
Machado, I. C., & Lopes, A. V. (2004). Floral traits and pollination systems in the Caatinga, a
Brazilian tropical dry forest. Annals of Botany, 94(3), 365-376.
Newstrom, L. E., Frankie, G. W., & Baker, H. G. (1994). A new classification for plant
phenology based on flowering patterns in lowland tropical rain forest trees at La Selva,
Costa Rica. Biotropica, 141-159.
Oliveira-Filho, A. T. (2009). Classificação das fitofisionomias da América do Sul cisandina
tropical e subtropical: proposta de um novo sistema-prático e flexível ou uma injeção a
mais de caos?. Rodriguésia, 237-258.
Pichorim, M., Valdenor de Oliveira, D., de Oliveira Júnior, T. M., Câmara, T. P. F., & Galvão
do Nascimento, É. P. (2016). Pristine semi-arid areas in northeastern Brazil remain
mainly on slopes of mountain ranges: a case study based on bird community of Serra de
Santana. Tropical zoology, 29(4), 189-204.
Proctor, M., Yeo, P., & Lack, A. (1996). The natural history of pollination. HarperCollins
Publishers.
Quirino, Z. G. M., & Machado, I. C. (2014). Pollination syndromes in a Caatinga plant
community in northeastern Brazil: seasonal availability of floral resources in different
plant growth habits. Brazilian Journal of Biology, 74(1), 62-71.
44
Rech, A. R., Agostini, K., Oliveira, P. E., & Machado, I. C. (Eds.). (2014). Biologia da
polinização. Projecto Cultural.
Rizzini, C. T., Coimbra, F., & Houaiss, A. (1988). Brazilian ecosystems. Enge-Rio,
Engenharia e Consultoria SA.
Roces, F., Winter, Y., & von Helversen, O. (1993). Nectar concentration preference and water
balance in a flower visiting bat, Glossophaga soricina antillarum. Animal plant
interactions in tropical environments.
Santos, C. D., & Brito, J. D. (2007). Análise dos índices de extremos para o semi-árido do
Brasil e suas relações com TSM e IVDN. Revista Brasileira de Meteorologia, 22(3), 303-
312.
Sazima, M., Buzato, S., & Sazima, I. (1999). Bat-pollinated flower assemblages and bat
visitors at two Atlantic forest sites in Brazil. Annals of Botany, 83(6), 705-712.
Silva, M. D., França, B. R. A., Irusta, J. B., Souto, G. H. B. O., Oliveira-Júnior, T. M.,
Rodrigues, M. C., & Pichorim, M. (2012). Aves de treze áreas de caatinga no Rio Grande
do Norte, Brasil. Revista Brasileira de Ornitologia, 20(3), 312-328.
Stahl, J. M., Nepi, M., Galetto, L., Guimarães, E., & Machado, S. R. (2012). Functional
aspects of floral nectar secretion of Ananas ananassoides, an ornithophilous bromeliad
from the Brazilian savanna. Annals of botany, 109(7), 1243-1252.
Taylor, N. P. (1991). The genus Melocactus (Cactaceae) in Central and South
America. Bradleya, 9, 1-80.
Van der Pijl, L. (1961). Ecological aspects of flower evolution. II. Zoophilous flower
classes. Evolution, 15(1), 44-59.
Vega, C. de, & Herrera, C. M. (2012). Relationships among nectar‐dwelling yeasts, flowers
and ants: patterns and incidence on nectar traits. Oikos, 121(11), 1878-1888.
Von Helversen, D., & von Helversen, O. (1999). Acoustic guide in bat-pollinated
flower. Nature, 398(6730), 759.
Von Helversen, O., & Reyer, H. U. (1984). Nectar intake and energy expenditure in a flower
visiting bat. Oecologia, 63(2), 178-184.
45
Von Helversen, O., Winkler, L., & Bestmann, H. J. (2000). Sulphur-containing “perfumes”
attract flower-visiting bats. Journal of Comparative Physiology A, 186(2), 143-153.
Von Helversen, D., & von Helversen, O. (2003). Object recognition by echolocation: a nectar-
feeding bat exploiting the flowers of a rain forest vine. Journal of Comparative Physiology
A, 189(5), 327-336.
Wallace, G. D. (1977). Studies of the Monotropoideae (Ericaceae). Floral nectaries: anatomy
and function in pollination ecology. American Journal of Botany, 199-206.
Waser, N. M., & Ollerton, J. (Eds.). (2006). Plant-pollinator interactions: from specialization
to generalization. University of Chicago Press.
Winter, Y. O. R. K., & von Helversen, O. T. T. O. (2001). Bats as pollinators: foraging
energetics and floral adaptations. Cognitive ecology of pollination, 148-170.
Winter, Y., & von Helversen, O. (2003). Operational tongue length in phyllostomid nectar-
feeding bats. Journal of mammalogy, 84(3), 886-896.
46
ANEXO 1 - A) Melocactus zehntneri, caule globular e cefálio avermelhado, B-D)
Experimento livre e isolado, marcação dos cactos e isolamento da flor com a solução de
goiabada em agua + inseticida e tampa de garrafa pet. E) Pelos retirados do cefálio, F-J)
Abertura do perianto das 14h às 18h11min. K-P) Visitantes registrados no horário da antese,
exceto K-L que foram avistados após 23h40min. O) Formigas forrageando o perianto, às
18h24min. P) Competição entre visitantes por peças florais, formigas e besouros.
47
Agente
polinizador
Morfologia
da flor Cor da flor Odor
Horário
antese
Recurso
utilizado
Psicofilia borboletas tubular, ereta e
delicada
amarelo, rosa,
vermelho, roxo,
azul e violeta
agradável diurna néctar
(escondido)
Cantarofilia besouros
robusta, aberta
em forma de
disco ou
câmara
pálida (verde a
esbranquiçada) forte
noturna ou
crepuscular
Tecido do
perianto ou
outras partes
da flor
Ornitofilia aves
tubular e,
geralmente,
robustas
variadas sem odor diurna
néctar em
grande
quantidade e
profundamen
te escondido
Quiropterofilia morcegos
campanulada e
exposta, o
perianto,
geralmente, é
robusto,
bastante aberto
e carnoso
variam um pouco
(avermelhadas,
castanhas,
esverdeadas e
esbranquiçadas)
odor forte
(semelhante
a mofo ou
apodrecido)
noturna e
geralmente
restrita a uma
noite
Grande
quantidade de
pólen e
néctar
Esfingofilia
esfingídeos
e outras
mariposas
delicada, com
tubo estreito e
comprido, sem
plataforma de
pouso
branca e creme force e
adocicado noturna
néctar em
grande
quantidade,
porém pouco
concentrado,
e escondido
Melitofilia abelhas
delicadas,
labiadas,
papilionadas,
em forma de
disco
ultravioleta ao
amarelo
intenso, com
guias visuais de
néctar ou pólen
agradável diurna
óleo, resinas,
pólen, néctar
(em pequena
quantidade e
alto açúcar
concentrado).
Miofilia moscas
grande, forma
discoide,
algumas com
armadilhas,
algumas estão
na superfície
do solo
Castanho,
amarelo,
vermelho, verde,
algumas com
manchas coloridas
semelhante
ao odor de
material
decomposto
sem
periodicidade
raramente,
néctar
Anexo 2- Síndromes florais de acordo com seus diferentes agentes de polinização (bióticos),
descritas por Vogel (1954), van der Pijl (1960; 1961) e Faegri &van der Pijl (1979) em Rech
(2014).
