RESPOSTAS ECOFISIOLÓGICAS E BIOQUÍMICAS DA ERVA-SAL … · 2017. 11. 25. · Aos 60 dias o...
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MINISTÉRIO DA EDUCAÇÃO UNIVERSIDADE FEDERAL DE SERGIPE PRÓ-REITORIA DE PÓS-GRADUAÇÃO E PESQUISA PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM AGROECOSSISTEMAS RESPOSTAS ECOFISIOLÓGICAS E BIOQUÍMICAS DA ERVA-SAL (Atriplex nummularia Lindl.) AO ESTRESSE SALINO NAIARA ARAÚJO DA COSTA 2014
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MINISTÉRIO DA EDUCAÇÃO
UNIVERSIDADE FEDERAL DE SERGIPE
PRÓ-REITORIA DE PÓS-GRADUAÇÃO E PESQUISA PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM AGROECOSSISTEMAS
RESPOSTAS ECOFISIOLÓGICAS E BIOQUÍMICAS
DA ERVA-SAL (Atriplex nummularia Lindl.)
AO ESTRESSE SALINO
NAIARA ARAÚJO DA COSTA
2014
MINISTÉRIO DA EDUCAÇÃO
UNIVERSIDADE FEDERAL DE SERGIPE
PRÓ-REITORIA DE PÓS-GRADUAÇÃO E PESQUISA PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM AGROECOSSISTEMAS
NAIARA ARAÚJO DA COSTA
RESPOSTAS ECOFISIOLÓGICAS E BIOQUÍMICAS DA ERVA-SAL
(Atriplex nummularia Lindl.) AO ESTRESSE SALINO
Dissertação apresentada à Universidade
Federal de Sergipe, como parte das exigências
do Curso de Mestrado em Agroecossistemas,
área de concentração em Produção em
Agroecossistemas, para obtenção do título de
“Mestre em Ciências”.
Orientador
Prof. Dr. Luiz Fernando G. de Oliveira Júnior
Co-orientador
Alceu Pedrotti
SÃO CRISTÓVÃO
SERGIPE – BRASIL
2014
FICHA CATALOGRÁFICA ELABORADA PELA BIBLIOTECA CENTRAL UNIVERSIDADE FEDERAL DE SERGIPE
C837r
Costa, Naiara Araújo da Respostas ecofisiológicas e bioquímicas da erva-sal (Atriplex
nummularia Lindl.) ao estresse salino / Naiara Araujo da Costa ; orientador Luiz Fernando Ganassali de Oliveira Júnior. – São Cristóvão, 2014.
81 f. : il.
Dissertação (Mestrado em Agroecossistemas) - Universidade Federal de Sergipe, 2014.
1. Plantas forrageiras. 2. Atriplex nummularia Lindl. 3. Biomassa. I. Oliveira Junior, Luiz Fernando Ganassali de, orient. II. Título.
CDU 633.2/.3
Ao meu esposo Thiago e ao meu filho
Guilherme, que participaram comigo de todas
as etapas deste trabalho.
Dedico
AGRADECIMENTOS
Ao Deus Pai sempre presente em minha vida.
Aos meus pais Gilvan Costa e Neralda Nascimento, aos meus irmãos Nihedja e
Glenderson e aos meus demais familiares.
Ao meu esposo Thiago e meu filho Guilherme pela compreensão e carinho.
Ao professor e orientador Dr. Tácio Oliveira da Silva (in memoriam) por toda
orientação dada em grande parte do Mestrado, e pelos bons momentos vivenciados durante a
graduação e pós-graduação.
Ao professor e orientador Dr. Luiz Fernando Ganassali de Oliveira Júnior pela
orientação, ensinamentos e dedicação que me auxiliaram para a conclusão desta dissertação.
Ao professor. Dr. Alceu Pedrotti pela co-orientação e por ter proporcionado toda
estrutura e apoio necessários para o desenvolvimento deste trabalho.
Aos técnicos e estagiários dos laboratórios de Fitorremediação de solos, de
Remediação de solos e de Ecofisiologia e Pós - Colheita Vegetal, em especial a Rogério,
Vanessa, Victor, João Vitor, Pricila, Idamar, Raimundo, João Paulo, Hugo e João Thiago pela
ajuda nos trabalhos de campo, casa de vegetação e laboratoriais, fundamentais para a
conclusão desta pesquisa.
A todos os professores do Programa de Pós-Graduação em Agroecossistemas que
cooperaram para a minha formação.
Aos membros da banca de qualificação e defesa, Profª. Drª. Maria Isidória da Silva
Gonzaga, Prof. Dr. Francisco Sandro Rodrigues Holanda, Prof. Dr. Leandro Bacci, Prof. Dr.
Carlos Dias da Silva Júnior e Prof. Dr. Fabrício de Oliveira Reis.
À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES), pela
concessão da bolsa de estudo.
Às minhas amigas Karen e Luise pelos incentivos, mesmo à distância.
Aos meus sempre queridos colegas do Mestrado Thalyta, Andreza, Lorena, Suzilane,
Glauber, Danielle e Fábio, pela constante troca de conhecimentos e por compartilharem dos
bons e difíceis momentos durante o Mestrado.
Enfim, a todos os que, direta ou indiretamente, colaboraram para a realização desta
dissertação de mestrado o meu muito obrigado.
SUMÁRIO
Página
LISTA DE FIGURAS............................................................................................................... i
LISTA DE TABELAS.............................................................................................................. ii
LISTA DE ABREVIATURAS, SÍMBOLOS E SIGLAS......................................................... iii
RESUMO.................................................................................................................................. iv
ABSTRACT.............................................................................................................................. v
1. INTRODUÇÃO GERAL...................................................................................................... 1
2. REFERENCIAL TEÓRICO.................................................................................................. 3
2.1 A erva-sal (Atriplex nummularia Lindl.), características gerais e importância
.................................................................................................................................................. 3
2.2 Estresse salino.................................................................................................................... 5
2.3 Fitorremediação.................................................................................................................. 8
2.4 Efeitos do estresse salino sobre as plantas......................................................................... 10
2.4.1 Crescimento.................................................................................................................... 10
2.4.2 Trocas gasosas................................................................................................................. 111
2.4.3 Pigmentos fotossintéticos................................................................................................ 114
2.4.4 Solutos compatíveis (ajuste osmótico).................................................................. 115
3. ARTIGO 1: Respostas ecofisiológicas e bioquímicas da erva-sal submetida a níveis
crescentes de salinidade................................................................................................................ 18
Resumo..................................................................................................................................... 18
Introdução................................................................................................................................. 20
Material e Métodos................................................................................................................... 21
Resultados e Discussão............................................................................................................ 23
Conclusão................................................................................................................................. 35
Referências ........................................................................................................ 36
4. ARTIGO 2: Efeitos de níveis de salinidade no acúmulo de íons e biomassa e em
parâmetros fisiológicos da erva-sal.............................................................................................. 41
Resumo..................................................................................................................................... 41
Introdução................................................................................................................................. 42
Material e Métodos................................................................................................................... 44
Resultados e Discussão............................................................................................................ 48
Conclusões............................................................................................................................... 58
Referências ........................................................................................................ 59
5. CONCLUSÕES GERAIS........................................................................................................ 67
6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS..................................................................................... 68
i
LISTA DE FIGURAS
ARTIGO 1: Respostas ecofisiológicas e bioquímicas da erva-sal submetida a níveis
crescentes de salinidade
FIGURA 1. Altura de plantas de erva-sal cultivadas sob diferentes níveis de NaCl em função
do tempo de imposição do estresse salino (dias).
FIGURA 2. Diâmetro do caule de plantas de erva-sal cultivadas sob diferentes níveis de NaCl
em função do tempo de imposição do estresse salino (dias).
FIGURA 3. Assimilação fotossintética de CO2 (A) em plantas de erva-sal sob diferentes
níveis de NaCl em função do tempo de imposição do estresse salino (dias).
FIGURA 4. Condutância estomática (gs) em plantas de erva-sal sob diferentes níveis de NaCl
em função do tempo de imposição do estresse salino (dias).
FIGURA 5. Concentração de carbono interno (Ci) em plantas de erva-sal sob diferentes níveis
de NaCl em função do tempo de imposição do estresse salino (dias).
FIGURA 6. Transpiração (E) em plantas de erva-sal sob diferentes níveis de NaCl em função
do tempo de imposição do estresse salino (dias).
FIGURA 7. Déficit de pressão de vapor (DPVfolha-ar) em plantas de erva-sal sob diferentes
níveis de NaCl em função do tempo de imposição do estresse salino (dias).
FIGURA 8. Estimativas dos teores de Clorofila a e Clorofila b em plantas de erva-sal sob
diferentes níveis de NaCl em função do tempo de imposição do estresse salino (dias).
FIGURA 9. Estimativas dos teores de Clorofila Total e Relação Clor a/ b em plantas de erva-
sal sob diferentes níveis de NaCl em função do tempo de imposição do estresse salino (dias).
FIGURA 10. Teor de prolina em plantas de erva-sal sob diferentes níveis de NaCl em função
do tempo de imposição do estresse salino (dias).
ii
LISTA DE TABELAS
ARTIGO 2: Efeitos de níveis de salinidade no acúmulo de íons e biomassa e em
parâmetros fisiológicos da erva-sal
TABELA 1. Valores médios do teor de sódio (Na+) e de potássio (K
+), e relação
sódio/potássio (Na+/K
+), da parte aérea e raiz, em plantas de erva-sal sob diferentes níveis de
salinidade. São Cristóvão, SE, 2014.
.
TABELA 2. Valores médios de diâmetro do caule (DAC) e altura das plantas de erva-sal sob
diferentes níveis de salinidade. São Cristóvão, SE, 2014.
TABELA 3. Valores médios de massa fresca e seca, da parte aérea e raiz, de plantas de erva-
sal sob diferentes níveis de salinidade. São Cristóvão, SE, 2014.
TABELA 4. Valores médios do teor de prolina livre em folhas de erva-sal sob diferentes
níveis de salinidade. São Cristóvão, SE, 2014.
TABELA 5. Valores médios de assimilação fotossintética de CO2 (A - µmol m-2
s-1
),
condutância estomática (gS - mol m-2
s-1
), Concentração interna de carbono (Ci - mmol m²),
transpiração (E - mmol m-2
s-1
) e déficit de pressão de vapor entre a folha e o ar (DPVfolha-ar)
em plantas de erva-sal sob diferentes níveis de salinidade. São Cristóvão, SE, 2014.
TABELA 6. Valores médios de clorofila a (Chl a), clorofila b (Chl b), clorofila Total (Chl T)
e relação (Chl a/b) em plantas de erva-sal sob diferentes níveis de salinidade. São Cristóvão,
SE, 2014.
iii
LISTA DE ABREVIATURAS, SIGLAS E SÍMBOLOS
A - Assimilação fotossintética de CO2
Chl a - Clorofila a
Chl b - Clorofila b
Chl T - Clorofila Total
Chl a/b - Relação Clorofila a por clorofila b
Ci - Concentração interna de carbono
DPVfolha-ar - Déficit de pressão de vapor entre a folha e o ar
E - Transpiração
gS - Condutância estomática
iv
RESUMO
COSTA, Naiara Araújo da. Respostas ecofisiológicas e bioquímicas da erva-sal (Atriplex
nummularia Lindl.) ao estresse salino. São Cristóvão: UFS, 2014. 81p. (Dissertação –
Mestrado em Agroecossistemas).*
A erva-sal é uma espécie C4 extremamente tolerante aos solos e às águas salinas e possui boa
capacidade de acumular quantidades de sais em seus tecidos, servindo também como
potencial forrageiro. Portanto, é um excelente material para a identificação de mecanismos
fisiológicos e bioquímicos envolvidos na resistência à salinidade. O objetivo deste trabalho
foi avaliar as respostas ecofisiológicas e bioquímicas da erva-sal sob níveis crescentes de
NaCl. As plantas foram cultivadas em vasos mantidos em casa de vegetação e irrigadas a cada
2 dias nas concentrações 0, 150, 300, 450 e 600 mM de NaCl ao longo do tempo. Foram
determinados a biometria (altura e diâmetro do caule), trocas gasosas (assimilação
fotossintética de CO2 (A), condutância estomática (gS), concentração interna de carbono (Ci),
transpiração (E) e déficit de pressão de vapor entre o ar e a folha (DPVfolha-ar)), teor relativo de
clorofilas (Chl a, Chl b, Chl total e relação Chl a/b) e teor de prolina nas folhas. O
delineamento experimental foi inteiramente casualizado, em esquema fatorial 5x4, sendo
cinco níveis de salinidade e quatro períodos de avaliação (0, 15, 30 e 45 dias), com 5
repetições. Aos 60 dias avaliou-se o efeito dos níveis 0, 150 e 300 mM de NaCl no
crescimento, biomassa fresca e seca da parte aérea (caule+folhas) e raiz, trocas gasosas, teor
relativo de clorofilas, teor de Na+, K
+ e relação Na
+/K
+ na parte aérea e raiz, e teor de prolina
nas folhas. O delineamento experimental foi DIC, sendo três níveis de salinidade e cinco
repetições. Até os 45 dias a erva-sal apresentou um estímulo do crescimento em todos os
níveis de NaCl, sendo 0, 150 e 300 mM de NaCl os que apresentaram maiores valores de
altura e diâmetro do caule. Quanto às trocas gasosas a erva-sal apresentou um período
adaptativo de 15 dias, seguido de incremento da assimilação fotossintética. A erva-sal
acumulou mais Na+ que K
+, com maior acúmulo na parte aérea que na raiz, até o nível 300
mM de NaCl, sendo este o nível de salinidade que proporcionou maior produção de biomassa
fresca (46,38 g) e seca (19,69 g) . O aumento da salinidade promoveu acúmulo de prolina,
cuja maior concentração (3,11 µmol g-1
MF) foi verificado no tratamento 600 mM de NaCl.
Aos 60 dias o estresse salino não induziu diferenças significativas no crescimento das plantas,
mas promoveu redução da assimilação fotossintética e aumento da concentração interna de
carbono. Após 60 dias, a erva-sal acumulou Na+ em sua parte aérea, com crescimento e
produção de biomassa favorecidas até o nível 300 mM de NaCl. O aumento nos níveis de
salinidade reduz a assimilação fotossintética da erva-sal, mas não afetou significativamente a
produção de clorofilas. Em resposta a salinidade a erva-sal apresenta aumento na
concentração de prolina em suas folhas. Sob salinidade crescente, a erva-sal desenvolve
mecanismos fisiológicos e bioquímicos capazes de assegurar seu crescimento, sendo o nível
300 mM de NaCl o que favorece seu máximo de produção.
Palavras-chave: Atriplex nummularia Lindl., estresse salino, biomassa, sódio, prolina, trocas
gasosas.
___________________
* Comitê Orientador: Luiz Fernando Ganassali de Oliveira Junior – UFS (Orientador), Alceu Pedrotti (Co-
orientador) – UFS.
v
ABSTRACT
COSTA, Naiara Araújo da. Ecophysiological and biochemistry responses of saltbush
(Atriplex nummularia Lindl.) to salt stress. São Cristóvão: UFS, 2014. 81p. (Dissertation –
Master Program in Agroecosystem).*
The saltbush is an C4 species extremely tolerant to soils and saline waters and has good
capacity to accumulate quantities of salts in their tissues, also serving as forage potential.
Therefore, it is an excellent material for the identification of physiological and biochemical
mechanisms involved in the resistance to salinity. The objective of this study was to evaluate
the ecophysiological and biochemical responses of saltbush under increasing levels of NaCl.
Plants were grown in pots kept in a greenhouse and irrigated every 2 days at concentrations of
0, 150, 300, 450 and 600 mM NaCl over time. Were determined biometric (height and stem
diameter), gas exchange (photosynthetic assimilation of CO2 (A), stomatal conductance (gS),
the internal concentration of carbon (Ci), transpiration (E) and vapor pressure deficit between
leaf and air (DPVair-leaf)), the content of chlorophyll (Chl a, Chl b, Chl total and Chl a / b) and
content of proline in leaves. The experimental design was completely randomized in a 5x4
factorial scheme, with five levels of salinity and for evaluation periods (0, 15, 30 and 45 days)
with 5 replications. At 60 days evaluated the effect of levels 0, 150 and 300 mM NaCl on
growth, fresh and dry biomass of shoot (stem+leaves) and root, gas exchange, content of
chlorophyll, content of Na+, K
+ and Na
+/K
+ in shoot and roots, and content of proline in
leaves. The experimental design was DIC, with three levels of salinity and five replications.
Until 45 days saltbush presented a stimulating growth at all levels of NaCl, and 0, 150 and
300 mM NaCl showed the highest values of height and stem diameter. As for the gas
exchange saltbush presented an adaptive period of 15 days, followed by increase in
photosynthetic assimilation. The saltbush accumulated more Na+ than K
+, with greater
accumulation in the shoot than in the root, to the 300 mM NaCl level, this is the salinity level
that the highest yield of fresh biomass (46,38 g) and dried (19,69 g). Increased salinity
promoted accumulation of proline, whose highest concentration (3,11 micromol g-1
FM) was
observed in 600 mM NaCl treatment. At 60 days the salt stress induced no significant
differences in plant growth, but promoted reduction of photosynthetic assimilation and
increased internal carbon concentration. After 60 days, saltbush accumulated Na+ in shoot
with growth and biomass production was enhanced up to 300 mM NaCl level. Increased
levels of salinity reduces the photosynthetic assimilation of the saltbush, but did not
significantly affect the production of chlorophylls. In response to salinity saltbush has
increased the concentration of proline in their leaves. With increasing salinity, the saltbush
develops physiological and biochemical mechanisms to ensure its growth, with the 300 mM
NaCl level which favors its maximum production.
Key-words: Atriplex nummularia Lindl., salt stress, biomass, sodium, proline, gas exchange.
___________________
* Guidance Committee: Luiz Fernando Ganassali de Oliveira Junior - UFS (Orientador), Alceu Pedrotti (Co-
orientador)-UFS
1
1
1. INTRODUÇÃO GERAL
A salinização do solo é um dos problemas mais graves que tem crescido
substancialmente no mundo, em especial nas regiões áridas e semiáridas, cuja principal
causa é o manejo incorreto da água de irrigação. De acordo com dados da FAO (2008),
estima-se que aproximadamente dos 230 milhões de hectares de terras irrigadas no
mundo, 45 milhões de hectares são afetados por sais (19,56%). No Brasil, estes solos
são comumente encontrados no Nordeste, onde 20 a 25% das áreas irrigadas apresentam
problemas de salinidade e/ou drenagem (FAO, 2006).
As consequências da elevada salinidade nos solos são notadas na planta inteira,
onde determinados processos são comprometidos. Um dos efeitos causados pelo
estresse salino é a redução do potencial osmótico da solução do solo, gerando uma
diminuição no gradiente de potencial hídrico do sistema solo-planta, dificultando a
absorção de água pelas plantas, as quais são submetidas a um estresse hídrico. Uma das
primeiras respostas ao estresse para evitar a perda excessiva de água pela transpiração é
o fechamento estomático, porém, resulta numa limitação na concentração interna de
CO2, podendo afetar a concentração dos pigmentos clorofilados envolvidos no processo
da fotossíntese (PRISCO; GOMES FILHO, 2010; SILVA et al., 2012).
Ainda em resposta ao estresse salino, as plantas ampliaram seus mecanismos
bioquímicos para tolerar tal estresse através de produtos e processos alternativos.
Algumas das estratégias bioquímicas utilizadas incluem acumulação ou exclusão de
íons, controle da entrada de íons pelas raízes e transporte para as folhas,
compartimentalização de íons a nível celular (vacúolos) e estrutural (folhas) e síntese de
osmólitos como a prolina, um dos principais aminoácidos osmorregulador quanto à
estratégia de adaptação das plantas a estresses diversos (ESTEVES; SUZUKI, 2008).
A Atriplex nummularia, usualmente chamada de erva-sal, é uma espécie halófita
de metabolismo fotossintético C4 de ocorrência natural das regiões desérticas da
Austrália (OSMOND et al., 1980). A erva-sal é uma planta extremamente tolerante aos
solos e às águas salinas e salobras, e possui boa capacidade de acumular quantidades de
sais em seus tecidos, servindo também como potencial forrageiro, constituindo-se como
fonte alternativa de alimentação animal. Assim, conforme Souza et al. (2012), o
entendimento da tolerância das plantas ao estresse salino requer uma abordagem
integrada das séries de mudanças envolvendo os sistemas celular e metabólico, onde o
2
estudo da fisiologia de plantas halófitas é importante na busca de soluções dos
problemas da salinidade nos solos agrícolas.
Atualmente, tem-se verificado um aumento no interesse da comunidade
científica pelas respostas fisiológicas das plantas a condições de estresses ambientais,
devido ao fato de muitos dos mecanismos utilizados ainda não serem completamente
compreendidos (BOR et al., 2003). Contudo, quanto aos mecanismos de tolerância ao
estresse salino pela erva-sal, mais especificamente em relação aos parâmetros trocas
gasosas e acúmulo de solutos compatíveis, os trabalhos ainda são escassos.
Diante do exposto, o presente trabalho objetivou-se avaliar as respostas
ecofisiológicas e bioquímica de mudas de Atriplex nummularia sob diferentes níveis de
salinidade da água de irrigação pelo NaCl ao longo do tempo, salientando os aspectos
fisiológicos e bioquímico deste estresse.
3
2. REFERENCIAL TEÓRICO
2.1 A erva-sal (Atriplex nummularia Lindl.), características gerais e importância
A família Chenopodiaceae compreende mais de 100 gêneros e 1.500 espécies,
incluindo ervas e arbustos anuais ou perenes, às vezes lenhosos (JOLY, 1977). Essas
espécies são nativas em quase todo o mundo, mas sua ocorrência é mais acentuada em
regiões áridas e salinas, incluindo mangues, zonas de maresia ou rochedos marinhos.
Sua distribuição é cosmopolita com ocorrência em todos os continentes e em muitas
ilhas. Além disso, mais de 70 gêneros estão distribuídos em regiões litorâneas e desertos
(OLIVARES & GASTO, 1981).
O gênero Atriplex pertence à família Chenopodiaceae, e conta com mais de 400
espécies distribuídas em diversas regiões áridas e semiáridas do mundo (FAO, 1996),
sendo a Atriplex nummularia uma das espécies pertencentes ao gênero (OBRAS, 1938).
Taxonomicamente, esta espécie enquadra-se na seguinte ordem de classificação:
Reino Plantae - Subreino: Tracheobionta - Superdivisão: Spermatophyta - Divisão:
Magnoliophyta - Classe: Magnoliopsida - Subclasse: Caryophyllidae - Ordem:
Caryophyllales - Família: Chenopodiaceae - Gênero: Atriplex spp. - Espécie: Atriplex
nummularia Lind. (LINDLEY & MITCHELL, 1848).
As espécies do gênero Atriplex são de hábito arbustivo (REIRE et al., 2010),
com crescimento erguido, ramificado desde a base (ALVES et al., 2007), atingem
alturas superiores a 2 metros, possuem inflorescências nos terminais dos ramos, folhas
verdes acinzentadas, alternas, pecioladas, ovais e arredondadas (AGANGA et al., 2003),
com tricomas vesiculares esbranquiçados acumuladores de sal (PORTO et al., 2006). A
Atriplex nummularia é uma espécie dioica ou dioica parcial, propagando-se, também,
vegetativamente por mergulhia e fragmentos de ramos (KELLY, 1982).
A Atriplex nummularia é uma espécie originária da Austrália que tem se
adaptado muito bem nas regiões áridas e semiáridas da América do sul, em particular da
Argentina, Chile e Nordeste do Brasil (PORTO et al., 2001). Sua introdução no Brasil
data da década de 30, sendo estabelecida no Nordeste Brasileiro pela Inspetoria Federal
de Obras Contra as Secas - DNOCS (OBRAS, 1938). No semiárido brasileiro, segundo
Porto e Araújo (1999), a A. nummularia pode atingir 2,20 m de altura um ano após o
transplantio, já o sistema radicular da planta pode chegar a 3,50 m de profundidade.
Dentre as espécies da família Chenopodiaceae aproximadamente 15% delas
interessam à produção animal, sendo a A. nummularia, a erva-sal, nome vulgar dado, no
4
Brasil, às plantas do gênero Atriplex, uma das mais importantes como forrageira
(OBRAS, 1938).
A erva-sal destaca-se pelo seu potencial forrageiro (SOUTO et al., 2005),
constituindo-se como fonte alternativa de alimentos (BEN SALEM et al., 2004),
podendo ser incorporada à alimentação animal na forma de feno, e com a finalidade de
garantir o consumo e promover a neutralização do sal, sendo que o fornecimento deve
ser aliado a outro tipo de volumoso (PORTO & ARAUJO, 2000).
Na forma de feno, a erva-sal proporcionou ganhos de até 300 g animal-1
dia-1
para ovinos da raça Santa Inês confinados em rações em que esteve associada com
palma forrageira e concentrado, ou apenas com concentrado (MATTOS, 2009). Pode
ser utilizada como recurso forrageiro importante na complementação de dieta de
ruminantes, devido ao seu valor nutritivo (em torno de 17% de proteína) e alta
digestibilidade (70%) (BONILLA et al., 2000), além de servir como planta ornamental
para o paisagismo (MAIA et al., 2003; SILVA et al., 2003).
Um fator importante quanto às espécies do gênero Atriplex, é que várias
espécies são capazes de completar seu ciclo de vida em condições ambientais bastante
prejudiciais, como a seca, altas temperaturas e alta salinidade (RAMOS et al., 2004).
Portanto, o grupo de plantas destas espécies que são capazes de crescer em
concentrações de sal próximas à da água do mar são as halófitas (VOLKMAR et al,
1998).
As plantas do gênero Atriplex são consideradas como “halófitas autênticas”,
ou seja, precisam de sais (NaCl, KCl, MgCl, NaSO4 entre outros) no solo para
completar seu ciclo de vida (IPA, 2000). Atiplex nummularia é uma espécie halófita,
com o metabolismo fotossintético C4 (OSMOND et al., 1980).
A rusticidade característica do gênero Atriplex é refletida na amplitude de
ambientes em que as suas espécies são encontradas, suportando desde zonas climáticas
áridas e semiáridas, com restrita disponibilidade de água (BARROSO et al., 2006), até
áreas em condições ideais para a maioria das plantas cultivadas (BONILLA et al.,
2000). Desenvolve-se bem em solos profundos, em regiões com 150 a 200 mm de
precipitação anual, mas pode sobreviver bem com apenas 50 mm de precipitação anual,
(AGANGA et al., 2003), por apresentar eficácia no uso da água, resultante do seu
metabolismo C4; e sua característica de suculenta que está intimamente relacionada à
salinidade.
5
O cultivo da erva-sal pode ser uma alternativa viável para a região Nordeste,
principalmente quando sua produção estiver atrelada à utilização dos rejeitos dos
dessalinizadores de água salobra, utilizados para irrigação de plantas halófitas em
programas de reabilitação de solos em varias regiões áridas e semiáridas em processo de
degradação ou sujeitas a desertificação, já que essas plantas são bem adaptadas a solos
áridos e salinos (BARROSO et al., 2006).
O desenvolvimento da erva-sal em ambientes de características adversas
(CARVALHO JÚNIOR et al., 2010) é devido à sua fisiologia, que possui dois
mecanismos de tolerância à salinidade, sendo capaz de acumular sais no interior das
células e eliminá-los através das folhas, por meio de vesículas especializadas localizadas
em sua superfície (PORTO et al., 2006; FREIRE et al., 2010).
Por ser dotada destas particularidades fisiológicas envolvidas na tolerância à
seca e a salinidade, que lhe rendeu a denominação vulgar de erva-sal, a A. nummularia
vem demonstrando alta afinidade com o processo de fitorremediação de solos afetados
por sais, os quais estão situados especialmente nas regiões áridas e semiáridas de todo o
mundo (QADIR et al., 2007). A habilidade de absorção de sais através de seu sistema
fisiológico, a produção de grande quantidade de biomassa e a capacidade
hiperacumuladora de sais que a erva sal possui são atributos contemplados pelo
processo de fitorremediação (SOUZA et al., 2011).
Desse modo, o uso da halófita erva-sal constitui-se como uma alternativa
importante nas áreas sob clima árido e semiárido, pela sua habilidade de sobrevivência
frente a fatores limitantes como o estresse salino e sua elevada produção de material
vegetal, caracterizando um bom potencial para revegetar solos degradados pela
salinidade e sodicidade.
2.2 Estresse salino
A salinidade é um dos estresses abióticos que mais limita o crescimento e a
produtividade das plantas em todo mundo (VAIDYANATHAN et al., 2003). Este
problema é mais acentuado em regiões áridas e semiáridas (MUNNS, 2002), onde está
inserida a região de escassez de água do Nordeste brasileiro, que ocupa uma extensão de
150 milhões de hectares, e possuem condições favoráveis à ocorrência de solos afetados
por excesso de sais (MOTA & OLIVEIRA, 1999).
Salinidade é um termo que qualifica uma situação de excesso de sais solúveis no
solo ou no ambiente radicular onde as plantas estão crescendo, entre os quais
6
predominam os sais de cloretos, sulfatos e bicarbonatos de Na+, Ca
2+ e Mg
2+ (QADIR et
al., 2007; HOLANDA et al., 2010) .
Os sais solúveis e, ou, sódio trocável presente nos solos afetados por sais estão
em quantidade suficiente para reduzir, interferir ou até mesmo impedir o
desenvolvimento vegetal, sendo que para a maioria das culturas isso ocorre quando a
condutividade elétrica do solo é igual ou superior a 4 dS m-1
. Neste grupo de solos estão
os solos salinos, solos salino-sódicos e solos sódicos (RICHARDS, 1954; BARROS et
al., 2005; SILVEIRA et al., 2008).
A classificação tradicional para estes solos foi proposta por RICHARDS (1954),
de acordo com as características de condutividade elétrica do extrato de saturação
(CEes), pH da pasta saturada e percentagem de sódio trocável (PST). Esta classificação
apresenta os seguintes limites:
Os solos normais apresentam CEes menor que 4 dS m-1
, pH inferior a
8,5 e PST inferior a 15%;
Os solos salinos apresentam CEes maior ou igual a 4 dS m-1
, pH inferior
a 8,5 e PST inferior a 15%;
Solos salino-sódicos têm CEes maior ou igual a 4 dS m-1
, pH maior ou
igual a 8,5 e PST superior a 15%;
Solos sódicos com CEes menor que 4 dS m-1
, pH maior ou igual a 8,5 e
PST superior ou igual a 15%.
O excesso de sais no solo, suscitando em um estresse salino, é reconhecidamente
responsável pela promoção de efeitos negativos ao desenvolvimento da maioria das
culturas (ARAÚJO et al., 2006), afetando virtualmente todos os aspectos da fisiologia e
metabolismo das plantas (ZHU, 2002).
De uma maneira geral, os efeitos deletérios da salinidade nas plantas estão
associados com o estresse osmótico que é gerado, o que resulta em distúrbios das
relações hídricas, alterações na absorção e utilização de nutrientes essenciais, acúmulo
de íons tóxicos (HASEGAWA et al., 2000) e interferência no equilíbrio hormonal,
capazes de diminuir a plasticidade da célula e causar redução da permeabilidade da
membrana plasmática, além de influenciar no processo de fotossíntese, já que o
conteúdo de clorofila nas plantas é diminuído (LARCHER, 2000).
Diante disso, as plantas podem se comportar de forma variada em relação aos
limites de tolerância a salinidade (NEVES et al., 2008), havendo variação de respostas
7
de acordo com os níveis e tipos de sais, assim como entre e dentro das espécies vegetais
(BARROS et al., 2009).
No estudo das respostas das plantas a condições de estresse salino, que podem
ocorrer tanto a nível celular quanto da planta como um todo, está o acúmulo seletivo ou
a exclusão de íons, o controle na absorção dos íons pelas raízes, a síntese de solutos
compatíveis, mudanças na rota fotossintética, alteração na estrutura das membranas,
indução de enzimas antioxidantes e de hormônios vegetais (PARIDA & DAS, 2005).
Segundo Taiz e Zeiger (2013), as plantas de ambientes salinos podem ser
divididas em dois grandes grupos de tolerância: glicófitas - as que apresentam menor
resistência à salinidade; e as halófitas - as que vivem em solos com alta concentração de
sais por possuírem determinados mecanismos de sobrevivência.
Um dos mecanismos de tolerância à salinidade que tem recebido bastante
atenção é a compartimentalização intracelular dos sais. Segundo Dias e Blanco (2010),
plantas mais tolerantes ao meio salino aumentam a concentração salina no seu interior,
de modo que permaneça um gradiente osmótico favorável para absorção de água pelas
raízes. Este processo é chamado ajuste osmótico e se dá com o acúmulo dos íons
absorvidos nos vacúolos das células foliares, mantendo a concentração salina no
citoplasma em baixos níveis, de modo que não haja interferência com os mecanismos
enzimáticos e metabólicos nem com a hidratação de proteínas das células.
Desta forma, halófitas e glicófitas diferem com relação à eficiência desse
controle. Enquanto que nas glicófitas esse controle não é tão eficiente, nas halófitas,
segundo Santos (2012), os mecanismos que as habilitam para sobrevivência em
condições de salinidade podem ser reunidos resumidamente entre adaptação osmótica;
produção de osmólitos; adaptações estomáticas e enzimáticas, compartimentalização de
íons salinos e os mecanismos biomoleculares.
O gênero Atriplex está entre o possuidor de espécies de plantas superiores mais
tolerantes ao sal, possuindo uma adaptação à salinidade, por tolerar altas concentrações
internas de sais e/ou pela excreção de sais (KHAN et al., 2000). Uma espécie halófita
que tem sido estudada, principalmente, no âmbito de tolerância a salinidade do solo, é a
Atriplex nummularia Lindl. (SOUZA et al., 2012).
A Atriplex nummularia, comumente conhecida como erva-sal, é bem adaptada
para sobreviver em condições ambientais adversas, constituindo um excelente material
para identificação de mecanismos fisiológicos envolvidos com a resistência a esses
estresses abióticos (SHEN et al., 2003; WANG & SHOWALTER, 2004).
8
Na Atriplex nummularia a tolerância à salinidade é frequentemente associada
com a presença de tricomas vesiculares que cobrem a superfície foliar e apresentam
uma elevada capacidade de acúmulo de sais. Entre as funções atribuídas a estes tricomas
estão a absorção de água da atmosfera, armazenamento de água e secreção de sal
(MOZAFAR & GOODIN, 1970).
Souza et al. (2012) observaram mudanças anatômicas ocasionadas nos tricomas
vesiculares das folhas de A. nummularia cultivada em um solo salino-sódico sob
condições de estresse hídrico (35, 55, 75 e 95% da capacidade campo), onde o baixo
conteúdo de água no solo salino-sódico (35% CC) relacionou-se com as menores
médias de diâmetros e volumes das vesículas da epiderme.
Segundo Porto e Araújo (2000), a maior acumulação de sais em A. nummularia
ocorre nas folhas, em experimento conduzido na Embrapa Semiárido, em plantação
irrigada com rejeito de dessalinização, o teor de cinzas das diferentes partes da planta
em relação à matéria seca foi o seguinte: folha 25,23%, caule fino 8,62%, caule grosso
4,04% e lenha 3,18%. A partir destes dados, a estimativa é que a acumulação de sais na
planta foi correspondente a 1.145 Kg ha-1
ano-1
, para as condições de semiárido
brasileiro.
Nesse contexto, o entendimento da tolerância das plantas ao estresse salino
requer uma abordagem integrada das séries de mudanças envolvendo os sistemas celular
e metabólico, onde o estudo da fisiologia de plantas halófitas é importante na busca de
soluções dos problemas da salinidade nos solos agrícolas (SOUZA et al., 2012).
2.3 Fitorremediação
O processo de salinização dos solos muitas vezes está relacionado com o manejo
inadequado do solo, em especial da irrigação. Diante da necessidade de produção,
diferentes técnicas podem ser aplicadas no processo de recuperação (CAVALCANTE et
al., 2010). Uma alternativa que vem surgindo para a recuperação de solos afetados por
sais é a fitorremediação utilizando culturas halófitas (MONTENEGRO &
MONTENEGRO, 2004).
Em um conceito geral, a fitorremediação é definida como uma estratégia de
biorremediação que consiste de procedimentos que envolvem emprego de plantas e sua
microbiota associada e de amenizantes do solo, além de práticas agronômicas que se
aplicadas em conjunto, removem, imobilizam ou tornam os contaminantes inofensivos
ao ecossistema (ACCIOLY & SIQUEIRA, 2000).
9
Dentre os mecanismos empregados podemos citar: absorção e acumulação do
contaminante nos tecidos das plantas - fitoextração; adsorção do contaminante no
sistema radicular, imobilizando os contaminantes - fitoadsorção; adição ao solo de
materiais que podem imobilizar os contaminantes - fitoestabilização; estimulação da
biorremediação por fungos ou outros microrganismos localizados no sistema solo-raiz -
fitoestimulação (BAÑUELOS, 2000).
Esta prática é utilizada com frequência quando o contaminante do solo trata-se
de metal pesado ou diversos poluentes orgânicos (ACCIOLY & SIQUEIRA, 2000),
porém pode ser empregada em solo sódico ou salino-sódico, onde o contaminante é o
sal e/ou o sódio (QADIR et al., 1998). Nela, as plantas agem removendo, armazenando,
transferindo, estabilizando o contaminante na parte aérea (ROMEIRO et al., 2007).
O sucesso da fitoextração em solos afetados por sais está sujeito à características
da espécie utilizada no processo, esta deve apresentar alta taxa de acumulação de sais,
preferencialmente na parte aérea, visando facilitar sua retirada quando a planta for
colhida. A planta deve apresentar ainda tolerância ao excesso de sais e alta taxa de
crescimento e de produção de biomassa (LEAL et al., 2008).
As halófitas são plantas adaptáveis aos altos níveis de salinidade presentes no
sistema solo-água e com capacidade de acumular quantidades significativas de sais em
seus tecidos (PORTO et al., 2001), constituindo-se em alternativa para recuperação de
solos degradados, devido ao seu mecanismo de extração de sais do solo (SQUIRES &
AYOUB, 1994). A Atriplex nummularia Lindl. encaixa-se neste perfil, haja vista a
produção de biomassa e a afinidade na absorção de Na+ e Cl
- (LEAL et al., 2008).
Muitos estudos têm evidenciado um papel importante da Atriplex nummularia na
fitorremediação de solos afetados por sais (AZEVEDO et al., 2005; LEAL et al., 2008;
SOUZA et al., 2010; SOUZA et al., 2011; SANTOS et al., 2013) a fim de viabilizar
áreas anteriormente agricultáveis.
De acordo com Qadir et al. (2007), a comunidade científica tem demonstrado
resultados satisfatórios na recuperação de solos salinos e sódicos com a fitorremediação,
o que tem demonstrado que o emprego de plantas como subsídio de descontaminação,
qualifica a fitorremediação como uma técnica muito atraente e promissora (LEAL et al.,
2008). Uma das principais vantagens da técnica é o menor custo em relação às técnicas
convencionais, como por exemplo, as que são utilizadas revolvendo a remoção do solo
para tratamento ex situ (COUTINHO & BARBOSA, 2007), constituindo-se uma
alternativa viável para agricultores descapitalizados.
10
2.4 Efeitos do estresse salino sobre as plantas
2.4.1 Crescimento
Segundo Prisco e Gomes Filho (2010), o excesso de sais causa uma redução no
potencial osmótico e potencial hídrico da solução do solo, gerando uma diminuição no
gradiente de potencial hídrico do sistema solo-planta, dificultando, portanto, a absorção
de água pelas plantas. Dessa forma, as plantas são submetidas a um estresse hídrico,
processo esse referido como “seca fisiológica”.
Essa redução de água nas folhas das plantas causa tipicamente a contração das
células, perdendo turgidez (MARTINS, 2010), ou seja, reduções na pressão de turgor da
célula (Ψp) e volume celular. Isto está também associado ao potencial hídrico (Ψw) do
apoplasto tornando-se mais negativo que o do simplasto. Desta forma, a desidratação
celular poderá causar uma maior concentração de íons na célula alcançando níveis
citotóxicos (PRÜSS-ÜSTÜN et al., 2008).
Além dos efeitos osmóticos, quando as plantas absorvem os íons salinos, estes
agem sobre o protoplasma, causando distúrbios funcionais e injúrias (ASHRAF &
HARRIS, 2004). Logo, a nível celular uma das respostas iniciais ao efeito do excesso de
íons é a redução da expansão da superfície foliar, perda de turgescência, desidratação,
redução no crescimento, redução do alongamento de raízes, atrofiamento e até mesmo
morte das células (ASHRAF & HARRIS, 2004; TAIZ & ZEIGER, 2013; DIAS &
BLANCO, 2010).
Assim, a inibição do crescimento das plantas sob salinidade é o resultado de
efeitos osmótico e iônico (MUNNS & TESTER, 2008). Entretanto, os efeitos
dependem, ainda, de outros fatores, como espécie, cultivar, estádio fenológico, tipos de
sais, intensidade e duração do estresse salino, manejo cultural e da irrigação e condições
edafoclimáticas (TESTER & DAVÉNPORT, 2003).
A salinidade, portanto, é uma das principais causas da queda de rendimento final
das culturas (FLOWERS, 2004), pois seus efeitos refletem-se também sobre a altura e o
acúmulo de matéria fresca e matéria seca, tanto da parte aérea como das raízes. Os
processos de crescimento, então, são particularmente sensíveis ao efeito dos sais, de
forma que a taxa de crescimento e a produção de biomassa, que pode ser indicada pela
produção de matéria seca, são bons critérios para avaliação do grau de estresse e da
capacidade de adaptação da planta à salinidade (LARCHER, 2006).
Leal et al. (2008) avaliando a produção de matéria seca da parte aérea de mudas
de Atriplex nummularia irrigadas com águas de diferentes níveis de salinidade (175 µS
11
cm-1
; 500 µS cm-1
e 1.500 µS cm-1
) aos 40, 70, 100 e 130 dias, observaram resposta não
significativa para o fator água nos tempos avaliados. Já para a matéria seca de raízes, a
adição de águas de classes mais salinas causou aumento até os 40 dias e depois tendeu a
reduzir com o tempo desaparecendo nas últimas épocas de avaliação. Tal
comportamento indica que esta planta pode ser irrigada com água de condutividade
elétrica elevada, sem prejuízo na sua produtividade.
Estudando o crescimento e produção de biomassa em mudas de A. nummularia
sob diferentes níveis de salinidade da água de irrigação, Hussin et al. (2012) observaram
que o crescimento de todas as frações, expressas em peso fresco (g), das mudas foi
fortemente estimulado com o aumento da salinidade da água em relação ao tratamento
controle, sendo o máximo de crescimento obtido no nível de salinidade moderada (250
mol m-3
de NaCl). As mudas exibiram crescimento visível e continuaram a desenvolver
novas folhas mesmo no tratamento de maior salinidade (750 mol m-3
de NaCl), onde
seus pesos frescos foram ainda mais elevados em comparação às do controle, em
especial da parte aérea (caule e folhas).
2.4.2 Trocas gasosas
As plantas estão constantemente trocando gases com o meio através dos
estômatos, estruturas geralmente localizadas na superfície abaxial e ou adaxial da folha.
Os estômatos são estruturas porosas constituídas por um grupo de células que, através
de alterações em sua turgescência, abrem ou fecham o poro através do qual as trocas
gasosas podem ocorrer (LARCHER, 2006; TAIZ & ZEIGER, 2013).
As trocas gasosas estão intimamente ligadas às condições ambientais, portanto, o
acúmulo de sais no solo, associado ao consequente estresse osmótico na zona da raiz,
reduz a disponibilidade de água para os vegetais e pode, em consequência, afetar as
trocas gasosas das plantas (BEZERRA et al., 2003).
Na raiz, o estresse osmótico pode resultar na biossíntese do fitormônio ABA, o
qual é translocado para a parte aérea da planta, via xilema, onde é acumulado e
redistribuído intracelularmente nas células-guarda. Nestas células, o ABA provoca o
fechamento estomático, o que reduz a perda de água pela epiderme foliar (VIEIRA et
al., 2010). Ao reduzir a transpiração, o fechamento estomático mediado por ABA, limita
a difusão de CO2 para o cloroplasto, alterando a fotoquímica e o metabolismo de
carbono. Logo, em curto prazo, o fechamento dos estômatos é o principal fator limitante
da fotossíntese (GREENWAY & MUNNS, 1980).
12
Quanto à restrição da difusão do CO2 com o fechamento estomático, no início do
estresse a concentração de CO2 dentro da folha (Ci) primeiramente declina, mas, se o
estresse torna-se mais severo, Ci aumenta (OHASHI et al., 2006). Segundo Flexas e
Medrano (2002), a redução da Ci confirma a predominância da limitação estomática em
restrição à assimilação fotossintética na primeira fase da perda de água, sem afetar
reações no cloroplasto. Contudo, o aumento do estresse , quando Ci aumenta, indica
predominância de limitações não-estomáticas.
Por meio da regulação estomática realiza-se também a regulação da transpiração,
a qual tem um significado importante no controle do acúmulo de sal para a parte aérea,
uma vez que o transporte de sal ocorre principalmente via fluxo transpiratório
(ROBINSON et al., 1997; MUNNS, 2002). Os sais carregados pelo fluxo de
transpiração são depositados nas folhas e com a evaporação da água, a concentração de
sais gradualmente aumenta, por isso são maiores nas folhas mais velhas do que nas mais
jovens (MUNNS, 2002).
Assim, o excesso de Na+ e, sobretudo, um excesso de Cl
- no protoplasma,
ocasionam distúrbios em relação ao balanço iônico (K+ e Ca
2+ em relação ao Na
+), bem
como os efeitos específicos destes íons sobre as enzimas e membranas (FLORES,
1990).
Em condições não salinas, o citossol das células de plantas não halófitas contem
cerca de 1,0 a 3,0 dag kg-1
de K+ e 0,01 a 0,1 dag kg
-1 de Na
+, um ambiente iônico no
qual muitas enzimas alcançam o seu ótimo. Os efeitos de toxicidade iônica ocorrem,
quando as concentrações de íons prejudiciais, particularmente Na+, Cl
- ou SO4
-2,
acumulam-se nas células. Uma alta relação Na+/K
+ bem como a concentração elevada
de sais totais inativam as enzimas e inibem a síntese protéica (TAIZ & ZEIGER, 2013).
Nesse contexto, em longo prazo, o excesso de íons tóxicos no mesófilo pode
inibir a fotossíntese por meio de mecanismos não-estomáticos, pelo efeito dos sais nos
cloroplastos, devido à toxidez causada pelo excesso de Na+ e Cl
- nos tecidos foliares das
plantas, reduzindo o conteúdo total de clorofila, o transporte de elétrons nos
cloroplastos e, consequentemente, causando um decréscimo na eficiência quântica
máxima (PARIDA; DAS; MITTRA, 2004; ASSIS JÚNIOR et al., 2007; TAIZ &
ZEIGER, 2013).
Assim, como nas plantas não halófitas, segundo Silveira et al. (2010), nas
halófitas sob condições de elevadas concentrações de Na+ as concentrações de K
+ são
geralmente diminuídas devido ao mecanismo de competição ou antagonismo entre eles.
13
Apesar de seus efeitos tóxicos, quando em altas concentrações, para a maioria
das espécies vegetais, o Na+ pode promover efeitos benéficos ao crescimento e
desenvolvimento vegetal de diversas espécies com diferentes metabolismos (EL-
SHELLH, et al., 1967; HYLTON, et al., 1967; DRAYCOTT & DURRANT, 1976),
como as do gênero Atriplex, onde o Na+ é considerado um nutriente essencial para estas
espécies, que são halófitas (FLOWERS, 1977).
Os efeitos benéficos do Na+ têm sido reportados para as espécies da família
Chenopodiaceae, e relacionados com o seu hábito ecológico de espécies ruderais ou
halófitas (DESPLANQUE et al. 1999), capazes de mostrar taxas de crescimento
significativas e flexibilidade fisiológica em resposta a rápidas mudanças ambientais.
Um grupo que tem recebido uma atenção particulamente detalhada no campo da
fisiologia é o das espécies do gênero Atriplex, erva-sal, espécies que metabolicamente
possuem a via fotossintética C4 (KRONZUCKER et al., 2013).
O metabolismo fotossintético C4 é caracterizado por uma série de adaptações
anatômicas e bioquímicas capazes de concentrar CO2 ao redor do sítio de carboxilação
da rubisco (VON CAEMMERER & FURBANK, 2003). Plantas que apresentam
fotorrespiração reduzida por mecanismos de concentração de CO2 no sítio de
carboxilação da rubisco também apresentam aumento na eficiência do uso da água e do
uso de nutrientes (VON CAEMMERER & FURBANK, 2003; SAGE, 2004). Essa
vantagem está relacionada ao fato do metabolismo C4 ser menos dependente de altas
concentrações de CO2, com isso, as plantas com essa via, em ambientes áridos ou
salinos, podem reduzir a abertura dos estômatos sem grandes perdas metabólicas, e,
portanto, diminuir as taxas de transpiração (SAGE, 2004).
A maioria das espécies que utilizam as rotas C4 de fixação de carbono requer
íons Na+, por estar envolvido na transferência de metabólitos entre os cloroplastos das
células do mesófilo e da bainha vascular das plantas (KORNDORFER, 2007). Desta
forma, o sódio é fundamental para a entrada de piruvato nas células do mesofilo
(parênquima radiado), onde ele atua na regeneração do fosfoenolpiruvato (PEP) que é o
substrato da enzima PEPCase (fosfoenolpiruvato carboxilase), que por sua vez, atua na
primeira etapa da via C4, a fixação do carbono (TAIZ & ZEIGER, 2013).
Estudando as trocas gasosas de mudas de Atriplex nummularia submetidas a
diferentes níveis de salinidade da água de irrigação, Hussin et al. (2012) observaram que
o aumento gradual da salinidade da água aumentou em oito vezes a resistência
estomática nas mudas do mais alto nível de salinidade (750 mol m-3
de NaCl)
14
comparadas às do tratamento controle. Como consequência, a proporção entre a
concentração de CO2 interna e externa (Ci/Ca) foi nitidamente reduzida do tratamento
controle para o de mais alto nível de salinidade, sendo este mesmo comportamento
observado para a assimilação fotossintética de CO2.
Estes autores também verificaram uma correlação do aumento da resistência
estomática com a redução significativa nas taxas de transpiração, que atingiram um
mínimo no tratamento de mais alto nível de salinidade. A redução das taxas de
transpiração foi muito maior que a de fotossíntese, o que levou à melhor eficiência do
uso da água com o aumento da salinidade da água.
2.4.3 Pigmentos fotossintéticos
As clorofilas são os principais pigmentos cloroplastídicos que dão às plantas a
sua cor verde característica (LARCHER, 2006) e os responsáveis pela conversão da
radiação luminosa em energia, sob a forma de ATP e NADPH, sendo, portanto, também
conhecidos como pigmentos fotossintéticos (TAIZ & ZEIGER, 2013).
Dentre os pigmentos fotossintéticos, as clorofilas (Chl a e Chl b) e os
carotenoides (carotenos e xantofilas) são os mais abundantes pigmentos biológicos
existentes no planeta. As clorofilas a e b se encontram na natureza, em uma proporção
de 3:1, diferindo nos substituintes de carbono, e localizam-se nos cloroplastos, sendo
esta organela o continente da fotossíntese, isto é, onde ocorrem as duas reações
importantes: a fotoquímica, nas membranas dos tilacóides e a bioquímica, no estroma
do cloroplasto (STREIT et al., 2005; TAIZ & ZEIGER, 2013).
Por estas razões, as clorofilas são estreitamente relacionadas com a eficiência
fotossintética das plantas e, consequentemente, ao seu crescimento e adaptabilidade a
diferentes ambientes, sendo constantemente sintetizadas e destruídas, cujos processos
são influenciados por fatores internos e externos às plantas (TAIZ & ZEIGER, 2013).
Sob condições de estresse, as plantas podem sofrer mudanças no conteúdo dos
pigmentos fotossintéticos, clorofila a, clorofila b e clorofila total, através da indução de
mecanismos bioquímicos e estruturais de resistência nas plantas. A síntese de
compostos, como as Espécies Reativas de Oxigênio (EROs), resulta em mudanças na
translocação do carbono e do nitrogênio e, com isso, alterações no sistema fotossintético
(ALDEA et al., 2006).
Todo estresse ambiental pode acarretar estresse oxidativo, resultado do acúmulo
de espécies reativas e citotóxicas de oxigênio (O2-, H2O2, OH). No entanto, as plantas
15
possuem um mecanismo de defesa antioxidativo que atua mediante a ativação de um
sistema enzimático e que inclui a peroxidase do ascorbato, a catalase e a peroxidase.
Desta maneira, é frequente o aumento da atividade de uma ou mais enzimas do sistema
antioxidativo, em função do incremento da salinidade, as quais catalisam a
decomposição do H₂O₂, minimizando os seus efeitos deletérios sobre a célula e suas
estruturas (MITTLER, 2002; AGARWAL & PANDEI, 2004; WILLADINO et al.,
2011).
Os pigmentos foliares podem ser utilizados como parâmetros indicativos de
estresse salino nas plantas. Segundo Silveira et al. (2010), a redução na biossíntese de
clorofilas também pode ser uma resposta aclimatativa ao estresse no sentido de
economia de energia e menor captação de energia luminosa, para evitar estresse foto-
oxidativo, e não um efeito danoso em si.
Contudo, enquanto alguns autores registram redução dos teores de clorofila em
plantas submetidas ao estresse salino, outros registram incrementos dos mesmos como
resposta ao estresse salino (PARIDA & DAS, 2005). Para GARCÍA-VALENZUELA et
al. (2005), o incremento no conteúdo de clorofila em função do estresse salino pode ser
resultado do desenvolvimento do cloroplasto (aumento no número de tilacóides) ou do
aumento no número de cloroplastos sugerindo a ativação de um mecanismo de proteção
ao aparato fotossintético.
Araújo et al. (2006), estudando os efeitos do estresse salino no crescimento de
Atriplex nummularia cultivada em níveis crescentes de NaCl, observaram uma
diminuição na concentração de clorofilas a e b com o aumento dos níveis de salinidade
da solução de irrigação.
2.4.4 Solutos compatíveis (ajuste osmótico)
Um dos mecanismos utilizados pelas plantas para tolerar o efeito da salinidade é
a acumulação de compostos que minimizem o desbalanço iônico e osmótico (NAIDU,
2003; ZHU, 2003). Dessa maneira, as plantas reduzem o potencial osmótico de suas
células ao acumular íons do meio externo, ou pela mobilização de seus próprios
constituintes orgânicos, sendo tal processo denominado de ajustamento osmótico ou
osmorregulação (YAMAGUCHI & BLUMWALD, 2005).
Muitas das plantas que toleram o efeito do estresse salino fazem o ajustamento
osmótico através da síntese de compostos orgânicos, conhecidos como solutos
16
compatíveis (LACERDA et al., 2003). Os compostos que se acumulam mais
frequentemente são: a sacarose, prolina e glicina betaína (ESTEVES & SUZUKI, 2008).
Os solutos orgânicos além de atuarem na homeostase iônica e na estabilização
de algumas macromoléculas e organelas, favorecem a manutenção da integridade da
membrana (BOHNERT & SHEN, 1999; BRAY et al., 2000). A compatibilidade dos
solutos orgânicos com as funções metabólicas da célula faz com que esses sejam
acumulados no citosol e juntamente com a acumulação de íons no vacúolo, suscita o
processo de estabilização dos potenciais hídricos entre o ambiente celular externo, o
citosol e o vacúolo, de onde se deriva o ajustamento osmótico (PRISCO & GOMES
FILHO, 2010).
Existe grande variação entre diferentes espécies de plantas na capacidade de
ajustamento osmótico e isso deve ser considerado ao se medir a habilidade da espécie
em suportar determinado estresse (MENESES et al., 2006). A maioria das plantas
cultivadas pertence ao grupo das glicófitas, que apresentam reduzido desenvolvimento
em ambientes salinos. Nas glicófitas, a compartimentalização de íons inorgânicos ocorre
no vacúolo e a acumulação de solutos orgânicos compatíveis no citoplasma, o que
mantém a estabilidade entre os diversos compartimentos da célula (MUNNS, 2002).
Nas halófitas, o ajustamento osmótico também ocorre, porém de forma mais
eficiente que nas glicófitas (HASEGAWA et al. 2000). Muitas regulam o turgor pela
acumulação de NaCl, para alcançar concentrações mais elevadas do que aquela no meio
salino. Em plantas do gênero Atriplex, a acumulação de íons durante o ajustamento
osmótico das folhas, parece ocorrer principalmente nos vacúolos e estruturas da
superfície das folhas, onde os íons salinos são impedidos de entrar em contato com
enzimas citosólicas e de organelas. Dessa maneira, a compartimentalização de íons
salinos (Na+ e o Cl
-) nos vacúolos somente pode ser realizada se o Na
+ e o Cl
- forem
transportados ativamente para dentro dos vacúolos e se a permeabilidade do tonoplasto
para esses íons for suficiente para sustentar o gradiente de concentração iônica e o
extenso gasto de energia (MAATHIUS et al., 1992).
Silveira et al. (2009) observaram que os íons Na+ e Cl
- são os solutos mais
importantes no ajustamento osmótico de folhas e raízes de Atriplex nummularia, e que
K+ tem sua contribuição diminuída intensamente pela salinidade.
Em outro estudo com Atriplex nummularia cultivada em solo salino sódico sob
diferentes potenciais hídricos, observou-se que as folhas exibiram um ajustamento
osmótico mais proeminente do que nas raízes. Além disso, concluiu-se também que os
17
íons Na+ e Cl
- são os principais componentes para o ajuste osmótico, em geral, tanto em
folhas estressadas pelos sais ou nas folhas não estressadas, mas nas raízes não
estressadas o K+ é o componente principal (SOUZA et al., 2012).
A glicina betaína é praticamente ausente em algumas espécies de culturas
importantes tais como o arroz, tomate, mas acumula em quantidades elevadas sob
condições de estresse hídrico ou salino em plantas pertencentes à família de
Chenopodiaceae (WYN JONES & STOREY, 1981; MCCUE & HANSON, 1990). Este
é especialmente o caso do gênero Atriplex.
Silveira et al (2009) também observaram um aumento significativo nas
concentrações de glicina betaína nos tecidos de A. nummularia em função do
incremento nos níveis de NaCl em solução de irrigação. Apesar da forma de acúmulo da
glicina betaína ter sido semelhante entre as folhas e raízes, as concentrações obtidas nas
folhas foram 6 vezes maiores do que as encontradas nas raízes, cujo aumento foi de 84
para 138 mmol kg-1
quando do aumento da salinidade (de 0 para 300mM de NaCl). Da
mesma maneira, o padrão de acúmulo de prolina nas folhas e raízes também foi
semelhante, entretanto, sua concentração decresceu até 300 mM de NaCl e depois
aumentou registrando a maior concentração de 0,67 mmol kg-1
em 600 mM de NaCl nas
folhas.
Muitos estudos com relação ao potencial fitorremediador da halófita Atriplex
nummularia cultivada em solos afetados por sais, em casa de vegetação ou em campo,
têm sido divulgados (ARAÚJO et al., 2005; AZEVEDO et al., 2005; LEAL et al., 2008;
SOUZA et al., 2010; SOUZA et al., 2011; SANTOS et al., 2013). No entanto, ainda é
pequeno o número de pesquisas mais recentes que abordem os mecanismos fisiológicos
e bioquímicos utilizados pela espécie sob estresse salino, em especial dados sobre as
trocas gasosas e o ajustamento osmótico.
18
3. ARTIGO 1
Submetido para: Pesquisa Agropecuária Brasileira – A2
Respostas ecofisiológicas e bioquímicas da erva-sal
submetida a níveis crescentes de salinidade
Naiara Araújo da Costa(1)
, Luis Fernando Ganassali de Oliveira Júnior(1)
e Alceu Pedrotti(1)
(1) Universidade Federal de Sergipe (UFS), Departamento de Engenharia Agronômica,
Cidade Universitária Prof. José Aloísio de Campos, Avenida Marechal Rondon, s/n,
Bairro Jardim Rosa Elze, CEP 49100-000, São Cristóvão, SE. E-mail:
[email protected], [email protected], [email protected]
Resumo - A erva-sal, uma halófita reconhecidamente tolerante ao estresse salino,
constitui um excelente material para a identificação de mecanismos fisiológicos e
bioquímicos envolvidos na sua resistência à salinidade. O objetivo deste trabalho foi
avaliar as respostas ecofisiológicas e bioquímicas de plantas de erva-sal cultivadas em
vasos mantidos em casa de vegetação e irrigadas a cada dois dias nas concentrações 0,
150, 300, 450 e 600 mM de NaCl. A biometria (altura e diâmetro do caule), trocas
gasosas (assimiliação fotossintética de CO2, condutância estomática, concentração
interna de carbono, transpiração e déficit de pressão de vapor entre a folha e o ar), teor
relativo de clorofilas e de prolina nas folhas foram mensurados a cada quinze dias,
durante 45 dias. As plantas apresentaram estímulo do crescimento principalmente nos
níveis 0, 150 e 300 mM de NaCl. Quanto às trocas gasosas as plantas apresentaram uma
variação na regulação estomática imprimindo um aumento da transpiração foliar. A
salinidade não alterou significativamente os teores de clorofilas, mas induziu um
19
incremento nos teores de prolina em todos os níveis de NaCl. A erva-sal mostra boa
capacidade de manutenção do crescimento e exibe acúmulo de prolina, o que evidencia
uma possível ocorrência de ajustamento osmótico.
Termos para indexação: Atriplex nummularia, halófita, estresse salino, trocas gasosas,
prolina.
Ecophysiological and biochemical responses of saltbush
under increasing levels salinity
Abstract – The saltbush, is halophyte recognizably tolerant to salt stress, is an excellent
material for identification of physiological and biochemical mechanisms involved in its
resistance to salinity. The objective of this study was to evaluate the ecophysiological
and biochemical responses of plants saltbush grown in pots kept in a greenhouse and
irrigated every two days at concentrations of 0, 150, 300, 450 and 600 mM NaCl.
Biometrics (height and stem diameter), gas exchange (photosynthetic assimilation of
CO2, stomatal conductance, internal carbon concentration, transpiration and vapor
pressure deficit between leaf and air) , relative content of chlorophyll and proline in
leaves were measured every two weeks for 45 days. The plants showed growth
stimulation primarily levels of 0, 150 and 300 mM NaCl. As for gas exchange plants
showed a variation in stomatal regulation printing increased leaf transpiration. Salinity
did not significantly alter the levels of chlorophyll, but induced an increase in proline
content at all levels of NaCl. The saltbush shows good ability to maintain growth and
proline accumulation displays, which shows a possible occurrence of osmotic
adjustment.
Index terms: Atriplex nummularia, halophyte, salt stress, gas exchange, proline.
20
Introdução
As halófitas são as únicas plantas que conseguem viver em solos com alta
concentração de sais (Taiz & Zeiger, 2013). As espécies do gênero Atriplex são
consideradas halófitas autênticas, pois caracterizam-se pela elevada tolerância a seca e
salinidade do solo, conseguindo completar seu ciclo de vida nestes ambientes (Porto et
al., 2000). A Atriplex nummularia Lindl., vulgarmente chamada de erva-sal, é uma
halófita reconhecidamente tolerante ao estresse salino e hídrico, bem como produtora de
grande biomassa vegetal, capaz de extrair quantidades consideráveis de sais desses solos
(Porto et al., 2006; Leal et al., 2008; Souza, 2010).
A erva-sal é uma espécie com metabolismo C4 que ocorre naturalmente nas terras
salinas na região semiárida da Austrália, e tem sido estabelecida em solos agrícolas
afetados por sais para pastagem de gado (Barrett-Lennard et al., 2003). Foi introduzida
no Brasil na região Nordeste, na década de 30 por meio de pesquisas devido à sua
tolerância aos solos e às águas salinas e salobras (Obras, 1938), constituindo, portanto,
um material útil para a identificação de mecanismos fisiológicos envolvidos na
resistência ao estresse salino (Cabello-Hurtado & Ramos, 2004).
A salinidade pode inibir o crescimento da planta por vários fatores em curto e longo
prazo. Portanto, os efeitos em curto prazo incluem a redução no crescimento devido ao
efeito osmótico do sal, o que reduz a expansão celular. Os efeitos em longo prazo
incluem o estresse iônico devido à absorção excessiva de sal, levando a uma redução na
área foliar fotossintética disponível para a manutenção do crescimento (Munns, 2002).
Em ambos, a redução do crescimento é frequentemente acompanhada pela baixa
assimilação fotossintética de CO2, devido a limitações estomáticas e não estomáticas
(Silva et al, 2008). Porém, independente do tipo de limitação, a salinidade ainda pode
21
alterar a condutância estomática, a transpiração, a disponibilidade de CO2 nos sítios de
assimilação no cloroplasto e os pigmentos fotossintéticos (Parida & Das, 2005).
Um fator importante no mecanismo de tolerância ao sal é a capacidade das células de
plantas em ajustar-se osmoticamente e acumular solutos orgânicos como proteínas,
açúcares, aminoácidos livre, prolina, entre outros (Munns, 2002). Dentre estes, a prolina
é um aminoácido que tem a função de proteger as células dos processos de desnaturação
sob condições de estresse salino, auxiliando na homeostase iônica celular, preservação
da fotossíntese, estabilização de proteínas e membranas e remoção de radicais livres
(Azevedo Neto et al., 2009). Experimentos recentes têm evidenciado que o acúmulo
destes compostos depende da intensidade do estresse e da duração de exposição ao
estresse (Di Martino et al., 2003). Portanto, o objetivo deste trabalho foi avaliar as
respostas ecofisiológicas e bioquímicas de plantas de erva-sal sob níveis crescentes de
NaCl ao longo do tempo.
Material e Métodos
O experimento foi conduzido em casa de vegetação climatizada situada no Campus
da Universidade Federal de Sergipe (UFS), São Cristóvão-SE. Foram utilizadas plantas
de erva-sal com 40 dias de idade, provenientes do Instituto Agronômico de Pernambuco
(IPA), Recife-PE, produzidas por estaquia em sacos de polietileno de 15 x 25 cm com
substrato composto por uma mistura de terra de subsolo e matéria orgânica em
proporção 3:1. As plantas foram transplantadas para vasos de polipropileno de 4 L de
capacidade (uma planta por vaso), preenchidos com aproximadamente 3,80 kg de solo,
proveniente do município de Carmópolis-SE. O solo foi coletado a uma profundidade
de 0,0 - 0,20 m do perfil e sua caracterização química foi determinada conforme
metodologia recomendada pela Embrapa (1997), realizada pelo Laboratório de Análises
de Solo da Universidade Federal de Lavras e correspondeu a: Fósforo 5,4 mg dm-3
;
22
Potássio 76,00 mg dm-3
; Cálcio trocável 14,18 cmolc dm-3
; Magnésio trocável 10,85
cmolc dm-3
; Alumínio trocável 0,10 cmolc dm-3
; Hidrogênio+Alumínio 7,87 cmolc dm-3
;
pH 4,9; Matéria orgânica 3,14 dag kg-1
; Soma de bases trocáveis 25,22 cmolc dm-3
;
Capacidade de Troca Catiônica 33,09 cmolc dm-3
; Saturação por bases 76,23 cmolc dm-
3. Foi realizada adubação no momento do transplante das plantas com 1,39 g de uréia,
3,13 g de superfosfato simples e 1,08 g de cloreto de potássio, por vaso.
No início da instalação do experimento determinou-se o volume de água necessária
para o solo atingir a capacidade de campo (CC), sendo o mesmo aplicado em cada rega
de maneira a manter a umidade do solo em torno de 70% da sua CC. As plantas foram
submetidas a um período de aclimatação (30 dias), no qual foram irrigadas de dois em
dois dias com água potável através da pesagem diária dos vasos. Após este período foi
imposto um período de estresse no qual as plantas de todos os tratamentos foram
irrigadas com soluções com 0, 150, 300, 450 e 600 mM de NaCl por 45 dias. Os valores
médios de condutividade elétrica (a 25 ºC) das soluções de irrigação foram 7,45 µS cm-
1, 12,11 mS cm
-1, 16,36 mS cm
-1, 22,1 mS cm
-1 e 28,5 mS cm
-1, respectivamente.
A cada quinze dias, a altura (cm) e o diâmetro do caule (mm) das plantas foram
mensurados utilizando-se régua graduada e paquímetro digital.
As trocas gasosas foram mensuradas utilizando-se um analisador de gás a
infravermelho IRGA (LI-COR Nebrasca, USA) modelo LI-6400xt, com fluxo de ar de
300 mL min-1
e fonte de luz acoplada de 1500 µmol m-2
s-1
sendo feitas em folhas
completamente expandidas, localizadas no terço superior da muda. As medições
ocorreram quinzenalmente entre 8 e 9 horas, com umidade relativa e temperatura do ar
do ambiente. Os dados obtidos de trocas gasosas foram: assimilação fotossintética de
CO2 (A), condutância estomática (gS), transpiração (E), déficit de pressão de vapor entre
a folha e o ar (DPVfolha-ar) e concentração interna de carbono (Ci).
23
Para a determinação de clorofilas a, b e total foi utilizado um método não destrutivo,
através do medidor de clorofila Clorofilog (Falker), que permitiu estimativa do teor de
clorofila na folha. As medições foram realizadas no término das análises de trocas
gasosas, sendo feitas na porção mediana da folha localizada no terço superior da muda.
Quinzenalmente também foram coletadas amostras de folhas do terço superior das
plantas para determinação de prolina livre, segundo metodologia descrita por Bates et
al. (1973). Como referência, utilizou-se curva padrão com concentrações de 0,0 a 9,0
mmol L-1
de D-prolina p.a., e os valores foram expressos em µmol g‑1 de MF.
Os tratamentos foram dispostos em delineamento experimental inteiramente
casualizado, em arranjo fatorial 5 x 4, sendo cinco níveis de salinidade (0, 150, 300, 450
e 600 mM de NaCl) e quatro períodos de avaliações (0, 15, 30 e 45 dias após aplicação
dos tratamentos), com cinco repetições. Os dados foram submetidos à análise de
variância, pelo teste F, e análise de regressão.
Resultados e Discussão
A altura das plantas foi afetada pelo aumento dos níveis de NaCl na água de irrigação
ao longo do tempo de exposição aos tratamentos salinos (Fig. 1). A equação de
regressão que melhor se ajustou aos dados de altura em função do tempo foi a linear (p
< 0,01) para os níveis 0, 150 e 300 mM de NaCl, os quais apresentaram uma tendência
de aumento, com acréscimos relativos de 38,41, 29,69 e 24,63%, respectivamente, em
relação ao início do experimento. As plantas submetidas aos níveis 450 e 600 mM de
NaCl também mostraram uma tendência de aumento da altura, no entanto, as plantas
mostraram um incremento não significativo.
24
y (0) = 0,4863x + 37,154 (R² = 0,9598**)y (150) = 0,3787x + 41,7 (R² = 0,9888**)
y (300) = 0,3371x + 47,296 (R² = 0,9702**)y (450) = 0,1464x + 36,396 (R² = 0,9295 ns)
y (600) = 0,1684x + 47,796 (R² = 0,9101 ns)
30
35
40
45
50
55
60
65
0 15 30 45
Alt
ura
(cm
)
Dias após estresse
0 mM NaCl 150 mM NaCl 300 mM NaCl 450 mM NaCl 600 mM NaCl
Figura 1. Altura de plantas de erva-sal cultivadas sob diferentes níveis de NaCl em
função do tempo de imposição do estresse salino (dias). * e **- 5 e 1% de probabilidade
de erro, respectivamente; ns - não significativamente.
A variável diâmetro do caule das plantas também mostrou uma tendência de aumento
ao longo do tempo para todos os níveis de NaCl (Fig. 2), cuja salinidade afetou
linearmente (p < 0,01), com acréscimos de 72,64, 69,39 e 70,96% para os níveis 0, 150
e 300 mM de NaCl, respectivamente.
y (0) = 0,1066x + 2,7712 (R² = 0,8385**)y (150) = 0,098x + 2,938 (R² = 0,7867**)
y (300) = 0,1109x + 3,0852 (R² = 0,8122**)y (450) = 0,0792x + 2,4805 (R² = 0,7612**)
y (600) = 0,083x + 2,9492 (R² = 0,7138**)
1,01,52,02,53,03,54,04,55,05,56,06,57,07,58,0
0 15 30 45
Diâ
met
ro d
o c
au
le (m
m)
Dias após estresse0 mM NaCl 150 mM NaCl 300 mM NaCl 450 mM NaCl 600 mM NaCl
Figura 2. Diâmetro do caule de plantas de erva-sal cultivadas sob diferentes níveis de
NaCl em função do tempo de imposição do estresse salino (dias). * e **- 5 e 1% de
probabilidade de erro, respectivamente; ns - não significativamente.
25
As plantas submetidas aos níveis 450 e 600 mM de NaCl também seguiram a mesma
tendência, entretanto, foram as que apresentaram os menores valores médios de
diâmetro do caule em todo o intervalo experimental, provavelmente em função das
maiores concentrações de NaCl na água de irrigação.
De um modo geral, as plantas de erva-sal não mostraram uma redução na taxa de
crescimento ao longo do tempo de exposição aos tratamentos salinos, mas sim um
pequeno incremento de altura e diâmetro do caule em todos os níveis de salinidade. Este
comportamento demonstra que a espécie possui algum mecanismo de adaptação ou de
resistência à condição de salinidade imposta, o que pode ter proporcionado às plantas
manter a expansão celular mesmo em pequena proporção.
O crescimento limitado de plantas submetidas a níveis elevados de condutividade
elétrica deve-se ao efeito osmótico, no qual a alta concentração de sais no solo reduz a
capacidade da planta de absorver água, podendo induzir à condição de déficit hídrico. E
também ao efeito específico dos íons no interior da planta caracterizado pela redução do
crescimento em função do acúmulo de sais no interior das plantas (Munns et al., 2006).
Contudo, plantas com habilidade em tolerar a pressão osmótica mostram um aumento
na capacidade de manter o crescimento. As halófitas apresentam uma fisiologia
controversa aos efeitos provocados pela presença de sais no meio (Munns & Tester,
2008).
Araújo et al. (2006), trabalhando com plantas de A. nummularia cultivadas em níveis
crescentes de NaCl, relataram um estímulo do crescimento a medida que aumentava a
concentração dos íons Na+ e Cl
- na solução de irrigação até o nível de 300 mmol L
-1. E
observaram que, em concentrações acima deste, o crescimento é afetado negativamente
devido ao rompimento da coordenação do metabolismo da planta, com subsequente
redução no crescimento provocada pela quebra da homeostase celular.
26
Bazihizina et al. (2012), avaliando o crescimento de A. nummularia cultivada em
diferentes níveis de salinidade (10, 120, 230, 450 e 670 mM de NaCl), verificaram, após
21 dias de exposição aos tratamentos, um aumento no crescimento das plantas no
intervalo de 120 a 230 mM de NaCl. No entanto, em 450 mM o crescimento foi similar
ao das plantas expostas ao nível 10 mM de NaCl, e em 600 mM houve uma redução de
71% da taxa de extensão do caule em relação nível 10 mM de NaCl.
Observou-se padrão de resposta quadrático (p < 0,01) da assimilação fotossintética
de CO2 para todos os níveis de salinidade em função do aumento do tempo de
imposição dos tratamentos, alcançando valores mínimos de 4,20, 6,52 e 3,18 µmol m-2
s-
1 para os níveis 300, 450 e 600 mM de NaCl, respectivamente (Fig. 3).
y (0) = 0,0089x2 - 0,3979x + 17,289 (R² = 0,8685**)
y (150) = 0,017x2 - 0,8333x + 16,281 (R² = 0,9634**)
y (300) = 0,0245x2 - 1,0707x + 14,975 (R² = 0,9991**)
y (450) = 0,0232x2 - 1,0547x + 17,228 (R² = 0,9998**)
y (600) = 0,027x2 - 1,1921x + 15,652 (R² = 0,9937**)
0
5
10
15
20
0 15 30 45
A (
µm
ol
m-2
s-1)
Dias após estresse0 mM NaCl 150 mM NaCl 300 mM NaCl 450 mM NaCl 600 mM NaCl
Figura 3. Assimilação fotossintética de CO2 (A) em plantas de erva-sal sob diferentes
níveis de NaCl em função do tempo de imposição do estresse salino (dias). * e **- 5 e
1% de probabilidade de erro, respectivamente; ns - não significativamente.
No entanto, até os quinze dias houve uma diminuição acentuada para as plantas
submetidas a todos os níveis de salinidade seguida de um aumento, chegando a valores
médios próximos aos obtidos no período sem estresse, demonstrando boa capacidade de
adaptação às condições do presente estudo.
27
A condutância estomática (Fig. 4) mostrou uma variação maior para os níveis de
salinidade ao longo do período experimental, mas, assim como a assimilação
fotossintética de CO2, também apresentou uma leve tendência de aumento para todos os
níveis de NaCl. Para os níveis 450 e 600 mM, este aumento foi linear (p < 0,01),
enquanto que para os níveis 150 e 300 mM os efeitos do tempo de imposição dos
tratamentos foram quadrático (p < 0,01) e cúbico (p < 0,01), respectivamente. Os
valores médios obtidos aos 45 dias para os níveis 300, 450 e 600 mM de NaCl foram
0,41, 0,53 e 0,83 mol m-2
s-1
, respectivamente.
y (0) = 0,0082x + 0,2007 (R² = 0,8028**)
y (150) = 0,0007x2 - 0,0262x + 0,5717 (R² = 0,8498**)
y (300) = 6E-05x3 - 0,0038x2 + 0,0626x + 0,2949 (R² = 1**)
y (450) = 0,0068x + 0,358 (R² = 0,4134**)
y (600) = 0,0101x + 0,2993 (R² = 0,4797**)
0,1
0,2
0,3
0,4
0,5
0,6
0,7
0,8
0,9
0 15 30 45
gs
(mol
m-2
s-1)
Dias após estresse0 mM NaCl 150 mM NaCl 300 mM NaCl 450 mM NaCl 600 mM NaCl
Figura 4. Condutância estomática (gS) em plantas de erva-sal sob diferentes níveis de
NaCl em função do tempo de imposição do estresse salino (dias). * e **- 5 e 1% de
probabilidade de erro, respectivamente; ns - não significativamente.
As respostas dessas duas variáveis demonstram que as plantas de erva-sal neste
estudo, não mantiveram seus estômatos predominantemente fechados. Esse
comportamento pode sugerir uma possível adaptação das plantas para tentar manter uma
assimilação fotossintética favorável, mesmo nos maiores níveis de salinidade, onde há
limitações na absorção de água.
A primeira resposta da planta ao estresse hídrico induzido pela salinidade geralmente
é o fechamento estomático (Chaves et al., 2003). Alguns estudos já demonstraram que
28
plantas do gênero Atriplex submetidas à salinidade apresentaram decréscimos na
assimilação fotossintética de CO2 devido à redução na abertura estomática (Hassine et
al., 2008; Bazihizina et al., 2009).
A resposta estomática usualmente ocorre antes da inibição da fotossíntese e restringe
a disponibilidade de CO2 nos sítios de assimilação no cloroplasto. Esse mecanismo de
defesa é, provavelmente, o fator mais importante de controle da fixação do carbono.
Entretanto, limitações não estomáticas da fotossíntese têm sido atribuídas à redução na
eficiência de carboxilação, a qual pode ser causada pela acumulação de sais no
mesófilo, resultando em alterações na concentração intracelular de CO2 (Larcher, 2004).
A concentração interna de CO2 (Ci) apresentou uma resposta quadrática (p < 0,01)
para todos os níveis de NaCl ao longo do tempo (Fig. 5).
y (0) = -0,0814x2 + 7,3699x + 182,76 (R² = 0,9754**)
y (150) = -0,053x2 + 4,7079x + 270,52 (R² = 0,9532**)
y (300) = -0,1725x2 + 9,841x + 228,03 (R² = 0,8737**)
y (450) = -0,1703x2 + 10,177x + 222,72 (R² = 0,9818**)y (600) = -0,1985x2 + 12,439x + 199,78 (R² = 0,8776**)
150
200
250
300
350
400
450
0 15 30 45
Ci
(mm
ol m
²)
Dias após estresse0 mM NaCl 150 mM NaCl 300 mM NaCl 450 mM NaCl 600 mM NaCl
Figura 5. Concentração de carbono interno (Ci) em plantas de erva-sal sob diferentes
níveis de NaCl em função do tempo de imposição do estresse salino (dias). * e **- 5 e
1% de probabilidade de erro, respectivamente; ns - não significativamente.
Até os 15 dias houve uma tendência de aumento na Ci, cujos valores médios dos
níveis 300, 450 e 600 mM de NaCl foram 363,46, 347,47 e 378,72 mmol m2,
respectivamente. Após este aumento os valores médios mantiveram-se próximos até o
último período avaliado. A diminuição na assimilação de CO2 nos primeiros quinze dias
29
coincidiu com o aumento na concentração interna de carbono, demonstrando que neste
mesmo período avaliado pode ter ocorrido uma inibição da fixação do carbono
fotossintético. Já a pequena diminuição com os valores aproximados de Ci estão em
conformidade com a manutenção da assimilação fotossintética de CO2 até o último dia
avaliado, sugerido como o período de adaptação ao estresse imposto.
Segundo Machado et al. (2009), a Ci reflete a disponibilidade de substrato para a
fotossíntese, podendo indicar se o fechamento estomático está restringindo a atividade
fotossintética ou não. Logo, o decréscimo em Ci poderia acarretar queda na assimilação
fotossintética devido à redução na concentração de CO2 para atividade da rubisco.
Entretanto, menores valores de Ci também estimulam a abertura dos estômatos
permitindo maior influxo de CO2 para a cavidade subestomática, o que tende a um
equilíbrio entre consumo e entrada de CO2, mantendo Ci aproximadamente constante.
A transpiração, assim como a condutância estomática, mostrou variação para os
níveis de salinidade ao longo do tempo, mostrando uma pequena tendência de aumento
(Fig. 6). A transpiração seguiu modelo de resposta quadrática para os níveis 150 e 450
mM de NaCl, com pequeno aumento a partir de 30 dias. Já para os níveis 300 e 600 mM
obtiveram-se modelos de resposta cúbica e linear, respectivamente, onde ambos também
mostraram uma pequena tendência de aumento. Portanto, pode-se inferir que os
tratamentos salinos não causaram um estresse severo nas plantas, de modo que os sais
possam ter estimulado a abrir mais os estômatos, o que resultou, consequentemente, em
um aumento da transpiração.
A transpiração foliar influencia no processo de absorção e distribuição de água e sais
minerais para a parte aérea, além de contribuir para o resfriamento da planta, em
especial da folha, devido ao consumo de energia pela vaporização da água (Luttge,
1997).
30
y (0) = 0,04x + 4,1684 (R² = 0,3802**)
y (150) = 0,0051x2 - 0,2321x + 8,1804 (R² = 0,7842**)
y (300) = 0,0005x3 - 0,0371x2 + 0,5728x + 5,4228 (R² = 1**)
y (450) = 0,0022x2 - 0,1015x + 6,3161 (R² = 0,1472*)
y (600) = 0,0482x + 5,2749 (R² = 0,1885**)
2
3
4
5
6
7
8
9
0 15 30 45
E (
mm
ol
m-2
s-1)
Dias após estresse0 mM NaCl 150 mM NaCl 300 mM NaCl 450 mM de NaCl 600 mM NaCl
Figura 6. Transpiração (E) em plantas de erva-sal sob diferentes níveis de NaCl em
função do tempo de imposição do estresse salino (dias). * e **- 5 e 1% de probabilidade
de erro, respectivamente; ns - não significativamente.
Desta forma, o excesso de sais provocado pela aplicação das soluções salinas pode
ter promovido um aumento na transpiração das plantas devido à resultante diminuição
do potencial osmótico do solo. Pois, de acordo com Chen e Jiang (2010), tal fato pode
ser explicado pela necessidade de uma energia maior por parte da planta, a exemplo do
ajustamento osmótico, para gerar potenciais mais negativos que o encontrado nos solos
para absorção de água. Tais gastos de energia envolvem uma transpiração maior por
parte da planta quanto maior é a salinidade do solo.
O déficit de pressão de vapor entre a folha e o ar (DPVfolha-ar) mostrou uma tendência
de decréscimo linear (p < 0,01) para todos os níveis de salinidade ao longo do tempo
(Fig. 7). Aos 45 dias foram observados valores médios de 1,44, 1,34 e 1,12 KPa para os
níveis 300, 450 e 600 mM de NaCl, respectivamente.
Tem sido verificado que o aumento do déficit de pressão de vapor entre a folha e o
ar, quando a planta se encontra sob estresse hídrico/salino, reduz o fluxo de vapor de
água do interior da câmara sub-estomática para a atmosfera, causando uma redução na
condutância estomática e na transpiração (Thomas & Gausling, 2000). Entretanto, no
31
presente estudo, a diminuição no DPVfolha-ar ao longo do tempo de imposição dos
tratamentos salinos parece ter favorecido as plantas de erva-sal em manter uma pequena
abertura estomática e taxas transpiratórias em níveis compatíveis com as condições de
salinidade em que foram expostas.
y (0) = -0,0179x + 1,8744 (R² = 0,9992**)
y (150) = -0,0091x + 1,6683 (R² = 0,5348**)
y (300) = -0,0122x + 1,9653 (R² = 0,483**)
y (450) = -0,017x + 1,9952 (R² = 0,8946**)
y (600) = -0,0184x + 1,985 (R² = 0,5332**)
1,0
1,2
1,4
1,6
1,8
2,0
2,2
2,4
0 15 30 45
DP
V (
KP
a)
Dias após estresse
0 mM NaCl 150 mM NaCl 300 mM NaCl 450 mM NaCl 600 mM NaCl
Figura 7. Déficit de pressão de vapor entre a folha e o ar (DPVfolha-ar) em plantas de
erva-sal sob diferentes níveis de NaCl em função do tempo de imposição do estresse
salino (dias). * e **- 5 e 1% de probabilidade de erro, respectivamente; ns - não
significativamente.
Os teores relativos de clorofila a em todos os níveis de NaCl não diferiram (p < 0,05)
ao longo do tempo, porém mostraram uma pequena tendência de diminuição para os
níveis 450 e 600 mM de NaCl a partir dos trinta dias (Fig. 8A). Já os teores relativos de
clorofila b mostraram uma tendência de aumento em função do tempo de imposição do
estresse para os níveis 150 e 450 mM de NaCl (Fig. 8B). Não houve influência
significativa do tempo de imposição dos diferentes níveis de salinidade nos índices de
clorofila a e b, mas houve uma pequena tendência de aumento no teor de clorofila b no
último período avaliado, o qual pode estar associado a algum mecanismo de tolerância
da espécie à salinidade com foco a manter sua capacidade fotossintética favorável a seu
crescimento durante o período de estresse. De acordo com Jamil et al. (2007), a
32
salinidade reduz o teor de clorofila em plantas sensíveis e aumenta em plantas tolerantes
ao sal.
y (0) = -0,0589x + 24,016 (R² = 0,3416 ns)
y (150) = 0,0768x + 24,612 (R² = 0,3953 ns)
y (300) = 0,0315x + 25,082 (R² = 0,2584 ns)
y (450) = -0,0085x2 + 0,3603x + 26,564 (R² = 0,9975 ns)
y (600) = -0,0023x2 + 0,0482x + 25,333 (R² = 0,2256 ns)
17
19
21
23
25
27
29
31
33
0 15 30 45
Ch
la
Dias após estresse0 mM NaCl 150 mM NaCl 300 mM NaCl 450 mM NaCl 600 mM NaCl
A
y (0) = -0,0011x2 + 0,0469x + 8,564 (R² = 0,301 ns)
y (150) = 0,1416x + 10,774 (R² = 0,8161 ns)
y (300) = 0,0455x + 10,352 (R² = 0,7251 ns)
y (450) = 0,1339x + 11,908 (R² = 0,7826 ns)
y (600) = 0,0471x + 11,266 (R² = 0,3011 ns)
6
8
10
12
14
16
18
20
0 15 30 45
Ch
l b
Dias após estresse0 mM NaCl 150 mM NaCl 300 mM NaCl 450 mM NaCl 600 mM NaCl
B
Figura 8. Estimativas do teor de Clorofila a (A) e Clorofila b (B) em plantas de erva-sal
sob diferentes níveis de NaCl em função do tempo de imposição do estresse salino
(dias). * e **- 5 e 1% de probabilidade de erro, respectivamente; ns - não
significativamente.
A clorofila b, considerada um pigmento acessório, auxilia na absorção de luz e na
transferência de energia radiante para os sítios localizados sobre as membranas dos
tilacóides, os centros de reação, para que ocorra o primeiro estágio do processo
fotossintético pela clorofila a (Taiz & Zeiger, 2013). De acordo com Graciano et al.
(2011), incremento nos índices de clorofila com o aumento da salinidade pode ser
33
relacionado como um mecanismo compensatório para manter o crescimento e produção
ao possibilitar o aumento da eficiência fotossintética através da melhor absorção de luz
pelos cloroplastos.
Os teores de clorofila total (Fig. 9 A) seguiram a mesma tendência apresentada para a
clorofila b, com os maiores valores encontrados nas plantas dos níveis 150 e 450 mM de
NaCl.
y (0) = -0,06x + 32,82 (R² = 0,2745 ns)
y (150) = 0,2184x + 35,386 (R² = 0,7100 ns)
y (300) = 0,0769x + 35,434 (R² = 0,477 ns)
y (450) = 0,1101x + 40,392 (R² = 0,3771 ns)
y (600) = -0,0052x2 + 0,2263x + 35,944 (R² = 0,1365 ns)
25
30
35
40
45
50
0 15 30 45
Ch
l to
tal
Dias após estresse
0 mM NaCl 150 mM 300 mM 450 mM NaCl 600 mM NaCl
A
y (0) = -0,0011x2 + 0,0482x + 2,5679 (R² = 0,3216 ns)
y (150) = -0,0125x + 2,2775 (R² = 0,6426 ns)
y (300) = -0,0132x + 2,8248 (R² = 0,3968 ns)
y (450) = -0,0205x + 2,4986 (R² = 0,8200 ns)
y (600) = -0,0159x + 2,5102 (R² = 0,9665 ns)
1,0
1,5
2,0
2,5
3,0
3,5
4,0
0 15 30 45
Ch
l a /
Ch
l b
Dias após estresse
0 mM NaCl 150 mM NaCl 300 mM NaCl 450 mM NaCl 600 mM NaCl
B
Figura 9. Estimativas do teor de Clorofila total (A) e Relação Clor a/Clor b (B) em
plantas de erva-sal sob diferentes níveis de NaCl em função do tempo de imposição do
estresse salino (dias). * e **- 5 e 1% de probabilidade de erro, respectivamente; ns - não
significativamente.
34
Os teores encontrados para os pigmentos fotossintetizantes não gerou efeito
significativo (p < 0,05) na relação clor a/clor b, porém observou-se uma tendência de
diminuição desta relação, seguindo modelo quadrático para o nível 300 mM de NaCl e
modelo linear para os demais níveis (Fig. 9B). Mesmo que o aumento no tempo de
aplicação dos tratamentos salinos tenha promovido uma pequena diminuição da relação
Clor a/Clor b, observou-se que a clorofila a esteve presente em concentrações maiores
nas plantas de todos os níveis de NaCl, durante o período experimental, próximo a
proporção de 3:1 com relação à clorofila b, condições estáveis quanto aos teores deste
pigmento (Taiz & Zeiger, 2013). Estes resultados podem pressupor a existência de um
mecanismo adaptativo da erva-sal para evitar a degradação desses pigmentos a partir do
efeito progressivo de íons tóxicos como o Na+ e Cl
-.
Foi significativo (p < 0,01) o efeito da salinidade sobre os teores de prolina ao longo
do tempo, onde observou-se aumentos lineares. Os maiores teores encontrados aos 45
dias foram nos níveis 450 e 600 mM de NaCl, com 3,44 e 3,01 µmol g-1
MF,
respectivamente (Fig. 10). Portanto, as plantas de erva-sal responderam à salinidade
pela manutenção de maiores concentrações de prolina, visto que os teores aumentaram
com o incremento nos níveis de NaCl e no tempo de exposição das plantas ao sal. Desta
forma, nas condições em que o experimento foi desenvolvido, este acúmulo pode ser
considerado um indicador fisiológico na espécie em função do aumento da salinidade e
do período, em dias, de estresse imposto.
Sob estresse hídrico ou salino, a perda da turgescência pela célula parece ser o fato
inicial que desencadeia uma sequência complexa de eventos adaptativos e resulta no
acúmulo de prolina para promover a diminuição no potencial osmótico no tecido
(Munns & Tester, 2008), sendo fortemente relacionado com a tolerância ao estresse
(Ashraf & Foolad, 2007).
35
Figura 10. Teor de prolina em plantas de erva-sal sob diferentes níveis de NaCl em
função do tempo de imposição do estresse salino (dias). * e **- 5 e 1% de probabilidade
de erro, respectivamente; ns - não significativamente.
Em folhas de plantas de Atriplex nummularia submetidas a níveis crescentes de NaCl
na solução de irrigação, Hussin et al. (2012) verificaram que nas salinidades mais
elevadas houve acúmulos progressivos de prolina. O maior tratamento salino (750 mM
de NaCl) provocou aumentos significativos de seis e oito vezes de prolina em folhas
jovens e adultas, respectivamente, variando de 80 a 150 µmol g-1
de massa seca nas
folhas jovens. Apesar dos teores de prolina no presente estudo terem sido obtidos em
base fresca do peso das folhas, o que difere do trabalho destes autores, o aumento no
teor de prolina com o aumento da salinidade e com o tempo de exposição das plantas ao
sal sugere um papel protetor da prolina contra a perda de água permitindo um gradiente
osmótico celular mais favorável nestas condições.
Conclusão
1. Em condições de salinidade crescente ao longo do tempo, a erva-sal mostra boa
capacidade de manutenção do crescimento e adaptação de sua atividade
fotossintética, e exibe acúmulo de prolina em suas folhas.
36
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41
4. ARTIGO 2
Submetido para: Bioscience Journal – B1
EFEITOS DE NÍVEIS DE SALINIDADE NO ACÚMULO DE SÓDIO E
BIOMASSA E EM PARÂMETROS FISIOLÓGICOS DA ERVA-SAL
EFFECTS OF SALINITY LEVELS IN THE ACCUMULATION OF IONS AND
BIOMASS AND PHYSIOLOGICAL PARAMETERS OF OLD MAN SALTBUSH
Naiara Araújo da COSTA1; Luiz Fernando Ganassali de OLIVEIRA JÚNIOR
2;
Alceu PEDROTTI3
1 Engenheira Florestal, Mestranda em Agroecossistemas, Universidade Federal de
Sergipe – UFS, São Cristóvão, SE, Brasil. [email protected]; 2 Engenheiro
Agrônomo, Professor Dr. do Departamento de Engenharia Agronômica (DEA), UFS;
3Engenheiro Agrônomo, Professor Dr., DEA, UFS;
RESUMO: A erva-sal é uma espécie C4 extremamente tolerante aos solos e às
águas salinas e possui boa capacidade de acumular quantidades de sais em seus tecidos.
Seu bom desenvolvimento nestes ambientes é devido a sua fisiologia, pois possui
mecanismos associados de tolerância à salinidade. Assim, o presente trabalho teve como
objetivo avaliar as respostas de crescimento e fisiologia da erva-sal submetida a
diferentes níveis de salinidade. O delineamento experimental foi o inteiramente
casualizado, sendo 3 níveis de salinidade e 5 repetições, onde as plantas foram
cultivadas em vasos mantidos em casa de vegetação e irrigadas a cada 2 dias nas
concentrações 0, 300 e 600 mM de NaCl durante 60 dias. Foram avaliados a biometria
(diâmetro do caule e altura das plantas), biomassa fresca e seca da parte aérea
42
(caule+folhas) e raiz, trocas gasosas (assimilação fotossintética de CO2, condutância
estomática, concentração interna de carbono, transpiração e déficit de pressão de vapor
entre a folha e o ar), teor relativo de clorofilas (Chl a, Chl b, Chl total e relação Chl
a/b), teor de Na+, K
+ e relação Na
+/K
+ na parte aérea e raiz, e teor de prolina nas folhas.
A erva-sal acumulou mais Na+ que K
+, com maior acúmulo na parte aérea que na raiz,
até o nível 300 mM de NaCl, sendo este o nível de salinidade que proporcionou maior
produção de biomassa fresca (46,38 g) e seca (19,69 g) . O aumento da salinidade
promoveu acúmulo de prolina, cuja maior concentração (3,11 µmol g-1
MF) foi
verificado no tratamento 600 mM de NaCl. Aos 60 dias o estresse salino não induziu
diferenças significativas no crescimento das plantas, mas promoveu redução da
assimilação fotossintética de CO2 e aumento da concentração interna de carbono. Os
diferentes níveis de salinidade da solução de irrigação têm efeitos sobre os parâmetros
avaliados, havendo um estímulo de crescimento e matéria seca, e acúmulo de sódio na
parte aérea. Quanto ao desempenho fisiológico da erva-sal, o aumento dos níveis salinos
não é suficiente para comprometer seu desenvolvimento e produtividade.
PALAVRAS-CHAVE: Atriplex nummularia Lindl. Estresse salino. Sódio.
Prolina. Trocas Gasosas.
INTRODUÇÃO
A erva-sal (Atriplex nummularia L.) é uma espécie originária da Austrália que
tem se adaptado muito bem nas regiões áridas e semiáridas da América do Sul, em
particular da Argentina, Chile e Nordeste do Brasil. O cultivo desta halófita tem sido
uma alternativa viável para a região Nordeste, principalmente quando sua produção
estiver atrelada à utilização dos rejeitos dos dessalinizadores de água salobra (PORTO;
ARAÚJO, 1999; PORTO et al., 2001). Além disso, destaca-se também pelo seu
43
potencial forrageiro, constituindo-se como fonte alternativa de alimentação animal na
forma de feno (BEN SALEM et al., 2004; SOUTO et al., 2005).
No aspecto climático, contudo, a elevada evapotranspiração potencial da região
Nordeste (SILVA; AMARAL, 2007), associada ao manejo inadequado do solo e da
água de irrigação, tem ocasionado elevações expressivas nos níveis de salinidade dos
solos (GRACIANO et al., 2011). De acordo com dados da FAO (2006), no Brasil os
solos afetados por sais são comumente encontrados nesta região, onde 20 a 25% das
áreas irrigadas apresentam problemas de salinidade. Nestas áreas a salinidade é
considerada um dos principais estresses abióticos que afetam a produtividade e a
qualidade das culturas, induzindo redução do crescimento das plantas (GARCIA et al.,
2010; GONDIM et al., 2010; OLIVEIRA et al., 2010).
A resposta das plantas sob condições de salinidade é um fenômeno
extremamente complexo, envolvendo alterações morfológicas e de crescimento, além de
processos fisiológicos e bioquímicos. Desta forma, a sobrevivência das plantas em
condições de salinidade pode exigir processos adaptativos envolvendo a absorção, o
transporte e a distribuição de íons nos vários órgãos da planta, bem como a
compartimentação de nutrientes minerais dentro das células (ZANANDREA et al.,
2006; GARCIA et al., 2010). As alterações no metabolismo induzidas pela salinidade
são resultado de várias respostas fisiológicas da planta, dentre as quais se destacam as
modificações no crescimento, comportamento estomático, capacidade fotossintética, a
transpiração, a disponibilidade de CO2 nos sítios de assimilação no cloroplasto e os
pigmentos fotossintéticos (PARIDA; DAS, 2005; GRACIANO et al., 2011).
O excesso de Na+ no ambiente radicular afeta a integridade da membrana
(SILVA et al., 2010) e favorece o acúmulo desse cátion no interior da célula causando
distúrbio na absorção de K+ e aumento na relação Na
+/K
+. Além do Na
+, a absorção e o
44
acúmulo do Cl- sob condições salinas também pode resultar em efeitos tóxicos
(WILLADINO; CAMARA, 2010). Para evitar toxicidade iônica no citoplasma o Na+ e
o Cl- podem ser compartimentalizados no vacúolo, e a síntese de solutos orgânicos
compatíveis no citoplasma restabelece o equilíbrio osmótico celular, rompido pelo
excesso de sais no meio externo e pela compartimentalização iônica no vacúolo. Entre
os solutos orgânicos destacam-se a prolina, glicina betaína e alguns carboidratos
(MUNNS et al., 2002). A prolina, é um aminoácido que tem a função de proteger as
células dos processos de desnaturação sob condições de estresse salino, auxiliando na
homeostase iônica celular, preservação da fotossíntese e remoção de radicais livres
(AZEVEDO NETO et al., 2009).
A erva-sal é conhecida pela sua tolerância ao estresse hídrico e salino, bem
como pelo seu potencial produtor de grande biomassa vegetal, capaz de extrair
quantidades consideráveis de sais dos solos (PORTO et al., 2006; LEAL et al., 2008;
SOUZA, 2010). Deste modo, o desenvolvimento da erva-sal em ambientes de
características adversas (CARVALHO JÚNIOR et al., 2010) é devido a sua fisiologia,
que possui alguns mecanismos associados de tolerância à salinidade (PORTO et al.,
2006), conseguindo manter o seu crescimento em concentrações elevadas de NaCl
(MCKELL, 1994).
Nesse aspecto, o presente trabalho teve como objetivo avaliar os efeitos de
diferentes níveis de NaCl na solução de irrigação sobre o acúmulo de matéria seca e de
sódio nas partes da planta e de parâmetros fisiológicos da erva-sal.
MATERIAL E MÉTODOS
O experimento foi conduzido em casa de vegetação climatizada situada no
Campus da Universidade Federal de Sergipe (UFS), São Cristóvão-SE. Foram
utilizadas plantas de erva-sal com 40 dias de idade, provenientes do Instituto
45
Agronômico de Pernambuco (IPA), Recife-PE, produzidas por estaquia em sacos de
polietileno de 15 x 25 cm com substrato composto por uma mistura de terra de subsolo
e matéria orgânica em proporção 3:1. As plantas foram transplantadas para vasos de
polipropileno de 4 L de capacidade (uma planta por vaso), preenchidos com
aproximadamente 3,80 kg de solo, proveniente do município de Carmópolis-SE. O solo
foi coletado a uma profundidade de 0,0 - 0,20 m do perfil e sua caracterização química
foi determinada conforme metodologia recomendada pela Embrapa (1997), realizada
pelo Laboratório de Análises de Solo da Universidade Federal de Lavras e correspondeu
a: Fósforo 5,4 mg dm-3
; Potássio 76,00 mg dm-3
; Cálcio trocável 14,18 cmolc dm-3
;
Magnésio trocável 10,85 cmolc dm-3
; Alumínio trocável 0,10 cmolc dm-3
;
Hidrogênio+Alumínio 7,87 cmolc dm-3
; pH 4,9; Matéria orgânica 3,14 dag kg-1
; Soma
de bases trocáveis 25,22 cmolc dm-3
; Capacidade de Troca Catiônica 33,09 cmolc dm-3
;
Saturação por bases 76,23 cmolc dm-3
. Foi realizada adubação no momento do
transplante das plantas com 1,39 g de uréia, 3,13 g de superfosfato simples e 1,08 g de
cloreto de potássio, por vaso.
No início da instalação do experimento determinou-se o volume de água
necessária para o solo atingir a capacidade de campo (CC), sendo o mesmo aplicado em
cada rega de maneira a manter a umidade do solo em torno de 70% da sua CC. As
plantas foram submetidas a um período de aclimatação (30 dias), no qual foram
irrigadas de dois em dois dias com água potável através da pesagem diária dos vasos.
Após este período foi imposto um período de estresse no qual as plantas de todos os
tratamentos foram irrigadas com soluções com 0, 300 e 600 mM de NaCl. Os valores
médios de condutividade elétrica (à 25 ºC) das soluções de irrigação foram 7,45 µS cm-
1, 16,36 mS cm
-1 e 28,5 mS cm
-1, respectivamente.
46
Aos 60 dias após aplicação dos tratamentos salinos, a altura (cm) e o diâmetro
do caule (mm) das plantas foram mensurados utilizando-se régua graduada e
paquímetro digital. As plantas foram removidas do substrato, as raízes foram lavadas
com água destilada, as plantas foram particionadas em parte aérea (caule+folhas) e
radicular, e obtida a massa fresca (g) imediatamente após a coleta. Após secagem a 65
ºC em uma estufa de circulação de ar forçada durante 72 horas, a massa seca (g) das
partes aérea e radicular foram determinadas por pesagem em balança digital de precisão
(duas casas decimais).
As trocas gasosas foram mensuradas utilizando-se um analisador de gás a
infravermelho IRGA (LI-COR Nebrasca, USA) modelo LI-6400xt, com fluxo de ar de
300 mL min-1
e fonte de luz acoplada de 1500 µmol m-2
s-1
sendo feitas em folhas
completamente expandidas, localizadas no terço superior da muda. As medições
ocorreram entre 8 e 9 horas, com umidade relativa e temperatura do ar do ambiente. Os
dados obtidos de trocas gasosas foram: assimilação fotossintética de CO2 (A),
condutância estomática (gS), transpiração (E), déficit de pressão de vapor entre a folha e
o ar (DPVfolha-ar) e concentração interna de carbono (Ci).
Para a determinação de clorofilas a, b e total foi utilizado um método não
destrutivo, através do medidor de clorofila Clorofilog (Falker), que permitiu leituras
instantâneas do teor relativo de clorofila na folha. As medições foram realizadas no
término da análise de trocas gasosas, sendo feitas na porção mediana da folha localizada
no terço superior da muda.
Também foram coletadas amostras de folhas do terço superior das mudas para
determinação de prolina livre, segundo metodologia descrita por Bates (1973). O extrato
foliar foi obtido por maceração de 0,5 g de amostra fresca com 10 mL de ácido 5-
sulfosalicílico 3% até completa homogenização. O homogenizado foi centrifugado a
47
4000 rpm por 15 minutos e 2 mL do sobrenadante foi transferido para tubos de ensaio
com mais 2 mL de ninhidrina ácida e 2 mL de ácido acético glacial. Após aquecimento
em banho-maria à aproximadamente 100 °C por 60 minutos resfriaram-se os tubos e
efetuou-se leitura em espectofotômetro a 520 nm. Como referência, utilizou-se curva
padrão com concentrações de 0 a 9,0 mmol L-1
de D-prolina p.a.
A massa seca das partes aérea e radicular coletadas foi moída em moinho tipo
Willey e realizada a digestão nitro perclórica. Para tal pesou-se 0,5 g da amostra seca e
moída e colocou-a em tubo de digestão, e adicionou-se 8 mL de ácido nítrico + ácido
perclórico. Os tubos foram levados ao bloco digestor na capela durante 24 horas,
elevando a temperatura lenta e gradativamente, com início de 80°C, 150°C, 180° C até
chegar aos 220°C e obter o ponto ideal das amostras, o qual é observado através da cor
transparente. Em seguida adicionou-se aproximadamente 10 mL de água destilada às
amostras, as quais foram filtradas e transferidas para balões de erlenmeyer,
completando-se com água destilada até o volume de 50 mL (SILVA, 2009).
Posteriormente foram feitas diluições das amostras digeridas, sendo utilizadas 4 mL da
digestão nitro perclórica e 16 mL de água destilada, e realizadas as determinações de
sódio e potássio por leitura direta no fotômetro de chama em ppm, a qual foi
multiplicada pelo fator de diluição e convertida a g kg-1
de massa seca (MALAVOLTA
et al., 1989).
Os tratamentos foram dispostos em delineamento experimental inteiramente
casualizado, sendo três níveis de salinidade (0, 300 e 600 mM de NaCl), com cinco
repetições. Os dados foram submetidos à análise de variância, pelo teste F, e as médias
separadas por teste de Tukey a 5 % de probabilidade com o programa estatístico
SISVAR (FERREIRA, 2011).
48
RESULTADOS E DISCUSSÃO
Não foram observadas diferenças (p < 0,05) entre os níveis salinos 300 e 600
mM de NaCl quanto ao teor de Na+ na parte aérea (folhas+caule) e na raiz (Tabela 1).
Entretanto, observa-se que as diferentes partes das plantas quando submetidas a estes
tratamentos, o teor de Na+ na parte aérea foi cerca de 4 vezes maior que o teor
encontrado na raiz em ambos. Este acúmulo, especialmente na parte aérea, pode
representar uma preferência da espécie a transportar o sódio para esta parte da planta de
modo a favorecer o acúmulo deste sal em suas folhas, haja vista que a espécie possui em
suas folhas estruturas morfológicas que permitem a remoção do sódio.
Muitas halófitas apresentam mecanismos de exclusão de Na+ e Cl
- em estruturas
morfológicas como glândulas secretoras e pêlos vesiculares (FERNANDES et al.,
2010). Isto é verificado na erva-sal, a qual possui glândulas ou vesículas na superfície
das folhas, nas quais o sal armazenado cristaliza-se e, por conseguinte já não é mais
nocivo, permitindo assim a absorção de água e sais (ARAÚJO et al., 2006).
Tabela 1. Valores médios do teor de sódio (Na+) e de potássio (K
+), em g kg
-1 de massa
seca, e relação sódio/potássio (Na+/K
+), da parte aérea e raiz, em plantas de
erva-sal sob diferentes níveis de salinidade. São Cristóvão, SE, 2013.
Teor de Na+ Teor de K
+ Relação Na
+/K
+
Níveis salinos
(mM de NaCl)
Parte aérea Raiz Parte aérea Raiz Parte aérea Raiz
0 35,86 b 4,15 b 14,68 b 15,91 a 2,44 b 0,26 b
300 46,85 a 9,88 a 13,83 b 13,45 a 3,40 a 0,74 a
600 41,60 ab 9,38 a 18,37 a 13,13 a 2,27 b 0,73 a
CV (%) 8,69 10,12 1,83 9,06 8,53 9,73
Médias seguidas pela mesma letra na coluna não diferem entre si pelo teste de Tukey a 5% de
probabilidade.
49
Mesmo sob ausência de NaCl na solução de irrigação (0 mM de NaCl), o
conteúdo de Na+ na parte aérea foi considerável. Segundo alguns autores este fenômeno
é aparentemente frequente nas folhas de A. nummularia, sendo relatado também em
outros estudos (ARAÚJO et al., 2006; SILVEIRA et al., 2009).
A salinidade também não afetou significativamente (p < 0,05) o teor de K+ na
parte radicular, no entanto, o teor de K+ na parte aérea foi maior nas plantas submetidas
a 600 mM de NaCl (Tabela 1), sugerindo que a partir desta concentração o mecanismo
de compartimentalização de íons Na+, em estruturas morfológicas ou nos vacúolos
celulares, tenha sido afetado negativamente. Isso reflete numa provável capacidade
máxima de estoque de Na+ nas folhas no nível 300 mM de NaCl, o que pode ter
refletido no aumento do teor de K+
em 600 mM de NaCl devido a tendência de
estabilidade no acúmulo de sódio na parte aérea, assim como na raiz, com o aumento da
salinidade.
Consequentemente, a relação Na+/K
+ aumentou significativamente (p < 0,01) na
parte aérea e radicular das plantas submetidas a 300 mM de NaCl (Tabela 1). Na raiz
foram encontrados os menores valores da relação Na+/K
+ em todos os tratamentos em
relação aos da parte aérea, com diferença significativa (p < 0,01) entre o tratamento
controle e os tratamentos 300 e 600 mM, os quais não diferiram entre si. Este resultado
demonstra que a planta extrai, proporcionalmente, mais sódio que potássio,
provavelmente devido à competição direta que se estabelece entre o K+ e o Na
+ pelos
sítios de absorção na membrana plasmática das raízes, reduzindo o desequilíbrio iônico
gerado no solo por meio da solução de irrigação e também os prejuízos no seu
crescimento.
O aumento do teor de sódio acompanhado pelos menores valores encontrados
para o teor de potássio observado nas folhas das plantas pode indicar que a Atriplex
50
nummularia consegue vencer o desbalanço nutricional provocado pela salinidade,
mostrando capacidade para minimizar a redução do seu crescimento.
Tal suposição pode ser corroborada com os resultados da biometria das plantas
de erva-sal, o qual não foi afetado significativamente (p < 0,05) após 60 dias de
exposição aos diferentes tratamentos (Tabela 2). Para a altura das plantas, os valores
médios observados foram 61,84, 62,94 e 54,34 cm para os tratamentos de 0, 300 e 600
mM de NaCl, respectivamente, e para o DAC os valores médios foram 7,56 mm
(controle), 7,74 mm (300 mM) e 5,37 mm (600 mM).
Tabela 2. Valores médios de diâmetro do caule (DAC) e altura das plantas de erva-sal
sob diferentes níveis de salinidade. São Cristóvão, SE, 2014.
Níveis salinos
(mM de NaCl)
DAC (mm) Altura (cm)
0 7,56 a 61,84 a
300 7,74 a 62,94 a
600 5,37 a 54,34 a
CV (%) 25,60 13,99
Médias seguidas pela mesma letra na coluna não diferem entre si pelo teste de Tukey a 5% de
probabilidade.
Em termos de produção de biomassa fresca e seca, o ganho, tanto de massa
fresca quanto de massa seca nas duas partes da planta avaliadas, foi estimulado até o
nível de 300 mM de NaCl, reduzindo significativamente (p < 0,01) em seguida, no
tratamento de maior nível de salinidade (600 mM) (Tabela 3). A massa seca da parte
aérea e da raiz no tratamento 300 mM de NaCl foi cerca de 105,75 e 672,22% maiores
que a do controle, respectivamente, evidenciando que o aumento da biomassa foi mais
pronunciado na parte aérea que nas raízes das plantas.
51
Tabela 3. Valores médios de massa fresca e seca, da parte aérea e raiz, de plantas de
erva-sal sob diferentes níveis de salinidade. São Cristóvão, SE, 2014.
Níveis salinos
(mM de NaCl)
Massa fresca (g) Massa seca (g)
Parte aérea Raiz Parte aérea Raiz
0 25,01 b 2,13 b 9,57 b 0,54 b
300 46,38 a 9,90 a 19,69 a 4,17 a
600 15,78 b 2,49 b 7,35 b 1,04 b
CV (%) 12,07 31,08 20,32 23,97
Médias seguidas pela mesma letra na coluna não diferem entre si pelo teste de Tukey a 5% de
probabilidade.
Estes resultados corroboram com o potencial da erva-sal como planta
fitoextratora de sais, absorvendo e acumulando mais Na+
que K+, principalmente na
parte aérea das plantas sob 300 mM de NaCl, apontando ser estes o principal local de
acúmulo de Na+ nas plantas de Atriplex e o nível de salinidade que mostrou maior
relevância em termos de produção de biomassa.
O acúmulo do teor de Na+
e o estímulo na produção de biomassa da parte aérea
das plantas diretamente proporcionais ao aumento da salinidade, até um limite de
salinidade ótimo, pode ser explicado pelo caráter halofítico da espécie que lhe permite
contar com estratégias adaptativas para tolerar a alta salinidade.
Conforme alguns autores, a erva-sal tem habilidade de suportar altos níveis de
salinidade do complexo água-solo controlando a pressão osmótica pelo equilíbrio na
absorção de sódio e outros íons nas células, garantindo o movimento da água na planta e
vencendo o baixo potencial hídrico externo (YOKOI et al., 2002; AZEVEDO et al.,
2005; SILVA et al., 2009). Isto se deve ao eficiente mecanismo de transporte e inclusão
de sais presente nas halófitas, as quais, segundo Blumwald e Poole (1985), possuem
transportadores específicos de Na+, presentes na plasmalema e no tonoplasto, que
52
permitem que a célula sequestre o Na+ no interior dos vacúolos, evitando assim sua
toxicidade no citoplasma das células e prejuízos no seu crescimento.
Deste modo, a presença de mecanismos de absorção, exclusão e
compartimentalização de íons presentes na erva-sal pode esclarecer a ocorrência do
maior acúmulo de íons de Na+ e produção de biomassa na parte aérea das plantas sem
ter afetado significativamente seu crescimento vegetativo.
Silveira et al. (2009) reportaram que o maior acúmulo de Na+ ocorre nas folhas,
em experimento conduzido com plantas de Atriplex nummularia irrigadas com
diferentes níveis de NaCl, cuja concentração aumentou do tratamento 0 a 300 mM de
NaCl, cerca de oito vezes a mais do que nas raízes, não alterando-se significativamente
em diante. Estes autores também verificaram que mesmo sob a ausência da solução de
irrigação (sob 0 mM de NaCl), o conteúdo de Na+ nas folhas foi considerável.
Tal ocorrência foi observada por outros autores, em trabalhos conduzidos com o
cultivo de A. nummularia com doses crescentes de NaCl, observando que o incremento
da salinidade foi diretamente proporcional às concentrações de sódio nas folhas das
plantas (ARAÚJO et al., 2006; BAZIHIZINA et al., 2009; BAZIHIZINA et al., 2012;
HUSSIN et al., 2012).
O incremento na salinidade da solução de irrigação também promoveu aumento
no teor de prolina nas folhas, porém só mostrou efeito significativo (p < 0,01) nas
plantas sob 600 mM de NaCl quando comparadas ao tratamento controle (Tabela 4). O
acúmulo de prolina nas folhas de erva-sal, aliado à sua capacidade de
compartimentalização dos íons Na+
e de armazenamento destes em glândulas
vesiculares, pode ter contribuído para a planta manter um conteúdo hídrico favorável
durante o período experimental, o que refletiu na capacidade da erva-sal em manter seu
ótimo de crescimento até o tratamento 300 mM de NaCl.
53
Tabela 4. Valores médios do teor de prolina livre em folhas de erva-sal sob diferentes
níveis de salinidade. São Cristóvão, SE, 2014.
Níveis salinos
(mM de NaCl)
Teor de prolina (µmol g-1
MF)
0 0,50 b
300 1,59 b
600 3,11 a
CV (%) 46,25
Médias seguidas pela mesma letra na coluna não diferem entre si pelo teste de Tukey a 5% de
probabilidade.
Em geral, os solutos inorgânicos, principalmente os íons Na+ e Cl
-, são
compartimentalizados no vacúolo, enquanto os orgânicos, como a prolina, acumulam-se
no citosol, equilibrando desta forma o potencial hídrico entre os diversos
compartimentos celulares (ASHRAF; HARRIS, 2004; PRISCO; GOMES-FILHO,
2010). Desta maneira, a prolina auxilia no ajuste osmótico, na proteção das estruturas
subcelulares e na redução dos danos oxidativos em resposta à salinidade (SILVEIRA et
al., 2010).
Contudo, de acordo com Rocha (2003), o acúmulo de prolina nas folhas em
função do aumento da salinidade pode contribuir para a resistência ao estresse salino ou
simplesmente ser um sintoma de distúrbio metabólico após o estresse já estabelecido.
Portanto, possivelmente o aumento significativo no teor de prolina nas folhas do
tratamento 600 mM de NaCl possa ser atribuído a uma resposta metabólica das plantas
submetidas a uma concentração elevada de sais.
Fato este que pode ser confirmado pela redução da relação Na+/K
+ na parte
aérea, o que pode ter afetado a absorção de alguns nutrientes e interferido em processos
metabólicos dependentes do K+, como a síntese proteica e o controle estomático. Ou
ainda, ter levado as células a iniciarem um processo de degradação de proteínas por
54
hidrólise e, desta forma, levado a um acúmulo de prolina no suco celular (aminoácidos
livres) (BROETTO, et al., 1995; APSE et al., 2007).
O acúmulo de íons Na+ na parte aérea das plantas submetidas ao aumento nos
níveis de NaCl da solução de irrigação também levou a alterações nas reações
metabólicas da fotossíntese. Conforme a tabela 5, o aumento da salinidade diminuiu a
assimilação fotossintética de CO2 (A), com reduções significativas (p < 0,01) de 65,93 e
77,41% para os níveis 300 e 600 mM de NaCl, respectivamente, porém estes
tratamentos não diferiram entre si. A redução da assimilação fotossintética nas plantas
do nível 600 mM de NaCl pode estar relacionada à redução da biomassa fresca e seca
observada neste mesmo tratamento, pois de acordo com Aragão et al. (2009), um
decréscimo da assimilação de CO2 leva a uma redução na produção de fitoassimilados,
ocasionando diminuição da biomassa.
Tabela 5. Valores médios de assimilação fotossintética de CO2 (A - µmol m-2
s-1
),
condutância estomática (gS - mol m-2
s-1
), Concentração interna de carbono
(Ci - mmol m²), transpiração (E - mmol m-2
s-1
) e déficit de pressão de vapor
entre a folha e o ar (DPVfolha-ar - KPa) em plantas de erva-sal sob diferentes
níveis de salinidade. São Cristóvão, SE, 2014.
Níveis salinos
(mM de NaCl)
A gS Ci E DPVfolha-ar
0 16,38 a 0,71 a 362,40 b 7,80 a 1,19 a
300 5,58 b 0,64 a 374,23 ab 7,81 a 1,28 a
600 3,70 b 0,62 a 396,59 a 7,92 a 1,35 a
CV (%) 14,14 22,45 3,92 13,86 10,09
Médias seguidas pela mesma letra na coluna não diferem entre si pelo teste de Tukey a 5% de
probabilidade.
O aumento dos níveis de sais não proporcionou uma redução significativa da
condutância estomática (gS), podendo estar relacionado aos teores de K+ obtidos na
55
parte aérea da planta, cuja ausência de diferença estatística entre o tratamento controle
e o nível 300 mM de NaCl refletiu na regulação estomática das plantas deste tratamento.
Segundo Marschner (1995), o K+ é responsável pelas mudanças de turgescência nas
células guarda durante o movimento estomático induzido. Um aumento na concentração
de K+ das células guarda permite a abertura estomática, já a saída do K
+ e a
correspondente diminuição do potencial osmótico das células guarda causam o
fechamento dos estômatos.
Contudo, verificou-se aumento significativo (p < 0,05) da concentração interna
de carbono (Ci) no tratamento 600 mM de NaCl em relação ao controle. Os valores
médios observados de Ci estiveram entre 362,40 e 396,59 mmol m² nos tratamentos 0 e
600 mM, respectivamente (Tabela 5).
Assim, como o Ci reflete a disponibilidade de substrato para a fotossíntese, o
consequente aumento da concentração intercelular de CO2 pode afirmar que a atividade
fotossintética não foi restringida pelo fechamento dos estômatos, principalmente nas
plantas do tratamento de 600 mM. Segundo Furtado et al. (2012), este resultado pode
estar associado a fatores não estomáticos que estão interferindo na taxa fotossintética,
como uma redução na atividade de enzimas envolvidas na assimilação do CO2.
A elevação de Ci nas plantas do tratamento 600 mM de NaCl pode significar que
o CO2 que está chegando às células do mesófilo não está sendo fixado na fase
carboxilativa, reduzindo então a taxa fotossintética (LARCHER, 2006). Logo, a
supressão da fotossíntese em função do aumento da salinidade pode ser atribuída
também a prejuízos causados na capacidade bioquímica e fotossintética das folhas
(SOBRADO, 2005), provavelmente devido a uma inibição (na síntese ou na atividade)
de várias enzimas relacionadas com a fotossíntese, tais como a Rubisco (RIVELLI et
al., 2002).
56
Comumente, verifica-se que o aumento do déficit de pressão de vapor, quando a
planta se encontra sob estresse hídrico/salino, reduz o fluxo de vapor de água do interior
da câmara sub-estomática para a atmosfera, causando uma redução na transpiração
(THOMAS; GAUSLING, 2000). No entanto, o déficit de pressão de vapor entre a folha
e o ar (DPVfolha-ar) no presente estudo foi mantido em valores médios semelhantes, de
modo que não apresentou diferença significativa (p < 0,05) entre os tratamentos (Tabela
5), assim como não houve efeito significativo da salinidade na transpiração (E). Deste
modo, o padrão de resposta semelhante da transpiração, das plantas submetidas ou não
ao estresse salino, demonstra que a espécie não fechou seus estômatos a fim de permitir
que ocorra um fluxo transpiratório favorável, porém não excessivo, para ocorrer o
transporte de água e sais na planta, de modo a controlar o acúmulo de íons na parte
aérea, além de favorecer o resfriamento das folhas (Tabela 5).
De acordo com Silveira et al. (2010), esse sistema de transferência de sais para a
parte aérea por meio do fluxo transpiratório em plantas sob condições de salinidade
corresponde a um mecanismo de exclusão celular do Na+, e pode estar diretamente
envolvido com mecanismos que regulam o transporte e a distribuição desse íon na
planta.
Bazihizina et al. (2009), estudando o efeito das concentrações 10 mM e 670 mM
de NaCl da solução nutritiva de irrigação em plantas de Atriplex nummularia cultivadas
durante 21 dias, verificaram redução da assimilação fotossintética de CO2 (A) com o
aumento da salinidade, onde A reduziu 72% no tratamento 670 mM em relação ao
tratamento 10 mM. No entanto, a redução de A acompanhou uma redução significativa
da condutância estomática, demonstrando limitação estomática da fotossíntese. Este
resultado diferiu do presente estudo, pois não foi verificada redução da condutância
57
estomática com o aumento da salinidade, onde a redução da assimilação fotossintética
pode está ligada a fatores não estomáticos.
Em experimento posterior, Bazihizina et al. (2012), estudando os efeitos das
concentrações 10, 500 e 1500 mM de NaCl da solução nutritiva de irrigação em plantas
de Atriplex nummularia cultivadas durante 20 dias, verificaram que a assimilação
fotossintética de CO2 (A) e a condutância estomática declinaram com o aumento da
salinidade. No tratamento 1500 mM de NaCl, A foi quase que completamente inibida
em comparação ao tratamento de 10 mM de NaCl, com valores médios de 0,12 e 16,42
µmol m-2
s-1
, respectivamente. Associado à diminuição de A, assim como nesse
trabalho, também verificaram aumento substancial (1,8 vezes maior do que as plantas
do tratamento 10 mM de NaCl) na concentração interna de CO2, com 200,5 e 363,1
µmol mol-1
em 10 e 1500 mM de NaCl, respectivamente.
Os teores de clorofila a e clorofila b (Tabela 6) não diferiram significativamente
(p < 0,05) com o incremento da salinidade.
Tabela 6. Valores médios das estimativas de teores de clorofila a (Chl a), clorofila b
(Chl b), clorofila Total (Chl T) e relação (Chl a/b) em plantas de erva-sal sob
diferentes níveis de salinidade. São Cristóvão, SE, 2014.
Níveis salinos
(mM de NaCl)
Chl a Chl b Chl T Chl a/ Chl b
0 26,26 a 8,54 a 34,80 a 3,11 a
300 29,64 a 14,50 a 44,14 a 2,23 a
600 27,64 a 9,26 a 36,9 a 3,73 a
CV (%) 15,83 46,73 22,92 40,32
Médias seguidas pela mesma letra na coluna não diferem entre si pelo teste de Tukey a 5% de
probabilidade.
Também não foram verificadas diferenças significativas (p < 0,05) entre os
tratamentos para o teor de clorofila total assim como para a relação clorofila a/b. No
58
entanto, foi possível observar que a clorofila a esteve presente em concentrações
maiores nas plantas, próximas a proporção de 3:1 com relação à clorofila b, mostrando
que as plantas estavam em condições adequados quanto aos teores deste pigmento
(TAIZ; ZEIGER, 2009). Portanto, o período de aplicação dos diferentes níveis salinos
não foi suficiente para promover alguma degradação da clorofila haja vista que a
espécie é considerada tolerante.
CONCLUSÕES
Os diferentes níveis de salinidade da solução de irrigação durante o período
avaliado têm efeitos sobre os parâmetros estudados, havendo um estímulo de
crescimento e matéria seca, e acúmulo de sódio da parte aérea, e nenhum prejuízo no
conteúdo de clorofilas.
Quanto ao desempenho fisiológico da erva-sal, o aumento dos níveis salinos
acarreta em diminuição da sua assimilação fotossintética, porém não é suficiente para
comprometer seu desenvolvimento e produtividade.
ABSTRACT: The saltbush is an extremely tolerant C4 species and the soil and
saline waters and has good capacity to accumulate quantities of salts in their tissues. Its
good development in these environments is due to their physiology, because it has
associated mechanisms of salinity tolerance. Thus, the present study aimed to evaluate
the responses of growth and physiology of saltbush under different levels of salinity.
The experimental design was completely randomized, with 3 levels of salinity and 5
repetitions, where the plants were grown in pots kept in a greenhouse and irrigated
every 2 days at concentrations of 0, 300 and 600 mM NaCl for 60 days. Growth (stem
diameter and plant height), fresh and dry biomass of shoots (leaves + stem) and root gas
exchange (photosynthetic assimilation of CO2, stomatal conductance, the internal
concentration of carbon, transpiration and vapor pressure deficit between leaf and air,
59
the relative content of chlorophyll (Chl a, Chl b, Chl total and relative Chl a/b), content
of Na+, K
+ and the Na
+/K
+ in shoot and roots, and proline content the leaves. The
saltbush accumulated more Na+ than K
+, with greater accumulation in the shoot than in
the root, to the 300 mM NaCl level, this is the salinity level that the highest yield of
fresh biomass (46.38 g) and dried ( 19.69 g). Increased salinity promoted accumulation
of proline, whose highest concentration (3.11 µmol g-1
FM) was observed in 600 mM
NaCl treatment. At 60 days the salt stress induced no significant differences in plant
growth, but promoted reduction of photosynthetic assimilation of CO2 and increased
internal carbon concentration. The different salinity levels of irrigation solution have
effects on the parameters assessed, when a stimulus for growth and dry matter
accumulation and sodium from the shoot. Regarding the physiological performance of
the saltbush, rising salinity levels not enough to compromise their development and
productivity.
KEYWORDS: Atriplex nummularia Lindl. Salt stress. Photosynthesis.
Chlorophylls. Sodium.
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67
5. CONCLUSÕES GERAIS
Sob salinidade crescente, a erva-sal desenvolve mecanismos fisiológicos e
bioquímicos capazes de assegurar seu crescimento, sendo o nível 300 mM de NaCl o
que favorece seu máximo de produção de biomassa, com aumento no teor de Na+ em
sua parte aérea.
Como resposta à salinidade, a erva-sal acumula prolina em suas folhas,
constituindo um indicador fisiológico da espécie ao estresse salino.
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6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
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