GUSTAVO REQUENA SANTOS

INVESTIMENTO PARENTAL E PAPÉIS SEXUAIS EM OPILIÕES COM

CUIDADO PATERNAL EXCLUSIVO

SÃO PAULO

2012

GUSTAVO REQUENA SANTOS

INVESTIMENTO PARENTAL E PAPÉIS SEXUAIS EM

OPILIÕES COM CUIDADO PATERNAL EXCLUSIVO

Tese apresentada ao Instituto de

Biociências da Universidade de

São Paulo como parte dos

requisitos para obtenção do

título de Doutor em Ciências, na

área “Ecologia”.

Orientador: Glauco Machado

Departamento de Ecologia, Universidade de São Paulo, Brasil

SÃO PAULO

2012

AUTORIZO A REPRODUÇÃO E DIVULGAÇÃO TOTAL DESTE TRABALHO,

POR QUALQUER MEIO CONVENCIONAL OU ELETRÔNICO, PARA FINS

DE ESTUDO E PESQUISA, DESDE QUE CITADA A FONTE

“My dear,

Life begins at the end of your comfort zone.

For tell me where can life be found in the normal? The

unordinary?

No, life – true life – begins when you step over the edge . It

starts when you take a leap of faith of the mountain of the

certainty (into uncertainty), and doesn’t end until you’re

comfortable again.

Burst that safe bubble you call your comfort zone, and be

uncomfortable – start living!

Falsely yours”

Neale Donald Walsch

AGRADECIMENTOS

_____________________________________________________________________________

Acima de tudo, gostaria de agradecer à minha família: minha mãe (Dona

Francisca), minha avó (Vó Zefa) e minha irmã (Thalitinha). Agradecer pelo

apoio constante e cada vez mais incondicional. No começo elas tinham muitas

dúvidas se biologia era de fato uma opção correta a se seguir, ainda mais com

primos engenheiros na família. Mas com o passar do tempo, vendo meus olhos

brilharem ao falar de saídas de campo (mesmo embaixo de chuva e passando

frio, ou em lugares isolados sem sequer acesso a um telefone para mandar

notícias) ou de bichos estranhos que elas não sabiam nem que existissem, elas

foram percebendo que o meu entusiasmo não era apenas passageiro e que eu

realmente amava o que fazia. Especialmente no doutorado, que viajei para

diversos lugares, por longos meses, com contato escasso muitas vezes, imagino

os cenários pavorosos que passaram pela cabeça delas. Mas em nenhum

momento isso foi motivo para desanimar. Na verdade, aos poucos elas iam

percebendo que eu não estava apenas fazendo o que gostava, mas que essa

escolha havia me possibilitado viajar o mundo, ampliar horizontes. Obrigado,

por estarem sempre prontas para me apoiar e até mesmo escutarem histórias

que muitas vezes não faziam muito sentido, mas que no fundo sabiam que essa

era uma nova parte de mim.

Ainda falando de família, mas agora de uma família que a gente escolhe,

obviamente tenho muito a agradecer ao meu paizão científico, o Glauco, por

esses quase 10 anos de amizade e aprendizado. Ele vem me acompanhando e

me ensinando desde que eu era um aluno de graduação que mal fazia ideia do

que era comportamento e o que era fazer ciência. Com ele eu aprendi não

apenas como os opiliões são plays, mas a pensar criticamente sobre o meu

trabalho, estando atualizado na teoria a fim de elaborar claramente hipóteses

plausíveis e testáveis, e apresentá-las de maneira objetiva. Mas muito mais do

que isso, ele me ensinou tudo o que eu sei sobre conduzir um trabalho ético e

colaborativo. Ele foi responsável pela minha primeira mudança de paradigmas

no mundo acadêmico, quando fui aluno do curso de campo da Amazônia,

organizado por ele na época. Aprendi que colaboração não se trata apenas em

produzir trabalhos em parcerias com outros pesquisadores, mas em auxiliar e

ajudar o trabalho de terceiros sem necessariamente o objetivo de co-autoria. O

meu contato com diversos grupos de pesquisa ao longo do meu doutorado

apenas me mostrou o quão proud eu posso ser ao reconhecer esse tipo de

formação que tive com ele. Esse espírito de preocupação com o coletivo com

certeza é um diferencial que aprendi durante essa experiência e que espero

manter na minha carreira acadêmica. Ao me lembrar da atenção e do empenho

que ele dedicou à minha formação, principalmente nos primeiros anos, tenho

um sentimento de admiração e de exemplo a seguir com meus próprios alunos

em um futuro próximo.

Se o Glauco é meu pai científico, isso faz do Paulo Inácio o meu tio e, com

certeza, também tenho muito a agradecer a ele. Ele foi responsável pela

segunda grande mudança de paradigmas na minha vida acadêmica, quando

cursei uma disciplina na pós-graduação sobre modelagem estatística. Não

apenas por aprender uma ferramenta nova, isso não seria motivo o suficiente

para tal façanha. Mas nessa disciplina aprendi muito mais do que isso,

reavaliando a maneira como encarar o mundo e os processos naturais. Passar a

prestar atenção no que o mundo natural tem a contar e não nos restringir

apenas ao que ele deveria nos contar e tentar encaixá-lo nas nossas caixinhas

pré-formadas. Esse impacto começou durante essa disciplina, mas persistiu

durante praticamente todo o meu doutorado, com conversas mil pelos

corredores e reuniões. Assim como o Glauco, o Paulo compartilha esse espírito

de discussões abertas e ajudas extra-curriculares, pensando fortemente na

coletividade. Não tenho dúvida alguma que o laboratório conjunto deles e do

Miúdo é um ambiente em que esse fator é preponderante e sou muito grato por

ter vivenciado essa experiência.

Durante esses mais de 4 anos de doutorado, me infiltrei em diversos

laboratórios e grupos de pesquisa, aumentando exponencialmente o número de

irmãos e primos científicos no meio do caminho. Primeiro gostaria de agradecer

com imenso orgulho todos os opilio-lab-mates que passaram por aqui e que

tornaram as viagens de campo, as discussões de texto ou as brejas no CA muito

mais prazerosas. Alguns se mudaram para o outro lado do mundo (Buzatinho

Filombeta), outros passaram uma temporada por lá mas não resistiram e vieram

nos encontrar (Robertinho, Tata), outros ainda descobriram o caminho dourado

e quem sabe não curtam uma férias por lá (Camila Zatz, não poderia ficar sem

citar o sobrenome tão cobiçado). Mas em especial gostaria de agradecer à

Mariezinha, ao Musgo e ao Tchê, parceiros de todos os momentos, bons ou

ruins, chuvosos ou ensolarados, roubadas ou certeiros, alegres ou deprimidos,

num bar pseudo-hippie da Vila Madalena ou num buteco sujo da Augusta. Esse

doutorado não teria tido metade das emoções exacerbadas que teve se não fosse

por vocês! E claro, sem esquecer o pessoal da nova guarda do lab que entrou

mais recentemente mas que não são, por isso, menos importantes ou menos

presentes: Rach, Danilo, Renato e Pedrinho.

Mas a família cresceu, o opilio-lab se junto ao MP3, que depois virou

LAGE, e com isso muita gente confinada num espaço Google de produtividade.

Às vezes a sala vazia para cada um trabalhar sossegado, às vezes a sala cheia

com cada um olhando pra sua telinha de computador, mas com muitos convites

para tomar café (o que me rendeu aquela úlcerazinha constante). De café em

café, de reunião em reunião, de esticadinha do CA em...fim, fomos interagindo

cada vez mais, amalgamando a receita certeira dessa parceria entre os grupos

do Glauco, do Paulo e do Miúdo. Agradeço a todos pelo convívio, pelas ajudas,

pelos relax, pelos mutirões conjuntos, pelas tentativas de democracia em

decisões conturbadas. Mas, novamente, gostaria de agradecer em especial

algumas pessoas, à Cá, à Cobrinha, à Paulinha, à Sara, pelas milhares de

conversas na copa, em “tomadas de ar”, voltando pra casa, seja nos papos

profundos tendo ideias geniais ou nas rodas de fofoca.

Durante o doutorado eu também me aventurei pelo mundo da biologia

molecular. Embora não tenha obtidos muitos resultados, percorri até o último

momento essa aventura e me associei a diversos laboratórios. Gostaria de

agradecer ao Prof. Diogo Meyer, da Universidade de São Paulo, pela

oportunidade de utilizar o seu laboratório nessa tentativa e a todo mundo do

LABEC, em especial à Marcinha, à Maria Helena, à Kelly, à Sofs e à Camila pela

ajuda em tentar fazer funcionar esses tais de microssatélites de opilião. Gostaria

também de agradecer ao Prof. Adam Jones, da Texas A & M University, e ao

Prof. Bryan Neff, da University of Western Ontario, assim como a todos os seus

alunos, que me receberam de braços abertos e muito me ensinaram sobre

análises de parentesco e a ter uma visão de ecólogo molecular sobre o mundo.

Mas eu também fui para o campo durante o doutorado. Uma parte dos

meus dados foi coletada no Parque Estadual Intervales e eu gostaria de

agradecer imensamente a todos os funcionários do parque por terem tornado

mais fácil a vida durante longos períodos de coleta, e às cozinheiras que sempre

nos recebiam com uma receita especial (às vezes explosiva). Passei também três

meses coletando na ilha de Barro Colorado, no Panamá, uma reserva biológica

sob administração do Smithsonian Institution. Fui super bem recebido pelos

funcionários, tanto da ilha quanto do Smithsonian Tropical Research Institute,

na Cidade do Panamá, que muito profissionalmente agilizaram todos os

trâmites com relação a licenças de coleta e questões logísticas. Essa experiência

também me pôs em contato com pesquisadores e estudantes de diversas partes

do mundo que estavam trabalhando lá e que, assim como eu, passaram meses

isolados na ilha. Muito obrigado a todos os companheiros de BCI por todas as

festinhas (algumas um pouco nebulosas nas minhas lembranças), saídas de

campo e troca de experiências culturais.

Com tantos lugares visitados, tantos campos feitos, tantas propostas de

trabalho a se fazer, eu poderia deixar de agradecer também às agências

financiadoras de todo o meu projeto: à Coordenação de Aperfeiçoamento

Pessoal de Nível Superior, à Fundação de Amparo à Pesquisa no Estado de São

Paulo (processos número: 2008/50466-8 e 2008/54833-5), ao Smithsonian

Tropical Research Institute (por uma bolsa de pesquisa de curta duração), e ao

Canadian Bureau for International Education (por uma bolsa de intercâmbio

entre Brasiul e Canadá vinculada ao Dr. Bryan Neff, da University of Western

Ontario).

Gostaria também dar uma atenção especial aos funcionários do IB e

principalmente aos associados ao Departamento e ao Programa de Pós-

Graduação em Ecologia. Nesse sentido seria inevitável agradecer nominalmente

à Dalva e à Vera, que com super eficiência e prestação sempre auxiliaram não

apenas a mim, mas a todos os alunos da pós, na correria quase fora de prazo,

nas prestações de contas, nos pedidos de prorrogação. Outro obrigado especial

para o Luiz, que literalmente salvou meu doutorado pelo menos duas vezes

durante esses percausos de tecnologia.

Agradeço também aos membros que compuseram a minha banca de

qualificação (Dr. Luiz Ernesto C.-Schimdt, Dr Rodrigo H. Willemart e Dr. Tiago

B. Quental) por toda uma discussão frutífera que produziu uma melhora na

qualidade tanto de dois dos capítulos apresentados nesta tese (um deles,

inclusive, já publicado). Agradeço também a participação da banca

examinadora que se dispôs a comparecer tão cedo ao meu exame (Dra. Anita

Aisenberg, Dr. José Eduardo de Carvalho, Dr. Leonardo Wedekin, e Dr. Paulo

Inácio K. L. Prado). E agradeço também aos pesquisadores que aceitaram o

convite de participar como suplentes da banca (Dr. Carlos Arturo Navas, Dr.

Luiz Ernesto C. Schmidt, Dr. Paulo S. Oliveia,e Dr. Tiago B. Quental).

Por fim, mas não menos importante, gostaria de agradecer a amizade

indispensável de algumas pessoas que ainda não foram citadas Começando

pela amiga ainda bióloga, Chris macaquinha, com quem dividi desde um super

apartamento luxuoso no nosso querido Edifício Negrão na Rua Purpurina, até

um apezinho emprestado de última hora na Baixa Augusta e que me salvou a

vida durante a fase pós-traumática de perda de passaporte. A única pessoa do

mundo que não apenas aprendeu a reconhecer meu mau-humor (que não está

nada fácil de esconder ultimamente) mas também a lidar comigo nesse estado.

E não poderia deixar de falar do grande Rafa e da Paulete, amigos queridos e

não biólogos, que, embora pudessem passar horas falando desses tais de

opiliões sem problema nenhum, sempre me trouxeram sanidade mental a este

pobre workaholic. A vida girou e deu muitas voltas durante esse doutorado,

mas sempre acabo arrumando um jeito de dar de encontro com esses dois,

impressionante... quero ver é conseguir fazer eles acordarem e se debandarem

pra ver minha defesa às 8h da manhã!

ÍNDICE _____________________________________________________________________________

__________ RESUMO................................................................................................................................... 1 ABSTRACT............................................................................................................................... 2 APRESENTAÇÃO GERAL.................................................................................................... 3

O que o meu doutorado poderia ter sido, mas não foi?............................................... 5 O que meu doutorado realmente foi?............................................................................. 8 Apresentação dos capítulos.............................................................................................. 11 Referências bibliográficas................................................................................................. 14

CAPÍTULO 1: Paternal care and sexual selection in arthropods................................... 17

Abstract............................................................................................................................... 18 Introduction........................................................................................................................ 19 Historical perspective on sex roles and parental investment…….............................. 26

Those 70's theories................................................................................................. 26 Challenging classic theories................................................................................. 29

Paternal care in arthropods.............................................................................................. 33 Overview of cases.................................................................................................. 33 Costs and benefits of paternal care..................................................................... 36 Caring males' attractiveness, a neglected benefit.............................................. 42 Sex role reversal..................................................................................................... 44

Macroecology of paternal care......................................................................................... 50 Concluding remarks.......................................................................................................... 56 References........................................................................................................................... 59

CAPÍTULO 2: Paternal care decreases foraging activity and body condition, but does not impose survival costs to caring males in a Neotropical arachnid.........................................................................................................

66

Abstract............................................................................................................................... 67 Introduction........................................................................................................................ 68 Material and Methods....................................................................................................... 72

Study site................................................................................................................. 72 Capture-mark-recapture....................................................................................... 72 Energetic costs........................................................................................................ 75 Survival costs.......................................................................................................... 78

Results................................................................................................................................. 82 Energetic costs........................................................................................................ 82 Survival costs.......................................................................................................... 87

Discussion........................................................................................................................... 89 Energetic costs........................................................................................................ 90 Survival costs......................................................................................................... 92

94 Implications for sexual selection........................................................................... Concluding remarks............................................................................................... 95

Acknowledgments............................................................................................................. 96 References........................................................................................................................... 96 Appendix............................................................................................................................ 100

CAPÍTULO 3: Comparing survival and energetic costs between two Neotropical harvestmen with exclusive paternal care: does higher parental effort impose higher costs to males?........................................................

105

Abstract............................................................................................................................... 106 Introduction........................................................................................................................ 107 Material and Methods....................................................................................................... 111

Study site................................................................................................................. 111 Capture-mark-recapture study............................................................................ 112 Male body condition............................................................................................. 114

Results................................................................................................................................. 117 Survival costs.......................................................................................................... 117 Energetic costs........................................................................................................ 121

Discussion........................................................................................................................... 124 Energetic costs........................................................................................................ 126 Survival costs......................................................................................................... 127 Concluding remarks.............................................................................................. 128

Acknowledgments............................................................................................................. 130 References........................................................................................................................... 130

CAPÍTULO 4: Sex roles in the Neotropical harvestman Iporangaia pustulosa: evidence of mutual mate choice in an arachnid with exclusive paternal care.....................................................................................................

134

Abstract............................................................................................................................... 135 Introduction........................................................................................................................ 136 Material and Methods....................................................................................................... 141 Results................................................................................................................................. 142 Discussion........................................................................................................................... 146 Acknowledgments............................................................................................................. 150 References........................................................................................................................... 150

CAPÍTULO 5: Paternal care increases male attractiveness in a Neotropical

harvestman (Arachnida: Opiliones)......................................................... 154

Abstract............................................................................................................................... 155 Introduction........................................................................................................................ 156 Material and Methods....................................................................................................... 159

Study site................................................................................................................. 159 Male quality and paternal care............................................................................ 160 Oviposition site quality......................................................................................... 161 Mating success........................................................................................................ 162 Evaluation of female mate choice........................................................................ 163 Egg-adoption experiment..................................................................................... 164

Results................................................................................................................................. 165 Female mate choice................................................................................................ 165

Egg-adoption.......................................................................................................... 169 Discussion........................................................................................................................... 171 Acknowledgments............................................................................................................. 176 References........................................................................................................................... 177 Supplementary material................................................................................................... 180

CONCLUSÕES GERAIS........................................................................................................ 183 Referências bibliográficas................................................................................................. 190