;ç

Universidade Federal do Pará

Campus Universitário de Bragança

Instituto de Estudos Costeiros

Programa de Pós-Graduação em Biologia Ambiental

LUZINETE LOURENÇO DA SILVA

RIQUEZA E ABUNDÂNCIA DE GALHAS EM MANGUES PLANTADOS

DE Avicennia germinans (L.) L.: TESTANDO A HIPÓTESE DA

ARQUITETURA DA PLANTA

Orientador: Dr. Marcus Emanuel Barroncas Fernandes

Co-orientadora: Dra. Rita de Cássia Oliveira dos Santos

BRAGANÇA, PARÁ

2015

i

Universidade Federal do Pará

Campus Universitário de Bragança

Instituto de Estudos Costeiros

Programa de Pós-Graduação em Biologia Ambiental

RIQUEZA E ABUNDÂNCIA DE GALHAS EM MANGUES PLANTADOS

DE Avicennia germinans (L.) L.: TESTANDO A HIPÓTESE DA

ARQUITETURA DA PLANTA

LUZINETE LOURENÇO DA SILVA

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-graduação em

Biologia Ambiental (Ecologia de Ecossistemas Costeiros e

Estuarinos), da Universidade Federal do Pará, Campus de

Bragança, como parte dos requisitos necessários à obtenção

do título de Mestre em Biologia Ambiental.

Orientador: Dr. Marcus Emanuel Barroncas Fernandes

Co-orientadora: Dra. Rita de Cássia Oliveira dos Santos

BRAGANÇA, PARÁ

2015

ii

LUZINETE LOURENÇO DA SILVA

RIQUEZA E ABUNDÂNCIA DE GALHAS EM MANGUES PLANTADOS

DE Avicennia germinans (L.) L.: TESTANDO A HIPÓTESE DA

ARQUITETURA DA PLANTA

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-graduação em

Biologia Ambiental (Ecologia de Ecossistemas Costeiros e

Estuarinos), da Universidade Federal do Pará, Campus de

Bragança, como parte dos requisitos necessários à obtenção

do título de Mestre em Biologia Ambiental.

Orientador: Dr. Marcus Emanuel Barroncas Fernandes

Co-orientadora: Dra. Rita de Cássia Oliveira dos Santos

BANCA EXAMINADORA

__________________________________________

Dr. Marcus Emanuel Barroncas Fernandes

Campus de Bragança, Universidade Federal do Pará

Orientador

___________________________________________

Titular 1: Dra. Moirah Paula Machado de Menezes

Campus de Bragança, Universidade Federal do Pará

___________________________________________

Titular 2: Dra. Erneida Coelho de Araujo

Campus de Bragança, Universidade Federal do Pará

___________________________________________

Titular 3: Dr. Cleidson Paiva Gomes

Campus de Bragança, Instituto Federal de Educação, Ciência e Tecnologia do Pará

___________________________________________

Suplente: Dra. Marlucia Bonifácio Martins

Museu Paraense Emílio Goeldi (MPEG)-Belém-PA

___________________________________________

Suplente: Dra. Marivana Borges

Campus de Bragança, Universidade Federal do Pará

iii

“A coisa mais indispensável a um homem é reconhecer o uso

que deve fazer do seu próprio conhecimento”.

Platão

Voltaire

iv

AGRADECIMENTOS

À UFPA pela oportunidade de mestrado em especial a todos os funcionários.

Ao Fundo Amazônia – BNDES pelo financiamento da pesquisa (Projeto No.3052) e a

FAPESPA – VALE (ICAAF No.068/2011) pelo apoio logístico.

Ao meus orientadores, prof. Dr. Marcus Fernandes e profª Dra. Rita Santos pela ajuda,

paciência, sugestões e pelo grande apoio profissional e pessoal.

Aos amigos do LAMA, pelo apoio pessoal, em especial ao Alex, Mayara Vieira, Pablo

Vilhena, Diego Ribeiro, Lanna Costa, Danilo Gardunho, Hudson, Cesar Braga e

Gustavo Moura.

Aos monitores das atividades de replantio de manguezal e produção de mudas: Moises,

Valdir, Roberto, Adelino e Valmir pela importante ajuda em campo.

Aos amigos Diego e Lenita pela ajuda com as análises estatísticas.

À amiga Sanae Hayashi pela elaboração do mapa.

A todos da minha família por todo apoio e incentivo, em especial minha avó Maria Diva

Ribeiro da Silva.

E à Deus pelo desafio deste trabalho e a coragem de tê-lo finalizado.

v

RESUMO

A hipótese da arquitetura da planta prediz que variações na complexidade estrutural da

planta hospedeira influenciam a comunidade de insetos herbívoros, sua dinâmica e

desempenho. Nós tentamos verificar o efeito da arquitetura da Avicennia germinans (L.)

L. sobre a riqueza e abundância dos morfotipos de galhas em sítios de mangue rplantado

na península de Ajuruteua, Bragança, costa amazônica brasileira. As amostragens foram

realizadas em cinco sítios usando 10 indivíduos e 20 ramos apicais por indivíduo. Os

atributos estruturais (variáveis explicativas) e a riqueza e abundância de galhas

(variáveis resposta) foram estimados e analisados com regressão múltipla através de

modelos lineares generalizados (GLM). Vinte e dois morfotipos de galha foram

registrados com a ocorrência de 16 em todos os sítios. Um total de 7.602 galhas com

média de 1,3±0,4 galhas por folha foi registrado. Os morfotipos MF7 e MF4 foram os

mais abundantes e representaram menos de 40% do total. Embora A. germinans seja

uma planta super-hospedeira, o parasitismo das espécies indutoras de galha não afetou o

seu desenvolvimento ou sua sobrevivência. Este fato somado à previsibilidade e

atratividade do recurso aos artrópodes galhadores podem explicar a alta riqueza e

abundância de morfotipos de galhas associadas a A. germinans nos manguezais.

Contudo, a complexidade arquitetônica dessa espécie arbórea do mangue não

influenciou a riqueza, apenas a abundância de morfotipos de galha, corroborando

parcialmente com a hipótese da complexidade estrutural em sítios de mangue plantados.

Palavras-chave: complexidade estrutural; herbivoria endofítica; mangue plantado; morfotipo de

galha.

vi

LEGENDAS DAS FIGURAS E TABELAS

FIGURAS

FIGURA 1. Mapa da área de estudo mostrando a localização dos cinco sítios de

trabalho. (A) Costa do Estado do Pará; (B) Península de Ajuruteua; (C) Sítios de

trabalho numerados de 1 a 5).

FIGURA 2. Curva de rarefação de morfotipos de galhas por indivíduo de Avicennia

germinans em sítios de replantio, na península de Ajuruteua, Bragança, costa amazônica

brasileira.

FIGURA 3. Curvas de rarefação de morfotipos de galhas por ramos coletados nos dez

primeiros indivíduos de Avicennia germinans em sítios de replantio, na península de

Ajuruteua, Bragança, costa amazônica brasileira.

FIGURA 4. Morfotipos (MF) de galhas associados a Avicennia germinans em sítios de

replantio, na península de Ajuruteua, Bragança, costa amazônica brasileira.

FIGURA 5. Correlação entre as variáveis arquitetônicas (Altura, Área da copa, DAP,

Total de folha e Grau de esbeltez) e a abundância de galhas em A. germinans nos sítios

de replantio, na península de Ajuruteua, Bragança, costa amazônica brasileira.

TABELAS

TABELA 1. Valores médios (± desvio padrão) das variáveis arquitetônicas e da

abundância e riqueza de galhas para cada sítio de replantio de Avicennia germinans, na

península de Ajuruteua, Bragança, costa amazônica brasileira. DAP = Diâmetro à

Altura do Peito.

TABELA 2. Análise de componentes principais com as variáveis arquitetônicas de

Avicennia germinans em sítios de replantio, na península de Ajuruteua, Bragança, costa

amazônica brasileira.

TABELA 3. Análise de Deviance (Distribuição do Erro de Poisson) adequados a

modelos lineares generalizados para avaliar o efeito das variáveis arquitetônicas

resultantes do PCA sobre a abundância e a riqueza de galhas associadas a A. germinans

em sítios de replantio, na península de Ajuruteua, Bragança, costa amazônica brasileira.

DAP = Diâmetro à Altura do Peito, g.l. = grau de liberdade.

vii

SUMÁRIO

RESUMO ..................................................................................................................... v

LEGENDAS DAS FIGURAS E TABELAS ................................................................ vi

CAPÍTULO 1 ............................................................................................................... 8

INTRODUÇÃO GERAL .............................................................................................. 9

O MANGUEZAL ...................................................................................................... 9

A HERBIVORIA NO MANGUEZAL .................................................................... 10

AS GALHAS .......................................................................................................... 11

AS GALHAS NO MANGUEZAL .......................................................................... 14

LITERATURA CITADA ............................................................................................ 15

CAPÍTULO 2 ............................................................................................................. 19

RIQUEZA E ABUNDÂNCIA DE GALHAS EM MANGUES PLANTADOS DE

Avicennia germinans (L.) L.: TESTANDO A HIPÓTESE DA ARQUITETURA DA

PLANTA .................................................................................................................... 19

ABSTRACT ............................................................................................................ 20

INTRODUCÃO ...................................................................................................... 20

MÉTODOS ............................................................................................................. 23

ÁREA DE ESTUDO............................................................................................ 23

ESPÉCIE HOSPEDEIRA .................................................................................... 24

AMOSTRAGEM ................................................................................................. 25

ANÁLISE DE DADOS ....................................................................................... 25

RESULTADOS ....................................................................................................... 27

DISCUSSÃO .......................................................................................................... 35

CONCLUSÃO ........................................................................................................ 38

LITERATURA CITADA ........................................................................................ 39

ANEXO .................................................................................................................. 44

REGRAS PARA SUBMISSÃO À REVISTA BIOTROPICA. ............................. 44

8

CAPÍTULO 1

INTRODUÇÃO GERAL

9

INTRODUÇÃO GERAL

O MANGUEZAL

O manguezal é um ecossistema costeiro submetido aos movimentos da maré, formado

por plantas típicas que se associam à uma fauna bem adaptada às condições de um solo

predominantemente lamoso de baixo teor de oxigênio e alto teor de enxofre, sendo

periodicamente inundado pela ação das marés que apresentam grande variação de

salinidade (Hogarth 1999).

Os manguezais são encontrados ao longo das costas tropicais e subtropicais no

Sul, Sudeste e Leste da Ásia, nas Américas, na África Oriental, Austral, Ocidental e

Central, na Austrália e na Nova Zelândia (Spalding et al. 2010). Na América do Sul,

especificamente no Brasil, encontra-se a segunda maior área de manguezal do mundo,

com 13.000 km2 (Spalding et al. 2010), ocorrendo desde o Oiapoque, no Estado do

Amapá, até Laguna em Santa Catarina (MMA 2009). A linha costeira que abrange

desde a baía de Marajó, no Pará, até a Ponta de Tubarão, baía de São José, no

Maranhão, é considerada a maior área contínua de manguezal do mundo, com 650 km

em linha reta (Souza Filho et al. 2005).

Esse ecossistema é de grande importância pois influencia no clima em âmbitos

local, regional e global. Participa de forma ativa nos fluxos de gases de efeito estufa

(GEE), funciona como um filtro biológico na retenção de poluentes, atua como uma

barreira para as águas das marés, ondas e ventos protegendo a zona costeira, tem grande

papel na manutenção dos estoques pesqueiros, apresenta alta produtividade primária e é

local de refúgio, alimentação, reprodução e desova de diversas espécies de animais

(Lugo & Snedaker 1974, Lacerda 1984, Vannucci 2001).

Apesar de toda importância ecológica dos manguezais, tem-se verificado que esse

ecossistema vem sofrendo forte pressão em todo o mundo. Nos últimos 30 anos,

10

grandes extensões de manguezais foram degradadas, algumas áreas em decorrência de

fenômenos naturais (Cahoon et al. 2003) e muitas áreas por ações antrópicas

(Suhogusoff & Piliackas 2007, Tsuji & Fernandes 2008).

Dentre as atividades humanas, as mais comuns são: superexploração dos recursos,

alteração de lagos para aquicultura, desenvolvimento de portos, áreas urbanas, turismo,

poluição, etc. No Brasil, todos esses efeitos antrópicos são observados e resultaram em

considerável degradação e perda dos manguezais existentes. Mas por outro lado, o

aumento do reconhecimento da importância desse ecossistema fez surgir a necessidade

de se elaborar e executar projetos que viabilizem a recuperação das áreas degradadas e a

conservação das remanescentes, bem como a elaboração de projetos de estudos que

buscam entender o funcionamento desse ecossistema.

A HERBIVORIA NO MANGUEZAL

A herbivoria é um processo ecológico que influencia o crescimento, a sobrevivência, a

reprodução dos indivíduos e, consequentemente, a abundância das populações vegetais

(Crawlei 1983). Os insetos fitófagos podem explorar as plantas de diferentes formas:

alimentando-se externamente, cortando e mastigando os tecidos vegetais, por sucção de

células individuais ou do sistema vascular, escavando o interior e ainda induzindo a

formação de galhas (Strong et al. 1984).

Em praticamente todos os ecossistemas florestais os insetos têm um relevante

impacto sobre a taxa de crescimento das árvores, forma, sobrevivência, reprodução e

produção (Schowalter et al. 1986, Crawley 1989). No manguezal, por exemplo, por

muito tempo, considerou-se que o impacto por insetos era de menor importância

comparados aos outros tipos de florestas (Macnae 1968). No entanto, pesquisas mais

recentes sobre a herbivoria no manguezal mostraram que a situação não é diferente de

11

outras florestas. O manguezal é dominado por espécies arbóreas, o que o faz semelhante

às florestas de terra firme em muitos aspectos. Burrows (2003), em uma revisão sobre o

tema “herbivoria no manguezal” não encontrou qualquer evidência de que as árvores de

mangue tenham menores níveis de herbivoria do que as espécies de árvores de outros

tipos de florestas. Para esse autor, as diferenças parecem estar relacionadas às

características das espécies de árvores, ao invés de uma característica relativa às

florestas de mangue.

As árvores de mangue são principalmente afetadas por folívoros, os quais podem

influenciar na produção de serapilheira e ciclagem de nutrientes do sistema (Fernandes

et al. 2009). Da mesma forma, a quantidade de material foliar perdido para a herbivoria

está relacionado às características das árvores e às condições ambientais locais (Feller

1995), resultando em taxas muito diferentes de consumo foliar (Anderson & Lee 1995).

De acordo com Cannicci et al. (2008), o verdadeiro papel ecológico desempenhado

pelos insetos herbívoros não é simplesmente a quantidade de material vegetal perdido

em função do consumo do material vegetal, mas também os efeitos de todo o

desempenho da planta e funcionamento do ecossistema.

Estudos sobre herbivoria são importantes não só para entender como a herbivoria

varia de acordo com a idade da folha, mas também para reconhecer que as folhas de

diferentes idades têm diferentes valores para a planta e diferentes papéis na

produtividade do ecossistema (Burrows 2003).

AS GALHAS

A herbivoria por insetos pode ser realizada pelo grupo dos i) endofíticos, que

consomem a planta internamente, como os galhadores, brocadores e minadores e ii)

12

pelos exofíticos, os quais se alimentam da parte externa da planta, como os folívoros e

nectarívoros.

As galhas, também conhecidas como tumores de plantas, são células, tecidos ou

órgãos de plantas induzidos por um crescimento no volume celular (hipertrofia celular)

e/ou no número de células (hiperplasia celular) provocados por parasitas ou patógenos,

que normalmente se desenvolvem no interior destas estruturas, ou seja, por insetos

endofíticos (Fernandes & Martins 1985, Raman et al. 2005, Santos et al. 2012). Do

ponto de vista evolutivo, as galhas podem ser vistas como fenótipos estendidos dos

insetos indutores, devido à influência que eles podem exercer sobre a diferenciação,

crescimento e desenvolvimento dos tecidos da planta. As galhas também podem ser

entendidas como adaptações induzidas dentro da planta hospedeira, permitindo a

alimentação com tecidos de alta qualidade e a proteção contra inimigos naturais e de

condições ambientais adversas dos seus insetos indutores (Stone & Schönrogge 2003).

As galhas são induzidas por uma ampla variedade de organismos como algas,

líquens, vírus, ácaros, nematóides e insetos. Mas os agentes formadores das galhas são

em sua grande maioria os insetos. Insetos indutores de galhas são encontrados nas

ordens Coleoptera, Diptera, Hemiptera, Hymenoptera, Lepidoptera e Thysanoptera,

sendo que aqueles pertencentes às ordens Diptera e Hymenoptera são os principais

indutores, apresentando uma grande riqueza de espécies galhadoras, especialmente nas

famílias Cecidomiiydae e Cynipidae, respectivamente (Santos et al. 2012).

O comportamento dos insetos de induzir galhas provavelmente foi selecionado

como um mecanismo de defesa contra adversidades climáticas e/ou refúgios contra

inimigos naturais (Price et al. 1986). Primeiramente, a fêmea do inseto galhador insere

seus ovos dentro de um tecido meristemático da planta. A larva do inseto galhador

manipula genética e quimicamente o tecido vegetal a sua volta, dando início ao processo

13

de formação da galha (Hartley 1998, Sopow et al. 2003). A diferenciação do tecido

vegetal para formar a galha pode envolver, entre outros, estímulos mecânicos e

químicos fornecidos pelo inseto, tais como: mastigação do tecido vegetal, fluidos

injetados durante a oviposição, secreções salivares, excretas e hormônios (Hori 1992).

Os sinais mais comumente propostos responsáveis pela formação de galhas são fatores

de crescimento vegetal, tais como: auxinas, citocininas, giberelinas, ácido abscísico,

zeatina ou seus agentes sinérgicos (Stone & Schönrogge 2003).

As galhas atuam como drenos fisiológicos de nutrientes nas plantas hospedeiras,

uma vez que nutrientes são deslocados dos tecidos sadios para o tecido da galha. Elas

também podem mudar a arquitetura e a fisiologia dos órgãos atacados ou vizinhos, bem

como de toda a planta hospedeira. Da mesma forma, nota-se um efeito na redução da

produção de flores, frutos, sementes e biomassa, causada pela formação da galha

(Santos et al. 2012). Além do mais, as galhas podem ser induzidas em todos os órgãos

da planta hospedeira, da extremidade da raiz até o cume do caule, tanto nas partes

vegetativas como nas reprodutivas (Fernandes & Martins 1985).

Buscando compreender os principais padrões do ciclo de vida, ataque, abundância

e riqueza dos insetos galhadores, algumas teorias já foram propostas. Na literatura estão

registradas várias hipóteses, como a “Hipótese do Vigor da Planta” Price (1991), a

“Hipótese do estresse ou estresse ambiental” (Fernandes & Price 1988), a “Hipótese da

sucessão ontogenética” (Medianero et al. 2003) e a “Hipótese da arquitetura da planta”

de Lawton (1983). Esta última hipótese sugere que plantas maiores suportam

populações mais numerosas de herbívoros, especialmente por apresentarem maior

complexidade estrutural. Assim, o tamanho da planta pode ter um efeito positivo sobre a

diversidade de insetos devido ao efeito da área per se (Strong et al. 1984).

14

Adicionalmente, plantas maiores disponibilizam maior quantidade de recursos (possuem

mais sítios de oviposição) e são mais aparentes para o inseto galhador (Lawton 1983).

AS GALHAS NO MANGUEZAL

Estudos sobre as interações inseto-planta e mais especificamente sobre a relação entre

insetos galhadores e suas plantas hospedeiras, no que se refere ao ecossistema

manguezal, são escassos. Os estudos existentes focam mais sobre as espécies de

mastigadores (Cannicci et al. 2008), do que acerca dos insetos endofíticos, como os

minadores e os galhadores (Gonçalves-Alvim et al. 2001, Burrows 2003, Menezes &

Peixoto 2009). No entanto, o trabalho de Santos et al. (2013) apresenta uma revisão da

associação entre as galhas e o ecossistema manguezal. De acordo com esses autores, das

nove espécies de artrópodes galhadores descritas para as espécies de plantas arbóreas de

mangue em diferentes partes do mundo, sete espécies foram registradas para o gênero

Avicennia L. (Acanthaceae). Além desses, já existem 22 morfotipos descritos,

totalizando 29 espécies de cecidomiídeos descritos em quatro espécies de Avicennia. As

espécies A. germinans (L.) L. e A. marina (Forssk.) Vierh. possuem a maior variedade

conhecida de artrópodes galhadores com 22 e 19 galhas, respectivamente, o que

caracteriza as duas espécies como plantas super-hospedeiras.

Assim, a presente dissertação trata da riqueza e abundância de morfotipos de

galhas associados à espécie arbórea de mangue super-hospedeira, A. germinans, em

cinco áreas plantadas de manguezal da península de Ajuruteua, usando como

pressuposto a hipótese da arquitetura da planta.

15

LITERATURA CITADA

ANDERSON, C., AND S.Y. LEE. 1995. Defoliation of the mangrove Avicennia marina

in Hong Kong: cause and consequences. Biotropica 27: 218–226.

BURROWS, D. W. 2003.The role of insect leaf herbivory on the mangroves Avicennia

marina e Rhizophora stylosa. Tese de Doutorado. School of Tropical

Ecology, James Cook University, Austrália.

CAHOON, D., P. HENSEL, J. RYBCZYK, K. MCKEE, E. PROFFITT, AND C.

PEREZ. 2003. Mass tree mortality leads to mangrove peat collapse at Bay

Islands, Honduras after Hurricane Mitch. J. Ecol. 91:1093–1105.

CANNICCI, S., D. BURROWS, S. FRATINI, T. J. SMITH, J. OFFENBERG, AND F.

DAHDOUH-GUEBAS. 2008. Faunal impact on vegetation structure and

ecosystem function in mangrove forests: A review. Aquatic Botany 89: 186–

200.

CRAWLEY, M. J. 1983. Herbivory: The dynamics of animal-plant interactions. pp.

437. Univ. California Press, Berkeley.

CRAWLEY, M. J. 1989. Insect herbivores and plant population dynamics. Ann. Rev.

Entomol. 34: 531–564.

FELLER, I. C. 1995. Effects of nutrients enrichment on growth and herbivory of dwarf

red mangrove (Rhizophora mangle). Ecol. Monographs. 65: 477–505.

FERNANDES, G.W., AND R. P MARTINS. 1985. Tumores de plantas: as galhas. Rev.

Ciên. Hj. 19: 59–64.

FERNANDES, G. W., AND P. W. PRICE. 1988. Biogeografical gradients in galling

species richness: tests of hypothesis. Oecologia 76: 161–167.

FERNANDES, M. E. B., A. A. M. NASCIMENTO AND M. L. CARVALHO. 2009.

Effects of herbivory by Hyblaea puera (Hyblaeidae: Lepidoptera) on litter

16

production in the mangrove on the coast of Brazilian Amazonia. J. Trop.

Ecol. 25: 337–339.

GONÇALVES-ALVIM, S. J., M. C. F. V. SANTOS, AND G. W FERNANDES. 2001.

Leaf gall abundance on Avicennia germinans (Avicenniaceae) along

interstitial salinity gradient. Biotropica 33: 69–77.

HARTLEY, S. E. 1998. The chemical composition of plant galls: are levels of nutrients

and secondary compounds controlled by the gall-former? Oecologia 113:

492–501.

HOGARTH, P. J. 1999. The biology of mangroves. Oxford University Press, Oxford.

HORI, K. 1992. Insect secretion and their effect on plant growth, with special reference

to hemipterans. In J. D. Shorthouse, and O. Rohfritsch (Eds.). Biology of

insect-induced galls, pp. 157–170. Oxford University Press, New York.

LACERDA, L. D. 1984. Manguezais: floresta de beira-mar. Rev. Ciên. Hj. 3: 63–70.

LAWTON, J. H. 1983. Plant architecture and the diversity of phytophagous insect.

Annu. Rev. Entomol. 28: 23–39.

LUGO, A. E., AND S. C. SNEDAKER. 1974. The ecology of mangroves. Annu. Rev.

Ecol. 5: 39–64.

MACNAE, W. 1968. Fauna and flora of mangrove swamps. Adv. Mar. Biol. 6: 73–

270.

MEDIANERO, E., A. VALDERRAMA, AND H. BARRIOS. 2003. Diversidad de

insectos minadores de hojas y formadores de agallas en el dosel y sotobosque

del bosque tropical. Acta Zoológica Mexicana 89: 153–168.

MMA-Ministério do Meio Ambiente. 2009. Mapeamento das áreas de manguezais do

Brasil. Disponível em:

17

<http://www.mma.gov.br/biodiversidade/biodiversidade-aquatica/zona-

costeira-e-marinha/manguezais> Acessado 20-Dec-2012.

MENEZES, L. F. T., AND A. L. PEIXOTO. 2009. Leaf damage in a mangrove swamp

at Sepetiba Bay, Rio de Janeiro, Brazil. Revista Brasileira Botânica. 32:

715724.

PRICE, P. W. 1991. Vigor hypothesis and herbivore attack. Oikos 62: 244–251.

PRICE, P. W.; G. WARING, AND G. W. FERNANDES. 1986. Hypothesis on the

adaptive nature galls. Proc. Entomol. Soc. Was. 88: 361–363.

RAMAN, A., C. W. SCHAEFER, AND T. H. WITHERS. 2005. Biology, ecology and

evolution of gall-inducing arthropods. pp. 817. Science Publishers, New

Hampshire.

SANTOS, J. C., M. A. A. CARNEIRO, AND G. W. FERNANDES. 2012. Insetos

galhadores neotropicais: diversidade e ecologia evolutiva dos herbívoros mais

sofisticados da natureza. In K. Del-Claro, and H. M. Torezan-Silingardi

(Eds.). Ecologia das interações plantas-animais: uma abordagem ecológico-

evolutiva, pp. 186–199. Technical Books, Rio de Janeiro.

SCHOWALTER, T. D., W. W. HARGROVE, AND D. A. CROSSLEY JR. 1986.

Herbivory in forested ecosystems. Annu. Rev. Entomol. 31: 177–196.

SPALDING, M., M. KAINUMA, AND L. COLLINS. 2010. World Atlas of

Mangroves. Earthscan, London, Washington, DC.

SOPOW, S. L., J. D. SHORTHOUSE, W. STRONG, AND D. T. QUIRING. 2003.

Evidence for long-distance, chemical gall induction by an insect. Ecology

Letters 6: 102–105.

18

SOUZA-FILHO, P. W. M. 2005. Costa de manguezais de macromaré da Amazônia:

cenários morfológicos, mapeamento e quantificação de áreas usando dados de

sensores remotos. Revista Brasileira de Geofísica 23: 427–435.

STONE, G. N., AND K. SCHONROGGE. 2003. The adaptive significance of insect

gall morphology. Trends in Ecology and Evolution 18: 512–521.

STRONG, D. R., J. H. LAWTON, AND S. R. SOUTHWOOD. 1984. Insects on plants:

community patterns and mechanisms. Harvard University Press, Cambridge,

Massachusetts, USA.

SUHOGUSOFF, V. G., AND J. M. PILIACKAS. 2007. Breve histórico da ação

antrópica sobre os ecossistemas costeiros do Brasil com ênfase nos

manguezais do estado de São Paulo. Revista Integração 51:343–352.

TSUJI, T., AND M. E. B. FERNANDES. 2008. Replantando os manguezais: técnicas

de reflorestamento. 1. Ed. Belém: Gráfica Alves.

VANNUCCI, M. 2001. What is so special about mangrove? Braz. J. Biol. 61: 599–603.

19

O presente artigo está no formato e será submetido ao periódico Biotropica, cujas regras

estão no ANEXO. Para a apresentação como capítulo da dissertação as figuras e tabelas

foram inseridas no corpo do texto para melhor visualização.

CAPÍTULO 2

RIQUEZA E ABUNDÂNCIA DE GALHAS EM MANGUES

PLANTADOS DE Avicennia germinans (L.) L.: TESTANDO

A HIPÓTESE DA ARQUITETURA DA PLANTA

20

Riqueza e Abundância de Galhas em Mangues Plantados de Avicennia germinans

(L.) L.: Testando a Hipótese da Arquitetura da Planta

ABSTRACT

The hypothesis of plant architecture predicts that variations in the structural complexity

of the host plant influences the insect herbivore community structure, dynamics, and

performance. We attempt to verify the effect of the architectural complexity of

Avicennia germinans (L.) L. on the richness and abundance of gall morphotypes in sites

of replanted mangrove on the Ajuruteua Peninsula, Bragança, Brazilian Amazon coast.

Sampling were carried out at five sites by using 10 individuals and 20 apical branches

by individual. The structural attributes (explanatory variables) and richness and

abundance of galls (response variables) were estimated and analyzed with multiple

regression by generalize linear models (GLM). Twenty-two gall morphotypes were

recorded with the occurrence of 16 at all sites. A total of 7602 galls with average of

1.3±0.4 galls by leaf was recorded. The mofophotypes MF7 e MF4 were the most

abundant and represent less than 40% of the total. Although A. germinans is a superhost

plant, gall-inducing species parasitism did not affected either its development or

survivorship. This fact added to predictibility and attractiveness of the resource to gall-

inducing arthropods may explain high richness and abundance of gall morphotypes

associated to A. germinans in the mangroves. However, the architectural complexity of

this mangrove tree species did not influenced richness but abundance of gall

morphotypes, corroborating partially the structural complexity hypothesis at replanted

mangrove sites.

Key words: endophytic herbivory; gall morphotype; replanted mangrove; structural complexity.

21

INTRODUCÃO

Diversos fatores interferem na riqueza e abundância de morfotipos de galhas

encontrados em plantas hospedeiras, principalmente aqueles relacionados às

características estruturais e fisiológicas dessas plantas. Além disso, algumas espécies

vegetais estão associadas a uma fauna de herbívoros muito mais rica do que outras. Esta

particularidade deve-se a alguns atributos intrínsecos a cada espécie, tais como: o

espectro da distribuição geográfica, o isolamento taxonômico e a fisionomia ou

arquitetura da planta (Cornell 1986). Diante dessas particularidades das interações

inseto-planta várias hipóteses têm sido propostas para explicar o padrão de distribuição

e abundância desses morfotipos e, consequentemente, dos insetos que os induzem em

suas respectivas plantas hospedeiras (Fleck & Fonseca 2007). Especificamente, a

hipótese da complexidade arquitetônica da planta, prediz que a estrutura física das

partes aéreas da planta hospedeira influenciam a estrutura da comunidade de insetos

herbívoros (Lawton 1983, Strong et al. 1984, Araújo et al. 2006). Tal complexidade da

planta é definida como a combinação do tamanho, forma de crescimento,

desenvolvimento sazonal, variedade das estruturas da planta acima do solo e

persistência dessas partes (Lawton 1983, Strong et al. 1984).

Segundo Araújo et al. (2006), as plantas estruturalmente mais complexas devem

apresentar maior riqueza de insetos herbívoros por i) promover maior diversidade de

microhábitats em uma determinada planta, com diferenças de temperatura e umidade

(Gonçalves-Alvim & Fernandes 2001); ii) abrigar populações maiores, reduzindo a

probabilidade de extinção e iii) permitir a existência de um número maior de locais de

refúgio, promovendo a persistência de espécies mais suscetíveis à predação.

Espírito-Santo et al. (2007), em sua revisão da literatura, salientam que a

arquitetura da planta é usada como um fator relevante e que influencia a distribuição e a

22

abundância dos herbívoros, mas que as características das plantas variam entre os

estudos dependendo da história de vida de cada espécie vegetal envolvida. É importante

ter em mente que a resposta de insetos indutores de galha à arquitetura da planta é muito

variável. Em resposta ao seu habito séssil, por exemplo, insetos indutores de galhas

dependem da disponibilidade de tecidos jovens indiferenciados para a indução e

desenvolvimento da galha (Rohfritsch 1992). Portanto, as características arquitetônicas

parecem ter um forte efeito sobre esta guilda quando comparadas aos herbívoros

mastigadores ou exofíticos.

Vários trabalhos sobre insetos galhadores e suas plantas hospedeiras têm

corroborado com a hipótese de que, de fato, há uma correlação positiva entre o aumento

da riqueza e abundância de insetos galhadores e o aumento da complexidade estrutural

da planta hospedeira (Lara et al. 2008, Araújo & Santos 2009, Gonçalves-Alvim et al.

2010). Outros trabalhos, porém, mostram que a complexidade estrutural parece não

influenciar significativamente na distribuição de insetos galhadores, sobretudo nos

ambientes florestais (Price et al. 1998, Lara et al. 2002, Costa et al. 2010, Araujo et al.

2013). Diante desta controvérsia, ainda há muito que se investigar sobre a relação entre

insetos galhadores e suas plantas hospedeira, principalmente no que se refere ao

ecossistema manguezal, onde os estudos sobre herbivoria e mais especificamente sobre

insetos indutores de galhas ainda são escassos. De acordo com Santos et al. (2013), as

espécies do gênero Avicennia L. (Acanthaceae) comportam-se como super-hospedeiras

nas florestas de mangue por apresentarem alta riqueza de insetos galhadores. Espécies

vegetais que se comportam como super-hospedeiras têm grande importância ecológica,

permitindo o teste de hipóteses de cunho ecológico e evolutivo, bem como os efeitos do

ambiente no próprio hospedeiro e na diversidade de galhadores associados (Ribeiro &

Basset 2007).

23

Nos manguezais da costa amazônica brasileira nós comparamos os diferentes

morfotipos de galhas associados às árvores de mangue preto, Avicennia germinans (L.)

L., nos cinco sítios de estudo. Especificamente, nós verificamos o efeito da estrutura das

árvores de A. germinans sobre a riqueza e abundância dos morfotipos de galhas. Os

resultados foram discutidos à luz da hipótese da complexidade estrutural, além de

ressaltar a suscetibilidade dessa planta super-hospedeira à indução de galha.

MÉTODOS

ÁREA DE ESTUDO.–O presente estudo foi realizado em cinco áreas de plantio de

manguezal, na comunidade de Tamatateua (0º57’12,5”S e 46º47’02,4”W), a 15 km do

município de Bragança, na península de Ajuruteua, costa amazônica brasileira (Fig. 1).

Segundo Moraes et al. (2005), o clima na costa amazônica brasileira é tropical,

quente e úmido, com precipitação anual de aproximadamente 2300 mm e temperatura

média de 26°C, devido à influência da Zona de Convergência Inter-Tropical. Os meses

mais secos compreendem o período de setembro a novembro, enquanto os mais

chuvosos de janeiro a abril. A península apresenta um regime de maré semidiurno

(DHN 2013) dominado por macromarés variando entre 4 e 6 m (Souza-Filho 2005).

24

FIGURA 1. Mapa de localização da área de estudo mostrando a

localização dos cinco sítios de trabalho. (A) Costa do Estado do Pará; (B) Península de Ajuruteua; (C) Sítios de trabalho numerados de 1 a

5).

ESPÉCIE HOSPEDEIRA.–O gênero Avicennia possui ampla distribuição geográfica

com 10 espécies válidas em toda a região tropical. No Brasil, ocorrem apenas duas

espécies: A. germinans e Avicennia schaueriana Stapf e Leechman ex Moldenke, ambas

encontradas ao longo do litoral, tanto na faixa tropical quanto subtropical do oceano

Atlântico (Tomlinson 1986). Essas espécies são caracterizadas por sua tolerância às

altas salinidades, em função da sua plasticidade fenotípica em resposta ao sal e às

adaptações fisiológicas e estruturais (Scholander 1968). A. germinans possui porte

arbóreo chegando a atingir mais de 30 m de altura, apresenta um pico de floração que

Sítio de trabalho

25

coincide com a estação seca, enquanto que o período de maior produção de frutos

ocorre na estação chuvosa (Silva & Fernandes 2011).

AMOSTRAGEM.–Foram escolhidas cinco áreas plantadas com idades variando entre 9

e 5 anos. Em cada uma das áreas foram sorteadas 10 árvores, totalizando 50 indivíduos

de A. germinans. As seguintes variáveis arquitetônicas foram mensuradas: Diâmetro à

Altura do Peito (DAP); Altura total (h); Grau de esbeltez; Comprimento do ramo; Total

de folha; Área da copa e Volume da planta.

Como A. germinans possui copa assimétrica, a área da copa foi obtida através da

fórmula, Área=π.D1.D2/4, sendo D1 e D2 os raios maior e menor respectivamente

(Cintrón & Schaeffer-Novelli 1984). O volume da planta foi calculado através da

fórmula do volume do cone, V=[(π.r².h)/3], sendo r = raio da copa e h = altura total da

árvore. A variável grau de esbeltez foi expressa como a razão entre a altura total e o

diâmetro da árvore (h/DAP) caracterizando a estabilidade das árvores, isto é, quanto

mais alto o grau de esbeltez mais instável é a árvore (Durlo & Denardi 1998).

A riqueza e abundância de galhas por planta foram determinadas através da

contagem das galhas presentes em 20 ramos terminais da copa de cada uma das 50

árvores selecionadas, totalizando 1.000 ramos amostrados. Estes ramos foram coletados

com o auxílio de um podão e levados para o laboratório para triagem e morfotipagem

das galhas. A morfotipagem foi realizada com base nas características morfológicas

externas das galhas, assumindo-se a premissa de que diferentes espécies de galhadores

produzem galhas com morfologia distinta (Stone & Schönrogge 2003).

ANÁLISE DE DADOS.–O esforço mínimo de coleta para amostragem representativa

da fauna de galhadores associada a A. germinans foi determinado através da curva de

26

rarefação de morfotipos de galhas em função dos indivíduos amostrados. Após a

determinação da quantidade necessária de indivíduos para a amostragem, esse número

foi utilizado para a elaboração das curvas de rarefação dos diferentes morfotipos em

função dos ramos coletados. A média dos valores correspondentes à saturação de cada

curva dos morfotipos representou o número aproximado de ramos que devem ser

coletados por planta para uma amostragem satisfatória.

Os pressupostos da normalidade (Teste de Shapiro-Wilk) e homocedasticidade

(Teste de Levene) foram testados. As variáveis arquitetônicas (DAP, h, Grau de

Esbeltez, Comprimento dos Ramos, Total de Folhas, Área da Copa e Volume da

planta), que expressam a complexidade dos diferentes bosques dos cinco sítios de

trabalho, foram comparadas entre os sítios através da análise de variância (ANOVA-um

fator). O teste post-hoc de Tukey HSD foi usado para detectar diferenças significativas

entre as médias das variáveis ao nível de α=0,05. Quando esses pressupostos foram

violados, os dados foram analisados pelo teste não-paramétrico de Kruskal-Wallis, com

o teste a posteriori de Dunn. O efeito das sete variáveis arquitetônicas sobre A.

germinans foi avaliado através da Análise de Componentes Principais (PCA),

permitindo a redução da multicolinearidade entre essas variáveis (Tabachnick & Fidell,

2007). Em seguida, foram realizados testes de regressão múltipla através da construção

de modelos lineares generalizados (GLM), utilizando uma distribuição de erros Poisson,

ajustados com a análise de resíduos adequada para cada variável resposta, de acordo

com a crítica ao modelo (Crawley 2002). Essas análises foram realizadas com o auxílio

do software (R-Project 2015).

27

RESULTADOS

Nos cinco sítios de trabalho foram analisadas um total 5.814 folhas, aproximadamente

37% (n=2.164) dessas folhas continham galhas. O total de galhas registrado nas 50

árvores foi de 7.602 com média de 1,3±04 galhas por folha. Um total de 22 morfotipos

de galhas foi registrado, com 16 (72%) morfotipos ocorrendo em todos os sítios de

replantio de A. germinans.

A curva de acumulação, baseada nesses morfotipos de galha, indicou que a

saturação de morfotipos ocorreu próximo à décima árvore amostrada (Fig. 2). Já a

média das curvas de saturação de morfotipos dessas 10 árvores indicou que 12 ramos

por planta são suficientes para amostrar a variedade de morfotipos de galhas associada à

A. germinans (Fig. 3).

FIGURA 2. Curva de rarefação de morfotipos de galhas por indivíduo de Avicennia germinans em sítios de replantio, na

península de Ajuruteua, Bragança, costa amazônica brasileira.

28

FIGURA 3. Curvas de rarefação de morfotipos de galhas por ramos coletados

nos dez primeiros indivíduos de Avicennia germinans em sítios de replantio, na península de Ajuruteua, Bragança, costa amazônica brasileira.

Número de ramos coletados

Riq

ueza d

e m

orf

oti

po

s d

e g

alh

as

29

Na análise comparativa das sete variáveis que expressam a complexidade

arquitetônica dos diferentes tamanhos de árvores de A. germinans representados pelos

cinco sítios de trabalho, somente o “Comprimento dos Ramos” não apresentou

diferença significante (Tabela 1). Por outro lado, os valores de abundância e riqueza de

galhas variaram significativamente entre os sítios (Kruskal-Wallis; P=0,0002 e Kruskal-

Wallis P=0,01, respectivamente), sendo que os sítios 1 e 4 apresentaram o maior e

menor valores, respectivamente, tanto para a abundância quanto para a riqueza de

galhas (Tabela 1).

Os morfotipos mais abundantes foram MF7 (23,6%) e MF4 (12,6%) (Fig 4).

Dentre as partes da folha avaliadas (lâmina, nervura e pecíolo) para ocorrência de

galhas, a lâmina foliar apresentou o maior percentual (90,2%), distribuídos tanto na face

adaxial quanto na abaxial, sendo também registradas no pecíolo (4%) e na nervura

central (5,8%) da folha.

30

Sítos Altura (m) DAP (cm) Área da

copa (m2)

Volume da

planta (m3)

Comprimento

de ramo (cm) Esbeltez

Total de

folha

Galha por

folha

Abundância

de galha

Riqueza

de galha

1 5,3 ± 0,8 4,7 ± 0,8 0,6 ± 0,2 4,1 ± 2,1 12,6 ± 3,5 114,8 ± 25,4 141,9 ± 36,1 1,6 ± 0,6 228,3 ± 127,7 14,8 ± 2,9

2 10,8 ± 1,3 10,9 ± 2,0 1,3 ± 0,7 19,1 ± 10,9 9,4 ± 3,6 99,9 ± 13,5 104,9 ± 24,8 1,7 ± 0,7 180,9 ± 89,7 14,3 ± 2,2

3 8,3 ± 2,0 6,9 ± 2,7 1,5 ± 1,1 18,3 ± 20,1 10,5 ± 4,8 129,7 ± 41,3 119,3 ± 24,5 1,5 ± 0,7 169,5 ± 75,1 13,9 ± 2,1

4 6,6 ± 1,4 4,4 ± 1,0 0,6 ± 0,4 5,2 ± 4,5 12,4 ± 2,7 151,7 ± 36,0 114,9 ± 16,7 0,6 ± 0,3 66,5 ± 40,6 10,8 ± 2,3

5 8,8 ± 2,0 7,4 ± 2,1 0,7 ± 0,5 9,0 ± 7,9 11,3 ± 3,4 122,3 ± 22,1 100,9 ± 23,7 1,2 ± 0,7 115 ± 72,3 14,1 ± 2,4

Média 7,9 ± 2,1 6,9 ± 2,6 0,9 ± 0,4 11,1 ± 7,1 11,3 ± 1,3 123,7 ± 19,1 116,3 ± 16,2 1,3 ± 0,4 152,0 ± 62,5 13,6 ± 1,6

P 0,0001 0,0001 0,0005 0,0001 0,18 0,0049 0,006 0,0003 0,0002 0,01

TABELA 1. Valores médios (± desvio padrão) das variáveis arquitetônicas e da abundância e riqueza de galhas para cada sítio de replantio de

Avicennia germinans, na península de Ajuruteua, Bragança, costa amazônica brasileira. DAP = Diâmetro à Altura do Peito.

30

31

FIGURA 4. Morfotipos (MF) de galhas associados a Avicennia

germinans em sítios de replantio, na península de Ajuruteua,

Bragança, costa amazônica brasileira.

Abaxial Adaxial Abaxial Adaxial

MF1 (n=173) MF2 (n=321)

MF3 (n=218) MF4 (n=816)

MF5 (n=363) MF6 (n=235)

MF7 (n=1,534) MF8 (n=219)

MF9 (n=307) MF10 (n=163)

MF11 (n=34) MF12 (n=375)

MF13 (n=292) MF14 (n=28)

MF15 (n=317) MF16 (n=65)

MF17 (n=21) MF18 (n=38)

MF19 (n=146) MF20 (n=78)

MF21 (n=441) MF22 (n=303)

32

A análise de componentes principais (ACP), utilizando as sete variáveis

arquitetônicas, reduziu para apenas um componente principal (CP1) que explicou 95,1%

da variação das variáveis mensuradas. As variáveis Área da copa, DAP e Altura

apresentaram maior relevância caracterizando melhor a complexidade arquitetônica

entre os sítios de A. germinans (Tabela 2). Adicionalmente, as variáveis respostas

(abundância e riqueza) e as variáveis explicativas (Área da copa, DAP, Altura, Grau de

esbeltez e Total de folhas) foram correlacionadas. As variáveis que mais expressaram a

complexidade estrutural em A. germinans não explicaram a variação da riqueza de

morfotipos identificados, mas apenas a variação na abundância de galhas registrada

(Tabela 3). A abundância de galhas mostrou correlação positiva e significativa com

todas as variáveis, com exceção do “Grau de esbeltez”, cujo resultado foi uma

correlação negativa e significativa (Fig 5).

TABELA 2. Análise de componentes principais

com as variáveis arquitetônicas de Avicennia

germinans em sítios de replantio, na península de

Ajuruteua, Bragança, costa amazônica brasileira.

Variáveis arquitetônicas CP1 CP2

Área da copa 5.54 -4.86

DAP (cm) 4.82 2.56

Altura (m) 4.72 -0.10

Grau de esbeltez - 7.91 -2.14

Total de folha -7.17 2.27

Variação Cum. (%) 95.1 4,9

33

TABELA 3. Análise de Deviance (Distribuição do Erro de Poisson) adequados a modelos

lineares generalizados para avaliar o efeito das variáveis arquitetônicas resultantes do PCA

sobre a abundância e a riqueza de galhas associadas a A. germinans em sítios de replantio, na península de Ajuruteua, Bragança, costa amazônica brasileira. DAP = Diâmetro à Altura do

Peito, g.l. = grau de liberdade.

Variável

resposta

Variável

explicativa g.l. Deviance

g.l. do

resíduo

Deviance do

resíduo P (>Chi)

Modelo Nulo

49 2867,9

Abundância Altura 1 19,1 48 2848,8 <0,001

DAP 1 725,63 47 2123,2 <0,001

Área da copa 1 4,57 46 2118,6 <0,05

Total de folha 1 532,43 45 1586,2 <0,001

Esbeltez 1 8,54 44 1577,6 <0,01

Modelo Nulo

49 53,77

Riqueza Altura 1 0,637 48 53,13 0,42

DAP 1 3,528 47 49,60 0,06

Área da copa 1 0,009 46 49,60 0,92

Total de folha 1 3,435 45 46,16 0,06

Esbeltez 1 2,604 44 43,56 0,10

34

FIGURA 5. Correlação entre as variáveis arquitetônicas (Altura; DAP; Área da copa;

Total de folha e Grau de esbeltez) e a abundância de galhas em A. germinans nos sítios de

replantio, na península de Ajuruteua, Bragança, costa amazônica brasileira.

Ab

un

dân

cia

de g

alh

a

35

DISCUSSÃO

No presente trabalho, A. germinans apresentou um número elevado de morfotipos e de

número de galhas, sendo a maioria das ocorrências das galhas registradas na lâmina

foliar, tanto na parte adaxial quanto na abaxial e no pecíolo, corroborando com Santos et

al. (2013).

A oviposição em plantas com maior quantidade de folhas parece ser uma

estratégia de reprodução de insetos indutores de galha, a qual depende da

disponibilidade de tecidos meristemáticos ativos, pois são considerados locais de alta

qualidade para a oviposição (Vrcibradic et al. 2000). Da mesma forma, as plantas mais

complexas reiteram essa condição, pois possuem grande disponibilidade de sítios

meristemáticos favorecendo a colonização por herbívoros endofíticos (Larson &

Whitham 1997, Espírito-Santo et al. 2007).

Adicionalmente, quando comparadas às outras espécies de mangue dos gêneros

Rhizophora L. e Laguncularia L., A. germinans apresenta uma quantidade muito baixa

de compostos secundários, alto teor de nitrogênio, baixa razão C/N, menor quantidade

de lignina e de substâncias tóxicas (Bernini & Rezende 2010, Medina et al. 2001), além

de serem menos coriáceas oferecendo menor resistência aos ataques por herbívoros

(Tomlinson 1986). Tais características também propiciam o ataque de herbívoros em

geral, principalmente os endofíticos, transformando A. germinans na espécie arbórea

mais palatável e, portanto, uma das principais espécies super-hospedeiras dos

manguezais neotropicais (Santos et al. 2013). Segundo esses autores, A. schaueriana

também é considerada potencialmente uma super-hospedeira, pois já foram descritos

três artrópodes indutores de galha associados a esta espécie. Assim, as características

físico-químicas, acima descritas, somadas à previsibilidade do recurso e ao

36

comportamento especialista dos galhadores podem explicar a alta riqueza (n=22) de

morfotipos de galhas registrada no presente estudo.

No entanto, embora tenha sido registrada uma alta riqueza de galhas, apenas dois

morfotipos foram mais abundantes (MF7 e MF4), representando juntos menos de 40%

do total das espécies registradas. Dessa forma, assumimos que a maioria dos morfotipos

associados a A. germinans apresenta baixa frequência de ocorrência. O mesmo resultado

foi obtido por Santos et al. (2013), cujos resultados mostraram que dos 14 morfotipos

identificados os dois de maior frequência de ocorrência alcançou o percentual de 28,5%.

Assim, é importante ressaltar que 72% (n=16) desses morfotipos ocorreram em

todos os sítios de trabalho. Como consequência, houve uma distribuição mais uniforme

dos diferentes morfotipos entre as árvores de diferentes atributos estruturais, ou seja, a

riqueza de galhas não corroborou com a hipótese da complexidade arquitetônica de A.

germinans nos bosques de mangue plantados.

Contudo, nossos resultados corroboram apenas parcialmente com a hipótese da

arquitetura da planta hospedeira. Analisando pelo prisma da abundância dos diferentes

morfotipos de galhas identificados, é de se esperar que plantas maiores suportam uma

maior população de herbívoros, reduzindo, portanto, a probabilidade de sua extinção por

disponibilizar mais sítios de refúgio, permitindo uma maior persistência das espécies

mais suscetíveis à predação (Espirito-Santos & Fernandes 2002, Fernandes & Negreiro

2001). Esse é o caso de artrópodes galhadores que passam boa parte do seu ciclo de vida

como organismos sésseis em suas plantas hospedeiras. Estas vantagens,

consequentemente, são traduzidas em um aumento da sobrevivência para este grupo

(Gonçalves-Alvim & Fernandes 2001).

Nossos resultados também apontam para o fato de que a complexidade estrutural

influência positiva e significativamente a abundância de galhas em A. germinans,

37

corroborando em parte com a hipótese da arquitetura da planta hospedeira, já que a

riqueza de galhas não variou em função dos atributos estruturais da planta. De fato,

plantas com maior complexidade estrutural e, consequentemente, mais aparentes no

espaço, oferecem um número maior de microhabitats suscetíveis à colonização

(Gonçalves-Alvim & Fernandes 2001). O sucesso da sobrevivência de uma prole de

insetos indutores de galha também depende diretamente da habilidade das fêmeas

adultas em encontrar esses substratos adequados para o crescimento e o

desenvolvimento da sua prole.

A riqueza e abundância de morfotipos de galhas associados a A. germinans

caracterizam essa planta como um recurso-chave para os insetos indutores de galhas nas

florestas de mangue da região Neotropical, especialmente para a Amazônia brasileira,

onde esses morfotipos têm sido estudados (Santos et al. 2013). Da mesma forma, é

também relevante ter em mente que apesar da alta suscetibilidade de A. germinans à

infestação em grande quantidade de diferentes morfotipos de insetos indutores de

galhas, os resultados referentes aos atributos estruturais mostraram que as árvores

plantados estão bastante desenvolvidos. Isto implica dizer que diferentemente de

algumas espécies arbóreas, cuja presença desses insetos galhadores é capaz de reduzir o

desenvolvimento da sua planta hospedeira (Teas & McEwan 1982; Gonçalves-Alvim et

al. 1999, Fernandes et al. 2007, Pincebourde & Casas 2015), no caso de A. germinans,

embora seja uma planta super-hospedeira, o parasitismo de espécies endofíticas não

afeta o seu desenvolvimento, muito menos a sua sobrevivência.

38

CONCLUSÃO

Nossos resultados confirmam que A. germinans é uma planta super-hospedeira de

insetos galhadores e que a ampla ocorrência e distribuição desse gênero nos manguezais

torna esse sistema interessante para estudos ecológicos. Nossos dados corroboram

parcialmente com a hipótese da complexidade arquitetônica da planta, sendo a

abundância e não a riqueza influenciada pela complexidade da estrutura da planta

hospedeira. O fato de A. germinans ser uma planta super-hospedeira a torna um recurso-

chave para a sobrevivência da guilda dos indutores de galha, bem como dos herbívoros

em geral, fazendo com que aja uma colonização maciça de inúmeras espécies de

artrópodes indempendente dos atributos estruturais da planta. Apesar da grande

infestação de insetos indutores de galhas, os resultados também mostraram que as

árvores plantadas de A. germinans nas cinco áreas de estudo estão bastante

desenvolvidas e que o parasitismo não afeta o seu desenvolvimento, muito menos a sua

sobrevivência.

39

LITERATURA CITADA

ARAÚJO, A. P. A., J. D. PAULA, M. A. A. CARNEIRO, AND J. H. SCHOEREDER.

2006. Effects of host plant architecture on colonization by galling insects.

Aus. Ecol. 31: 343–348.

ARAÚJO, W. S., AND B. B. SANTOS. 2009. Efeitos da sazonalidade e do tamanho da

planta hospedeira na abundância de galhas de Cecidomyiidae (Diptera) em

Piper arboreum (Piperaceae). Rev. Bras. Entomol. 53: 300−303.

ARAÚJO, W. S., SCARELI-SANTOS. CLAUDIA, F. A. G. GUILHERME AND P.

CUEVAS-REYES. 2013. Comparing galling insect richness among

Neotropical savannas: effects of plant richness, vegetation structure and

super-host presence. Biodivers. Conserv. 22: 1083–1094.

BERNINI, E., AND C. E. REZENDE. 2010. Concentração de nutrientes em folhas e

sedimento em um manguezal do norte do estado do Rio de Janeiro. Revista da

Gestão Costeira Integrada. Número especial.

CORNELL, H. V. 1986. Oak species attributes and host size influence cynipine wasp

species richness. Ecology 67: 1582–1592.

COSTA, F. V., M. FAGUNDES, AND F. S. NEVES. 2010. Arquitetura da planta e

diversidade de galhas associadas à Copaifera langsdorffii (Fabaceae). Ecol.

Aus. 20: 9−17.

CRAWLEY, M. J. 2002. Statistical computing: An introduction to data analysis using

S-Plus. Wiley, England.

DURLO, M. A., AND L. DENARDI. 1998. Morfometria de Cabralea canjerana, em

mata secundária do Rio Grande do Sul. Ciência Florestal 8: 55−66.

DHN-Diretoria de Hidrografia e Navegação, Marinha do Brasil. Disponível em

<https://www,mar,mil,br/dhn/dhn/index,html>, Acessado em 20-May-2013.

40

ESPÍRITO-SANTO M. M., AND G. W FERNANDES. 2002. Host plant effects on the

development and survivorship of the galling insect Neopelma baccharidis

(Homoptera: Psyllidae). Austral. Ecol. 27:249–57.

ESPÍRITO-SANTO, M. M., F. S. NEVES, F. R. ANDRADE-NETO, AND G. W.

FERNANDES. 2007. Plant architecture and meristem dynamics as the

mechanisms determining the diversity of gall-inducing insects. Oecologia

153: 353−364.

FERNANDES G. W., AND D. NEGREIROS. 2001. The occurrence and effectiveness

of hypersensitive reaction against galling herbivores across host taxa. Ecol.

Entomol. 26: 46–55.

FERNANDES, G. W., J. C. SANTOS, F. M. C. CASTRO, AND A. CASTILHO. 2007.

Impact of a gall midge Parkiamyia paraensis (Diptera, Cecidomyiidae) on

the Amazonian plant Parkiapendula (Fabaceae). Rev. Bras. Entomol. 51:

471−475.

FLECK, T., AND C. R. FONSECA. 2007. Hipóteses sobre a riqueza de insetos

galhadores: uma revisão considerando os níveis intra-específico,

interespecífico e de comunidade. Neotropical Biology Conservation 2: 36−45.

GONÇALVES-ALVIM, S. J., M. L. FARIA, AND G. W. FERNANDES. 1999.

Relationships between four neotropical species of galling insects and shoot

vigor. An. Soc. Entomol. Bras. 28: 147−155.

GONÇALVES-ALVIM, S. J., AND G. W. FERNANDES. 2001. Comunidades de

insetos galhadores (Insecta) em diferentes fisionomias do cerrado em Minas

Gerais, Brasil. Rev. Bras. de Zool. 18: 289−305.

GONÇALVES-ALVIM, S. J., T. C. LANA, B. D. RANIERI, F. A. O. SILVEIRA, V.

RIBEIRO, AND G. W. FERNANDES. 2010. Growth, defense and herbivory

41

on young leaves of Qualeaparviflora (Vochysiaceae) in three different

Cerrado habitats. Neotropical Biology and Conservation 5: 86–92.

LARA, A. C. F., G. W. FERNANDES, AND S. J. GONÇALVES-ALVIM. 2002. Test

of hypotheses on patterns of gall distribution along an altitudinal gradient.

Trop. Zool. 15: 219–232.

LARA, D. P., L. A. OLIVEIRA, I. F. P. AZEVEDO, M. F. XAVIER, F. A. O.

SILVEIRA, M. A. A. CARNEIRO AND G. W. FERNANDES. 2008.

Relationships between host plant architecture and gall abundance and

survival. Rev. Bras. Entomol. 52: 78–81.

LAWTON, J. H., 1983. Plant architecture and the diversity of phytophagous insect.

Ann. Rev. Entomol. 28: 23−39.

LARSON, K. C., AND T. G. WHITHAM. 1997. Competition between gall aphids and

natural plant sinks: plant architecture affects resistance to galling. Oecologia

109:1432–1439.

MEDINA, E., T. GIARRIZO, M. MENEZES, M. L. CARVALHO, E. A.

CARVALHO, A. P. ESPIRITO-SANTOS, A. S. BRITO, R. E. S. VILHENA,

A. REISE, AND F. C. BRAGA. 2001. Mangal communities of the “Salgado

Paraense”: Ecological heterogeneity along the Bragança peninsula assessed

through soil and leaf analyses. Amazoniana 16: 397−416.

MORAES, B. C., J. M. N. COSTA, A. C. L. COSTA, AND M. H. COSTA. 2005.

Variação espacial e temporal da precipitação no estado do Pará. Acta

Amazonica 35: 207−214.

PINCEBOURDE, S. AND J. CASAS. 2015. Hypoxia and hypercarbia in endophagous

insects: larval position in the plant gas exchange network is key. Journal of

insect physiology. http://dx.doi.org/doi:10.1016/j.jinsphys.2015.07.006.

42

PRICE, P. W., H. ROININEN, AND A. ZINOVJEV. 1998. Adaptive radiation of gall-

inducing sawflies in relation to architecture and geographic range of willow

host plants. In G. Csóka, W. J. Mattson, G. N. Stone, and P. W. Price (Eds.).

The biology of gall-inducing arthropods, pp. 196–203. USDA. St. Paul,

Minnesota.

R-PROJECT. 2015. The R Project for Statistical Computing. – World Wide Web

electronic publication, accessible at http://www.r-project.org/ (Acessed

01/03/2015).

RIBEIRO, S. P., AND Y. BASSET. 2007. Gall-forming and free-feeding herbivory

along vertical gradients in a lowland tropical rainforest: the importance of leaf

sclerophylly. Ecography 30: 663−672.

ROHFRITSCH, O. 1992. Patterns in gall development. In J. D. Shorthouse, and O.

Rohfritsch (Eds.). Biology of insect-induced galls, pp. 60–86. University

Press, Oxford.

SANTOS, R. C. O., M. E. B. FERNANDES, AND M. B. MARTINS. 2013. Are the

species of the genus Avicennia L, (Acanthaceae) a “Superhost” plants of gall-

inducing arthropods in Mangrove forests?, In B. Barros, and M. E. B.

Fernandes (Eds.). Herbivory, pp. 17−32. http://dx.doi.org/10.5772/2718.

SCHOLANDER, P. F. 1968. How mangrove desalinate seawater. Physiol Plantarum 21:

258−268.

SILVA, L. L., AND M. E. B. FERNANDES. 2011. Relação entre os atributos

estruturais da árvores de Avicennia germinans (L.) Stearn e sua fenologia

reprodutiva. Bol. Lab. Hidro. 24: 51−57.

43

SOUZA-FILHO, P. W. M. 2005. Costa de manguezais de macromaré da Amazônia:

cenários morfológicos, mapeamento e quantificação de áreas usando dados de

sensores remotos. Revista Brasileira de Geofísica 23: 427−435.

STONE, G. N., AND K. SCHONROGGE. 2003. The adaptive significance of insect

gall morphology. Trends in Ecology e Evolution 18: 512–521.

STRONG, D. R., J. H. LAWTON AND T. R. E. SOUTHWOOD. 1984. Insects on

plants: community patterns and mechanisms. Blackwell Scientific

Publications, Oxford.

TABACHNICK, B. G., AND L. S. FIDELL. 2007. Using multivariate statistics.

Pearson international edition.

TEAS, H. J., AND R. J. McEWAN. 1982. An epidemic dieback gall disease of

Rhizophora mangroves in the Gambia, West África. Plant Disease 66: 522–

523.

TOMLINSON, P. B. 1986. The botany of mangroves. Cambridge University Press,

Cambridge.

VRCIBRADIC, D., C. F. D. ROCHA AND R. F. MONTEIRO. 2000. Patterns of

gallforming in Ossaea confertiflora (Melastomataceae) by Lopesia

brasiliensis (Diptera: Cecidomyiidae) in an area of Atlantic Rainforest in

Southeastern Brazil. Revista Brasileira de Biologia 60: 159–166

44

ANEXO

REGRAS PARA SUBMISSÃO À REVISTA BIOTROPICA.

BIOTROPICA – JOURNAL OF THE ASSOCIATION FOR TROPICAL BIOLOGY

AND CONSERVATION CHECKLIST FOR PREPARATION OF MANUSCRIPTS

AND ILLUSTRATIONS (updated February 2010)

I- General Instructions

Publication must be in English, but second abstract in other languages (such as Spanish,

French, Portuguese, Hindi, Arabic, Chinese etc.) may be published as online Supporting

Information. BIOTROPICA offers assistance in editing manuscripts if this is required

(see English Editorial Assistance below). Second abstracts will not be copy-edited and

the author(s) must take full responsibility for content and quality.

Manuscripts may be submitted in the following categories, based on these suggested

word limits: Paper (up to 5000 words); Insights (up to 2000 words); Review (up to 8000

words); Commentary (up to 2000 words).

Word counts exclude title page, abstract(s), literature cited, tables, figures, or

appendices.

Use 8.5" x 11" page size (letter size). Double space everything, including tables, figure

legends, abstract, and literature cited.

Use a 1" margin on all sides. Align left. Avoid hyphens or dashes at ends of lines; do

not divide a word at the end of a line.

Use standard 12 point type (Times New Roman).

Indent all but the first paragraph of each section.

Use italics instead of underline throughout. Italicize non-English words such as e.g., i.e.,

et al., cf., ca, n.b., post-hoc, and sensu (the exceptions being ‘vs.’ and ‘etc.’).

Include page number in the centre of all pages. Do use line numbering starting on each

page.

Cite each figure and table in the text. Tables and figures must be numbered in the order

in which they are cited in the text.

Use these abbreviations: yr (singular & plural), mo, wk, d, h, min, sec, diam, km, cm,

mm, ha, kg, g, L, g/m2

45

For units, avoid use of negative numbers as superscripts: use the notation /m2 rather

than m-2.

Write out other abbreviations the first time they are used in the text; abbreviate

thereafter: "El Niño Southern Oscillation (ENSO)…"

Numbers: Write out one to ten unless a measurement (e.g., four trees, 6 mm, 35 sites, 7

yr, 10 × 5 m, > 7 m, ± SE) or in combination with other numbers (e.g., 5 bees and 12

wasps). Use a comma as a separator in numbers with more than four digits (i.e., 1000,

but 10,000); use decimal points as in 0.13; 21°C (no spaces); use dashes to indicate a set

location of a given size (e.g., 1-ha plot).

Spell out ‘percent’ except when used in parentheses (20%) and for 95% CI.

Statistical abbreviations: Use italics for P, N, t, F, R2, r, G, U, N, χ2 (italics,

superscripts non-italics); but use roman for: df, SD, SE, SEM, CI, two-way ANOVA, ns

Dates: 10 December 1997; Times: 0930 h, 2130 h

Latitude and Longitude are expressed as: 10°34′21″ N, 14°26′12″ W

Above sea level is expressed as: asl

Regions: SE Asia, UK (no periods), but note that U.S.A. includes periods.

Geographical place names should use the English spelling in the text (Zurich, Florence,

Brazil), but authors may use their preferred spelling when listing their affiliation

(Zürich, Firenze, Brasil).

Lists in the text should follow the style: … : (1)… ; (2)…; and (3)…, as in, “The aims

of the study were to: (1) evaluate pollination success in Medusagyne oppositifolia; (2)

quantify gene flow between populations; and (3) score seed set.”

Each reference cited in text must be listed in the Literature Cited section, and vice versa.

Double check for consistency, spelling and details of publication, including city and

country of publisher.

For manuscripts ACCEPTED for publication but not yet published, cite as Yaz (in

press) or (Yaz, in press). Materials already published online can be cited using the

digital object identifier (doi)

Literature citations in the text are as follows: One author: Yaz (1992) or (Yaz 1992);

Two authors: Yaz and Ramirez (1992); (Yaz & Ramirez 1992) and Three or more

authors: Yaz et al. (1992), but include ALL authors in the literature cited section.

Cite unpublished materials or papers not in press as (J. Yaz, pers. obs.) or (J. Yaz,

unpubl. data). Initials and last name must be provided. ‘In prep’ or ‘submitted’ are NOT

46

acceptable, and we encourage authors not to use ‘pers. obs.’ or ‘unpubl. data’ unless

absolutely necessary. Personal communications are cited as (K. A. Liston, pers. comm.).

Use commas (Yaz & Taz 1981, Ramirez 1983) to separate citations, BUT use

semicolon for different types of citations (Fig. 4; Table 2) or with multiple dates per

author (Yaz et al. 1982a, b; Taz 1990, 1991). Order references by year, then

alphabetical (Azy 1980, Yaz 1980, Azy 1985).

Assemble manuscripts in this order: Title page; Abstract (s); Key words; Text;

Acknowledgments (spelled like this); Literature cited; Tables; Appendix (when

applicable); Figure legends (one page); Figures

For the review purpose, submit the entire manuscript, with Tables, Figure legends and

Figures embedded at the end of the manuscript text, as a Microsoft Word for Windows

document (*.doc), or equivalent for Mac or Linux. Do NOT submit papers as pdf files.

II- Title Page

(Do not number the title page)

Running heads two lines below top of page. LRH: Yaz, Pirozki, and Peigh (may not

exceed 50 characters or six author names; use Yaz et al.) RRH: Seed Dispersal by

Primates (use capitals; may not exceed 50 characters or six words).

Complete title, flush left, near middle of page, Bold Type and Initial Caps, usually no

more than 12 words.

Where species names are given in the title it should be clear to general readers what

type(s) of organism(s) are being referred to, either by using Family appellation or

common name. For example: ‘Invasion of African Savanna Woodlands by the Jellyfish

tree Medusagyne oppositifolia’, or ‘Invasion of African Savanna Woodlands by

Medusagyne oppositifolia (Medusagynaceae)’

Titles that include a geographic locality should make sure that this is clear to the general

reader. For example: ‘New Species of Hummingbird Discovered on Flores, Indonesia’,

and NOT ‘New Species of Hummingbird Discovered on Flores’.

Below title, include author(s) name(s), affiliation(s), and unabbreviated complete

address (es). Use superscript number(s) following author(s) name(s) to indicate current

location(s) if different than above. In multi-authored papers, additional footnote

superscripts may be used to indicate the corresponding author and e-mail address.

Abstract Page

(Page 1)

47

Abstracts should be concise (maximum of 250 words for papers and reviews; 50 words

for Insights; no abstract for Commentary). Include brief statements about the intent,

materials and methods, results, and significance of findings. The abstract of Insights

should emphasise the novelty and impact of the paper.

Do not use abbreviations in the abstract.

Authors are strongly encouraged to provide a second abstract in the language

relevant to the country in which the research was conducted, and which will be

published as online Supporting Information. This second abstract should be embedded

in the manuscript text following the first abstract.

Provide up to eight key words after the abstract, separated by a semi-colon (;). Key

words should be listed alphabetically. Include location, if not already mentioned in the

title. See style below. Key words should NOT repeat words used in the title. Authors

should aim to provide informative key words— avoid words that are too broad or too

specific.

Key words: Melastomataceae; Miconia argentea; seed dispersal; Panama; tropical wet

forest.— Alphabetized and key words in English only.

III- Text

(Page 2, etc) See General Instructions above, or recent issue of BIOTROPICA (Section

I).

No heading for Introduction. First line or phrase of Introduction should be SMALL

CAPS.

Main headings are METHODS, RESULTS, and DISCUSSION: All CAPITALS and

Bold. Flush left, one line.

One line space between main heading and text

Second level headings: SMALL CAPS, flush left, Capitalize first letter, begin sentence

with em-dash, same line (e.g., INVENTORY TECHNIQUE.—The ant inventory…).

Use no more than second level headings.

Do not use footnotes in this section.

References to figures are in the form of ‘Fig. 1’, and tables as ‘Table 1’. Reference to

online Supporting Information is as ‘Fig. S1’ or ‘Table S1’.

IV- Literature Cited

(Continue page numbering and double spacing)

48

No ‘in prep.’ or ‘submitted’ titles are acceptable; cite only articles published or ‘in

press’. ‘In press’ citations must be accepted for publication. Include journal or

publisher.

Verify all entries against original sources, especially journal titles, accents, diacritical

marks, and spelling in languages other than English.

Cite references in alphabetical order by first author's surname. References by a single

author precede multi-authored works by the same senior author, regardless of date.

List works by the same author chronologically, beginning with the earliest date of

publication.

Insert a period and space after each initial of an author's name; example: YAZ, A. B.,

AND B. AZY. 1980.

Authors Names: use SMALL CAPS.

Every reference should spell out author names as described above. BIOTROPICA no

longer uses ‘emdashes’ (—) to substitute previously mentioned authors.

Use journal name abbreviations (see

http://www.bioscience.org/atlases/jourabbr/list.htm). If in doubt provide full journal

name.

Double-space. Hanging indent of 0.5 inch.

Leave a space between volume and page numbers and do not include issue numbers. 27:

3–12

Article in books, use: AZY, B. 1982. Title of book chapter. In G. Yaz (Ed.). Book title,

pp. 24–36. Blackwell Publications, Oxford, UK.

Dissertations, use: ‘PhD Dissertation’ and ‘MSc Dissertation’.

V- Table

(Continue page numbering)

Each table must start on a separate page, double-spaced. The Table number should be in

Arabic numerals followed by a period. Capitalize first word of title, double space the

table caption. Caption should be italicized, except for words and species names that are

normally in italics.

Indicate footnotes by lowercase superscript letters (a, b, c, etc.).

Do not use vertical lines in tables.

Ensure correct alignment of numbers and headings in the table (see current issues)

49

Tables must be inserted as a Word table or copy and pasted from Excel in HTML

format.

VI- Figure Legends

(Continue page numbering)

Double-space legends. All legends on one page.

Type figure legends in paragraph form, starting with ‘FIGURE’ (uppercase) and

number.

Do not include ‘exotic symbols’ (lines, dots, triangles, etc.) in figure legends; either

label them in the figure or refer to them by name in the legend.

Label multiple plots/images within one figure as A, B, C etc, as in ‘FIGURE 1. Fitness

of Medusagyne oppositifolia as indicated by (A) seed set and (B) seed viability’,

making sure to include the labels in the relevant plot.