Otimização no uso de martelos e bigornas para quebrar ... · Macaco pregos – Dissertação ......

RICARDO ALMEIDA EMIDIO

Otimização no uso de martelos e bigornas para quebrar sementes

por macacos prego (Cebus flavius e C. libidinosus) no Bioma Caatinga.

Dissertação apresentada à

Universidade Federal do Rio

Grande do Norte, para obtenção

do título de Mestre em

Psicobiologia

Natal

2010

RICARDO ALMEIDA EMIDIO

Otimização no uso de martelos e bigornas para quebrar sementes


Dissertação apresentada à

Universidade Federal do Rio

Grande do Norte, para obtenção

do título de Mestre em

Psicobiologia

Orientadora: Renata Gonçalves

Ferreira

Natal

2010

Catalogação da Publicação na Fonte. UFRN / Biblioteca Setorial do Centro de Biociências

Emidio, Ricardo Almeida.

Otimização no uso de martelos e bigornas para quebrar sementes por macacos prego (Cebus flavius e C.

libidinosus) no Bioma Caatinga/ Ricardo Almeida Emidio. – Natal, RN, 2010.

60 f. : Il.

Orientadora: Profª. Renata Gonçalves Ferreira.

Dissertação (Mestrado) – Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de Biociências. Programa de Pós-Graduação em Psicobiologia.

1. Macaco pregos – Dissertação. 2. Caatinga – Dissertação. 3. Estratégia de forrageiro – Dissertação. I.

Ferreira, Renata Gonçalves. II. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. III. Título.

RN/UF/BSE-CB CDU 599.822

Título: Otimização no uso de martelos e bigornas para quebrar sementes


Autor: Ricardo Almeida Emidio

Data da defesa:

Banca Examinadora:

___________________________________

Profa. Maria Adélia Borstelmann de Oliveira

Universidade Federal Rural de Pernambuco, PE

___________________________________

Profa. Fívia de Araújo Lopes

Universidade Federal do Rio Grande do Norte, RN

___________________________________

Profa. Renata Golçalves Ferreira

Universidade Federal do Rio Grande do Norte, RN

AGRADECIMENTOS

Agradeço,

Aos meus pais, o alicerce na minha vida, sou grato ao amor e dedicação incondicional.

Sem dúvida, eles abdicaram do conflito pais-prole (hehe ).

A Daniela K. Menezes (futuramente DKM Emidio) por ter acompanhado, apoiado,

vivido, dado suporte e acima de tudo por me amar, para mim, isso já basta ;).

Ao Elmo, dona Gláucia e o Rafael, membros da família da minha noiva e, porque não

minha também? Sou grato por me oferecerem amor de filho e de irmão, pelos conselhos,

observações e pelo total apoio. Vocês são muito importantes para mim!

A minha inestimável e querida professora Renata Gonçalves Ferreira pela incrível

orientação, pelos incentivos e puxões de orelha no decorrer do trabalho. Orientar um

hiperativo tem os seus desafios... Também pelo pleito da bolsa ao CNPq, sem ela não este

trabalho não teria sido realizado.

A todos os professores da Psicobiologia pela dedicação que faz deste programa de

pós-graduação em ciências do comportamento o melhor do Nordeste. Em especial, a

professora Fátima Arruda pelos seus conselhos de como otimizar o trabalho, muito obrigado!

Ao CNPq (processo nº 564275/20085) pela bolsa de mestrado – que pena, ela já foi

– e pela oportunidade de dizer ao professor Arrilton: “Na sua disciplina posso tirar até Z,

porque não perco a bolsa!”.

Aos meus amigos e colegas da PPg Psicobiologia, em especial ao Tiago Eugênio

(Kutako), Luciane Coletti e Felipe Nalon pelas boas conversas, bons momentos e discussões

sobre os nossos trabalhos.

A minha querida e amada professora Maria Adélia Borstelmann de Oliveira pelas

boas palavras e oportunidade de iniciar os estudos de comportamento.

A todos que de alguma forma ajudaram na parte logística do trabalho. Em especial, a

Lídia Brasileira pelo gerenciamento da RPPN Stossel Britto (Jucurutu, Rio Grande do Norte).

Sou grato ao Alan por identificar algumas plantas e pela total disponibilidade em cooperar.

Agradeço ao IDEMA por fornecer as imagens de satélite apresentadas neste trabalho.

Também sou grato aos meus queridos mateiros (Galego de Zeca, Chagas, Formiga, Seu

Caboclo, Neto e Pitota) pela companhia e auxílio na coleta de dados. Não posso esquecer de

agradecer as ótimas cozinheiras (Amailda e dona Carmem). Afinal, comida pronta após um

dia duro de trabalho não tem preço!!

A banca avaliadora por melhorar o meu trabalho.

A todos aqueles que citarem os meus textos, huauahuhauha!!!

SUMÁRIO

RESUMO .............................................................................................................................. 1

ABSTRACT .......................................................................................................................... 2

INTRODUÇÃO ..................................................................................................................... 3

O uso de instrumentos e o aumento da razão neocortical .................................................... 3

Utilização de ferramentas – uma visão geral ....................................................................... 6

O uso de ferramentas entre os primatas viventes ............................................................ 8

Macacos prego como modelos de estudo .......................................................................... 10

Características do genero Cebus .................................................................................. 10

Uso de instrumentos por macacos-prego ...................................................................... 12

Otimização no uso de instrumentos .............................................................................. 19

MÉTODO ............................................................................................................................ 24

Área de estudo ................................................................................................................. 24

Animais de estudo ............................................................................................................ 26

Esforço amostral .............................................................................................................. 27

Registro metodológico ..................................................................................................... 27

Parcelas monitoradas................................................................................................... 27

Fenologia das espécies vegetais produtoras de sementes e frutos cultivares ................. 28

Definição e registro de presença de sítio de quebra ...................................................... 33

Registro do peso dos martelos ...................................................................................... 34

Preparação do banco de dados geográficos: Distância mais próxima entre pontos ...... 35

Análise de dados .............................................................................................................. 35

RESULTADOS ................................................................................................................... 36

Visão geral ....................................................................................................................... 36

Escolha dos martelos para a quebra de sementes .............................................................. 36

Escolha espacial do sítio de quebra................................................................................... 42

DISCUSSÃO ....................................................................................................................... 45

Escolha do martelo – eficiência na quebra de sementes .................................................... 46

Escolha das bigornas – estratégias para reduzir riscos de predação e custos de competição

direta. ............................................................................................................................... 48

CONCLUSÕES ................................................................................................................... 52

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS .................................................................................. 53

INDÍCE DE FIGURAS

Figura 1 - Áreas de estudo contendo mapa geral (A), área de estudo de Jucurutu (B) e área de

estudo de Luís Gomes (C). Maiores detalhes conferir a legenda do mapa acima. .................. 30

Figura 2 – Sazonalidade nas áreas de estudo. Figuras a-b = Jucurutu (Caatinga arbustiva

aberta) estação chuvosa e estação seca, figuras c-d = Luís Gomes (Caatinga arbóreo-

arbustiva) estação chuvosa e estação seca. ............................................................................ 31

Figura 3 – Exemplos de bigornas e martelos usados nos sítios de quebra. Figuras: a =

representa um sítio de quebra de semente de maniçoba (Manihot dichotoma), b = sítio de

quebra com bigornas grandes (> 1m), c = zoom da bigorna, d = imagem de martelos utilizados

em sítios de quebra de maniçoba, e = sítios de quebra ativos de Syagrus cearensis. .............. 32

Figura 4 – Análises estatísticas correspondentes à predição 1. (A) Caatinga arbustiva aberta:

massa das pedras encontradas sobre a bigorna (0 cm, N = 414); entre 1-20 cm da bigorna (N

=162) e entre 21-100 cm da bigorna (N=363). (B) Caatinga arbóreo-arbustiva: massa das

pedras encontradas sobre a bigorna (0 cm, N = 93); entre 1-20 cm da bigorna (N =115) e entre

21-100 cm da bigorna (N=346). Mediana, Distribuição não outlier dos dados, *** p <

0,001. ................................................................................................................................... 37

Figura 5 – Análises estatísticas correspondentes às predições 2 e 3. (A) Massa dos martelos

utilizados para quebrar sementes por macacos prego em ambos os tipos de Caatinga. M.

dichotoma1 (N= 414); M. dichotoma

2 (N= 13); Mix

2 (Sítios de quebra mistos, N = 4) e

Syagrus cearensis2 (N =88). (B) Martelos utilizados pelo grupo de Cebus flavius na quebra da

semente de M. dichotoma em diferentes estágios de maturação. Sementes verdes (N= 9);

sementes quase maduras (N = 9) e sementes maduras (N=393). (C) Martelos utilizados pelo

grupo de C. libidinosus na quebra da semente de Syagrus cearensis em diferentes estágios de

maturação. Sementes verdes (N= 12); sementes maduras (N = 50); sementes podres (N = 11)

e sítios de quebra mistos (N = 15). média e intervalos de confiança da média a ±95%;

** p < 0,01; *** p < 0,001; Manihot dichotoma1 = Caatinga arbustiva aberta; Manihot

dichotoma2 e Syagrus cearensis

2 = Caatinga arbustivo-arbórea. ........................................... 39

Figura 6 – Sementes consumidas pelos macacos prego e indicadores de estágios de

maturação. (A-D) Coco catolé (Syagrus cearensis), (E-F) Maniçoba (Manihot dichotoma).

(A&E) Estágio verde. (B&F) Semente quase madura. (C&G) Estado maduro. (D) Estágio

podre. ................................................................................................................................... 40

Figura 7 – Análises estatísticas correspondentes às predições 4 e 5. (A) Distâncias entre as

espécies vegetais produtoras de sementes nas áreas de estudo (Distance1). Manihot

dichotoma1 (N =1306); M. dichotoma

2 (N = 146); Syagrus cearensis

2 (N = 233). (B)

Distâncias entre os sítios de quebra e as respectivas espécies produtoras de sementes em

ambas as áreas de estudo (Distance2). Manihot dichotoma

1 (N =2192); M. dichotoma

2 (N =

50); Syagrus cearensis2 (N = 412). (C) Distâncias entre os sítios de quebra (Distance

3) para

cada espécie de semente em áreas de estudo. Manihot dichotoma1 (N =1912); M. dichotoma

2

(N = 88); Syagrus cearensis2 (N = 380). (D) Distâncias entre os sítios de quebra (Distance

3)

em ambas as áreas de estudo. Caatinga arbustiva aberta (N =2192), Caatinga arbustivo-

arbórea (N = 462). medianas e distribuição não outlier dos dados; *** = p < 0,001;

Manihot dichotoma1 = Caatinga arbustiva aberta; Manihot dichotoma

2 e Syagrus cearensis

2 =

Caatinga arbustivo-arbórea. .................................................................................................. 43

Figura 8 – Análise estatística correspondente a predições 4. (A) Manihot dichotoma1 (Ns

=1306 e 1306). (B) Manihot dichotoma2 (Ns =65 e 88). (C) Syagrus cearensis

2 (Ns= 233 e

233). Correlações entre sítios de quebra e espécies produtoras de sementes e entre sítios de

quebra para cada espécie de semente ; Manihot dichotoma1 = Caatinga arbustiva aberta;

Manihot dichotoma2 e Syagrus cearensis

2 = Caatinga arbustivo-arbórea. ............................. 44

INDÍCE DE TABELAS

Tabela 1 – Compilação dos resultados estatísticos. ............................................................... 41

Tabela 2 – Resultados das correlações correspondentes a predição 4. Códigos: Espécie1 =

Caatinga arbustiva aberta; Espécie 2

= Caatinga arbustivo-arbórea........................................ 41

1

RESUMO

Recentemente, macacos prego (Cebus spp.) habitantes de ambientes secos e com

restrição de frutos carnosos, vêm sendo alvo de diversos estudos acerca do uso de

instrumentos. Em atividades de quebra de sementes, há indícios de escolhas eficientes de

martelos, bem como de seleção de bigornas para redução dos riscos de predação. O objetivo

deste trabalho foi verificar se dois grupos de macacos prego (C. flavius e C. libidinosus)

habitantes da caatinga do Rio Grande do Norte realizam escolhas de martelos e bigornas. O

registro do peso e da localização das pedras indicou escolhas ativas de com o que (escolha de

martelos) e onde (seleção de bigornas) quebrar sementes encapsuladas. O padrão de escolha

dos martelos para quebrar sementes dependeu da espécie e do estado de maturação. Assim,

sementes menores foram quebradas com martelos mais leves e sementes maiores com

martelos mais pesados. Ainda, C. flavius foi a única espécie que apresentou um refinamento

na escolha de martelos que dependia do estado de maturação de sementes. Para ambas as

espécies de macacos prego estudadas, os sítios de quebra não estavam dispostos de acordo

com a distribuição espacial das espécies produtoras de sementes, sugerindo que os macacos

prego promovem escolha ativas de bigornas. Assim, em ambientes que havia maior chance de

fuga através das árvores, os sítios de quebra foram encontrados mais afastados entre si do que

em regiões que havia menor chance de fuga pelas árvores. Também, foi verificada diferença

no espaçamento das bigornas a depender do tipo de semente: sítios de quebra de sementes

maiores e mais calóricas foram encontrados mais distantes entre si do que os sítios de quebra

de sementes menores e menos calóricas, sugerindo um padrão de evitacão de competição

direta. Concluímos que os macacos prego maximizam os ganhos energéticos e reduziram os

riscos de predação bem como os custos de competição por alimento durante o comportamento

de uso de pedras para quebra de sementes.

2

ABSTRACT

Recently, capuchin monkeys (Cebus spp.) inhabitants of dry environments and with

restriction of fleshy fruits, have been the subject of several studies regarding the use of

instruments. During behaviour of using stones to crack open nuts there is evidence of

selection of more effective hammers, as well as selection of anvils related to reducing the risk

of predation. The aim of this study was to determine whether two groups of capuchin

monkeys (C.flavius and and C.libidinosus) inhabitants of the Caatinga of Rio Grande do

Norte make choice of hammers and anvils. The record of weight and location of stones

indicated active choices of with what (choice of hammers) and where (selection of anvils) to

crack open encapsulated seeds. The choice of hammers to break nuts depended on the type

and degree of ripeness seed. Thus, smaller seeds were smashed with lighter hammers and

larger seeds with heavier hammers. Still, C. flavius was the only species that presented a

refinement in the choice of hammers that depended on the ripeness of seeds. For both species

of capuchin monkeys studied, the nut-crack sites were not spread in accordance with the

spatial distribution of seed-producing species, suggesting that the capuchin monkeys promote

active choice of anvils. Thus, in environments with more escape routes through the trees, the

nut-crack sites were found further apart than in regions that had less chance of escape through

the trees. Also, there was a difference in the spacing of the anvils to depend on the type of

seed: sites used to crack larger and more caloric seeds were found farther apart than the sites

used to crack smaller and less caloric seeds, suggesting a pattern of avoiding direct

competition. We conclude that the capuchin monkeys maximize energy savings and reduced

risk of predation and the costs of food competition during the behaviour of using stones to

crack open nuts.

3

INTRODUÇÃO

O uso de instrumentos e o aumento da razão neocortical

Duas pressões ambientais são apresentadas para explicar o aumento da razão

neocortical nos hominídeos: habilidades na aquisição de alimento (teorias dos mapas

cognitivos e uso de instrumentos) e relacionamento social entre indivíduos (teoria da

inteligência maquiavélica).

A teoria de mapas cognitivos proposta por Milton (1981) argumenta que para

encontrar alimentos é preciso aprendizado dos itens desejáveis adquiridos dentro da sua área

de uso em estações sazonais apropriadas. Para que este processo ocorra é necessária uma boa

memória, que seja capaz de armazenar informações sobre locais onde há fontes de alimento e

em que época, assim como direcionar sua rota. Ou seja, o aumento da razão neocortical deve-

se a melhor relação custo/benefício na aquisição de nutrientes e os animais com maior

neocortex seriam capazes de utilizar rotas com possibilidade de encontro de alimentos de alta

quantidade e qualidade além do melhor investimento de forrageio.

Desta teoria decorre a expectativa de uma capacidade maior para formar mapas

cognitivos complexos em animais que tenham como dieta alimentos sazonais e dispersos. Isto

foi observado por Milton (1981) ao comparar deslocamentos entre macacos aranha e bugios

(Ateles geoffroyi e Alouatta palliata, respectivamente). Boesch & Boesch (1984) utilizou o

modelo de mapa cognitivo para explicar como o transporte de martelos pode otimizar ganhos

energéticos em chimpanzés. Na área de estudo (Parque Nacional Tai, Costa do Marfim) há

pouca disponibilidade de martelos de pedra e suficientemente pesados para quebrar sementes

com maior resistência como o caso de Panda oleosa. Os animais em muitos momentos

utilizavam menores distâncias entre sementes e potencias martelos, mesmo estes não estando

no seu campo de visão, deste modo, antecipavam as ações de transporte de sementes e de

martelos.

4

Entretanto, outros fatores relacionados à alimentação têm sido sugeridos como pressão

para aumento da razão neocortical, referindo-se não ao encontro do alimento, mas à obtenção

do mesmo. Entre estes fatores destaca-se a habilidade de uso de instrumentos na coleta e

processamento de itens encapsulados.

Em espécies de primatas que possuem adaptações morfológicas para a obtenção de

itens encapsulados não é registrado o uso de instrumentos em condições naturais. Por

exemplo, o sagui do nordeste (Callitrhix jacchus), uma espécie de primata neotropical possui

adaptações morfológicas e filogenéticas para a obtenção de itens encapsulados (Feagle, 1998).

Com os incisivos inferiores longos, estes primatas conseguem roer troncos e posteriormente

adquirir goma. Analogamente poderíamos afirmar que nestes primatas, os dentes da arcada

inferior atuam como ferramentas naturais e eficientes na obtenção deste tipo de alimento.

Parker & Gibson (1977) sugeriram que, em primatas, o uso de instrumentos estaria

relacionado ao hábito forrageador extrativista que seria exacerbado pela restrição de alimento

de fácil acesso. Esta necessidade de forrageio manipulativo com uso de instrumentos seria

pressão para o aumento da razão neocortical. Byrne (1995) argumenta que o uso de

instrumentos pode ser força importante para o aumento de neocórtex em primatas (e aves) de

forrageio extrativista. Posteriormente, van Shaink et al., (1999), van Shaick & Pradhan (2003)

criaram modelos que adotam, além das condições ecológicas, outras características que

favoreçam o uso de instrumentos. Assim, primatas forrageadores extrativistas usariam

instrumentos devido a restrição de frutos carnosos, o que levaria a um aumento de

capacidades cognitivas para aprendizados via tentativa e erro. Porém, a manutenção deste uso

dependeria da tolerância social entre os indivíduos, assim possibilitando que as informações

da natureza do uso de instrumentos sejam transmitidas socialmente.

5

A terceira teoria para explicar o aumento da razão neocortical em primatas e

hominídeos é a inteligência social (ou inteligência maquiavélica). Dentre as suas várias

versões, esta teoria agrega a proposta de que as interações sociais atuam como pressão para o

processo de adaptação e complexidade da inteligência dos hominídeos (Byrne & Whiten,

1997).

Humphrey (1976) em seu manuscrito que tornou-se um dos fundamentos teóricos para

o surgimento da teoria da inteligência maquiavélica, sugeriu que, ao contrário do que se

imagina, intelecto está relacionado principalmente às relações sociais, contextos mais

freqüentes e que necessitam de maior atenção para a sobrevivência dos indivíduos do que

tentar resolver problemas matemáticos, abstratos por natureza, e não contextualizados com

hábito de vida dos animais.

Estratégias comportamentais direcionadas a manipulação e dissimulação social são

observadas sobre a ótica da Inteligência maquiavélica. Byrne (1995) afirma que estes

comportamentos são apresentados somente entre os haplorríneos, espécies de um grupo

taxonômico que adotam dissimulações frequentemente, e, aparentemente aprendidas por

tentativa e erro.

Como foi observado, há uma constante sobreposição destas três hipóteses, de modo

que estas estão intrinsecamente correlacionadas e não são mutuamente excludentes. Por

exemplo, a maior sofisticação em manobras sociais e o entendimento social complexo são

sem dúvida observadas nos chimpanzés. Entretanto, esta também é uma das únicas espécies

que usam ferramentas nas atividades de forrageio extrativista, caça regulares, habitam grandes

áreas de uso e alimentam-se de uma grande variedade de plantas e animais conhecidos.

Portanto, não se trata de verificar qual das teorias está correta, mas como cada uma

influenciou as adaptações nas espécies atuais. Pensando que as pressões não são constantes no

6

espaço-tempo, torna-se plausível afirmar que cada pressão atuou com diferentes intensidades

e interagiu com outras diferentes forças entre diversas espécies (Byrne, 1995)

Utilização de ferramentas – uma visão geral

Neste trabalho utilizamos o conceito de uso de instrumentos definido por Amant &

Horton (2008, pp 1203) “Uso de instrumentos é a execução do controle sobre uma

manipulação livre de um objeto externo (a ferramenta) com o objetivo de (1) alterar as

propriedades físicas de outro objeto, substâncias, superfícies ou o centro ( o alvo, como pode

ser o próprio usuário de ferramentas ou outro organismo) via uma interação dinâmica

mecânica, ou (2) mediante o fluxo de informações entre o usuário da ferramenta e do

ambiente ou de outros organismos no ambiente ”

Diversos estudos relatam o uso de instrumentos, tanto em cativeiro quanto em

ambiente natural, por diferentes espécies. Devido à imensa quantidade de estudos sobre este

tema que foram conduzidos em condições de cativeiro (ambiente no qual ocorre interações

freqüentes entre os animais experimentais com os pesquisadores), adotou-se uma série de

terminologias quanto ao uso de ferramentas. Para estudos em cativeiro utilizam-se duas

classificações: uso espontâneo e uso induzido (McGrew, 1992). No uso espontâneo o animal

experimental utiliza ferramentas para a solução de um problema sem a interferência do

pesquisador, já no uso induzido, através de métodos de reforço, o pesquisador ensina o animal

a utilizar ferramentas para solucionar algum tipo de problema. Em vida livre são utilizadas

duas nomenclaturas, uso natural e uso por influência humana (McGrew, 1992). No uso

natural os animais selvagens, previamente sem contato com humanos, utilizam ferramentas

para adquirirem algum tipo de recurso. Já o uso por influência humana ocorre quando animais

7

previamente cativos e reintroduzidos no habitat natural ou semi-natural utilizam ferramentas,

que podem ser fruto do aprendizado com humanos.

Em invertebrados, há o recente registro de uso de instrumentos em polvos

(Amphioctopus marginatus) com função de defesa. Estes animais foram observados coletando

cascas de cocos e, em algumas situações carregando estas cascas por mais de 20 metros, até

por fim em momentos oportunos, eles utilizam as cascas como escudos para fins de proteção

(Finn et al., 2009). Em vertebrados há um extenso relato de uso de instrumentos

principalmente em primatas (ver tópicos abaixo). Porém, outros grupos taxonômicos também

usam instrumentos, tais como em algumas aves (araras azuis, pica paus, gralhas azuis e

corvos), e mamíferos aquáticos (golfinhos). Em aves, Borsari & Ottoni (2005) relatam o uso

de instrumentos em araras azuis (Anodorhynchus hyacinthinus) cativas. Estes autores

relataram que as araras usavam pedaços de madeira para aumentar o torque na quebra de

sementes e este uso estava relacionado com a experiência do indivíduo, assim, animais mais

velhos eram mais eficientes. Uma espécie de pica-pau encontrada nas ilhas Galápagos

(Cactospiza pallida), usa instrumentos em ambiente natural, coletando espinhos de cactos para

capturar alguns invertebrados em ocos de árvores (Hunt 1996). Num experimento, Tebbich et

al., (2001) observaram que o fator aprendizado ocorre por tentativa e erro, e este é

essencialmente importante para o surgimento deste comportamento, estando associado

principalmente a fase juvenil em que o animal esta mais suscetível para o aprendizado.

Corvos selvagens da Nova Caledônia (Corvus moneduloides) foram observados criando e

usando instrumentos em condições naturalísticas. Estes animais foram observados retirando

pequenos pedaços de folhas de Pandanus sp., que eram bastante resistentes e direcionavam-se

para ocos de árvores afim de capturar pequenos artrópodes com sucesso. Em experimentos de

cativeiro, foi observado que não há um componente social na ontogenia deste comportamento,

8

assim indivíduos juvenis com e sem tutores apresentaram taxas similares de sucesso nas

tarefas de uso de instrumentos.

Há descrições de que golfinhos selvagens (Tursopis sp.) usam instrumentos. Estes

animais usam esponjas em atividades de forrageio, e há um forte viés quanto ao sexo, deste

modo, somente fêmeas usam instrumentos (Krützen et al., 2005). Krützen et al., (2005)

observaram maiores semelhanças genéticas entre mães que usam instrumentos do que aquelas

que não usam instrumentos, sugerindo assim um forte componente genético na manutenção

do uso de instrumentos.

O uso de ferramentas entre os primatas viventes

Dentre os primatas viventes, os chimpanzés (Pan troglodytes) são os que apresentam o

repertório comportamental mais complexo de uso de instrumentos, tanto em condições de

cativeiro, que favorecem o uso de ferramentas, quanto em vida livre. McGrew (1992) faz um

compilado da complexidade de uso de ferramentas desses animais como o uso de martelos (de

madeira e pedra) para quebrar sementes, esponjas para absorver água, troncos de árvores

como armas contra co-especificos ou predadores. Há relatos da escolha de diversas matérias-

primas para a construção de ferramentas que promovam os mesmos fins, como galhos ou

troncos para construir iscas de capturas de insetos sociais. Também estes primatas usam o

mesmo material para construir diversos instrumentos ao exemplo de usar folhas como

esponjas, para atividades de limpeza e investigação. Diante dessa diversidade e singularidade

no uso de instrumentos em algumas populações, McGrew (1992) sugere que estas diferenças

são dependentes de uma condição cultural e não de variações dependentes das condições

ecológicas.

Existiam muitas dúvidas quando ao uso de instrumentos em bonobos selvagens

(McGrew, 1992). Ingmanson (1996) relatou comportamentos relacionados ao uso de

9

instrumentos, como a quebra de galhos que serviam como pontes entre árvores, e o uso

efetivo de instrumentos. Dentre o uso de instrumentos, foi observado a emissão de sons em

árvores, a produção de pontes que consistia no uso do próprio peso do corpo para deslocar-se

entre árvores e o uso de folhas como função de coberturas contra chuva. O uso de ferramentas

em Pan paniscus está fortemente associado a contextos sociais, diferentemente do observado

em Pan troglodytes (McGrew, 1992). Esta autora sugere que, em bonobos, a tecnologia e

socialidade caminham juntos, deste modo, ao passo que os animais manipulam objetos e usam

instrumentos também acabam manipulando socialmente co-específicos. A autora conclui que

a similaridade no entendimento intelectual das habilidades entre os grandes primatas são

expressas de formas diferentes a depender do requerimento das particularidades ecológicas e

sociais.

Acreditava-se que orangotangos (Pongo pygmaeus) não usariam instrumentos na

natureza, apesar do seu uso comum em situações de cativeiro (McGrew, 1992). Porém van

Shaink & Fox (1996) relataram a criação e o uso de instrumentos em animais cativos que

foram soltos no ambiente natural. Os orangotangos foram capazes de selecionar galhos para

capturar insetos sociais, modificaram galhos de árvores para acessar sementes de Neesia sp.

Diante destes resultados, os autores indicam que o uso de instrumentos não está limitado

apenas ao clado homem-chimpanzé sugerindo que o uso de instrumentos também está

presente nos orangotangos e nos hominídeos africanos.

Dentre os grandes primatas, sugeria-se que o gorila (Gorilla gorilla) seria aquele que

certamente não haveria necessidade de usar instrumentos. Em um comparativo com

chimpanzés e gorilas, enquanto que o chimpanzé coletaria insetos sociais com o uso de

instrumentos, os gorilas seriam suficientemente capazes de quebrar o cupinzeiro ou

formigueiro com socos (McGrew, 1992). Recentemente, Breuer et al., (2005) relataram o uso

de instrumentos em fêmeas de gorilas em regiões pantanosas. As observações ocorreram na

10

floresta do Congo e foi verificado que uma fêmea estava deslocando-se através de um lago

então coletou um tronco que foi utilizado para medir a profundidade da lagoa. Em outra

observação, outra fêmea utilizou um tronco para coletar plantas aquáticas encontradas na

borda de um lago. Estes autores sugerem que o uso de instrumentos nestes animais esteja

relacionado fortemente a aquisição de rotas e que é mais um fator comparativo de uso de

instrumentos nos primatas do velho mundo.

Não há relato de instrumentos tanto em cativeiro quanto em vida livre em gibões

(Hylobates sp.), apesar de estudos de mais de 50 anos na região sudoeste da África, não foi

observado o uso de ferramentas em vida livre (McGrew, 1992).

Macacos prego como modelos de estudo

Dentre os primatas neotropicais, os macacos prego (Cebus spp.) vêm sendo utilizados

como modelo para o entendimento das três teorias que buscam explicar como ocorreu o

aumento do neocórtex (mapas cognitivos, uso de instrumentos e inteligência maquiavélica).

Exibindo um alto grau de enefalização (2,21; tabela 1 de Kudo & Dunbar, 2001), este gênero

é conhecido por apresentar mapas mentais das suas áreas de vida (Presotto & Izar 2010),

apresenta estratégias sócias de formação de coalizões (Perry et al., 2003; Ferreira 2003;

Ferreira et al., 2006) e recentemente vem sendo alvo de diversos estudos acerca do uso de

instrumentos em ambientes com restrição de alimento (ver revisão em Ottoni & Izar, 2008).

Características do genero Cebus

Macacos prego pertecem a subfamilia Cebinaea a qual contém os dois principais

primatas platirríneos onivoros (Cebus sp. e Saimiri sp.). Cebus sp. são animais relativamente

pequenos (4,5kg macho adulto), têm corpo totalmente coberto por pêlos, cauda semi-preênsil,

falanges pequenas e dedo oponível sendo os primatas neotropicias que apresentam maior

11

destreza manual. Os macacos prego vivem em grupos sociais entre oito a 40 individuos

apresentando muitos machos adultos, femeas adultas e infantes. Eles possuem grande

dimorfismo sexual (machos até 30% maiores que as femeas, a dependeder da espécie) e

hierarquia de dominancia entre machos, sendo mais despotica em C. apella e menos despotica

em C. albrifrons. Macacos prego tem grandes áreas de uso (até 600ha na amazônia) e

deslocamentos diários de cerca de 3km (Feagle, 1998; Ferreira, 2003).

O genero Cebus é considerado o grupo taxonomico de primatas neotropicias muito

divergente (Silva Jr. 2001). Uma classificação recente divide o gênero em dois subgêneros

(Sapajus e Cebus, respectivamente – Silva Jr., 2001). O subgênero sem tufo, Cebus, foi

dividido em quatro espécies: Cebus capuchinus, C.albrifons, C. olivaceus e C. kaapori. O

subgenero com tufo, Sapajus, foi dividido em oito espécies: Cebus apella, C. macrocephalus,

C. lidinosus, C. cay, C. xanthosternos, C. robustos, C. nigritus (Silva Jr., 2001) e C. flavius

(Oliveira & Langguth, 2006).

Macacos pregos são conhecidos por possuir uma dieta onivora, assim ampliando suas

possibilidades de ingestão de alimento. Estes animais alimentam-se desde frutos, sementes,

castanhas, flores, goma, néctar, fungos, seiva, ovos, invertebrados, pequenos vertebrados e

algumas espécies de invertebrados habitantes de ambientes de manguezais (Fragaszy et al.,

2004a). Estas características fazem que este gênero possua uma das maiores capacidades de

habitar uma diversidade de ambientes bem contrastantes.

Seguido dos bugios, os macacos pregos (Cebus spp.) são as espécies de primatas

neotropicias encontrados numa maior diversidade de habitats, sendo obsevados desde

florestas ombrofila densa no norte da Argentina (Di Bitetti, 1997), passando por regiões com

restrição de água e frutos carnosos (Ottoni & Izar, 2008), habitando porções da Floresta

12

Amazônica (Port-Carvalho et al., 2003), regiões de manguezais (Fernandes, 1991) e também

encontrados na América Central (Phillips, 1995a, b; Hall & Fedigan, 1997).

Dentro da estrutura espacial de grupos de macacos prego, há formação de subgrupos

que variam de acordo com as características e as estratégias sociais dos indivíduos que

balanceiam os custos (risco de predação e competição por alimento) e benefícios (defesa

contra predadores e aquisição de alimento) de viver em grupo. Janson (1990), Hall & Fedigan

(1997) relatam com detalhes a ocorrência destas escolhas espaciais nas formações destes

subgrupos nas tarefas de forrageio: machos e fêmeas dominantes e infantes no centro, juvenis

com livre acesso, além dos animais periféricos como machos e fêmeas adultos subordinados

que evitavam o centro (e, consequentemente, os animais dominantes) e machos e fêmeas

subadultos que posicionavam-se na frente do grupo.

As agressões podem interferir significativamente na taxa de sucesso de forrageio

(Janson, 1985). Em macacos pregos, grande parte das agressões ocorre em atividades de

forrageio, logo,indivíduos que recebem menor número de agressões forrageiam melhor do que

aqueles que sofrem maior incidência de injúrias (Janson, 1985). Assim, os animais tendem a

manter-se afastados para reduzir estas taxas de agressão e, consequentemente,aumentarem o

sucesso de forrageio (Janson, 1990; Phillips 1995a, b).

Uso de instrumentos por macacos-prego

Tomasello & Call (1997) fazem uma revisão bibliográfica acerca do uso de

instrumentos por macacos prego cativos. Estes autores relatam que registros de uso de

instrumentos por macacos prego em vida livre eram pouco frequentes. Em contrapartida, em

cativeiro, estes animais apresentavam grandes habilidades de uso de instrumentos. Há

registros de como macacos prego cativos conseguem promover tarefas com o uso de

13

instrumentos para alcançar alimentos fora do alcance com objetos, quebrar sementes com o

auxílio de martelos, absorver líquido com papel toalha e usar galhos e pedras para cortar um

revestimento em vários pedaços. Em outros estudos são descritos comportamentos de

modificação ou contrução de ferramentas, como amassar papéis toalha para servir como

esponjas. A produção de farpas em rochas para cortar couro e o uso de bambú para produzir

brechas em tubos plásticos.

Fernandes (1991) promoveu o primeiro registro de uso de instrumentos em macacos

prego em vida livre. Entre o seu resgistro até o ano de 2000, este comportamento era

considerado como esporádico, provavelmente pela falta de estudos mais longos em ambientes

propícios. A partir de 2004, o interesse pelo uso de ferramentas por Cebus spp. tornou-se

destaque na ciência, e, em seis anos mais de dois artigos por ano foram publicados sobre essa

temática. Nos manuscritos publicados até o presente período, tivemos a oportunidade de

observar por novos ângulos, estratégias comportamentais associadas ao uso de instrumentos,

sendo este complexo e intrigante.

Em região de manguezal no estado do Maranhão, Fernandes (1991) observou estes

animais (Cebus apella), utilizando pedaços de conchas de (Crassostrea rhizophorae) para as

atividades de abertura e retirada das ostras da mesma espécie. Ainda, tal autor sugeriu que a

capacidade de alimentar-se de uma variedade de potenciais recursos atua como componente

fundamental para a sobrevivência e permanência de macacos prego em ambientes de mangue.

Langguth & Alonso (1997) publicaram o primeiro registro de uso de ferramentas por

Cebus apella (atualmente C. libidinosus) em vida livre no bioma Caatinga. Nesse trabalho, os

autores estudaram os macacos prego da Mata do Desterro, Paraíba, e, em entrevista com os

moradores locais, estes relataram que a dieta dos macacos era constituída por presas animais

(lagartos), pedúnculos de folhas de macambira (Encholirum spectabilis) que eram puxadas e

14

mastigadas além do uso de ferramentas para quebrar sementes de maniçoba (Manihot sp.),

coco catolé (Syagrus oleracea). Apesar dos autores não observarem in loco a quebra de

sementes pelos macacos prego, eles encontraram sítios de quebra de coco catolé com martelos

pesando aproximadamente um quilo.

Em trabalho pioneiro, Ottoni & Mannu (2001) fizeram a primeira descrição

comportamental de quebra de sementes de Syagrus sp. com a utilizacão de pedras que serviam

com função de martelos e bigornas por macacos prego semi-cativos (Cebus apella) no Parque

Ecológico do Tietê, São Paulo. ) Neste trabalho, ocorreu o importante relato de que animais

tolerados (infantes e juvenis) frequentemente roubavam amêndoas de animais adultos, estes

autores questionaram acerca da importância da manutenção deste comportamento num grupo

social. Posteriormente, em 2005 Ottoni e colaboradores responderam tais questionamentos

(ver abaixo).

Moura & Lee (2004) estudaram a dieta dos macacos-prego no Parque Nacional da

Serra da Capivara, região de Caatinga, localizado no estado do Piauí, no nordeste brasileiro.

Os autores promoveram observações diretas do comportamento de forrageio de macacos

prego (C. libidinosus) utilizando ferramentas e encontraram uso de instrumento associado a

três contextos diferentes: i.) cavar; ii.) quebrar e iii.) investigação. Por exemplo, foi observado

uso de gravetos para desenterrar tubérculos de espécies como Manihot sp. e Thiloaatingiram

sp., uso de pedras para quebra ou pulverização de cactos (Pilosocereus piauhyensis) e

pequenos vertebrados como lagartixas, além da utilização de galhos para averiguar abertura

de árvores, de rochas para captura de insetos, de mel ou obtenção de água. Os autores

discutem os resultados à luz da necessidade de uma flexibilidade alimentar em condições de

restrição de alimento, e do forrageio extrativo como pressão para evolução da cognição.

15

Fragaszy et al., (2004a) estudaram os macacos pregos (C. libininosus) no limite dos

biomas Caatinga-Cerrado do estado do Piauí, utilizando as seguintes metodologias: a)

observações diretas; e b) busca de evidências físicas de quebra de sementes. Estes autores

encontraram os seguintes resultados: i) a identificação direta da utilização de martelos e

bigornas na quebra de sementes de Syagrus spp e Atallea spp. , ii) a constatação de depressões

pouco profundas nas superfícies das bigornas; iii.) a presença de lascas e destroços de cascas

de sementes; e iv.) a presença de pedras soltas com peso apropriado para a quebra de

sementes em cima das bigornas.

Ottoni et al., (2005) decidiram investigar os questionamentos levantados por Ottoni &

Mannu (2001) e encontraram uma intensa relação custo/benefício entre os eventos de roubos

de amêndoas e a facilitação da aquisição de componentes energéticos de difícil acesso

associados ao aprendizado da quebra de sementes por observação. Ottoni et al., (2005)

sugeriram que este padrão é um importante componente para a permanência do uso de

instrumentos neste grupo.

Waga et al., (2006) estudaram macacos pregos (C. libidinosus) no Parque Nacional de

Brasília, região representativa do Cerrado brasileiro. Utilizaram amostras comportamentais

diretas e observações de vestígios, encontrando os seguintes resultados: i.) episódios de

utilização de ferramentas por macacos pregos e ii) utilização de ferramentas por dois anos

consecutivos evidenciando o uso contínuo deste comportamento nos grupos monitorados.

Visalberghi et al., (2007) continuando o estudo com os macacos pregos (Cebus

libidinosus) na Fazenda Boa Vista, no estado do Piauí, utilizaram as amostras de bigornas,

medidas da freqüência do uso das bigornas, assim como as mensurações do peso e tamanho

dos potenciais martelos. Neste trabalho foi identificado que as bigornas estavam localizadas

principalmente na zona de transição entre a região plana, a mata aberta e os penhascos. Mais

16

que isto, os dados indicam escolhas ativas dos animais, tanto para a utilização de bigornas

quanto para utilização dos martelos. Foi verificada uma distribuição não randômica das

bigornas, de forma que estas se localizavam próximas às árvores, mas não exatamente as

produtoras de sementes. Já os martelos eram derivados de acidentes rochosos em maior

freqüência do que as rochas sedimentares. Os martelos mais pesados foram encontrados

próximos às bigornas, o que evidencia que os animais transportavam tantos as sementes

quanto as ferramentas (os martelos) para os sítios de quebra.

Silva (2008) relatou as estratégias comportamentais relacionadas ao roubo e partilha

de frutos encapsulados por macacos pregos (C. libidinosus). Este autor encontrou resultados

que corroboram com os achados de Ottoni et al., (2005) e sugeriu, ainda, que as estratégias

adotadas para observar animais quebrando sementes pode variar de acordo com o tamanho da

semente. Segundo Silva (2008), quanto maior o tamanho da semente, maior era a

possibilidade do animal aproximar-se para observar e usurpar sementes quebradas e ao

mesmo tempo poderia ocorrer maior tolerância com sementes maiores do que sementes

menores, mas apenas para infantes e juvenis.

Mannu & Ottoni (2008) realizaram observações com Cebus libidinosus em ambiente

de Caatinga, Serra da Capivara, Piauí, Brasil. Este é o primeiro trabalho que relata o uso

espontâneo de ferramentas secundárias em primatas neotropicais. Os autores registraram uma

diversidade de uso de ferramentas. O uso mais comum de ferramentas foi o de martelos para

abrir sementes ou frutas encapsuladas, ou escavar o solo (batidas verticais contra o solo). Em

outras ocasiões os martelos eram usados para cortar raízes como enxadas quando escavava, ou

quando retirava as folhas secas do chão em busca de artrópodes. Também foi observado o uso

de martelos para pulverizar cascalhos de quartzo encapsulados em rochas sedimentares. Os

macacos utilizavam o pó produzido na quebra dos seixos de quartzo nos atos de lamber,

17

cheirar e ou esfregar várias partes do corpo como a face, o peito e as mãos. Ainda não se sabe

a função deste uso do pó. Em várias ocasiões foram registradas partes de plantas utilizadas

como ferramentas. Os animais utilizavam os pedaços de galhos para inspecionar troncos de

árvores quebrados anteriormente por martelos e obtiveram sucesso superior a 70% das

tentativas. Os autores sugerem que as variações no uso de ferramentas em Boa Vista e Serra

da Capivara (Piauí) podem ser fruto de tradições locais, proposta defendida pela observação

da ontogenia do uso de ferramentas em grupos provisionados no parque do Tietê, São Paulo.

Canale et al., (2009) fizeram o primeiro registro de uso de instrumentos por C.

xantosternos e adicionou novas áreas de ocorrência por C. libidinosus, nos Biomas de

Caatinga, Cerrado e seu ecótono entre os estados de Sergipe, Bahia e Minas Gerais. Estes

autores encontraram a quebra de sementes associada a espécies vegetais como Syagrus spp.,

Atallea spp. e Cnidoscolus sp. Através destes dados os autores sugerem que o uso de

instrumentos é uma característica dos biomas Caatinga e Cerrado, onde ocorre limitação de

água e alimento ou consideram uma característica intrínseca do gênero Cebus.

Emidio & Ferreira (2009) foram os primeiros a descrever o uso de instrumentos por C.

flavius no bioma Caatinga no estado do Rio Grande do Norte. Tais autores registraram

sementes de maniçoba (Manihot dichotoma) associadas a sítios de quebra e o uso de

instrumentos para desenterrar tubérculos de maniçoba.

Visalberghi et al., (2009a) em experimento com animais selvagens descrevem que os

macacos prego são dotados de inteligência para escolha ativa: em situações em que martelos

artificiais são dispostos para quebrar sementes de palmeiras bastante resistentes, apenas

aqueles com maiores massas e, consequentemente, maior eficiência foram escolhidos,

transportados e utilizados para quebrar sementes.

18

Em situação não experimental ou induzida, Ferreira et al., (2010) confirmaram a

sugestão de escolhas inteligentes de martelos ao quebrar sementes propostas por Visalberghi

et al., (2009a). Os autores promoveram o primeiro relato de escolhas ativas de martelos por

macacos prego de acordo com a espécie de semente. Assim, pedras mais leves foram

destinadas para quebrar sementes menos resistentes e pedras mais pesadas utilizadas para

quebrar sementes mais resistentes, algo anteriormente somente observado em chimpanzés por

Boesch & Boesch, (1983).

Visalberghi et al., (2009b) apresentaram um panorama das características ecológicas

do ecótono Caatinga-Cerrado na região da Boa Vista e descreveram que as bigornas e plantas

produtoras de sementes são encontradas com maior abundância em regiões de penhascos. Tais

autores descreveram que, devido a baixa disponibilidade de pedras adequadas em regiões

onde localizam-se as plantas produtoras das sementes encapsuladas, os animais realizam o

transporte de sementes e martelos para as bigornas. Estes achados são interpretados

promovendo um comparativo com o observado em chimpanzés por Boesch & Boesch (1983)

e Sakura & Matsuzawa (1991).

Por fim, Fragaszy et al., (2010) observaram que macacos prego com características

intrínsecas diferentes, tais como peso do corpo e experiências anteriores, podem gerar

diferentes balanços energéticos da quebra de sementes. Ou seja, machos adultos são os

animais mais proficientes na quebra de sementes entre os membros do grupo (Silva 2008;

Fragaszy et al., 2010). Também foi observado que assim como humanos, os macacos

preferem quebrar sementes em locais em que há pequenas depressões para reduzir os custos

de quebra de sementes.

Com base nesta perspectiva acerca das capacidades cognitivas do uso de instrumentos

em ambientes natural de Caatinga e Cerrado podemos listar os seguintes achados: i) o uso de

19

martelos para diversas atividades, desde a quebra de sementes a produção de pó com pedras

para passar na face dos indivíduos (Mannu & Ottoni, 2008); ii) transporte de martelos e

sementes para os sítios de quebra em áreas em que estes não são comuns (Visalberghi et al.,

2007; Visalberghi et al., 2009b); iii) capacidade de escolher martelos para quebrar diversas

espécies de sementes (Ferreira et al., 2010); iv) seleção de porções de uma determinada

bigorna a ser utilizada na quebra de sementes (Fragaszy et al., 2010); v) diferenças entre os

indivíduos da proficiência na execução do uso de instrumentos (Ottoni & Mannu, 2001;

Ottoni et al., 2005; Silva, 2008; Fragaszy et al., 2010).

Entretanto, o número de grupos estudados ainda é pequeno, e a maior parte dos

resultados derivam de três grupos (Tietê, Boa Vista e Serra da Capivara). Diversos aspectos

ainda precisam ser elucidados, principalmente para verificar o quanto o uso inteligente de

instrumentos varia a depender de condições ecológicas diferentes (possibilidade de

terrestrialidade, disponibilidade de alimentos, presença de predadores e rotas de fuga,

disponibilidade de material adequado) ou ainda o quanto o uso de pedras como instrumento

deriva de tradições locais e aprendizagem social ou derivam de convergência comportamental

devido a similaridade ambiental (Perry et al., 2003).

Otimização no uso de instrumentos

A quebra de sementes com pedras é considerada uma das formas mais complexas de

uso de instrumentos por primatas porque é necessário o entendimento das relações espaciais

entre bigornas, sementes e martelos (Fragaszy et al., 2004b). Sugere-se que esta atividade não

ocorra aleatoriamente, mas envolva processos cognitivos que possibilitem a abertura destes

itens encapsulados, tais como: selecionar bigornas, transportar sementes e/ou martelos para

20

estas bigornas e dispor as sementes sobre locais planos, além de lançar martelos sobre as

sementes (Visalberghi et al., 2009b).

O uso ótimo de pedras para quebra de sementes foi abordado pela primeira vez por

Boesch & Boesch (1983) através de observações diretas e de vestígios em grupos não

habituados de chimpanzés (Pan troglodytes) no Parque Nacional Tai, Costa do Marfim. Os

autores identificaram um padrão complexo da quebra de sementes: os chimpanzés utilizavam

martelos com massa inferior a três quilos para quebrar sementes menos resistentes (Coula

edulis, Olacaceae), enquanto que as sementes de palmeiras que eram mais resistentes (Panda

oleosa, Pandaceae) frequentemente eram abertas com martelos com massas que variavam

entre três e 9 kg ou superiores a 9 kg. Boesch & Boesch (1983) também mostraram que

chimpanzés transportaram pedras mais pesadas mais frequentemente, e por maiores

distâncias, que pedras mais leves ou que martelos de madeira, sugerindo um planejamento da

ação de quebra de sementes. Por outro lado, Sakura & Matsuzawa (1991) estudando

chimpanzés em Bossou relataram a escassez dos eventos de transporte de martelos, pois nesta

área havia abundância de material adequado para quebra de sementes.

Em macacos prego, dois diferentes estudos experimentais investigaram a importância

da massa na escolha de martelos. O primeiro revelou que macacos prego cativos faziam

escolhas de martelos mais pesados para quebrar as sementes de palmeiras difíceis de serem

quebradas (Schrauf et al., 2008). O segundo descreveu que os macacos prego provisionados

observados na Fazenda Boa Vista (Piauí, Brasil) promoviam escolhas racionais de martelos

artificiais (oferecidos pelos experimentadores) e selecionavam aqueles que possibilitam maior

efetividade na quebra de sementes de palmeiras (Visalberghi et al., 2009a).

Trabalhos naturalísticos também indicam escolhas de martelos e bigornas em macacos

prego. Ferreira et al., (2010) realizaram registros das pedras encontradas sobre as bigornas

21

utilizadas por macacos prego não habituados (Rio Grande do Norte, Brasil) e relataram que

três diferentes populações de macacos prego (C. libidinosus) em situação não experimental

nem induzida escolhiam martelos em função do tamanho das sementes alvo. Assim, foram

verificadas que pedras mais pesadas associadas a sementes maiores e mais resistentes,

enquanto martelos significativamente mais leves foram observados associados a sementes

menores.

Em chimpanzés, também foi observado escolhas otimizadas de bigornas. Boesch &

Boesch (1983) verificaram que chimpanzés (Pan troglodytes) quebravam sementes maiores

em bigornas mais resistentes, enquanto que para as sementes menores não havia preferência

quanto ao tipo de bigorna. Visaberghi et al., (2007) descrevem que as bigornas ativas

localizavam-se significativamente mais próximas de rotas de fuga (árvores) apesar da

presença de diversas outras potenciais bigornas. Segundo este trabalho, a escolha da bigorna

reflete uma otimização entre quebrar sementes no solo e a possibilidade de escape aos

predadores. Ambos os estudos relatam uso repetido de bigornas.

No conjunto, estes estudos mostram que a escolha de com qual material (escolha de

martelos) e onde quebrar sementes (seleção de bigornas) por macacos prego reflete um

balanço, ao menos, entre as seguintes variáveis: i) gasto energético e tempo para a quebra e

energia ganha (Visalberghi et al., 2007); ii) custo de viagens entre as plantas produtoras de

sementes e os sítios de quebra (Visalberghi et al., 2009a, b), iii) proteção contra predadores

através de rotas de fuga (Visalberghi et al., 2007) e iv) necessidade de aprendizagem da

técnica de quebrar sementes (van Schaik et al., 1999; Ottoni & Mannu, 2001; Ottoni et al.,

2005; Silva, 2008). Destaca-se, entretanto, que tanto os trabalhos de Boesch & Boesch (1983)

com chimpanzés, quanto os trabalhos com macacos prego, foram realizados em ambientes

com baixa disponibilidade de instrumentos (pedras) adequadas para a quebra de sementes.

Segundo Visalberghi et al., (2009b, p. 103) a capacidade cognitiva para escolha e transporte

22

de martelos deve ser analisada tendo em vista a ecologia do local, e sugere que o transporte e

escolha de martelos deve ocorrer em situações especificas, quando há baixa disponibilidade

de material adequado.

Diante da falta de informações acerca da otimização no uso de instrumentos por

macacos prego que podem ser representadas através das escolhas eficientes de martelos e

bigornas em diversos aspectos (ex: peso dos martelos, espécie de semente a ser quebrada e

distribuição espacial de bigornas), decidimos testar as seguintes hipóteses e predições:

H1: Macacos prego selecionam martelos para quebrar sementes.

P1: Martelos encontrados sobre as bigornas (0 cm) terão diferentes massas daqueles

encontrados a raios de 1-20 cm e 21-100 cm.

P2: Pedras mais leves são utilizadas para quebrar sementes menores e pedras mais

pesadas são utilizadas para quebrar sementes maiores.

P3: Pedras de diferentes massas são utilizadas para quebrar diferentes estágios de

maturação de uma mesma espécie de semente.

A hipótese nula é que macacos prego não selecionam martelos. Assim, os pesos das

pedras deverão ser similares em diferentes distâncias das bigornas, espécies de sementes e

estágios de maturação.

H2: Macacos prego selecionam bigornas.

P4: A distância dos sítios de quebra à planta produtora de semente, assim como, a

distância dos sítios de quebra entre si seguem padrão diferente da distância entre as plantas

produtoras de semente.

23

P5: Sítios de quebra serão mais próximos entre si em ambientes com menor

disponibilidade de árvores de grande porte, que possam servir como rotas de fuga (pressupõe-

se que neste caso, que os indivíduos se agruparão para o aumento da proteção contra

predadores).

A hipótese nula é que macacos prego não selecionam espacialmente as bigornas. Deste

modo, as distâncias entre as bigornas e as plantas produtoras de sementes, bem como a

distância das bigornas entre si, deverá seguir padrão espacial semelhante aos das distâncias

entre as plantas produtoras de sementes. Ainda, as distâncias entre os sítios de quebra e as

plantas produtoras de sementes, assim como as distâncias entre os sítios de quebra, serão

similares para as diferentes espécies de sementes e em ambas as áreas de estudo.

24

MÉTODO

Área de estudo

A Caatinga é o único Bioma exclusivamente brasileiro, se estende por 750.000 Km2 e

engloba todos os nove estados nordestinos e Minas Gerais (Ab’Sáber, 2003). Constitui um

dos Biomas menos estudados do Brasil (Prado, 2003) e cerca de 20% da sua área está

desertificada devido a processos antrópicos (Alves et al., 2009). Ações governamentais

tentam mitigar este processo através de estratégias para a conservação deste domínio (MMA,

2004).

Este Bioma é caracterizado por clima seco seguindo os critérios da nova delimitação

do semi-árido (MIN, 2005): i. precipitação pluviométrica média anual inferior a 800

milímetros; ii. índice de aridez de até 0,5 calculado pelo balanço hídrico que relaciona as

precipitações e a evapotranspiração potencial, no período entre 1961 e 1990; e iii. risco de

seca maior que 60%, tomando-se por base o período entre 1970 e 1990. Além de apresentar

precipitações baixas e irregularmente distribuídas (principalmente entre os meses de fevereiro

a junho), altas temperaturas e incidências de irradiação solar, grande incidência de espécies

endêmicas e especializações em plantas para a redução da perda hídrica, como a presença de

espinhos, folhas caducifólias e raízes profundas em árvores lenhosas (Alves et al., 2009).

Foram monitorados vestígios de uso de instrumentos por macacos prego em duas áreas

de ocorrência de Cebus spp. representando dois diferentes tipos de Caatinga. A serra do

Estreito, localizada no município de Jucurutu (Figura 1a&b, Figura 2a&b) apresenta um

padrão de vegetação classificado como Caatinga arbustiva aberta (Alves, 2007). Esta Caatinga

é caracterizada pelo expressivo número de árvores retorcidas que variam entre um a três

metros de altura além de uma grande quantidade de vegetação herbácea. A média histórica de

precipitação acumulada dos últimos 10 anos é 712,7 mm3 com variação de ± 234,72 mm

3. No

25

ano de estudo (2009), foi registrado o acumulado de 936,6 mm3, superando a média histórica

(dados cedidos gentilmente pela Empresa de Pesquisa Agropecuária do Estado do Rio Grande

do Norte no ano de 2009). Os dados foram coletados numa área de Caatinga arbustiva aberta

dentro e na periferia da RPPN Stossel Brito que possui uma área de 7,5 km2. Neste tipo de

Caatinga, os frutos carnosos são disponíveis principalmente por herbáceas e cactos e, em

média, o tamanho destes frutos são de 0,5 cm e máximo de 4 cm (Passiflora foetida,

Phoradendron affine, Cissus verticillata, Capparis cynophallophora, Commiphora

leptophloeos, Pilosocereus gounellei, Cereus jamacaru). Esta unidade de conservação pode

ser considerada como a área de maior representatividade da Caatinga arbustiva aberta do

estado do Rio Grande do Norte devido ao seu ótimo estado de conservação, suas riqueza e

diversidade biológica. Esta área possui formação geológica com pedras de alta dureza e baixa

friabilidade (ortognaisse diorítico a granítico com restos de supracrustais – CPRM, 2005a).

A serra de Luís Gomes, localizada no município de Luís Gomes (Figuras 1a&c; 2c&d)

é classificada como Caatinga arbustivo-arbórea (MMA, 2003; Alves, 2007). Esta região é

indicada como área de Caatinga prioritária para unidade de conservação e pesquisas

científicas devido à riqueza biológica, apresentando muitos indicadores de biodiversidade,

endemismo e potencial risco de ação antrópica (MMA, 2003). Esta área é mais úmida do que

a Serra do Estreito e contém maior disponibilidade de frutos carnosos e maior tamanho: média

de 5 cm e máximo de 10 cm (Capparis cynophallophora, Commiphora leptophloeos,

Pilosocereus gounellei, Cereus jamacaru, Pouteria gardneriana), assim como árvores mais

altas (variando entre três a 20 metros de altura). A média histórica de precipitação acumulada

dos últimos 10 anos é de 820,6 mm3 com variação de ± 272,3 mm

3. No ano de estudo (2009),

foi registrado o acumulado de 1009,2 mm3, superando a média histórica (dados cedidos pela

EMPARN no ano de 2009). O município está situado em área de abrangência das rochas

metamórficas que compõem o embasamento Cristalino, onde predominam granitos, gnaisses e

26

migmatitos variandos, xístos e anfibolitos, às vezes cortados por veios de quartzo e pegamtito

(CPRM, 2005b).

Em ambas as áreas de estudo, a variação sazonal influencia fortemente a paisagem e,

consequentemente, a disponibilidade de recursos para a reprodução de animais e plantas. Na

estação chuvosa, é observada uma vegetação exuberante com fase reprodutiva bem definida

na maioria das espécies. Na estação seca, a paisagem muda drasticamente para

disponibilidade de água reduzida, árvores com a ausência de folhas e frutos carnosos e é

observada uma estação reprodutiva restrita a poucas espécies (a exemplo de ninhos ativos de

Juriti, Leptotilla verreauxi, estes que reproduzem ao longo do ano).

Animais de estudo

Na regiao nordeste do Brasil ocorrem três espécies de macacos prego: Cebus

libidinosus, C. flavius e C. xanthosternus. Cebus flavius apresenta uma distribuição espacial

restrita ao nordeste brasileiro acima do Rio São Francisco, encontrada inicialmente na Mata

Atlântica (Oliveira & Langguth, 2006) e recentemente Ferreira et al., (2009) encontraram

uma população habitante da Caatinga do Estado do Rio Grande do Norte. Cebus libidinosus

possuem uma área de ocorrência amplamente distribuída entre os Biomas Caatinga e Cerrado.

Segundo a IUCN, dentre as duas espécies de macacos prego encontradas no nordeste

brasileiro acima do Rio São Francisco, Cebus flavius é a única que apresenta o status de

criticamente em perigo (Oliveira et al., 2008), enquanto que Cebus libidinosus apresenta um

status de menor preocupação (Rylands et al., 2008).

Os macacos pregos galegos (C. flavius) possuem de modo geral uma coloração

amarelada ao longo do seu corpo, com alguns tons mais escuros nos braços e coluna, estes

27

animais também apresetam tufos curtos dirigidos para trás, de modo que a cabeça apresenta

um perfil arredondado frontal sem tufos eretos ou crista ou almofadas (Oliveira & Langguth,

2006). Os C. libidinosus possui coloração no corpo amarronzada, seus ombros possuem tons

mais escuros tendendo para o vermelho, cabeça branco-amarela, possui topete pequeno

comumente formando duas pequenas pontas.

Duas populações de macacos prego não habituadas a presença humana e mapeadas por

Ferreira et al., (2009) foram estudadas: Cebus flavius, habitantes da Serra do Estreiro e C.

libidinosus, habitantes da Serra de Luís Gomes.

Durante o estudo, foram efetivamente contabilizados grupos com o número máximo

de 40 indivíduos para a população de C. flavius (n = 8 avistagens), e 50 animais para a

população de C. libidinosus (n = 7 avistagens).

Esforço amostral

Entre agosto a setembro de 2008 e janeiro de 2009 (fase preliminar) e fevereiro a

dezembro de 2009 (fase efetiva) foram efetuadas 26 excursões de campo com duração de

cinco dias em cada área de estudo que resultaram num montante de 1.560 horas de coleta de

dados.

Registro metodológico

Parcelas monitoradas

Percorreu-se uma área total de 361,18 e 225,40 hectares (Jucurutu e Luís Gomes,

respectivamente), onde foram observadas evidências da presença de macacos prego a

exemplo de sítios de quebra e fezes, bem como observações in situ dos macacos (Figura 1).

28

Foram definidas quatro parcelas representantes de cada área de estudo para

amostragem mensal. Na escolha destas parcelas optou-se por áreas que fossem distantes entre

si (superiores a 400 metros), que apresentassem disponibilidade de espécies vegetais

produtoras de sementes (a saber: Manihot dichotoma, Syagrus cearensis e/ou Diclea

grandiflora), e em regiões de difícil acesso onde não havia presença humana. Cada parcela

mediu em média 3 hectares (em Jucurutu) e 5 hectares (em Luís Gomes). Foram realizados

registros de GPS de todas as plantas produtoras de sementes. Com o objetivo de obter

registros sistemáticos na coleta de dados, dentro de cada parcela foram construídas trilhas que

eram percorridas na mesma direção e sentido a cada visita amostral mensal.

Durante um estudo preliminar foi verificado que havia uma grande disponibilidade de

martelos e bigornas em ambas as áreas de estudo, devido a formação geológica nestes

ambientes. Pedras utilizadas como martelos apresentaram grande variação de tamanho (média

= 10,13 cm; I.C 95% = ± 7,02 cm – Figura 3). Bigornas poderiam ser constituídas por pedras

ou troncos de árvores, e, em especial as bigornas de pedras variavam entre 10 cm a mais de 5

metros de comprimento (Figura 3).

Fenologia das espécies vegetais produtoras de sementes e frutos cultivares

Amostragens fenológicas foram realizadas nas parcelas em ambas as áreas de estudo.

Dado o grande numero de plantas distribuídas em cada parcela, a amostragem fenológica foi

promovida mensalmente em 10 indivíduos de cada espécie vegetal registrando a presença de

folhas, flores, frutos e sementes e em qual estado de maturação ao longo do ano.

Especialmente em Luís Gomes, região com maior tradição agrícola, a fenologia também foi

empregada em algumas áreas adjacentes às parcelas onde ocorria a produção de frutos

cultivares (ex. manga, milho, caju).

29

Durante o ano de 2009, correspondente ao período de estudo, em ambas áreas, as

maniçobas (Manihot dichotoma) apresentaram frutificação entre fevereiro a abril. Os cocos

catolés (Syagrus cearensis) apresentaram dois ciclos de frutificação ao longo do ano, o

primeiro entre janeiro a maio, e o segundo entre agosto a dezembro. Os frutos nativos em sua

grande maioria apresentaram o período de frutificação dentro do período da estação chuvosa

(janeiro a junho), enquanto que, os frutos cultivares apresentaram distintos períodos de

frutificação. Por exemplo, a manga (Manguifera indica) apresentou frutos maduros entre

janeiro e fevereiro (manga), o milho (Zea mays) entre junho e julho, e o caju (Anacardium

occidentalis) entre outubro e novembro.

30

Figura 1 - Áreas de estudo contendo mapa geral (A), área de estudo de Jucurutu (B) e área de estudo de Luís Gomes (C). Maiores detalhes conferir a legenda do mapa acima.

31

Figura 2 – Sazonalidade nas áreas de estudo. Figuras a-b = Jucurutu (Caatinga arbustiva aberta) estação chuvosa e estação seca, figuras c-d = Luís Gomes

(Caatinga arbóreo-arbustiva) estação chuvosa e estação seca.

32

Figura 3 – Exemplos de bigornas e martelos usados nos sítios de quebra. Figuras: a = representa um sítio de quebra de semente de maniçoba (Manihot

dichotoma), b = sítio de quebra com bigornas grandes (> 1m), c = zoom da bigorna, d = imagem de martelos utilizados em sítios de quebra de maniçoba, e =

sítios de quebra ativos de Syagrus cearensis.

33

Definição e registro de presença de sítio de quebra

Neste trabalho, foram considerados sítios de quebra ativos aqueles em que havia,

concomitantemente, a presença de pedras menores (martelos) sobre pedras maiores (bigornas)

e sementes quebradas num raio de até 20 cm da bigorna. Sítios de quebra inativos eram

aqueles em que ocorria a ausência de uma destas condições. No presente trabalho, somente os

sítios de quebra ativos foram mensurados.

Nos deslocamentos entre as trilhas dentro de cada parcela, era registrada a localização

geográfica dos sítios de quebra ativos, além de informações sobre as sementes quebradas

como a espécie e o estado de maturação. Quando eram encontrados sítios de quebra contendo

sementes de diferentes espécies e/ou estado de maturação, estes eram classificados como

sítios de quebra mistos. Para o registro dos dados de GPS, utilizou-se o equipamento

GPSMAP® 76CSx, Garmim com unidade em UTM e datum SAD 69.

Os estágios de maturação das sementes quebradas foram classificados de acordo com

as características morfofisiológicas de cada espécie de sementes. As sementes de maniçoba

(Manihot dichotoma) foram classificadas como verdes, quase maduras e maduras. Sementes

verdes apresentavam o epicarpo verde e volumoso e o endocarpo estava totalmente

constituído; sementes quase maduras tinham epicarpos desidratados com rachaduras e prontos

para a dispersão explosiva, também era evidente o mesocarpo com coloração de maduro e

endocarpo seco; sementes maduras eram encontradas dispersas em torno das plantas

produtoras com epicarpo maduro e seco (ver Figura 6).

Os estágios de maturação das sementes de coco catolé (Syagrus cearensis) foram

classificados como verde, quase maduro, maduro e podre. Sementes verdes apresentavam o

endocarpo constituído em sua maior parte por líquidos; identificava-se o estágio quase

maduro pelo epicarpo bastante volumoso e comestível assim como o endocarpo em formato

34

de polpa; sementes maduras eram encontradas com epicarpo e endocarpo secos; o estágio

podre era observado quando o endocarpo estava fermentado e constituído por larvas de

insetos (ver Figura 6).

Ao final de cada registro, os sítios eram limpos, de modo que as sementes encontradas

até um raio de 20 cm da bigorna eram descartadas para além dessa distância. Quando eram

encontradas sementes quebradas nos sítios de quebra inativos, estas também eram descartadas

seguindo o mesmo procedimento. A limpeza de sítios de quebra deu início a partir da última

excursão preliminar (janeiro de 2009), e possibilitou que as visitas contínuas dos animais às

parcelas resultassem em registros que indicavam o uso mensal de sítios de quebra.

Registro do peso dos martelos

Dado o grande número de sítios de quebra ativos, os registros das massas dos martelos

ocorriam sequencialmente a cada 10 sítios de quebra ativos (isto é, apenas o primeiro, 10º,

20º, 30º e assim por diante). Os martelos sobre as bigornas eram coletados e medidos com o

auxílio de uma balança com precisão de 1g (modelo ER2856st). Após pesados, os martelos

eram retirados e depositados a mais de 20 cm da bigorna, para evitar que as mesmas pedras

fossem pesadas em meses subsequentes. Ao encontrar sítios de quebra mistos, os martelos

eram medidos e registrados como pertencentes a sítios de quebra mistos.

Foram mensuradas, além das massas das pedras (martelos) acima da bigorna (0 cm), a

massa de outras pedras (potenciais martelos) distribuídas entre os raios de 1 a 20 cm e entre

21 a 100 cm. Após o registro destes potenciais martelos os mesmos eram depositados nos seus

locais de origem.

35

Preparação do banco de dados geográficos: Distância mais próxima entre pontos

No programa ArcMap™ ERSI software® (versão 9.3), a partir dos dados de GPS

referentes às plantas produtoras de sementes e aos sítios de quebra, foram calculadas: i.)

distância mais próxima entre plantas produtoras de sementes; ii.) distância mais próxima entre

sítios de quebra e plantas produtoras de sementes e iii.) distância mais próxima entre sítios de

quebra.

Optou-se por calcular os pontos mais próximos e não a distância euclidiana para retirar

o possível erro decorrente do formato das parcelas. Assim, mesmo as parcelas possuindo áreas

semelhantes em média, parcelas com formatos mais retangulares resultariam em maiores

distâncias do que parcelas com formatos quadrados.

Análise de dados

As massas dos martelos amostrados sobre as bigornas foram transformados em log10

para assumir distribuição normal segundo o teste Kolmogorov-Smirnov (N > 4; D > 0,35; p

>0,20) e, portanto, empregaram-se testes paramétricos para estes dados. As medidas das

distâncias não apresentaram distribuição normal segundo o Kolmogorov-Smirnov (N > 146,

D < 0,23; p <0,01), tendo sido empregados testes não paramétricos.

Foi utilizado o teste Kruskal-Wallis seguidos dos post hocs para testar as predições 1 e

4. Para testar a predição 5, utilizou-se o Teste Mann-Whitney. A correlação de Spearman foi

utilizada para testar a predição 4. Para testar a predição 2, utilizou-se o teste one-way

ANOVA seguido do post hoc de Fischer (LSD) para as comparações entre os fatores. Para

testar a predição 3, utilizou-se o teste repeated measures ANOVA seguido do post hoc de

Fischer (LSD) para as comparações entre os fatores. O nível se significância foi de 5% ou

menor de acordo com as correções dos testes de post hoc. O programa Statistica 8,

Copyright© StatSoft foi utilizado para a análise estatística dos dados.

36

RESULTADOS

Visão geral

Os macacos prego utilizaram cerca de quatro vezes mais sítios de quebra na Caatinga

arbustiva aberta que na Caatinga arbustivo-arbórea: 2.212 sítios de quebra em Jucurutu

(Caatinga arbustiva aberta) e 558 sítios de quebra em Luís Gomes (Caatinga arbustivo-

arbórea).

Em Jucurutu, 100% dos sítios de quebra encontrados eram exclusivamente de

sementes de maniçobas, enquanto que em Luís Gomes houve uma maior variação de

sementes, sendo: 75% de coco catolé (Syagrus cearensis), 16% de maniçoba (Manihot

dichotoma), 1% de olho de boi (Diclea grandiflora) e 8% para sítios de quebra mistos.

Devido ao baixo registro da quebra de sementes de D. grandiflora, optou-se por não utilizar

estes dados nos testes de hipóteses.

A quebra de sementes em diferentes estágios de maturação foi observada em ambas as

áreas de estudo. O grupo de C. flavius (Jucurutu) foi o único a quebrar sementes de maniçoba

verdes (6%), quase maduras (2%) e maduras (92%). Por outro lado, o grupo de C. libidinosus

(Luís Gomes), habitante de uma região onde também eram encontradas sementes de

maniçoba, quebrou apenas sementes de maniçoba maduras, mas abriu cocos catolé em

diferentes estágios de maturação, sendo 8% do total para sementes verdes, 73% sementes

maduras, 15% sementes podres e 4% sementes mistas.

Escolha dos martelos para a quebra de sementes

A predição 1 foi verificada: observou-se que, para ambas as áreas de estudo, os

martelos encontrados sobre as bigornas diferiram significativamente dos potenciais martelos

37

encontrados entre os raios de 1 a 20 cm e 21 a 100 cm de distância da bigorna (ver estatística

na Tabela 1 e Figuras 4A e B). Entretanto, o padrão diferiu entre as áreas.

Em Jucurutu, o padrão encontrado foi de pedras localizadas acima da bigorna com

massa significativamente menor (mediana = 46 g) do que aquelas localizadas nos arredores da

mesma (medianas para raios entre 1-20 cm = 131g e 21-100 = 230 g – Figura 4A). O oposto

foi verificado em Luis Gomes: pedras acima da bigorna significativamente com maior massa

(mediana = 429 g) do que as pedras encontradas aos arredores (medianas para 1-20 cm = 32g

e 21-100 = 52,5 g – Figura 4B).

Figura 4 – Análises estatísticas correspondentes à predição 1. (A) Caatinga arbustiva aberta: massa

das pedras encontradas sobre a bigorna (0 cm, N = 414); entre 1-20 cm da bigorna (N =162) e entre

21-100 cm da bigorna (N=363). (B) Caatinga arbóreo-arbustiva: massa das pedras encontradas sobre a

bigorna (0 cm, N = 93); entre 1-20 cm da bigorna (N =115) e entre 21-100 cm da bigorna (N=346).

Mediana, Distribuição não outlier dos dados, *** p < 0,001.

38

Em relação ao peso dos martelos, foi verificado que estes variaram de acordo com a

espécie da semente (predições 2) a ser quebrada. Para sementes menores (Manihot dichotoma)

as pedras utilizadas como martelos eram mais leves (médias entre Jucurutu e Luís Gomes =

89,01g) do que para sementes maiores (Syagrus cearensis, média = 612,65g). O peso dos

martelos não diferiu entre os sítios de quebra mistos e os sítios de quebra de S. cearensis na

Caatinga arbustivo-arbórea (médias: sítios de quebra mistos = 412,25 e sítios de quebra de S.

cearensis = 612,65g). Ver Tabela 1 e Figura 5A e 6.

Ainda foi observado que, a depender da área de estudo, ocorreram diferenças

significativa quanto ao peso dos martelos utilizados para quebrar uma mesma espécie de

semente (M. dichotoma). Na Caatinga arbustiva aberta, onde existem exclusivamente

sementes de M. dichotoma, os martelos encontrados sobre as bigornas foram duas vezes mais

leves do que os martelos encontrados na Caatinga arbóreo-arbustiva para quebrar esta mesma

espécie de semente (médias: Jucurutu = 59,25g e Luís Gomes = 118,77g). Ver Tabela 1 e

Figura 5A e 6.

Os resultados dos testes da predição 3 indicam que na Caatinga arbustiva aberta houve

variação no peso dos martelos utilizados para quebrar diferentes estágios de maturação de

sementes de Manihot dichotoma (Tabela 1 e Figura 4B). Entretanto, esta diferença não foi

verificada na Caatinga arbustivo-arbórea ao analisar o peso das pedras utilizadas para quebrar

diferentes estágios de maturação de Syagrus cearensis (Tabela 1 e Figuras 5C e 6).

39

Figura 5 – Análises estatísticas correspondentes às predições 2 e 3. (A) Massa dos martelos utilizados

para quebrar sementes por macacos prego em ambos os tipos de Caatinga. M. dichotoma1 (N= 414);

M. dichotoma2

(N= 13); Mix2 (Sítios de quebra mistos, N = 4) e Syagrus cearensis

2 (N =88). (B)

Martelos utilizados pelo grupo de Cebus flavius na quebra da semente de M. dichotoma em diferentes

estágios de maturação. Sementes verdes (N= 9); sementes quase maduras (N = 9) e sementes maduras

(N=393). (C) Martelos utilizados pelo grupo de C. libidinosus na quebra da semente de Syagrus

cearensis em diferentes estágios de maturação. Sementes verdes (N= 12); sementes maduras (N = 50);

sementes podres (N = 11) e sítios de quebra mistos (N = 15). média e intervalos de confiança da

média a ±95%; ** p < 0,01; *** p < 0,001; Manihot dichotoma1 = Caatinga arbustiva aberta;

Manihot dichotoma2 e Syagrus cearensis

2 = Caatinga arbustivo-arbórea.

40

Figura 6 – Sementes consumidas pelos macacos prego e indicadores de estágios de maturação. (A-D) Coco catolé (Syagrus cearensis), (E-F) Maniçoba (Manihot dichotoma). (A&E) Estágio verde. (B&F) Semente quase madura. (C&G) Estado maduro. (D) Estágio podre.

41

Tabela 1 – Compilação dos resultados estatísticos.

Hipotesis a Type of test a2 N a3 Z a4 P

P1 - Open scrub Caatinga

Kruskal-Wallis test

939

201,33

<0,001

P1- Scrub-arboreal Caatinga

Kruskal-Wallis test

554

141,96

<0,001

P2

One-way ANOVA

516

267,517

<0,001

P3 - Open scrub Caatinga

Repeated measured ANOVA

411

6,88

<0,01

P3 - Scrub-arboreal Caatinga

Repeated measured ANOVA

88

0,534

0,66

P4

Kruskal-Wallis test

1685

117,48

<0,001

P5 Kruskal-Wallis test 1912 -15,98 <0,001

Tabela 2 – Resultados das correlações correspondentes a predição 4. Códigos: Espécie1 = Caatinga arbustiva aberta; Espécie

2 = Caatinga

arbustivo-arbórea.

Type of test Matrix Correlations N Spearman's r Z P

Spearman's

correlation of

M.

dichotoma1

Distances between

seed-producing

species

Distances between nut-crack sites and seed-producing species 1306 0,02 0,87 0,38

Distances between nut-crack 1306 -0,14 -5,2 < 0,001

Spearman's

correlation of

M.

dichotoma2

Distances between

seed-producing

species

Distances between nut-crack sites and seed-producing species 65 -0,25 -2,1 <0,05

Distances between nut-crack 88 -0,08 -0,7 0,46

Spearman's

correlation of

S. cearensis2

Distances between

seed-producing

species

Distances between nut-crack sites and seed-producing species 233 0,03 0,5 0,62

Distances between nut-crack 233 -0,05 -0,7 0,49

42

Escolha espacial do sítio de quebra

A distância entre as plantas produtoras de cocos catolé (Syagrus cearensis) foram

significativamente menores (mediana = 0 m; média = 2,72 m) do que as distâncias entre

plantas de Manihot dichotoma (medianas/médias Jucurutu e Luís Gomes = 1,86/2,29 e

2,37/3,42 m; respectivamente) para ambas as áreas de estudo. As distâncias entre as plantas da

espécie M. dichotoma foram semelhantes em ambas as áreas de estudo.Ver Tabela 1 e Figura

7A.

Em suporte à predição 4, foi observado que os sítios de quebra se distribuem de forma

independente da distância entre as plantas produtoras de sementes. Não ocorreram correlações

significativas positivas com alto poder explicativo entre as distâncias de plantas produtoras de

sementes e as distâncias entre sítios de quebra às plantas. Este mesmo padrão ocorreu ao

correlacionar as distâncias de plantas produtoras de sementes às distâncias entre os sítios de

quebra. Ver Tabela 2 e Figura 8.

Apesar de plantas de maniçoba (Manihot dichotoma) apresentarem maiores distâncias

inter-individuais do que a distância registrada entre os espécimes de cocos catolé (Syagrus

cearensis), os sítios de quebra de sementes maniçoba estavam mais próximos das plantas

produtoras do que os sítios de quebra de cocos catolé. Ver Tabela 1 e Figura 7B.

Também foi verificado que as distâncias entre os sítios de quebra diferiram de acordo

com o tipo de semente: sítios de quebra de maniçobas estavam mais próximos entre si

(medianas maniçobas de Jucurutu = 2,24 e Luís Gomes =3,72) do que os sítios de quebra de

cocos catolés (mediana = 5,04). Ver Tabela 1 e Figura 7C.

Confirmando a predição 5, foram verificadas diferentes distâncias entre sítios de

quebra a depender do tipo de Caatinga: na Caatinga arbustiva aberta os sítios de quebra

43

estavam significativamente mais próximos (mediana = 2,24) do que na Caatinga arbusitvo-

arbórea (mediana = 4,91). Conferir Tabela 1 e Figura 7D.

Figura 7 – Análises

estatísticas correspondentes

às predições 4 e 5. (A)

Distâncias entre as espécies

vegetais produtoras de

sementes nas áreas de estudo

(Distance1). Manihot

dichotoma1 (N =1306); M.

dichotoma2 (N = 146);

Syagrus cearensis2 (N =

233). (B) Distâncias entre os

sítios de quebra e as

respectivas espécies

produtoras de sementes em

ambas as áreas de estudo

(Distance2). Manihot

dichotoma1 (N =2192); M.

dichotoma2 (N = 50);

Syagrus cearensis2 (N =

412). (C) Distâncias entre os

sítios de quebra (Distance3)

para cada espécie de

semente em áreas de estudo.

Manihot dichotoma1 (N

=1912); M. dichotoma2 (N =

88); Syagrus cearensis2 (N =

380). (D) Distâncias entre os sítios de quebra (Distance3) em ambas as áreas de estudo. Caatinga

arbustiva aberta (N =2192), Caatinga arbustivo-arbórea (N = 462). medianas e distribuição não

outlier dos dados; *** = p < 0,001; Manihot dichotoma1 = Caatinga arbustiva aberta; Manihot

dichotoma2 e Syagrus cearensis

2 = Caatinga arbustivo-arbórea.

44

Figura 8 – Análise estatística correspondente a predições 4. (A) Manihot dichotoma1 (Ns =1306 e

1306). (B) Manihot dichotoma2 (Ns =65 e 88). (C) Syagrus cearensis

2 (Ns= 233 e 233). Correlações

entre sítios de quebra e espécies produtoras de sementes e entre sítios de quebra para cada espécie

de semente ; Manihot dichotoma1 = Caatinga arbustiva aberta; Manihot dichotoma

2 e Syagrus

cearensis2 = Caatinga arbustivo-arbórea.

45

DISCUSSÃO

Estudos com diversas espécies de macacos prego habitantes de ambientes secos

afirmam que a quebra de sementes representa uma estratégia de forrageio, tanto em Biomas

de Caatinga (Cebus libidinosus: Moura & Lee 2004; Ferreira et al., 2009, 2010; C.

xantosternos: Canale et al., 2009; C. flavius: Emidio & Ferreira 2009), de Cerrado (C.

libidinosus: Waga et al., 2006; C. xantosternos: Canale et al., 2009) e no ecótono Caatinga-

Cerrado (C. libidinosus: Fragaszy et al., 2004a; Visalberghi et al., 2007; C. xantosternos:

Canale et al., 2009). Desta forma, nossos resultados corroboram os achados anteriores.

As sementes encontradas quebradas em Jucurutu e Luís Gomes são menores e menos

resistentes aos impactos do que as sementes de palmeiras (Acrocomia spp., Astrocarpum spp.,

Attalea spp., Orbignya spp e Cnidoscolus spp.) disponíveis nas áreas de estudos de Fragaszy

et al., (2004a); Waga et al., (2006); Canele et al., (2009) e Visalberghi et al., (2007, 2009a,b).

Ademais, destaca-se o uso de pedras para quebra de sementes de Manihot dichotoma, que,

teoricamente, poderiam ser quebradas com os dentes. Um padrão semelhante foi verificado

por Boesch & Boesch (1983) e muitas das suas sugestões adéquam-se aos macacos prego.

Tais autores sugerem que a quebra de sementes pequenas (Coula edulis, 3-4 cm de diâmetro)

com pedras evitaria desgaste da arcada dentária dos chimpanzés, visto que não há adaptações

filogenéticas para a predação de sementes. Em macacos prego, a utilização de instrumentos

para evitar o desgaste dos dentes é uma possível explicação, uma vez que estes animais

consomem sementes frequentemente ao longo do ano, mesmo não possuindo arcada dentária

especializada para abrir tais sementes (como a observada nos cuxiús - Chiropotes sp - Feagle

1998). Apesar de Boesch & Boesch (1983) sugerirem que o consumo de Coula edulis é um

possível traço cultural para a quebra de sementes pequenas, o mesmo não pode ser dito para a

quebra de sementes menos resistentes em macacos prego. Foi observado que diversas

populações distantes e sem contato quebram esta espécie de semente (Mata do Desterro,

46

Paraíba: Langguth & Alonso, 1997; Serra do Estreito, Rio Grande do Norte: Emidio &

Ferreira, 2009; Serra de Martins e Serra de Luís Gomes, RN: Ferreira et al., 2010; Fazenda

Boa Vista, Piauí: Fragaszy et al., 2004a; Visalberghi et al., 2007; Silva, 2008; Serra da

Capivara, PI: Mannu & Ottoni, 2008), o que é indicativo de convergência comportamental

devido a semelhança ecológica.

De forma geral, nossos dados oferecem suporte à hipótese de que, apesar da

abundância de material disponível, o uso de pedras por macacos prego não ocorre de forma

aleatória, mas envolve escolhas, tanto do martelo quanto da bigorna. Estas escolhas diferem

de acordo com as condições ecológicas encontradas nas áreas de estudo e são ajustadas de

acordo com as espécies de sementes a serem quebradas.

Escolha do martelo – eficiência na quebra de sementes

Nossos dados indicam escolha das pedras para o uso como martelo na quebra de

sementes. Primeiramente, foi visto que a massa das pedras encontradas sobre as bigornas

diferiram significativamente das massas daquelas encontradas ao redor da bigorna (predição

1). Visalberghi et al., (2007) e Canale et al., (2009) também concluíram quanto a existência de

um padrão na distribuição espacial de martelos eficientes para quebrar sementes de palmeiras.

Estes martelos eram comumente encontrados sobre as bigornas e não localizados ao redor

destas, sugerindo que diversas espécies de macacos prego (C. libidinosus e C. xantosternos)

transportam martelos adequados para os sítios de quebra. Entretanto, a disponibilidade de

potenciais martelos encontrados em nossas áreas de estudo difere do observado por Fragaszy

et al., (2004a); Canele et al., (2009) e Visalberghi et al., (2007, 2009a, b), porque naqueles

locais havia poucos martelos eficientes para quebrar itens encapsulados bastante resistentes, o

principal tipo de semente consumida por estes animais. Nas nossas áreas de estudo, há grande

47

disponibilidade de potenciais martelos próximos às bigornas, portanto, sugerimos que

macacos prego apenas escolhem as pedras mais adequadas sem a necessidade de transportá-

las.

A seleção de martelos eficientes e disponíveis foi relatada por Schrauf et al., (2008)

em condições de laboratório e por Vilsaberghi et al., (2009a) em um experimento com

macacos prego selvagens. Estes autores descreveram diversas tarefas para quebrar sementes

de palmeiras com martelos artificiais em condições nas quais martelos eficientes eram aqueles

que apresentavam maior resistência ou peso. Os resultados mostraram que os C. libidinosus

escolheram, transportaram e quebraram sementes de palmeiras com os martelos mais efetivos.

Ferreira et al., (2010) comparando três áreas de ocorrência de macacos prego com alta

disponibilidade de material de quebra, verificaram que estes quebraram sementes de Atallea

oleifera com martelos significativamente duas vezes mais pesados do que aqueles utilizados

na quebra de sementes de Syagrus cearensis (as sementes mais resistentes do presente

estudo), e 18 vezes mais pesados do que os martelos utilizados para quebrar sementes de

Manihot dichotoma (as sementes menos resistentes do nosso trabalho).

Nossos dados revelam informações que vão além de escolhas de pedras raras para

quebrar sementes resistentes. As pedras utilizadas pelas duas populações de macacos prego

monitoradas (Cebus flavius e C. libidinosus) indicam que estes animais estão selecionando

aquelas mais eficientes de acordo com a espécie de semente a ser quebrada, apesar da alta

disponibilidade de pedras alternativas potencialmente adequadas para a quebra das sementes.

Os dados também indicam que o grupo de C. flavius, animais habitantes da Caatinga

arbustiva aberta, selecionam as pedras de acordo com o estado de maturação da mesma

espécie de semente (Manihot dichotoma), de modo que quanto mais maduras as sementes

estavam, martelos mais leves eram escolhidos. Por outro lado, uma seleção desta natureza não

48

foi observada pelo grupo de C. libidinosus habitante da Caatinga arbóreo-arbustiva. Estes

consumiram cocos catolé (Syagrus cearensis) em diferentes estágios de maturação, porém,

utilizaram martelos com massas semelhantes para quebrar sementes em diversos estados de

maturação. Da mesma forma, sementes de M. dichotoma são quebradas em ambas as áreas,

entretanto, foi identificado que o grupo de C. flavius selecionou martelos duas vezes mais

leves do que o grupo de C. libidinosus.

Sugerimos que esta diferença encontrada entre as escolhas de martelos não

representam diferenças entre espécies, mas sim, da riqueza florística das áreas em que os

animais vivem. Na Caatinga arbustiva aberta, 100% dos sítios de quebra encontrados de

sementes de maniçobas (M. dichotoma), enquanto que na Catinga arbustivo-arbórea houve

uma maior variação no consumo de espécies de sementes quebradas. Deste modo, na Caatinga

arbustiva aberta parece ocorrer uma maior especialização (cultural ou através de tentativa e

erro, tipos de aprendizados preditos por van Schaink et al., 1999) em quebrar sementes de

maniçoba com pedras menores. Por outro lado, os macacos prego da Caatinga arbóreo-

arbustiva parecem adotar estratégias mais generalistas nas atividades de quebrar sementes.

Escolha das bigornas – estratégias para reduzir riscos de predação e custos de

competição direta.

Os nossos resultados mostram que os locais de sítios de quebra não se distribuem

aleatoriamente nem seguem o espaçamento natural das plantas produtoras de sementes

(predição 4). Foi verificado que os sítios de quebra de sementes menores (Manihot

dichotoma) localizaram-se mais próximos às plantas produtoras do que os sítios de quebra de

sementes maiores (Syagrus cearensis). Entretanto, de forma geral as distâncias em mediana

foram baixas (menos de 8 m), comparado com chipanzés que transportavam sementes

49

frequentemente a mais de 30m (Boesch & Boesch, 1983). Nossos achados dão suporte a

abordagem construída por Vilsaberghi et al., (2009b) através de comparativos entre as

relações dos deslocamentos no chão e riscos de predação em macacos prego e chimpanzés.

Estes autores observaram que os macacos prego transportam martelos para os sítios de quebra

a distâncias significativamente menores do que os chimpanzés. Tais autores sugerem que os

custos no transporte de martelos são maiores em macacos prego do que nos chimpanzés,

devido a maior vulnerabilidade de predação. Portanto, estes animais possuem maior aversão a

grandes deslocamentos terrestres em condições que comprometem o equilíbrio e a velocidade.

Nossos achados também revelaram que os sítios de quebra distavam mais entre si na

área com maior número de árvores para rota de fuga. Visalberghi et al., (2007) observaram

que os macacos prego habitantes do Bioma Caatinga-Cerrado escolhem bigornas não pela

proximidade das plantas produtoras de sementes, mas pela disponibilidade de rotas de fuga,

como árvores que suportem o deslocamento destes macacos.Tal como discutido por

Visalberghi et al., (2007), a proteção contra predadores parece ser um importante fator na

escolha dos sítios de quebra nas áreas do presente estudo. No nosso estudo, a população de C.

libidinosus sofreram menor risco de predação do que a população de C. flavius devido à

característica florística do habitat ocupado. Na Caatinga arbustivo-arbórea, as árvores são

mais altas (média = 6m, máximo = 30m), possibilitando maiores chances de fuga por

indivíduo, principalmente sobre as árvores. Por outro lado, a população de C. flavius habita

uma região com árvores menores (média = 3 m, máximo = 5 m) e com grande quantidade de

vegetação herbácea e trepadeira. Estas características possibilitam menor disponibilidade de

fuga e maiores deslocamentos no chão. Há ainda, o maior efeito de camuflagem para

potenciais predadores, como jibóas (Boa constrictor) e gatos mouriscos (Puma yagouaroundi)

avistados nas parcelas monitoradas, além da maior suscetibilidade de sofrer ataques aéreos

por aves de rapina como carcarás (Caracara plancus) e águias chilenas (Buteo melanoleucus)

50

observadas em áreas circunvizinhas (lista completa de potenciais predadores em ambas as

áreas de estudo em Ferreira et al., 2009).

Destaca-se que, das duas espécies estudadas, apenas em C. flavius foram registradas

ocorrências de uso de instrumentos na tentativa de afugentar potencias predadores, o que pode

representar estratégias adicionais para reduzir riscos de predação. Nossos resultados

corroboram com os achados por Mannu & Ottoni (2008) e Chevalier-Skolnikoff (1990) que

observaram a emissão de comportamentos teatrais seguidos de lançamento de folhas, pedaços

de troncos ou rochas a potenciais predadores em macacos prego (C. libidinosus e C.

capucinus). No presente estudo, quando os C. flavius constatavam a presença do pesquisador,

estes animais deslocavam-se para rochões mais altos, formavam grupos coesos, emitiam

vocalizações e lançavam pedras em direção ao solo (Emidio & Ferreira, 2009). Nossos

achados indicam que a falta de oportunidades para fugas individuais tornam os grupos mais

coesos durante a permanência no chão para quebra de sementes.

As análises da distância entre os sítios de quebra possibilitam ainda inferir estratégias

comportamentais adotadas para reduzir a competição por alimento. Foi possível identificar

numa mesma área (Caatinga arbóreo-arbustiva) que os sítios de quebra de sementes menores e

menos calóricas (i.e. M. dichotoma: volume da semente = 0,24cm3

– Ferreira et al., 2010;

valor calórico de Manihot spp. = 1,13 cal/g – dados ajustados de Martins et al., 2007)

localizaram-se a menores distâncias entre si do que os sítios de quebra de sementes maiores e

mais calorias (i.e. S. cearensis – volume da semente = 16cm3– Ferreira et al., 2010; valor

calórico de S. coronata = 5,27 cal/g – dados ajustados de Crepaldi et al., 2001).

Sugerimos que o efeito da competição é responsável por esta diferença. Em outras

palavras, há maior vantagem em transportar sementes maiores e mais calóricas a distâncias

maiores (resultando em maiores distâncias entre sítios) provavelmente devido ao menor risco

51

de usurpação de amêndoas prontas para o consumo por co-específicos que sejam capazes de

quebrar sementes com eficiência. Ottoni & Mannu (2001) foram os primeiros a relatarem

relações de roubo nas atividades de quebra de sementes e revelam que apenas os infantes e

juvenis são tolerados, permanecendo mais próximos aos animais mais proficientes em quebrar

sementes. Ottoni et al., (2005) discutem que há uma relação de benefício e custo na tolerância

na usurpação de alimento. Assim, ao ficarem observando a quebra de sementes, os animais

tolerados roubam as amêndoas e também aprendem as técnicas para abrir itens encapsulados.

Resultados semelhantes foram observados por Silva (2008) que estudou uma população de C.

libidinosus habitante do ecótono Caatinga-Cerrado, sugerindo que é característico do gênero.

Em nossa área frequentemente foram observados sítios de quebra de cocos catolé

contendo cachos destes cocos, revelando que os animais tentam transportar o máximo de

pacotes de energia por deslocamento para serem ingeridos. A competição por alimento em

nossa área pode ser maior do que observado por outros estudos tendo em vista o grande

número de animais avistados nos grupos (observação ad libitum: tamanho dos grupos e de C.

flavius = 40 e C. libidinosus = 50; número de avistamentos C. flavius = 7 e C. libidinosus = 8)

e a menor disponibilidade de alimentos característica de ambiente de Caatinga. Esta separação

entre sítios de quebra assemelha-se às distâncias inter-individuais descritas por diversos

estudiosos da organização social de macacos prego (ex.: Robison, 1981; Janson, 1985, 1990;

Phillips, 1995a,b; Hall & Fedigan, 1997). Segundo estes autores, em macacos prego, grande

parte das agressões ocorre em atividades de forrageio. Logo, os animais tendem a manter-se

afastados para reduzir estas taxas de agressão e, consequentemente, aumentar o sucesso de

forrageio. Estes autores relatam que animais subordinados distribuíam-se em árvores que

pudessem ser minimamente defensáveis e evitavam estar em árvores com maior

disponibilidade de frutos na presença do macho dominante, enquanto que animais dominantes

tinham livre acesso a estas fontes mais ricas de recursos.

52

É típico de animais gregários apresentarem organizações espaciais que balanceiem as

relações tênues entre o sucesso de forrageio e custos de predação (Hamilton, 1971). Macacos

prego (Cebus spp.) são conhecidos por adotarem com destreza estratégias espaciais para

reduzir a competição por alimento e riscos de predação. Em diversas espécies de macacos

prego, Robinson (1981 – C. nigritus), entre outros autores (Janson, 1988 – C. apella; Phillips,

1995b, Hall & Fedigan, 1997 – C. capucinus), também confirmam que a depender das

pressões de predação, os grupos podem tornar-se mais frouxos ou densos. Em nossas áreas de

estudo não há escassez de bigornas adequadas para quebra de sementes. Assim, sugerimos

que as escolhas dos locais das bigornas, refletem um compromisso entre custo de evitar

potenciais usurpadores e a necessidade de proximidade interindividual para proteção contra

predadores em áreas com baixa disponibilidade de rotas de fuga.

CONCLUSÕES

Em conclusão, o peso das pedras utilizadas como martelos para quebrar sementes e a

localização dos sítios de quebra não ocorreu de forma randômica, mas seguiu padrões que dão

suporte as hipóteses de escolhas otimizadas durante o comportamento de quebra de sementes

por macacos prego nas regiões estudadas. Os nossos dados acrescentam parâmetros à

discussão sobre as características funcionais que regem as escolhas de martelos, indicando

que escolhas otimizadas não necessariamente se restringem a condições raras, mas também

ocorrem em situações com ampla disponibilidade de material. Ademais, os dados indicam a

ocorrência de especializações no uso de instrumentos em micro-ambientes de um mesmo

Bioma, favorecendo adaptações comportamentais locais.

53

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