FUNGOS ECTOMICORRÍZICOS EM ÁREAS DE MATA ATLÂNTICA...
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UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE CENTRO DE BIOCIÊNCIAS PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS MESTRADO EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS FUNGOS ECTOMICORRÍZICOS EM ÁREAS DE MATA ATLÂNTICA DO NORDESTE DO BRASIL FRANCISCO EMILIANO GURGEL ORIENTADOR: PROF. DR. IURI GOULART BASEIA NATAL / RN 2009
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UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE
CENTRO DE BIOCIÊNCIAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
MESTRADO EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
FUNGOS ECTOMICORRÍZICOS EM ÁREAS DE MATA
ATLÂNTICA DO NORDESTE DO BRASIL
FRANCISCO EMILIANO GURGEL
ORIENTADOR: PROF. DR. IURI GOULART BASEIA
NATAL / RN
2009
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FRANCISCO EMILIANO GURGEL
FUNGOS ECTOMICORRÍZICOS EM ÁREAS DE MATA
ATLÂNTICA DO NORDESTE DO BRASIL
ORIENTADOR: Prof. Dr. IURI GOULART BASEIA
Departamento de Botânica, Ecologia e Zoologia / CB / UFRN
Dissertação de Mestrado apresentada ao Programa
de Pós-Graduação em Ciências Biológicas do Centro
de Biociências, da Universidade Federal do Rio
Grande do Norte como requisito parcial à obtenção
do grau de Mestre em Ciências Biológicas.
NATAL / RN
Março de 2009
Divisão de Serviços Técnicos
Catalogação da Publicação na Fonte. UFRN / Biblioteca Setorial Leopoldo Nelson.
Gurgel, Francisco Emiliano. Fungos ectomicorrízicos em áreas de Mata Atlântica do Nordeste do Brasil / Francisco Emiliano Gurgel. – Natal (RN), 2009. 55 f. Orientador: Iuri Goulart Baseia.
Dissertação (Mestrado) – Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de Biociências. Departamento de Botânica, Ecologia e Zoologia. Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas.
1. Taxonomia - Dissertação. 2. Ectomicorrizas - Dissertação. 3. Biodiversidade - Dissertação. 4. Mata Atlântica – Nordeste – Brasil - Dissertação. I. Baseia, Iuri Goulart. II. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. III. Título.
RN/UF/BC CDU 57.06(043.3)
ii
UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE
CENTRO DE BIOCIÊNCIAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
MESTRADO EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
FUNGOS ECTOMICORRÍZICOS EM ÁREAS DE MATA ATLÂNTICA
DO NORDESTE DO BRASIL
FRANCISCO EMILIANO GURGEL
Esta versão da dissertação, apresentada pelo aluno Francisco Emiliano Gurgel ao
Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas do Centro de Biociências da
Universidade Federal do Rio Grande do Norte, foi julgada adequada e aprovada pelos
Membros da Banca Examinadora na sua redação final para a conclusão do Curso de Mestrado
em Ciências Biológicas.
MEMBROS DA BANCA EXAMINADORA:
_________________________________ Prof. Dr. Iuri Goulart Baseia
DBEZ / CB / UFRN
__________________________________ Prof. Dra. Maria Iracema Bezerra Loiola
Biologia / UFC
_________________________________ Prof. Dr. Alexandre Vasconcellos
DBEZ / CB / UFRN
Natal/RN, 06 de março de 2009.
iii
Dedico este trabalho a minha família,
Edilma e Ileane, e a minha namorada
Gabriela.
iv
AGRADECIMENTOS
Primeiramente a Deus, por me permitir, mesmo com todas as
dificuldades, a conclusão deste trabalho.
Ao Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas da
Universidade Federal do Rio Grande do Norte.
Ao meu orientador, Prof. Dr. Iuri Goulart Baseia, pela confiança e
principalmente pela paciência no decurso dessa caminhada.
Em especial à MSc. Bianca, pela grande e inestimável ajuda durante
todo o período de mestrado.
Ao Laboratório de Micologia e seus integrantes, pela disponibilidade
de recursos humanos e instrumentais, com os quais adquiri conhecimento,
técnica e, sobretudo, amizades.
Às professoras: Drª. Iracema Loiola e Drª. Maria Alice e demais
envolvidos que contribuíram imensamente neste trabalho.
À banca examinadora, professores Dr. Alexandre Vasconcellos, Drª.
Maria Iracema Bezerra Loiola e Drª. Maria Tereza Barreto de Oliveira pelas
considerações, sugestões e críticas neste trabalho.
A Tereza Cristina de Oliveira Galvão pela ilustração das regiões
fisionômicas do Parque Estadual das Dunas do Natal.
À Universidade Federal do Rio Grande do Norte, com seus
professores e funcionários, pelo apoio direto e indireto durante toda a minha
caminhada acadêmica.
A minha mãe Edilma e irmã Ileane, muito importantes em minha vida,
pelo apoio em todos os momentos, e a minha namorada Gabriela, pelo carinho,
apoio e compreensão sempre constantes durante esse período.
v
SUMÁRIO
LISTA DE FIGURAS..............................................................................................................vi
LISTA DE ABREVIATURAS...............................................................................................vii
RESUMO................................................................................................................................viii
ABSTRACT .............................................................................................................................ix
1. INTRODUÇÃO GERAL .....................................................................................................1
1.1 ASPECTOS GERAIS DAS ECTOMICORRIZAS.........................................................4
1.2 ESTUDOS RELEVANTES SOBRE ECTOMICORRIZAS ..........................................7
1.3 ESTUDOS SOBRE ECTOMICORRIZAS NO BRASIL ...............................................9
2. OBJETIVOS .......................................................................................................................10
2.1 OBJETIVO GERAL ........................................................................................................10
2.2 OBJETIVOS ESPECÍFICOS..........................................................................................10
3. MATERIAL E MÉTODOS ...............................................................................................11
3.1 ÁREA DE ESTUDO.........................................................................................................11
3.2 COLETA DO MATERIAL .............................................................................................13
3.3 IDENTIFICAÇÃO DOS ESPÉCIMES..........................................................................15
RESULTADOS .......................................................................................................................16
ARTIGO 1...............................................................................................................................16
ARTIGO 2...............................................................................................................................24
4. DISCUSSÃO E PERSPECTIVAS ....................................................................................32
5. CONCLUSÕES...................................................................................................................37
REFERÊNCIAS .....................................................................................................................38
GLOSSÁRIO ..........................................................................................................................54
vi
LISTA DE FIGURAS
Figura 1 – Corte transversal esquemático de raiz não-micorrizada. .........................................4
Figura 2 – Corte transversal esquemático de raiz endomicorrizada com hifas penetrando as
células corticais e formando em seu interior vesículas e arbúsculos..........................................5
Figura 3 - Corte transversal de raiz ectomicorrizada com hifas penetrando por entre as células
corticais e formando em seu interior a Rede de Hartig e o manto adjacente à epiderme...........7
Figura 4 – Regiões fisionômicas do Parque Estadual das Dunas do Natal. A e B. Mata Alta
interdunar. C e D. Vegetação de Restinga. E. Mata Baixa. F. Dunas da praia.........................13
Figura 5 – A. basidioma de Russula sp. com folhiço circundante próximo a uma árvore
nativa. B. caixa plástica com divisórias para acondicionamento dos basidiomas....................14
Figura 6 – Desidratador elétrico para secagem dos basidiomas..............................................14
Figura 7 – Microscópio Eletrônico de Varredura modelo Phillips XL 20 do Laboratório de
Geoprocessamento da UFRN ...................................................................................................15
Figura 8 – Gêneros coletados no Parque Estadual das Dunas do Natal. A. Scleroderma. B e
D. Amanita. C. Tylopilus. E e F. Boletus . G e I. Russula. H. Cantharellus ............................33
vii
LISTA DE ABREVIATURAS
AMF – Arbuscular Micorrhizal Fungi
ECM – Ectomicorriza
fECM – Fungo Ectomicorrízico
FMA – Fungo Micorrízico Arbuscular
MA – Micorriza Arbuscular
P – fósforo
SE - Sudeste
SE-NW – Sudeste-Noroeste
viii
RESUMO
As associações ectomicorrízicas nos trópicos e principalmente nas regiões de mata nativa na
América do Sul são pouco conhecidas. Sabe-se que esse tipo de associação ocorre
predominantemente no hemisfério norte em florestas temperadas e boreais. O objetivo deste
trabalho é verificar a ocorrência de ambientes ectotróficos em áreas de mata atlântica. Estudos
de campo feitos no Parque Estadual Dunas do Natal, no Estado do Rio Grande do Norte,
relevou uma comunidade de fungos ectomicorrízicos. Seis gêneros de fungos ectomicorrízicos
foram encontrados em coletas realizadas ao longo das trilhas do Parque, os quais pertencem a
famílias de basidiomicetos Amanitaceae, Boletaceae, Russulaceae, Entolomataceae, e
Sclerodermataceae, cujos registros são escassos para o Brasil. Também foram encontradas
plantas pertencentes às famílias Myrtaceae, Polygonaceae, Leguminosae/Caesalpinioideae,
Erythroxylaceae, Malphigiaceae, Bromeliaceae, Loganiaceae, Sapotaceae e Celastraceae co-
ocorrendo com os espécimes de fungos encontrados. Os resultados sugerem que o Parque das
Dunas se caracteriza como uma área ectotrófica, apresentando uma alta diversidade de fungos
ectomicorrízicos e algumas famílias de plantas com incidência ectomicorrízica. Verificou-se
ainda um potencial objeto de estudo em áreas de mata atlântica reforçado pelos novos
registros de Scleroderma tanto para o nordeste do Brasil quanto para o país.
Palavras-chave: Taxonomia, Ectomicorrizas, Biodiversidade, Mata Atlântica – Nordeste
– Brasil.
ix
ABSTRACT
Ectomycorrhizal associations are poorly known from tropical lowlands of South America.
Recent field trips to the reserve Parque Estadual das Dunas in Natal, in Rio Grande do Norte
state, Brazil, revealed a undocumented community of ectomycorrhizal fungi. This type of
Mycorrhizal association is frequently in the north hemisphere in temperate and boreal forests.
The aim of this work is to analyze the occurrence of ectotrophic areas in atlantic rainforest.
Collections along and around the trails in the reserve revealed six genera of putatively ECM
fungi which belong to the basidiomycete, Amanitaceae, Boletaceae, Russulaceae,
Entolomataceae, and Sclerodermataceae family which are poorly documented in Brazil.
Plants belonging to Myrtaceae, Polygonaceae, Leguminosae/Caesalpinioideae,
Erythroxylaceae, Malphigiaceae, Bromeliaceae, Loganiaceae, Sapotaceae e Celastraceae were
found living next to the species of fungi analized. Our results suggest that the area studied is
an ectotrophic environment which shows high diversity of putatively ECM fungi and some
plants probably host ECM. The tropical lands are a potential focus to study reinforced by the
new records of Scleroderma in Brazil and Northwest of Brazil.
Key-words: Taxonomy, Ectomycorrhizae, Biodiversity, Atlantic rainforest –
Northeastern – Brazil.
1
1. INTRODUÇÃO GERAL
O estudo das associações micorrízicas tem se constituído como um importante
ramo interdisciplinar das Ciências Biológicas, com enormes possibilidades para a exploração
comercial, visando aumentar a produção de madeira, fibras e alimentos e, ainda, reduzir os
custos financeiros e o impacto dos sistemas modernos de produção sobre o meio ambiente.
Nas últimas décadas, os estudos de solo têm se intensificado, principalmente aqueles
relacionados, entre outros, a organismos simbiontes, tais como micorrizas e bactérias
fixadoras de nitrogênio, pelo seu papel exercido na manutenção dos ecossistemas naturais
manejados e degradados (SOUZA ET AL., 2006).
Nos últimos anos, os ecólogos têm aumentado seus esforços para entender as
interações biológicas nos ecossistemas florestais. As interações que ocorrem entre plantas,
animais e microorganismos são dinâmicas e influenciam substancialmente os ecossistemas
(COPLEY, 2000). Nas regiões tropicais, entretanto, essa dinâmica ainda é pouco
compreendida.
De acordo com Stamets (2005), os fungos são heterotróficos, uma vez que não
possuem a capacidade de absorver energia para síntese de aminoácidos a partir de CO2,
mesmo apresentando pigmentos responsáveis por suas cores variadas. Seu modo de nutrição
por absorção se dá pela liberação de enzimas (amilases, celulases, pectinases, etc.) no meio
onde crescem, no qual a fonte de matéria orgânica pode ser vegetal, animal ou mesmo
fúngica. Estas enzimas decompõem as moléculas maiores em menores, que por sua vez são
absorvidas.
Os fungos podem ser sapróbios, quando a fonte de matéria orgânica está morta,
em decomposição, ou parasitas quando crescem em matéria viva. Existe ainda, um terceiro
grupo, os simbiontes dos quais as micorrizas são exemplos de associações com raízes de
plantas terrestres (STAMETS, 2005). Os fungos apresentam uma grande diversidade e têm
um amplo papel na dinâmica dos ecossistemas florestais, contribuindo para a ciclagem de
nutrientes nestes ecossistemas, além de possuírem um papel importante na decomposição da
matéria orgânica presente na serrapilheira (ROSSMAN ET AL., 1998).
O termo micorriza foi proposto pelo botânico alemão Albert Bernard Frank, em
1885, originado do grego, em que "mico" significa fungo e "riza", raízes. Os estudos de
Frank, em 1894, demonstraram que esse tipo de associação tinha participação na nutrição e
crescimento das plantas, caracterizando a natureza mutualista da associação, uma vez que era
2
caracterizada, até então, como de natureza parasítica (SIQUEIRA; FRANCO, 1988;
BONNASSIS, 2007).
Devido à distribuição difusa dos fungos e suas associações com diversos
substratos orgânicos e inorgânicos, a estimativa da diversidade de espécies existentes é difícil
de ser avaliada (ROSSMAN ET AL., 1998). Estudos indicam que se conhece apenas cerca de
5% da diversidade de espécies de fungos do planeta e a grande diversidade ainda
desconhecida está nas florestas tropicais (HAWKSWORTH, 1997).
A associação mutualística entre raízes absorventes e determinados fungos do solo,
denominada micorriza, ocorre na maioria das espécies vegetais (CARNEIRO ET AL., 1998).
Estudos realizados estimam que 80% das espécies e 92% das famílias de plantas terrestres são
micorrízicos. Em angiospermas é encontrado um percentual de cerca de 85 a 94% de espécies
micorrízicas (WANG; QIU, 2006) – Quadro 1. A colonização do ambiente terrestre pelos
organismos eucarióticos fotossintéticos dependeu fortemente dos fungos micorrízicos, uma
vez que as primeiras plantas terrestres apresentavam raízes rudimentares (HOFFLAND ET
AL., 2004).
Quadro 1 – Ocorrência micorrízica nos quatro maiores grupos de plantas – modificado de Wang e Qiu (2006)
Grupo Briófitas Pteridófitas Gimnospermas Angiospermas Somatório
N° (%) de famílias micorrízicas (Obrigatórias/ Facultativas)
20 (71%) 26 (96%) 12 (100%) 184 (94%) 242 (92%)
N° (%) de famílias não-micorrízicas 8 (29%) 2 (7%) 0 (0%) 11 (6%) 21 (8%)
N° (%) de espécies micorrízicas (Obrigatórias)
60 (42%) 185 (43%) 83 (99%) 2.141 (72%) 2.469 (68%)
N° (%) de espécies micorrízicas (Facultativas)
6 (4%) 39 (9%) 1 (1%) 396 (13%) 442 (12%)
N° (%) de espécies não-micorrízicas 77 (54%) 202 (47%) 0 (0%) 427 (14%) 706 (20%)
Os estudos de Trappe (1987), Harley e Harley (1987), e Wang e Qiu (2006) são os
mais abrangentes sobre a ocorrência de micorrizas em plantas terrestres, apesar de totalizar
apenas 3% (cerca de 10.000 spp.) das espécies de plantas até então descritas.
Os fungos micorrízicos estão entre os organismos chave na ecologia de solos
(COPLEY 2000), principalmente em programas de reflorestamento (TRAPPE; STRAND,
3
1969; VOZZO; HACSKAYLO, 1971; MARX, 1980) e arborização, os quais têm provado a
importância das micorrizas no melhoramento da qualidade fisiológica das plantas,
aumentando a eficiência das mesmas no estabelecimento das sementes com uso em
reflorestamentos (DUNABEITIA ET AL., 1996).
As micorrizas envolvem, e em alguns casos também penetram as raízes das
plantas e ajudam-nas na obtenção de nutrientes do solo e, em troca, o fungo recebe
fotossintatos das plantas hospedeiras. Esses fungos crescem pelo solo colonizando as raízes de
várias plantas e algumas vezes podem formar ligações entre elas (COPLEY, 2000).
Entretanto, sob diferentes circunstâncias, alguns fungos micorrízicos podem ser mais
eficientes que outros no papel de melhoria de crescimento e sobrevivência da planta (PERRY
ET AL., 1987).
De modo geral, a atividade dos fungos micorrízicos e a associação com as raízes
de plantas superiores durante o ano estão sujeitas a variações nas condições de temperatura,
umidade, matéria orgânica do solo, fósforo, nitrogênio, pH e aeração do solo, além de práticas
de manejo e procedimentos efetuados durante a formação de mudas. Os efeitos desses fatores
para o sucesso dos processos de formação das micorrizas em florestas nativas são pouco
estudados, tendo maior relevância em Pinus e em Eucalyptus (MELLO ET AL., 2006).
Fungos associados com raízes de plantas não têm sido bem estudados, em parte,
em virtude de ser difícil a observação sem escavação. Somando-se a isso, os substratos das
raízes variam temporalmente e espacialmente dentro de um perfil de solo sobre o ciclo de vida
de uma árvore (HOFF ET AL., 2004).
As micorrizas ocorrem na maioria dos grupos de plantas vasculares; apenas
poucas famílias de fanerógamas aparentemente não apresentam micorrizas – Figura 1,
incluindo-se a família da mostarda (Brassicaceae) e a dos juncos (Cyperaceae) (SOUZA ET
AL., 2006). As espécies que formam micorrizas podem ser de dois tipos: obrigatórias, se elas
sempre forem encontradas formando micorrizas; ou facultativas se tiverem registro de
formarem tal associação em um habitat, mas não em outro (WANG; QIU, 2006).
A simbiose micorrízica, dentre as relações ecológicas existentes, constitui a regra
na natureza e não uma exceção, sendo encontrados sete tipos de micorrizas, as
Endomicorrizas, Ectomicorrizas, Ectendomicorrizas, Orquidóides, as Ericóides, as
Monotropóides e as Arbutóides (HARLEY; SMITH, 1983; WANG; QIU, 2006). As
consideradas de maior importância são as Ectomicorrizas e as Endomicorrizas Arbusculares.
(CARNEIRO ET AL., 1998).
4
Figura 1 – Corte transversal esquemático de raiz não-micorrizada.
As endomicorrizas se caracterizam pela penetração das hifas dos fungos nas
células corticais das raízes das plantas, formando arbúsculos – Figura 2, e são chamadas de
micorrizas arbusculares, ocorrem em cerca de 80% das plantas vasculares com maior
incidência nos trópicos e são formadas por fungos da ordem Glomales (Zygomycota). As
ectomicorrizas (ECM) não penetram nas células das raízes, o componente fúngico localiza-se
nos espaços intercelulares do córtex radicular, formando uma estrutura conhecida como rede
de Hartig, e se estendem posteriormente formando um manto, que circundam as raízes;
ocorrem em certos grupos de árvores e arbustos encontrados, principalmente, em regiões
temperadas (HENKEL ET AL., 2002; SOUZA ET AL., 2006).
1.1 ASPECTOS GERAIS DAS ECTOMICORRIZAS
As ectomicorrizas evoluíram independentemente das micorrizas arbusculares
muitas vezes através de uma evolução paralela. A coevolução entre as plantas e os parceiros
fúngicos nas ectomicorrizas, provavelmente tem contribuído para a diversificação tanto das
plantas hospedeiras quanto para os fungos simbiontes (WANG; QIU, 2006). São bem
recentes, cerca de 50 milhões de anos, quando comparadas com as endomicorrizas
arbusculares (LEPAGE ET AL., 1997).
Os fungos ectomicorrízicos (fECM) estão tipicamente associados a raízes e,
apesar do potencial dessas interações não ser bem conhecido, a simbiose ectomicorrízica é
muito importante numa escala global em virtude de muitas árvores nas florestas boreal,
temperada, subtropical e tropical serem ectomicorrízicas (HOFF ET AL., 2004).
5
Figura 2 – Corte transversal esquemático de raiz endomicorrizada com hifas penetrando as células corticais e formando em seu interior vesículas e arbúsculos.
Os fungos recolhem nutrientes do solo, como nitrogênio e fósforo, além de outros
elementos de fontes orgânicas e inorgânicas, enquanto retiram carbono fixado da árvore
(HORTON; BRUNS, 2001), podendo haver transporte de carbono de uma árvore para outra
através do fungo (SIMARD ET AL., 1997). Além disso, alguns podem prover um maior
acesso à água para a planta, proteção contra patógenos e contaminação por metais pesados
(CULLINGS ET AL., 2000; SOUZA ET AL., 2004), uma vez que os macrofungos são bem
conhecidos por acumuladores de microelementos (BOROVICKA ET AL., 2005).
A grande maioria das espécies de fungos formadores de ectomicorrizas são
basidiomicetos, como algumas espécies de Russula, Cortinarius, Crhoogomphus, Lactarius,
Suillus, Paxillus (CULLINGS ET AL., 2000; HORTON; BRUNS, 2001), podendo haver
associações com ascomicetos, inclusive trufas (SOUZA ET AL., 2006). Pelo menos 5.000
espécies de fungos estão envolvidas nas associações ectomicorrízicas, geralmente com alto
grau de especificidade (RAVEN ET AL., 1996; CAIRNEY, 2000; AGERER, 2006).
Esses fungos têm capacidade diferenciada em colonizar e promover benefícios às
espécies vegetais. Em condições específicas, há diferentes respostas, variando em
compatibilidade e eficiência. Em virtude de pertencerem a diversas famílias dos filos de
Basidiomycota e Ascomycota, aos quais se denomina grupo polifilético, é possível inferir que
as diferentes espécies de fECM possam apresentar comportamento variável em relação as
suas exigências nutricionais e ambientais (SOUZA ET AL., 2004).
6
As ectomicorrizas (ECM) são características de certos grupos de árvores e
arbustos encontrados, principalmente em regiões temperadas, incluindo-se Fagaceae,
Salicaceae e Pinaceae, além de certos grupos de árvores tropicais. A associação micorrízica
aparentemente torna as árvores mais resistentes às rigorosas condições de frio e de seca que
ocorrem nas zonas limites de crescimento das árvores (SOUZA ET AL., 2006). Segundo
Wang e Qiu (2006), em outros grupos de plantas também há ocorrência de ectomicorrizas
como Araucariaceae, Cupressaceae, Gnetaceae, Polygonaceae, Nyctaginaceae, Myrtaceae,
Fabaceae e Malvales.
As plantas que formam ectomicorrizas crescem em ambientes pobres em
nutrientes, como nas florestas temperadas e de madeira de lei, tanto do hemisfério norte
quanto do hemisfério sul (MALLOCH ET AL., 1980) e florestas de cicuta vermelha, que
ocorrem na Costa Noroeste dos Estados Unidos, nas florestas úmidas de Eucalipto e
Dipterocarpáceas da Austrália (WANG; QIU, 2006). Diferentemente das endomicorrizas que
dominam em ambientes pobres em fósforo, as ectomicorrizas dominam os que são pobres em
nitrogênio (DINIZ, 2007), uma vez que o fósforo (P), em sua maior parte, encontra-se sob
formas indisponíveis aos vegetais nos solos das regiões tropicais e subtropicais (RAIJ ET
AL., 1982).
Nas ectomicorrizas, as células fúngicas não penetram a parede celular da planta e,
ao invés disso, formam a rede de Hartig (uma malha intercelular na epiderme e córtex da raiz)
e um revestimento derivado desta rede em torno da raiz, denominado manto (WANG; QIU,
2006) – Figura 3. A presença da rede de Hartig parece prolongar a vida, tanto das células
como da raiz, uma vez que funciona como interface entre o fungo e a planta. Em adição a esta
estrutura, as raízes são circundadas por um manto de hifas a partir do qual cordões miceliais
se estendem para o solo vizinho. Nas raízes ectomicorrizadas, os pelos estão geralmente
ausentes, sendo suas funções aparentemente desempenhadas pelas hifas (SOUZA ET AL.,
2006).
Os fungos ectomicorrízicos juntamente com algumas bactérias estimulam o
sistema radicular a apresentarem mudanças em sua morfologia constituindo padrões de
ramificação diferentes (SMITH; READ, 1997; SIQUEIRA ET AL., 2002; ASPRAY ET AL.,
2007). As endomicorrizas, por sua vez, induzem apenas a um aumento da ramificação, com
raízes maiores e mais profundas, principalmente em habitats com déficit hídrico (DINIZ,
2007).
As hifas ectomicorrízicas, segundo Henkel et al. (2005), aparentam ser altamente
eficientes na busca de minerais da solução de solo e podem estar aptas para a obtenção de
7
compostos orgânicos de nitrogênio e fósforo direta ou indiretamente da serrapilheira. As
estruturas fúngicas presentes nas raízes, aumentam a área de absorção radicular, permitindo
um melhor aproveitamento de água e nutrientes, contribuindo para o estabelecimento e
crescimento dessas plantas mesmo em solos pobres e degradados (SOUZA ET AL., 2004)
Figura 3 - Corte transversal de raiz ectomicorrizada com hifas penetrando por entre as células corticais e formando em seu interior a Rede de Hartig e o manto adjacente à epiderme.
Muitos fungos ectomicorrízicos são, comprovadamente, fonte de alimento para
animais em florestas temperadas e tropicais (TAYLOR, 1991), participando de maneira
decisiva na manutenção da estabilidade de comunidades florestais (HAWKSWORTH, 1991).
O conhecimento a respeito da distribuição e ecologia destes organismos se torna deveras
importante para o monitoramento e retenção da diversidade e seleção de espécies para uso em
recuperação de áreas degradadas (TRAPPE, 1977; CASTELLANO; MOLINA, 1989).
1.2 ESTUDOS RELEVANTES SOBRE ECTOMICORRIZAS
A pesquisa sobre ectomicorrizas (ECM) evoluiu extremamente durante os últimos
40 anos. Das primeiras análises morfológicas aos estudos ecológicos, fisiológicos e genéticos
atuais, a quantidade de informações disponível é considerável (ROMAN ET AL., 2005).
8
Esses autores revisaram publicações acerca de fungos ectomicorrízicos no período
de 1961 a 2005, nas quais encontraram mais de 1.200 descrições. Foram descritos mais de
800 morfotipos, sendo destes 345 em nível de espécie, 132 em nível de gênero, sendo o
restante distribuído em nível de família, ordem, divisão ou em outros níveis de identificação.
Apenas 26% desse total de descrições foram feitas de forma mais detalhada, as quais estão
presentes nos trabalhos de Agerer (1986, 1987–2002, 1994,1999).
A maior parte dos registros de ECMs são descritos na Europa, principalmente na
Alemanha e Itália, e América do Norte, sendo o Canadá com o maior número de descrições.
Para o continente Africano, Ásia e Oceania, os países que apresentaram a maior quantidade de
registros, respectivamente, foram Marrocos, Japão e Nova Zelândia. As Gimnospermas foram
as mais encontradas em associação com fECMs, sendo os indivíduos de maior
representatividade inseridos em Picea e Pinus, com a maior parte das descrições. Gêneros
encontrados em Fagaceae foram bem representados, evidenciando Fagus e Quercus como os
mais relevantes. Outros registros de hospedeiros encontrados foram: Betulaceae, Salicaceae,
Cistaceae, Myrtaceae, Leguminosae, Nyctaginaceae, Dipterocarpaceae. O restante das ECMs
descritas estava associada a hospedeiros não especificados ou com mais de um, na mesma
descrição (ROMAN ET AL., 2005).
Existem poucos registros a respeito de fungos ectomicorrízicos para a América do
Sul. No Chile foram encontradas referências para esse tipo de associação nos trabalhos de
Garrido (1984, 1986), Palfner e Godoy (1996a, 1996b, 1996c, 1996d) e Palfner (1996a,
1996b, 1997, 1998, 2001, 2002a, 2002b, 2002c). Outros trabalhos foram realizados também
na Argentina (BECERRA ET AL., 2002; BECERRA ET AL., 2005), Equador (KOTTKE;
HAUG, 2004, HAUG ET AL., 2005) e Guyana (HENKEL ET AL., 2002; HENKEL ET AL.,
2005).
Os estudos realizados (ROMAN ET AL., 2005) demonstraram que os
ecossistemas de floresta boreal e temperada são os melhores para associações
ectomicorrízicas, enquanto que para os ecossistemas tropicais e mediterrâneos existe pouca
informação. Nesse estudo, a maioria dos fungos ECMs pertencia a Basidiomycetos (707),
enquanto 200 foram descrições de Ascomycetos e o restante, de divisões incertas de fungos.
As ordens mais representativas foram: Agaricales, Boletales, Pezizales, Phallales,
Polyporales, Russulales e Thelephorales. A maior parte das espécies de fungos encontradas
eram epígeas quando comparada com basidiomas de fungos hipógeos, uma vez que estes, são
mais difíceis de encontrar e também pela ausência de pesquisadores especialistas nas
ectomicorrizas formadas por essas espécies. A morfologia dos basidiomas encontrados em sua
9
maioria foi descrita como “cogumelos”, uma parte representativa como “trufas” e em menor
escala como fungos “gasteróides”.
Agerer (2006) verificou em seus estudos vários grupos de fungos ectomicorrízicos
que para a família Amanitaceae, dos 5 gêneros constituintes do grupo apenas um (gênero
Amanita) é suposto formador de ECMs e tem sido averiguado. Para a família Boletaceae, dos
26 gêneros pertencentes, 22 supõe-se que formam ectomicorrizas, mas apenas 6 foram
efetivamente estudados, entre os quais encontramos os gêneros Tylopilus e Boletus. A família
Cantharellaceae apresenta 5 gêneros, dos quais 2 são possíveis de serem ectomicorrízicos e
estes, têm sido analisados, sendo um deles o gênero Cantharellus. Em Russulaceae
encontram-se 9 gêneros que se supõe serem ECMs, dos quais os gêneros Russula, Lactarius e
Arccangeliella têm sido observados. Em Entolomataceae encontram-se 8 gêneros, dos quais 2
são supostos formadores de ECM e destes, o gênero Entoloma tem sido analisado. O gênero
Scleroderma, pertencente à família Sclerodermataceae que apresenta um total de 7 gêneros,
dos quais foram estudados um total de 4 como formadores de ECM, incuindo o gênero
Scleroderma.
Em muitos estudos de comunidades ectomicorrízicas, os registros que tinham
morfologia desconhecida e que não podiam ser associadas aos tipos morfológicos usuais eram
desconsiderados, indicando que fungos que não se encaixavam em uma morfologia padrão ou
que apresentavam basidiomas inconspícuos tinham sido negligenciados (GARDES; BRUNS,
1996; DAHLBERG ET AL., 1997; STENDELL ET AL., 1999; TAYLOR; BRUNS, 1999;
PETER ET AL., 2001), o que contribui para as lacunas que existem hoje a respeito dessa
simbiose.
1.3 ESTUDOS SOBRE ECTOMICORRIZAS NO BRASIL
Os estudos sobre micorrizas principalmente em ambiente nativo se concentram
fortemente em fungos endomicorrízicos direcionados para as micorrizas arbusculares
(CARNEIRO ET AL., 1996; CARNEIRO ET AL., 1998; SANTOS, 2001; ARAÚJO ET AL.,
2004; GROSS ET AL., 2004; PATREZE E CORDEIRO, 2005; MOREIRA ET AL., 2007;
GRIPPA ET AL., 2007; DINIZ, 2007).
Os primeiros registros de associação ectomicorrízica no Brasil foram realizados
por Singer e Araújo (1979) e Yokomizo (1986). No primeiro estudo, foram encontradas 38
espécies ectomicorrízicas pertencentes a 19 gêneros na Floresta Amazônica. O segundo
10
estudo contemplou oito espécies ECMs em florestas de Pinus e Eucaliptus no Estado de São
Paulo.
Em relação às ectomicorrizas, apesar de sua importância tanto para as florestas
nativas quanto para as introduzidas, têm-se poucos estudos (GIACHINI ET AL., 2000) e são
em sua maioria em plantações introduzidas, principalmente com Pinus e Eucaliptus ou
estudos in vitro (YOKOMIZO, 1986; GIACHINI ET AL., 2000; GIACHINI ET AL., 2004;
SOUZA ET AL., 2004; MELLO ET AL., 2006; BONASSIS, 2007). Giachini et al. (2000)
identificou 9 ordens, 12 famílias e 49 táxons sendo quase todos primeiro registro para
América do Sul. Outros estudos com espécies de fungos ECMs têm sido realizados em outras
localizações, como em Santa Catarina, Pernambuco, Paraíba e Rio Grande do Norte
(GIACHINI ET AL., 2000; GURGEL ET AL., 2008).
2 OBJETIVOS
2.1 OBJETIVO GERAL
Verificar a ocorrência e diversidade de fungos ectomicorrízicos em três áreas de
Mata Atlântica no Nordeste do Brasil, no Horto Florestal Dois Irmãos (Recife – PE), Jardim
Botânico (João Pessoa – PB), e em especial no Parque Estadual das Dunas do Natal (Natal –
RN).
2.2 OBJETIVOS ESPECÍFICOS
• Coletar e identificar as espécies de fungos formadores de ectomicorriza;
• Coletar a região de rizosfera;
• Coletar e identificar os espécimes de plantas próximas aos fungos coletados;
• Contribuir com o conhecimento acerca da ocorrência de fungos ectomicorrízicos
em áreas de Mata Atlântica;
• Publicar os resultados deste estudo para que sirva e referência para outras partes do
mundo, bem como subsídio para novos estudos sobre fungos ectomicorrízicos.
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3. MATERIAL E MÉTODOS
3.1 ÁREA DE ESTUDO
O estudo foi realizado no Horto Florestal Dois Irmãos de Recife no Estado de
Pernambuco, no Jardim Botânico de João Pessoa no Estado da Paraíba e, de forma mais
concentrada, em trilhas pré-existentes no Parque Estadual das Dunas do Natal “Jornalista Luiz
Maria Alves” no Estado do Rio Grande do Norte. O Parque está compreendido numa faixa
litorânea no sentido norte-sul na região da grande Natal - RN (05°46' S, 35°12' W).
Posicionado na parte oriental do estado, sua altitude está compreendida entre 80 e 120m
(IDEC 1983) e apresenta como zonas limítrofes o Bairro de Mãe Luiza e a Praia de Areia
Preta ao norte, os bairros de Capim Macio e Ponta Negra ao Sul, os bairros de Capim Macio,
Nova Descoberta e Tirol a oeste, e o Oceano Atlântico a leste (OLIVEIRA, 1999).
Possui uma área de 1.172 hectares e uma extensão longitudinal de 9 km com uma
disposição dos cordões dunares no sentido SE-NW devido à incidência dos ventos alísios
predominantes do SE (LISBOA, 2008). Essas formações estão fixadas por vegetação e
apresentam solo arenoso quartzoso de granulação fina, não consolidada e com baixa
fertilidade (CARVALHO, 2001; SECPLAN, 1981), com predominância de sedimentos
recentes inseridos na área de abrangência do Grupo barreiras (IDEC, 1983).
O Parque das Dunas é considerado uma área de dunas costeiras ímpar no Brasil
devido à influência de diferentes domínios morfoclimáticos, tais como a Mata Atlântica e
Caatinga. Quanto aos aspectos florísticos, o Parque Estadual é caracterizado por Mata
Costeira ou Floresta Atlântica e trechos de Tabuleiro litorâneo. Em termos quantitativos, é
composto por cerca de 80 % de Mata de Duna Litorânea, 10% pela formação das praias e
sopé de Dunas e os 10% restantes pela Vegetação de Tabuleiro Litorâneo (FREIRE, 1990;
OLIVEIRA, 1999).
O estrato herbáceo é pouco desenvolvido no qual se encontram bromeliáceas,
gramíneas de sombra, plântulas de árvores e arbustos, além de algumas espécies da caatinga.
O extrato superior é composto de árvores de grande porte que podem atingir 20 metros. Nos
trechos de Tabuleiro, a composição florística apresenta ilhas de vegetação abertas, muito
similar ao Cerrado, inclusive com espécies comuns (ANDRADE-LIMA, 1960).
12
O Parque apresenta quatro regiões fisionômicas (FREIRE, 1990) – Figura 4 –
divididas em:
Mata alta interdunar apresentando vales entre cordões de dunas fixas e com
árvores de até 20m de altura como Caesalpinia echinata Lam. e Ficus spp.;
Mata baixa sobre dunas fixas cuja vegetação se apresenta arbóreo-arbustiva
variando de 3 a 7 metros de altura como Cordia superba Cham. e Eugenia sp.,
ou sub-arbustiva distribuídas de forma esparsa na qual há a ocorrência de
Anthurium affine Schott e Hoherrnbergia sp.;
Vegetação de restinga que se apresenta no topo da duna e onde encontra-se
de forma acentuada a presença de Anacardium occidentale L., Maytenus sp.,
Cereus sp. e algumas bromeliáceas, como Aechmea lingulata (L.) Baker e
Hohembergia ramageana Mez.;
Dunas da praia (ou supra-litorâneas) que se apresentam muitas vezes sem
cobertura vegetal ou com pouca vegetação herbácea fixadora. Essa região
fisionômica é chamada também de dunas móveis na qual também pode se
encontrar eventualmente vegetação arbóreo-arbustiva em moitas esparsas ou
em pequenos vales entre dunas.
O clima na região da reserva é descrito como tropical úmido, com umidade
relativa do ar com variação média anual entre 59% e 79% (IDEMA, 2007) e apresenta
precipitações pluviométricas variando de 800 mm até mais de 1.500 mm anuais e à medida
que se aproxima do interior do estado, a precipitação vai decrescendo. O período chuvoso tem
início nos meses de março e abril, estendendo-se até agosto/setembro e apresentando
pluviosidade máxima em junho (IDEC, 1983; FREIRE, 1990).
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Figura 4 – Regiões fisionômicas do Parque Estadual das Dunas do Natal. A e B. Mata alta interdunar. C e D. Vegetação de restinga. E. Mata baixa. F. Dunas da praia.
3.2 COLETA DO MATERIAL
Os basidiomas e as raízes foram coletados aleatoriamente entre jul/2007 e
jul/2008 no período chuvoso em trilhas pré-existentes no início da manhã. As amostras foram
coletadas utilizando a metodologia proposta por Fidalgo e Bononi (1984) adaptada: no ato da
coleta os espécimes foram fotografados antes de serem removidos do substrato e em seguida,
após a remoção cuidadosa do folhiço circundante (Figura 5A), retirados manualmente ou com
auxílio de faca, acondicionados em sacos de papel ou em caixa plástica com divisórias (Figura
5B), marcados com seu respectivo número de identificação e dados relativos ao local, data,
coletor, habitat e características do basidioma (forma, consistência, modo de inserção no
substrato, coloração e dimensões) e levados ao laboratório.
A B
A B
C D
E F
14
Figura 5 – A. basidioma de Russula sp. com folhiço circundante próximo a uma árvore nativa. B. caixa plástica com divisórias para acondicionamento dos basidiomas.
Nas plantas em que houve indícios de ectomicorrizas, foi feito o registro
fotográfico e obtidas amostras que foram levadas para avaliação e identificação por
especialista, e foram depositados no Herbário UFRN. Em paralelo à coleta dos basidiomas,
com o auxílio de uma faca, a região de rizosfera adjacente foi cuidadosamente retirada e
peneirada de modo a eliminar o solo agregado às raízes, sendo estas acondicionadas em
frascos e tampados em álcool 70°, devidamente etiquetados para posterior uso nos testes de
associação.
Para o processamento e herborização foi utilizado desidratador elétrico (Figura 6)
à temperatura aproximada de 40ºC para secagem, durante 48 horas. Os basidiomas mais
carnosos foram seccionados em fatias para que o processo de desidratação fosse uniforme e
evitasse umidade nas partes internas. Depois de secos os basidiomas foram colocados em
geladeira e posteriormente acondicionados em caixas de papelão. A coleção foi catalogada e
incorporada ao acervo do Herbário UFRN (Departamento de Botânica, Ecologia e
Zoologia/CB/UFRN). As siglas de Herbários seguem o Index Herbariorum (HOLMGREN
ET AL., 1990).
Figura 6 – Desidratador elétrico para secagem dos basidiomas
15
3.3 IDENTIFICAÇÃO DOS ESPÉCIMES
O estudo dos espécimes foi realizado no Laboratório de Micologia do
Departamento de Botânica, Ecologia e Zoologia – Centro de Biociências da Universidade
Federal do Rio Grande do Norte. A descrição dos basidiomas seguiu a metodologia
tradicionalmente usada em micologia e a identificação foi feita com o auxílio de chaves e
guias específicos para cada grupo. Para terminologia micológica utilizou-se a nomenclatura
proposta por Kirk et al. (2001).
A análise macroscópica constituiu de observações detalhadas a olho nu e com
auxílio de lupa. As medidas foram efetuadas com régua flexível, com divisões menores na
ordem de 1 mm e para determinação da coloração utilizou-se a tabela de cores de Kornerup e
Wanscher (1978). Para a observação dos esporos foram feitos cortes montados em lâminas
distintas, contendo, de acordo com o grupo estudado, KOH a 2-5%, azul de algodão, reagente
de Melzer, ou vermelho congo utilizando microscópio estereoscópico Olympus e ópticos
Askania RML 5 e Studar lab, bem como o Microscópio Eletrônico de Varredura (MEV)
modelo Phillips XL 20 (Figura 7) para a ornamentação dos esporos.
Figura 7 – Microscópio Eletrônico de Varredura modelo Phillips XL 20 do Laboratório de Geoprocessamento da UFRN.
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RESULTADOS
ARTIGO 1
1. TÍTULO: New records of Scleroderma from Northeastern Brazil
2. AUTORES: Francisco Emiliano Gurgel, Bianca Denise B. Silva & Iuri Goulart Baseia
3. REVISTA: Mycotaxon (QUALIS A Internacional)
4. SITUAÇÃO: Publicado (disponível em
<http://www.mycotaxon.com/vol/abstracts/105/105-399.html>)
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ARTIGO 2
1. TÍTULO: A new ectotrophic restinga forest from northeastern Brazil.
2. AUTORES: Baseia, I.G., Silva, B.D.B., Gurgel, F.E., Loiola, M.I.B., and Neves,
M.A.
3. REVISTA: Mycorrhiza (QUALIS A Internacional)
4. SITUAÇÃO: Submetido
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A new ectotrophic restinga forest from northeastern Brazil Baseia, I.G.1, Silva, B.D.B.1, Gurgel, F.E.1, Loiola, M.I.B.2, and Neves, M.A.3 1Laboratório de Micologia, Departamento de Botânica, Ecologia e Zoologia, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Campus Universitário s/nº, CEP 59072-970, Natal, RN, Brazil 2Laboratório de Taxonomia de Angiospermas, Departamento de Biologia, Universidade Federal do Ceará, Campus do Pici, Bloco 906, CEP 60455-970, Fortaleza, CE, Brazil 3Departamento de Sistemática e Ecologia, Universidade Federal da Paraíba, Cidade Universitária, CEP 58059-900, João Pessoa, PB, Brazil
Abstract: Ectomycorrhizal (ECM) associations are poorly known from tropical lowlands of South America. Recent field trips in the reserve Parque Estadual das Dunas do Natal, in state of Rio Grande do Norte, Brazil, revealed a new undocumented community of ectomycorrhizal fungi. Collections along and around the trails of the reserve revealed seven genera of putatively ECM fungi. These fungi belong to the basidiomycete families Amanitaceae, Boletaceae, Russulaceae, and Entolomataceae, all of which poorly documented from Brazil. Host trees, assessed by root samples, include genera on Celastraceae, Erythroxylaceae, Leguminosae, Malpighiaceae, Myrtaceae and Polygonaceae families.
Key words: ectomycorrhizae, tropical rainforest, ecology, basidiomycetes
Introduction The knowledge about the presence of ectomycorrhizal fungi in the neotropics is still poor and most surveys and ecological studies on ectomycorrhizal fungi have been so far done in temperate regions of the globe. For a long time it was believed that the tropics were low in ectotrophic forests, except for the high altitude regions where oak was found, and that endomycorrhizaes were predominant especially in the lowlands (Pirozynski 1981). The reason for that was that the trees that are more common in the lowland forests are typical species of arbuscular mycorrhizal trees (Hogberg 1982, Thomazini 1977). However, the indication of presence of ectotrophic tropical forests, not only in the high altitudes, has been supported by the findings of ECM genera of fungi in surveys in many tropical regions of the world. The presence of numerous collections of ECM genera of fungi is a strong indication of the occurrence of ectotrophic forests in the tropics (Buyck et al. 2007, Henkel et al. 2002, Verbeken et al. 2002). Ectomycorrhizal fungi have been described to occur related to caesalpinoid legumes in Africa (Heinemann 1951) and in the Guyanas (Henkel et al. 2002). Above and below ground studies in Dipterocarpaceous forests in Asia have shown that these forests are associated to ECM genera of fungi (Ducousso et al. 2003). In the Seychelles islands members of both caesalpinioid legumes and Dipterocarpaceae were found to be associated with ECM fungi (Tedersoo et al. 2007). Singer was the first to report the presence of ectotrophic forests in the lowlands of the Brazilian Amazon in the 80’s (Singer and Araújo 1979, Singer et al. 1983). In despite of Singer, Brazil has not been well surveyed in terms of the presence of ECM fungi in native forests and most studies that report ECM fungi in Brazil were performed in introduced tree plantations, like Pinus and Eucalyptus (Giachini et al. 2004). Plant families that traditionally are associated with ECM fungi are also found in forests in Brazil and other neotropical forests. Members of the Nyctaginaceae (Neea, Pisonia, Guapira), Polygonaceae (Coccoloba), and Caesalpinioid legumes are among them (Haug et al. 2004, Singer et al. 1983). Members of the Sapotaceae (Glyoxylom) were described as presenting
26
ECM fungi associated to them in the Campinarana forests in the Amazon (Singer and Araújo 1979). It has been observed that most genera of fungi that are known to form ECM association present a cosmopolitan distribution that not always correspond to the distribution of the ectomycorrhizal plants as it is known today (Halling et al. 2007b, Tedersoo et al. 2007). The result is a disjunct distribution of the fungi genera, even though at the species level these organisms occupy distinct habitats and hosts and are, often times, endemic to the environment where they are found (Fulgenzi et al. 2008, Halling et al. 2007a, Henkel 1999, Osmundson et al. 2007). The ECM fungi are concentrated mostly in some families of the Basidiomycota (Amanitaceae, Boletaceae, Cantharellaceae, Cortinariaceae, Russulaceae) and in some of the Ascomycota phylum, that all together account for about 30% of the known fleshy fungi (Hawksworth et al. 1995). Most of this diversity is not yet known for science and under explored forests of Brazil and other tropical and neotropical areas are likely to house many of them. The goal of this paper is to report the occurrence of a newly discovered ectotrophic forest in the reserve Parque Estadual Dunas do Natal, a sand dunes park on Natal city, Rio Grande do Norte state, on the northeastern part of Brazil. The observations show that the trees and the fungi in the studied site are typical ectomycorrhizal.
Material and Methods
Study site
The reserve Parque Estadual das Dunas do Natal is located at 05º 48´ to 05º 53´ S and 35º 09´ to 35º 12´ W coordinates of the Natal province, Rio Grande do Norte state, northeastern Brazil. The park extends for an area of approximate 1172 ha (fig. 1). The climate in the area of the reserve is described as tropical humid, with mean temperatures around 25ºC. Annual precipitation ranges from 800 mm to 1,500 mm, with periods of rain being concentrated in the period from March to July, intercalated with dry periods in the rest of the year. The native vegetation contains some elements of the Atlantic Forest, but with an admixture of some species of the Caatinga and of the Coastal Tableland. The soil is composed of dystrophic marine quartz sand topsoil, soft wavy relief and wavy relief, and low in fertility (Freire 1990). The dense vegetation helps stabilize the soil and set the dunes. According to the physiognomy of the vegetation and the edaphic and climatic factors, are recognized in the park three vegetation types: Coastal Forest or Forest of Dune Littoral (High forests), formation of beaches and dunes foothills (Low forests), and Restinga (Fig. 2). The High forests have deeper soil and are located in valleys with up to 30 meters deep and in between dunes, with trees up to two meters tall (e.g. Caesalpinia echinata Lam., Bowdichia virgilioides Kunth, Manilkara salzmanii (DC.) Lam.). The Low forests are found on fixed dunes, with sand dunes covered with vegetation from three to seven meters tall, with a predominance of bushes and small trees (e.g. Eugenia ligustrina (Sw.) Willd., Myrcia guianensis DC., Maytenus erythroxyla Reiss.). Restinga (3) is the area at the top of the dunes presenting sandy soil with a high incidence of light and heat and more affected from the sea wind, vegetation is typically composed of Crysobalanus icaco L., Krameria tomentosa A.St.-Hil., Byrsonima gardneriana Juss. and some Cactaceae (Melocactus sp, Pilosocereus sp)
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Sampling
The field trips to collect basidiomes were performed during the rainy season in the period between July 2007 and July 2008. Fungi were assigned to family and identified to genus and were considered to be putatively ectomycorrhizal if they were members of the basidiomycete families Boletaceae, Russulaceae, Amanitaceae or Entolomataceae. In addition, Scleroderma, which has been described as ectomycorrhizal (Guzmán 1970, Gurgel et al. 2008), was also accounted. The frequency of the specimens was estimated based on the number of basidiomes found, and standardized as follows: low frequency if one to ten basidiomes were found, medium frequency if eleven to twenty were found, high frequency if there were above twenty basidiomes. Specimens were dried according to traditional mycological methodologies (Largent 1986) and deposited as voucher at UFRN, UEFS and UFPB herbaria. For the purposes of this study, root samples were collected from selected trees to assess the presence of ECM short roots on the trees. Voucher specimens were obtained for the plant species studied and, after identification, deposited at the UFRN herbarium. Herbaria acronyms follow Holmgren et al. (1990).
Results Basidiomes of ectomycorrhizal fungi were found in all the three physiognomic regions of the park, with no specific preferences. During this study were observed several fungi species forming ECM roots, revealed by the presence of mantle and hartig net, by the relationship between ECM fungi and native plants: Maytenus erythroxyla Reiss (Celastraceae) with Amanita viscidolutea Menolli, Capelari & Baseia (Amanitaceae) occurring on low forest; Erythroxylum sp. (Erythroxylaceae) with Boletus sp. (Boletaceae) and Russula sp. (Russulaceae) growing on low forest; Chamaecrista ensiformis (Vell.) H.S. Irwin & Barneby (Leguminosae) with Entoloma sp. (Entolomataceae) found on high and low forest; Byrsonima gardneriana Juss.(Malpighiaceae) occurring on restinga and Coccoloba brasiliensis Ness. & Mart. (Polygonaceae) investigated on low forest with Scleroderma nitidum Berk.; Eugenia ligustrina (Sw.) Willd. (Myrtaceae) with Tylopilus sp. (Boletaceae) on low forest. The genera that were more diverse during the period of this study were Scleroderma and Boletus, while Cantharellus was found only once. A list of the ECM fungal taxa found on the reserve is presented on Table 1 along with their diversity and frequency. The most dominant ectomycorrhizal tree family in the reserve are Myrtaceae and Sapotaceae, both with around 2 species. Other typically ectomycorrhizal trees and possible hosts found in the area are Caesalpiniaceae and Polygonaceae. Root excavations confirmed the presence of ectomycorrhizal short roots on Erythroxylum sp (Erythrxoxylacae); Caesalpinia echinata (Leguminosae/ Caesalpinioideae); Chamaecrista ensiformis (Leguminosae/ Caesalpinioideae); Strychnos parviflora DC. (Loganiaceae); Byrsonima gardneriana (Malpighiaceae), Eugenia ligustrina (Myrtaceae); Myrciaria floribunda (Myrtaceae) e Coccoloba brasiliensis (Polygonaceae). Members of the Polygonaceae form ECM associations to fungi belonging to the family Amanitaceae, Russulaceae, and Sclerodermataceae (Kreisel 1971; Pegler 1983; Miller et al. 2000; Guzmán et al. 2004; Bandou 2005, Bandou et al. 2006). Possibly, the role of these fungi in this sandy oligotrophic environment is not only to promote the growth of the hosts by improving their capacity of gather nutrients in the poor soil, but also to increase the tolerance to salt an perhaps drought. It has been proved that Scleroderma bermudense can alleviate salt stress in Coccoloba, enhancing the tolerance to salt stress considerably (Bandou et al. 2006). It is possible that some of the ECM fungi in the study site in Natal have the same role.
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These findings agree with the view of Singer & Araujo (1979) that tropical EM forests occur in highly oligotrophic white sands. It has been shown in other studies, though, that that is not always the case (Henkel et al. 2002).
Discussion Several taxa of fungi putatively considered ectomycorrhizal were collected on the Parque Estadual Dunas do Natal. Among them, Amanita, Boletus, Tylopilus, Cantharellus, Russula and Scleroderma are the genera with the broadest host range (Smith and Read 2008). At a first sight, the ECM fungi community seems to be similar to those in the temperate forests. However, field observations suggest that, unlike in the temperate regions where ECM tree hosts are widely distributed and often dominate the forests, in the reserve in Parque das Dunas in northeastern Brazil the ECM associations may be restricted to sharply demarcated stands where Myrtaceae and Polygonaceae host trees dominate. The results indicate that there is a wide diversity of ectomycorrhizal fungi in the Parque Estadual Dunas do Natal, possibly with endemic species to be discovered. Recently, a new species of Amanita were described from this ecosystem (Capelari et al. 2009). More studies are needed to improve the knowledge about the fungal community and its relationship to the possible host trees. These studies will add another piece to help us trying Hawksworth estimative on fungal diversity. Surveys on ECM fungi in Brazil and other under-studied sites are necessary to better understand the role of these fungi and their impact in the ecosystems. Further work is needed on this new discovered ecosystem. This discovery brings even more questions to the discussion of the distribution of the ectomycorrhizal genera of fungi and will give more hints on the evolution of this ecologically important group of fungi.
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29
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30
Figure 1. Map showing Rio Grande do Norte State, location of the Parque Estadual Dunas do Natal – modified from Freire (1990). Figure 2. Physiognomic regions of Parque Estadual Dunas do Natal – modified from Freire (1990) and Lisboa (not published).
0 2,25Km
31
Table 1: Putative ectomycorrhizal fungal taxa occurring on the Parque Dunas do Natal, northeastern Brazil.
Family Genera Number of herbaria voucher Richnessa Wealthb
Amanitaceae Amanita UFRN-fungos 763, 627 e 958 3 17
Boletaceae Boletus UFRN-fungos 573, 639, 687 3 34
Boletaceae Tylopilus UFRN-fungos 575 1 8
Entolomataceae Entoloma UFRN-fungos 937 e 957 2 11
Russulaceae Russula UFRN-fungos 530, 531, 532 3 23
Sclerodermataceae Scleroderma UFRN-fungos 762 1 46 a Number of species b Number of specimens collected
Table 2: Taxa of possible ectomycorrhizal trees occurring on the Parque Dunas do Natal, northeastern Brazil.
Family Species Number of herbaria voucher
Ectomycorrhizal fungi Physiognomic region where it occurs in the dunes
Bromeliaceae Hohenbergia sp. UFRN 8309 - low forest and restinga
Celastraceae Maytenus erythroxyla Reiss. UFRN 8304 Amanita viscidolutea Menolli, Capelari &
Baseia (Amanitaceae)
low forest
Erythroxylaceae Erythroxylum sp. UFRN 8307 Boletus sp. (Boletaceae)
Russula sp. (Russulaceae)
low forest
Leguminosae/
Caesalpinioideae
Caesalpinia echinata Lam. UFRN 8305 - high and low forest
Leguminosae/
Caesalpinioideae
Chamaecrista ensiformis (Vell.) H.S. Irwin & Barneby
UFRN 7193 Entoloma sp. (Entolomataceae)
high and low forest
Loganiaceae Strychnos parviflora DC. UFRN 8303 - high and low forest
Malpighiaceae Byrsonima gardneriana Juss. UFRN 7886 Scleroderma nitidum Berk.
(Sclerodermataceae)
low forest and restinga
Myrtaceae Eugenia ligustrina (Sw.) Willd.
UFRN 8320 Tylopilus sp. (Boletaceae)
low forest
Myrtaceae Myrciaria floribunda (H.West ex Willd) O.Berg
UFRN 8319 - low forest
Polygonaceae Coccoloba brasiliensis Ness. & Mart.
UFRN 8312 Scleroderma nitidum Berk.
(Sclerodermataceae)
low forest
Sapotaceae Manilkara salzmannii (DC.) Lam.
UFRN 2193 - high forest
Sapotaceae Pradosia lactescens (Vell.) Radlk
UFRN 2609 - low forest
32
4. DISCUSSÃO E PERSPECTIVAS
Os estudos de Pirozynski e Malloch (1975), Malloch et al. (1980), Selosse e Le
Tacon (1998), Read et al. (2000) e Brundrett (2002) defendem que as micorrízas foram
fundamentais na origem e subsequente diversificação das plantas terrestres e que continuam
tendo um papel vital na manutenção da diversidade florística e função no ecossistema na
Terra. Estima-se que aproximadamente 5000 a 6000 espécies de fungos possam formar
ectomicorrizas, sendo as mais importantes pertecentes aos grupos Boletales, Gomphales,
Thelephorales, Amanitaceae, Cantharellaceae, Cortinariaceae, Russulaceae e
Tricholomataceae (AGERER, 2006).
No presente estudo vários espécimes de fungos supostamente considerados
ectomicorrízicos foram coletados no Parque Estadual das Dunas do Natal pertencentes aos
gêneros Amanita, Boletus, Tylopilus, Entoloma, Cantharellus, Russula e Scleroderma –
Figura 8. Os estudos de Agerer (2006) mostram que Russula é um dos gêneros mais
estudados, apresentando pelo menos 62 espécies ectomicorrízicas investigadas de um total de
750 espécies que o compõe. Em Scleroderma, 3 das 25 espécies foram estudadas acerca de
seu caráter ectomicorrizico, as quais foram registradas em Jakucs (2002), Jakucs e Agerer
(1999), Raidl (1997), Waller e Agerer (1993), Waller et al. (1993), Ingleby (1999). Para o
gênero Cantharellus, de um conjunto de 65 espécies supostos ECM, apenas 2 foram
efetivamente investigadas, das quais uma é descrita em Countess e Goodman (2000). Em
Botelus cinco espécies têm sido observadas (GRONBACH, 1988; AGERER; GRONBACH,
1990; PALFNER, 2001; HAHN, 2001; HAHN; RAIDL, 2006) dentre os 300 supostos para o
gênero. Uhl (1988 e 1989) analisou uma espécie de Tylopilus, das 75 supostas espécies
descritas para o gênero. Em Entoloma, 5 espécies têm sido descritas de um total de 100
consideradas supostamente ECM (AGERER, 2006). Para o gênero Amanita, 3 espécies têm
sido descritas como ectomicorrízica para um total de cerca 500 espécies supostas
(MLECZKO, 2002 E 2004; CUVELIER, 1990; INGLEBY ET AL., 1990; RAIDL, 1997;
UHL, 1988; RAIDL; VERMA, 2006). Esses gêneros, de acordo com Smith e Read (2008),
apresentam uma larga variedade de hospedeiros.
O que se sabe a respeito das ectomicorrizas é que esse tipo micorrízico é o mais
freqüente e distribuído nas florestas existentes em latitudes temperadas e boreais. Muitas
espécies dessas regiões, habitualmente formam ectomicorrizas em condições naturais (READ;
PEREZ-MORENO, 2003). A predominância em relação à distribuição das micorrizas na qual
33
as ectomicorrizas se concentram no hemisfério norte e as micorrizas arbusculares no
hemisfério sul é explicada em parte pela relação entre concentração de nutrientes, fósforo para
as arbusculares (KOTTKE; HAUG, 2004), nitrogênio para as ectomicorrizas (DINIZ, 2007), e
húmus associando-se ao clima sazonal (READ, 1991).
Figura 8 – Gêneros coletados no Parque Estadual das Dunas do Natal. A. Scleroderma. B e D. Amanita. C. Tylopilus. E e F. Boletus . G e I. Russula. H. Cantharellus.
A B
C D E
F G
H I
34
Diante dessas razões, de acordo com Alexander (2006), e também possivelmente
em virtude de uma boa parte de pesquisadores ativos nessa área trabalharem em regiões
temperadas, as ectomicorrizas têm sido consideradas como característica primária das
florestas temperadas e boreais. Entretanto, já se tem conhecimento há pelo menos 50 anos da
ocorrência de árvores ectomicorrízicas nas regiões tropicais (PEYRONELL; FASSI, 1956),
desde então, o registro de grande número de gêneros de fungos ECM nos últimos anos, nessas
regiões, constitui uma forte indicação da ocorrência de ambientes ectotróficos nos trópicos
(BUYCK ET AL. 2007; HENKEL ET AL. 2002; VERBEKEN ET AL. 2002).
De acordo com Wang e Qiu (2006), em muitas famílias onde as ECM e suas
derivações dominam ou contabilizam uma alta percentagem (Pinaceae, Orchidaceae,
Ericaceae, Myrtaceae, Salicaceae, Fagales, and Cistaceae), pouquíssimas espécies não são
micorrízicas. Esta característica registra talvez a alta natureza especializada da simbiose
ectomicorrízica, uma vez que as interações que nela ocorrem são reguladas por mecanismos
moleculares permanentes, desde o reconhecimento entre os simbiontes até o pleno
desenvolvimento da simbiose (LAMBAIS, 1996; MELLO ET AL., 2006).
Apesar das MAs apresentarem ocorrência generalizada nos ecossistemas tropicais
(REDHEAD, 1980; SCHENCK; SIQUEIRA, 1987; LODGE, 1987; HOGBERG, 1982;
SIQUEIRA; FRANCO, 1988), totalizando a grande maioria dos táxons de plantas nesses
ecossistemas (ALEXANDER, 1989). Nesse estudo verificou-se também a ocorrência de
plantas pertencentes às famílias Rubiaceae, Leguminosae/Caesalpinioideae, Polygonaceae
Malpighiaceae, Myrtaceae, Erythroxylaceae, Bromeliaceae, Sapotaceae, Celastraceae e
Loganiaceae, muitas delas apresentando uma percentagem considerável de espécies
ectomicorrízicas corroborando outros estudos que mostram a existência de vários táxons
importantes ecologicamente apresentando essa característica (ALEXANDER, 2006).
Wang e Qiu (2006) encontraram, em estudos recentes, em espécies estudadas para
a famícia Rubiaceae que 2% delas podem formar MA e ECM. Para
Leguminosae/Caesalpinioideae 7% das espécies analisadas formam ECM, 7%, MA e
ECM, e 0.3% podem formar MA, ECM e ectendomicorriza (EEM). Em Polygonaceae, 10%
das especies estudadas foram ECM e 10% podem formar MA e ECM. A maior percentagem
encontrada para as ECM foi em Myrtaceae, apresentando 29% de plantas ECM e 17% que
formam MA e ECM. Comandini et al. (2006) afirmam que alguns gêneros podem formar
tanto micorriza arbuscular quanto ectomicorriza, podendo co-ocorrer ou apresentar um tipo
predominante. Essa característica também é encontrada em algumas plantas pertencentes à
família Myrtaceae.
35
No Parque das Dunas, percebeu-se uma dominância de Myrtaceae, Sapotaceae e
Polygonaceae e estas co-ocorrem com espécimes de Amanita, Boletus, Tylopilus, Russula e
Scleroderma. Membros de Polygonaceae formam ECM com fungos pertencentes às famílias
Amanitaceae, Russulaceae e Sclerodermataceae (KREISEL, 1971; PEGLER, 1983; MILLER
ET AL., 2000; GUZMÁN ET AL., 2004; BANDOU, 2005, BANDOU ET AL., 2006).
Plantas pertencentes ao grupo Caesalpinoidea com ocorrência generalizada em solos tropicais
intemperizados geralmente formam ectomicorrizas (MALLOCH ET AL., 1980; SPRENT,
1994). Em face dessas considerações, o Parque das Dunas apresenta uma ampla diversidade
de fungos ectomicorrízicos bem como hospedeiros potenciais, o que sugere ser um ambiente
ectotrófico.
O estado micorrízico das plantas influencia significativamente sua
competitividade e sua integração com a comunidade florestal. Enquanto as associações
simbióticas radiculares com Glomeromycota (micorrízas arbusculares) dão suporte a uma
comunidade de alta diversidade, as associações com basidiomicetos ou ascomicetos
(ectomicorrizas) promovem florestas monodominantes (KOTTKE, 2002). Sistemas
considerados mais estáveis, por apresentar maior diversidade na comunidade de plantas,
proporciona maior capacidade de associação para os fungos micorrízicos (MELLO ET AL.,
2006). Os estudos em campo no presente trabalho sugerem que, diferentemente das regiões
temperadas onde as plantas ECM são amplamente distribuídas e frequentemente dominam a
floresta, no Parque Estadual das Dunas essas associações ectomicorrízicas podem estar
restritas a locais onde hospedeiros em Myrtaceae e Polygonaceae são dominantes.
A falta de conhecimento das exigências das espécies para a regeneração natural ou
formação de florestas com espécies nativas é hoje uma grande lacuna (GOMEZ-POMPA;
BURLEY, 1991), especialmente quando se trata de espécies nativas de matas ciliares tropicais
(BARBOSA ET AL., 1992) e, principalmente no Brasil em áreas de Mata Atlântica. O que se
confirma pelos estudos realizados por Roman et al. (2005) cujas espécies de ectomicorrizas
descritas representam apenas 5-6% do total de fungos ectomicorrízicos prováveis, dos quais a
grande maioria ocorrendo na Europa e América do Norte.
A diversidade de fungos ocupando nichos ecológicos em raízes de árvores nas
florestas é ainda largamente inexplorada. Estudos recentes indicam a grande necessidade de
explorar mais a diversidade e os papéis ecológicos de fungos associados às raízes de várias
árvores nas florestas em diversos ecossistemas. Dessa forma, com esse papel melhor
entendido, possibilitaria um aumento nas práticas florestais sustentáveis (HOFF ET AL.,
2004).
36
Um melhor entendimento da composição dos organismos da comunidade florestal
é necessário em virtude de se conhecer em torno de apenas 5% do total de espécies de fungos
estimados no planeta. As regiões tropicais ainda não estão totalmente inventariadas, mesmo
apresentando cerca de 50% de novas espécies de fungos descritas entre 1981 e 1990.
(HAWKSWORTH, 1997). Mesmo com a quantidade de pesquisas realizadas até agora sobre
a descrição e a identificação dos fungos envolvidos nas comunidades ECM, há muitas lacunas
a cerca desse conhecimento, devendo ser centradas em áreas geográficas, ecossistemas,
árvores hospedeiras e grupos de fungos pouco conhecidos nos estudos futuros (ROMAN ET
AL., 2005).
Diante desses resultados verificou-se uma diversidade de fungos ectomicorrízicos
no Parque Estadual das Dunas do Natal possivelmente com espécies a serem descobertas.
Estes estudos irão contribuir para a estimativa da diversidade de fungos, uma vez que o
potencial nas regiões tropicais é alto (GIACHINI ET AL., 2000), o que se confirma pelos
estudos de Gurgel et al. (2008) nos quais foram feitos novos registros de Scleroderma para o
Brasil e para a região nordeste do Brasil, e Capelari et al. (2009) para o gênero Amanita. No
entanto, estudos adicionais são necessários para inventariar as espécies de fungos, a
distribuição e sua relação com possíveis plantas hospedeiras, especialmente em habitats
tropicais. O conhecimento gerado pode ser crucial para determinação de espécies em risco e
sugerir estratégias para a manutenção da diversidade desses ecossistemas, principalmente no
Brasil e em outras áreas pouco estudadas a fim de melhor entender o papel desses fungos e
seu impacto nos ecossistemas.
37
5. CONCLUSÕES
Vários espécimes de plantas encontradas pertencem a gêneros com relatos de
associação ectomicorrízica;
Scleroderma albidum, S. bovista, S. citrinum and S. nitidum foram identificados,
sendo os três primeiros registros para o nordeste do Brasil e o último para o Brasil;
S. bovista apresentou associação ECM com Myrtaceae (Gomidesia spectabilis) e S.
nitidum com Polygonaceae (Coccoloba sp.).
Foi verificada a ocorrência de associação entre Maytenus erythroxyla Reiss
(Celastraceae) e Amanita viscidolutea Menolli, Capelari & Baseia (Amanitaceae) na
região de mata baixa.
Erythroxylum sp. (Erythroxylaceae) apresentou associação com Boletus sp.
(Boletaceae) e Russula sp. (Russulaceae) na região de mata baixa.
Chamaecrista ensiformis (Vell.) H.S. Irwin & Barneby (Leguminosae) apresentou
associação com Entoloma sp. (Entolomataceae) tanto na mata alta quanto na mata
baixa.
Verificou-se associação de Byrsonima gardneriana Juss.(Malpighiaceae), ocorrendo
em area de restinga, e Coccoloba brasiliensis Ness. & Mart. (Polygonaceae) em mata
baixa, com Scleroderma nitidum Berk.
Em Eugenia ligustrina (Sw.) Willd. (Myrtaceae), encontrada em mata baixa,
apresentou associação com Tylopilus sp. (Boletaceae).
38
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53
ANEXO
54
GLOSSÁRIO
Arbutóide: tipo de relação micorrízica que é semelhante às ECM, mas com alto grau de
penetração intracelular. Ocorre apenas em Ericaceae.
Basidioma: é usado para indicar o “corpo frutífero” completo dos Basidiomycota.
Ectendomicorriza: são geralmente ectomicorrizas com penetração intracelular, havendo
diferenças anatômicas em função da planta hospedeira.
Ectomicorriza: tipo de relação micorrízica em que as hifas do fungo envolvem a raiz e
penetram em suas camadas superficiais, no espaço intercelular, não atingindo o interior da
célula hospedeira.
Ectotrófico: relativo às potencialidades para o desenvolvimento de ectomicorrizas.
Endomicorriza: tipo de relação micorrízica em que as hifas do fungo penetram no interior da
célula da planta hospedeira.
Epígeo: que se desenvolve sobre a superfície terrestre.
Ericóide: tipo de relação micorrízica que é semelhante às ECM, mas com alto grau de
penetração intracelular. Ocorre em Ericaceae e Diapensiaceae.
Gasteróide: relativo aos fungos com basidioma angiocárpicos e com liberação de esporos
passiva.
Hifa: filamento fúngico, simples ou ramificado, septado ou não, que constitui o micélio dos
fungos.
Hipógeo: que se desenvolve sob a superfície terrestre
Manto: camada de hifas que circunda a raiz.
55
Micorriza: associação entre hifas fúngicas e raízes.
Monotropóide: tipo de relação micorrízica que é semelhante às ECM, mas com alto grau de
penetração intracelular. Ocorre apenas em Ericaceae.
Polifilético: convergente; que tem várias linhas de ancestrais.
Rede de Hartig: rede hifálica intercelular, formada por um fungo ectomicorrízico na
superfície da raiz.
Rizosfera: região do solo adjacente às raízes das plantas.
Serrapilheira: é a matéria orgânica em diferentes estágios de decomposição, que ocorre no
topo do solos. Pode ser formada a partir de restos de folhas, sementes, frutos, galhos e restos
de animais que vivem nas áreas florestais.
Livros Grátis( http://www.livrosgratis.com.br )
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