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DIVERSIDADE E ECOLOGIA DE MORCEGOS, COM ÊNFASE

NA FAMÍLIA PHYLLOSTOMIDAE (CHIROPTERA: MAMMALIA),

ASSOCIADA ÀS FLORESTAS DE MANGUE E TERRA FIRME

NA FAZENDA DAS SALINAS, BRAGANÇA - PA

FERNANDA ATANAENA GONÇALVES DE ANDRADE

Prof. Dr. Marcus E. B. Fernandes

Orientador

Bragança-PA -2004-

UNIVERSIDADE FEDERAL DO PARÁ

CAMPUS UNIVERSITÁRIO DE BRAGANÇA

CURSO DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA AMBIENTAL

MESTRADO EM ECOLOGIA DE ECOSSISTEMAS COSTEIROS E ESTUARINOS

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DIVERSIDADE E ECOLOGIA DE MORCEGOS, COM ÊNFASE NA F AMÍLIA

PHYLLOSTOMIDAE (CHIROPTERA: MAMMALIA), ASSOCIADA ÀS

FLORESTAS DE MANGUE E TERRA FIRME NA FAZENDA DAS SA LINAS,

BRAGANÇA - PA


Dissertação de Mestrado apresentada ao Curso de

Mestrado em Biologia Ambiental (Área de

Concentração: Ecologia de Ecossistemas Costeiros e

Estuarinos), da Universidade Federal do Pará,

Campus de Bragança, como parte dos requisitos

necessários à obtenção do grau de Mestre em

Biologia Ambiental.

Prof. Dr. Marcus E. B. Fernandes

Orientador

Bragança-PA - 2004-









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DIVERSIDADE E ECOLOGIA DE MORCEGOS, COM ÊNFASE NA F AMÍLIA

PHYLLOSTOMIDAE (CHIROPTERA: MAMMALIA), ASSOCIADA ÀS

FLORESTAS DE MANGUE E TERRA FIRME NA FAZENDA DAS SA LINAS,

BRAGANÇA - PA


Dissertação de Mestrado apresentada ao Curso de Mestrado em Biologia

Ambiental (Área de Concentração: Ecologia de Ecossistemas Costeiros e

Estuarinos), da Universidade Federal do Pará, Campus de Bragança, como parte

dos requisitos necessários à obtenção do grau de Mestre em Biologia Ambiental.

Aprovado por:

Prof. Dr. Marcus E. B. Fernandes (UFPA – Campus de Bragança / Orientador)

Prof. Dr. José Souto Rosa Filho (UFPA – Belém)

Profa. Dra. Claudia Nunes (UFPA – Campus de Bragança)

Dr. Enrico Bernard (Conservação Internacional - CI)

Bragança-PA - 2004-

24

“Viva como se fosse morrer amanhã.

Aprenda como se você fosse viver para sempre.”

Mahatma Gandhi

25

Para a maravilhosa,

BEATRIZ

e ao encantador,

OSVALDO

26

in memorian

Aos meus amigos de Tucuruí que partiram para longe dos meus olhos, mas permanecem vivos no meu pensamento, por não termos compartilhado os últimos sorrisos. Saudades de:

Kelly, Mauro, Gilberto, Lêda e Manoel Mochida.

Em especial ao meu amigo e mestre Jairo.

27

AGRADECIMENTOS

Dos diversos encontros ocorridos na simpática Bragança, uma grande rede

de amizades foi originada, e a todos os amigos que cativei, um grande abraço de

morcego e meus sinceros agradecimentos:

Primeiramente ao Prof. Dr. Marcus Emanuel Barroncas Fernandes (UFPA-

Campus de Bragança) pela orientação, companheirismo e paciência,

contribuindo para o meu crescimento profissional, ao aceitar o grande desafio

de estudar os misteriosos morcegos;

Ao Dr. Ulf Mehling (Projeto MADAM) pela credibilidade e ajuda

proporcionando os nossos primeiros passos pela área de estudo;

À Dra. Iracilda Sampaio (UFPA – Campus de Bragança) pela confiança e

apoio durante todo o decorrer do trabalho;

À Dra. Suely Marques-Aguiar e ao Nélio Saldanha pelo auxilio na

identificação dos indivíduos;

Ao Dr. Enrico Bernard pelas dicas construtivas para o melhor desempenho

deste trabalho;

Aos aventureiros e desbravadores noturnos do manguezal: Adriana, Adriano, Brandão, Carlos André, Deivid, Dani, Geovanny, Jussara, Kelly, Magno, Natália, Renata, Stélio, Waldir e todos os demais alunos que apreciaram as mais belas estrelas cadentes das noites bragantinas;

Ao Sr. Purisso e Sra. Esmeralda por todas as madrugadas que passamos juntos acordados, e esperançosos para que cada dia trabalho fosse sempre um grande dia;

Aos amigos Priscila, Christina, César e Daniela por permitirem que a nossa

casa fosse também um laboratório;

À minha família bragantina, Elsen minha mãe-irmã Célia Serra e seus

maravilhosos filhos Roberto, Adrian e Princesa. Os quais me adotaram sem

restrições, cultivando o meu carinho e eterna gratidão;

Aos meus grandes e preciosos amigos Claudene, Helane, Elmary, Muzenilha e

Naldo;

28

Às bat-garotas Ana Paula, Elaine e Valéria por tanta dedicação e amizade.

Aos meus irmãos Socorro, Osvaldo, Denilson, Zeca, e principalmente pelo

apoio imensurável de Rosene e Atanail, pois somos uma grande família;

A colega Raquel por ter gentilmente cedido informações do seu trabalho,

contribuindo para o enriquecimento dos nossos resultados;

A todos os meus amigos do Museu Paraense Emílio Goeldi e aos dos

laboratórios da UFPA em Bragança, sintam-se abraçados também!

À Universidade Federal do Pará (Campus de Bragança), Núcleo de

Estudos Costeiros (NEC), Projeto Milênio e ao Projeto MADAM (Mangrove

Dynamics and Management) pelo apoio logístico que foi crucial para o

desenvolvimento deste trabalho;

Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico

(CNPq) e a CAPES pela bolsa de estudo concedida.

29

FONTES DAS FIGURAS ADICIONAIS

Capa:

Buldog Bat ou Morcego Pescador (Noctilio leporinus – Noctilionidae). Bats: natural

history. HILL, J. E. & SMITH, (1986). 2nd Ed. University of Texas Press, USA,

página 64.

Dedicatória:

Símbolo chinês Wu-fu. Murcielagos de Venezuela. LINARES, O. J. (1987).

Cuadernos Lagoven, Departamento de Relaciones Públicas de Lagoven S. A.,

Caracas, página 09.

Agradecimentos:

Pteropus giganteus. Bats Biology and Behaviour. ALTRINGHAM, J. D. (1996).

Oxford University Press, Oxford, New Jersey and Tokyo, página 234.

30

SUMÁRIO

EPÍGRAFE i

DEDICATÓRIA ii

AGRADECIMENTOS iii

FONTE DAS FIGURAS ADICIONAIS v

SUMÁRIO vi

LISTA DE TABELAS viii

LISTA DE FIGURAS ix

RESUMO xi

ABSTRACT xii

1. INTRODUÇÃO

1

1.1. Biologia e ecologia de morcegos 3

2. OBJETIVOS 7

2.1. Objetivo Geral 7

2.2. Objetivos Específicos 7

3. MATERIAL E MÉTODOS 8

3.1. Área de Estudo 8

3.2. Procedimento de campo e tratamento das Espécimes 10

3.3. Análise dos Dados 14

3.3.1. Abundância de Indivíduos, Esp écies e Esforço de

Captura 14

3.3.2. Estimativas de Riqueza 15

3.3.3. Estimativas de Diversidade 16

3.3.3.1. Índice de Shannon-Wiener (H’) 17

3.3.3.2. Índice de Simpson (D) 17

3.3.4. Cálculos de Similaridade 18

3.3.5. Análise de Classificação 19

Página

31

3.3.6. Período de Atividade das Espécies mais

Abundantes 19

3.3.7. Razão Sexual 19

3.3.8. Flutuações Sazonais das Principais Guild as 19

3.3.9. Similaridade da Quiropterofauna no Estad o do

Pará 20

4. RESULTADOS 21

4.1. Abundância de Indivíduos e Espécies 21

4.1.1. Esforço de Captura de Indivíduos e Espéc ies 21

4.2. Estimativa de Riqueza em Espécies 26

4.3. Período de Atividade das Espécies mais Abundantes 30

4.4. Categorias Reprodutivas das Fêmeas e Razão Sexual 34

4.5. Flutuações Sazonais das Principais Guildas 34

4.6. Resultados das Capturas Diurnas e Noturnas Semestrais 36

4.7. Similaridade da Quiropterofauna no Estado do Pará 39

5. DISCUSSÃO 40

6. CONCLUSÕES 46

7. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS 47

ANEXOS 56

32

LISTA DE TABELAS

Página

Tabela 1 – Coordenadas geográficas dos sítios de trabalho nos dois ecossistemas na Fazenda das Salinas, Bragança-Pará.

13

Tabela 2 – Caracterização da quiropterofauna da Fazenda das Salinas, incluindo informações taxonômicas, nomes vulgares no Brasil (Emmons, 1997; Wilson et al.,1996; Silva, 1994), guildas (Emmons, 1997; Findley, 1993; Hill & Smith, 1986; Wilson et al., 1996), categoria de conservação (Fundação Biodiversitas, 2002; Ministério do Meio Ambiente, 2003), grau de ocorrência na área de estudo (Marques-Aguiar et al., 2002a) e total de indivíduos por espécies capturadas nos ecossistemas manguezal e terra firme. (+) = rara, de 1 a 5 indivíduos; (++) = baixa, de 6 a 10 indivíduos; (+++) = comum, acima de 10 (Marques-Aguiar et al., 2002a). 23

Tabela 3 – Proporções de capturas realizadas com redes-neblina em dois ecossistemas, manguezal e terra firme, e seus respectivos sítios de trabalho na Fazenda das Salinas, Bragança, Pará. H.R = total de horas de campo x o número de redes abertas; Ni = número total de indivíduos capturados; Ne = número total de espécies capturadas; DI = razão entre Ni e hora.rede, que representa a taxa de capturas dos espécimes; DE = razão entre Ne e hora.rede, que representa a taxa de espécies capturas; REC = razão entre Ne e Ni (espécies/captura). 25

Tabela 4 – Estimativas de riqueza em espécies para a Fazenda das Salinas. DV = Desvio Padrão; % complementar = percentual das espécies obtidas no presente trabalho, diante do esperado por cada estimador; ACE = Abundance-based Coverage Estimator; ICE = Incidence-based Coverage Estimator; MMMean = Michaelis-Menten Mean. Os cálculos foram realizados através do programa EstimateS 6.0b 1. 28 Tabela 5 – Índices de diversidade calculados para os ecossistemas separadamente e agrupados. 1 – D = Coeficiente de diversidade de Simpson; 1 / D = Nº de espécies comuns para gerar o coeficiente. 29

33

LISTA DE FIGURAS

Página

Figura 1 – Localização da área de estudo na península bragantina, destacando as quatro transecções abertas na “ilha” de terra-firme e na área de manguezal. T1 a T3 = Transecção 1; T2 e T4 = Transecção 2. Modificado de Mehlig (2001). 12

Figura 2 – Desenho esquemático da instalação da rede-neblina. Fonte: Auricchio (2002).

13

Figura 3 – Principais medidas morfométricas que foram obtidas para a identificação dos indivíduos capturados: comprimento do trago (T), da orelha interna e externa (O) e do antebraço (A). Modificado de Auricchio (2002).

13

Figura 4 – Percentual de famílias de quirópteros (A) e subfamílias de Phyllostomidae (B) capturados na Fazenda das Salinas em Bragança - Pará. 25

Figura 5 – Dendrograma mostrando a similaridade entre os quatro sítios de trabalho, com base nos seus respectivos valores de abundância. 26

Figura 6 – Curva de acumulação das espécies capturadas: (A) nos sistemas agrupados e (B) nos ecossistemas separados: M = manguezal e TF = terra firme, na Fazenda das Salinas, Bragança - Pará. 27

Figura 7 – Dendrograma mostrando a similaridade entre os quatro sítios de trabalho, com base na presença/ausência de indivíduos de cada espécie. 29

Figura 8 – Atividade noturna das cinco espécies de morcegos mais abundantes na Fazenda das Salinas, de acordo com os horários de captura, durante o período de dezembro de 2002 a outubro de 2003. Para tanto, foram utilizadas redes-neblina, abertas de 18:00 à 1:00 h,

totalizando sete horas diárias de campo.

31

34

Figura 9 – Diagrama climático da área de estudo, representando a flutuação da Temperatura (°C) e da Precipitação (mm ) ao longo do período de estudo.

32

Figura 10 – – Horário de captura nas duas estações (chuvosa e seca), das três espécies de morcegos mais abundantes na Fazenda das Salinas, Artibeus jamaicensis (A), Artibeus obscurus (B) e Carollia perspicillata (C), acompanhados ao longo de um ano (Dezembro de 2002 a outubro de 2003). Para tanto, foram utilizadas redes-neblina, abertas de 18:00 à 1:00 h, totalizando sete horas diárias de campo. 33

Figura 11 – Abundância relativa das guildas de morcegos nos ecossistemas estudados da Fazenda das Salinas, durantes o período de dezembro de 2002 a outubro de 2003. 35

Figura 12 – Variação sazonal do número de machos e fêmeas das guildas Frugívora (A) e Onívora (B), comparada com a variação sazonal das taxas de frutificação (g.m.-2.mês-1) na terra firme e precipitação (mm) na área de estudo, Fazenda das Salinas, Bragança-Pará. 37

Figura 13 – Variação sazonal do número de fêmeas reprodutivas grávidas (A) e lactantes (B) da guilda Frugívora, comparada com a variação sazonal das taxas de frutificação e de precipitação na área de estudo, Fazenda das Salinas, Bragança-Pará. 38

Figura 14 – Análise de Cluster revelando semelhanças na composição das espécies de seis estudos realizados em localidades geograficamente distintas, incluindo as amostras da Fazenda das Salinas em Bragança, Pará.

39

35

RESUMO

Este trabalho teve como objetivo estudar a diversidade e alguns aspectos

ecológicos da fauna de morcegos, com ênfase na família Phyllostomidae,

associada aos ecossistemas manguezal e terra firme da Fazenda das Salinas,

Bragança, Pará. Quatro sítios de trabalho foram escolhidos para realizar as

campanhas bimestrais de captura, durante um ciclo anual. As coletas foram

efetuadas com redes-neblina distribuídas em quatro transecções, duas na terra

firme e duas no manguezal. Durante as capturas, das 18:00 à 01:00 h, foi obtido

um total de 438 indivíduos de cinco famílias e 23 espécies, sendo 217 para a

terra firme e 221 para o manguezal. A família Phyllostomidae foi a mais

representada com 428 indivíduos. A análise comparativa entre os dois

ecossistemas mostrou não haver diferença significativa no que diz respeito a

quiropterofauna (ANOSIM, R=0,001; p>0,05) e a análise de cluster para os quatro

sítios de trabalho mostrou que há similaridade entre alguns sítios dos dois

ambientes. Os horários de atividade das espécies mais abundantes não foram

sobrepostos, bem como não foi registrada correlação significativa com a

precipitação. Provavelmente, os dois ecossistemas funcionem como fontes

diferenciadas de alimento para as espécies de morcegos. Assim, as “ilhas” de

terra firme seriam uma fonte principal de frutos, visto que normalmente há maior

disponibilidade de frutos neste sistema, ao passo que o manguezal poderia

simplesmente funcionar, para os frugívoros, como corredor de acesso a essas

“ilhas”. Artibeus jamaicensis foi uma das espécies mais capturadas e exibiu um

padrão reprodutivo poliéstrico bimodal, além do mais, este também foi o padrão

de distribuição das fêmeas lactantes ao longo do ano. O sucesso reprodutivo dos

morcegos frugívoros parece estar relacionado com a estação seca. A guilda

Frugívora foi a mais abundante com 64% dos indivíduos capturados, não havendo

contudo, diferença significativa entre o número de indivíduos das guildas

considerando os ambientes, mas somente quando as guildas foram comparadas

entre si (ANOVA, F=693; gl=2; p<0,05). Por fim, as altas taxas de captura da

subfamília Stenodermatinae e a presença de Desmodus rotundus na área de

estudo, poderiam ser possíveis indicadores biológicos da qualidade ambiental dos

bosques de terra firme da Fazenda das Salinas.

36

ABSTRACT

This work aimed to study the diversity and some ecological aspects of the

bat fauna, with emphasis on the family Phyllostomidae, associated to mangrove

and terra firme ecosystems of Fazenda das Salinas, Bragança, Pará. Four study

sites were chosen to undertake the bimonthly capture efforts, during an annual

cycle. Fieldwork were carried out by using mist net distributed in for transects, two

in terra firme and two in mangrove. During the captures, from 18:00 à 01:00 h, a

total of 438 individuals of five families and 23 species were obtained, being 217 for

terra firme and 221 for mangrove. The family Phyllostomidae was the most

represented with 428 indiviiduals. The comparative analysis between ecosystems

showed that there is non significant difference considering the bat fauna

(ANOSIM, R=0,001; p>0,05), and the cluster analysis comprising the for study

sites showed that there is similarity among some sites for both environments. The

time of activity of the most abundant species were not overlapped as well as there

was none significant correlation with precipitation. Probably, both ecosystems

work as different sources of food for the bat species. So, the “islands” of terra

firme would be the main source of fruits, since there is more availability of fruits in

this system, while mangrove could simply work for the frugivorous as a corridor of

acces to these “islands”. Artibeus jamaicensis was one of the species most

captured and showed a bimodal polyoestry reproductive pattern, furthermore this

was also the pattern of distribution of the lactant females during the year. The

reproductive success of the frugivorous bats seems to be related to the dry

season. The frugivorous guild was the most abundant with 64% of the captured

individuals, however, there was non significant difference between the number of

individuals of the guilds considering the environments, but only when the guilds

were compared with each other (ANOVA, F=693; gl=2; p<0,05). Finally, the high

rates of capture of the subfamily Stenodermatinae and the presence of Desmodus

rotundus in the study area could be feasible biological indicators of the

environmental quality of the terra firme stands at the Fazenda das Salinas.

37

1. INTRODUÇÃO

A classe Mammalia é considerada um grupo relevante por influenciar na

estrutura e composição da vegetação nas áreas em que habitam. De maneira

geral, os mamíferos são importantes em diversos acontecimentos, tais como

herbivoria (Xenarthra e Primates - Queiroz, 1995), atividades de polinização e de

dispersão de sementes (Primates – Pjil, 1982; Chiroptera – Zanzini, 2000;

Marsupialia e Chiroptera - Charles-Dominique, 1986). Algumas espécies também

podem servir como indicadores de produção primária (Queiroz, 1995) e/ou do

estado de conservação ambiental (Wilson et al., 1996; Marques-Aguiar et al.,

2002a). De modo geral, a influência no ecossistema pode ser preponderante até

mesmo quando se trata de espécies de menor tamanho corpóreo, como alguns

pequenos mamíferos terrestres (Carey & Harrington, 2001) e voadores (Richards,

1990a, b).

Entretanto para Pardini et al. (2003), certos fatores como a existência de

muitas espécies de hábitos noturnos, com áreas de vida relativamente grandes,

baixas densidades populacionais e até mesmo o tipo de habitat, podem influenciar

nos estudos ecológicos que abordem sobre estrutura, diversidade e dinâmica das

comunidades de mamíferos. Portanto, é provável que o baixo número de registros

de mamíferos em determinados ecossistemas como os manguezais, seja um

reflexo da influência de vários dos fatores citados anteriormente.

De acordo com Fernandes (2000), os mamíferos teriam 111 espécies de 14

ordens associados às áreas de mangue ao redor do mundo, o que representaria

7,5% do total de 1.467 espécies de vertebrados registrados nesse ecossistema.

Ainda para o mesmo autor, os quirópteros corresponderam a 15,5 % do total de

mamíferos com apenas 14 espécies e duas famílias (Pteropodidae e Molossidae),

constituindo o quarto grupo mais diversificado em áreas de mangue distribuídas

na Ásia, Oceania, costa oeste e leste das Américas e costa oeste e leste da

África.

Outro estudo realizado nos manguezais de Kimberley, na Austrália, por

McKenzie & Rolfe (1986), registrou a ocorrência de mais dezessete espécies de

quirópteros das seguintes famílias: Vespertilionidae, Hipposideridae, Molossidae e

Emballonuridae. No entanto, a ordem Chiroptera é, de acordo Linares (1987),

Koopman (1993), Altringham (1996) e Emmons (1997), a segunda maior ordem

38

da classe Mammalia com cerca de 950 espécies distribuídas em 186 gêneros e

duas subordens: Megachiroptera (uma família, Pteropodidae, do velho mundo) e

Microchiroptera (dezessete famílias de distribuição mundial, com exceção da

Antártida). Segundo Findley (1993), quase 90% dessas espécies seriam

exclusivamente neotropicais.

No Brasil, em outros ecossistemas florestais Amazônicos, a ordem

Chiroptera corresponderia a 40% da diversidade total de mamíferos, com

aproximadamente 124 espécies de morcegos e o maior número de endemismo

dentre os biomas brasileiros (Marinho-Filho & Sazima, 1998). Trabalhos recentes

de Bernard & Fenton (2002), Marques-Aguiar & Aguiar (2002), Marques-Aguiar et

al. (2002a); Marques-Aguiar et al. (2002b), Cáceres (2003), Fonseca (2003) e

Marques-Aguiar et. al. (2003), pontuam somente para o estado do Pará, um total

de 102 espécies, 56 gêneros e nove famílias (Emballonuridae, Noctilionidae,

Mormoopidae, Phyllostomidae, Molossidae, Thyropteridae, Vespertilionidae,

Furipteridae e Natalidae).

Na realidade, assim como as demais espécies de mamíferos, os morcegos

são pouco estudados em áreas de manguezal, o que certamente subestima a

quantidade de táxons associadas a este ecossistema. Silva Júnior et al., (2002),

relatou que para muitos mastozoólogos, os ecossistemas litorâneos brasileiros,

são extensões mais pobres em diversidade florística e faunística de áreas

continentais adjacentes. Em função desta visão equivocada, os manguezais

seriam florestas menos favoráveis para estudos dos aspectos ecológicos da

biodiversidade animal. Conseqüentemente, as relações e a importância dos

mamíferos e de muitos outros táxons animais, para com o referido ambiente

continuaria sendo negligenciada.

Contudo, na verdade os manguezais seriam importantes áreas de transição

que se encontram submetidas à interação entre os fatores continentais, marinhos

e atmosféricos, numa faixa de latitude entre 32°N e 38°S, em zonas costeiras

tropicais (Chapman, 1975; Schwamborn & Saint-Paul, 1996). O desenvolvimento

estrutural máximo dessas zonas estuarinas, aumenta na medida em que se

aproxima da linha do equador (Saenger & Snedaker, 1993; Schaeffer-Novelli,

1995).

39

Somente o litoral brasileiro, é constituído por cerca de 1,38 milhão de

hectares de manguezais ao longo de uma costa de aproximadamente 6.800 Km,

compreendendo uma das mais extensas áreas de manguezais no mundo (Kjerve

& Lacerda, 1993). Dentre toda essa dimensão litorânea do ecossistema, destaca-

se a costa norte, que representa cerca de 85% dos manguezais do Brasil

(Vanucci, 1999), dos quais 270.000 ha estão no litoral nordeste do Estado do

Pará (Senna & Mello, 1994). Mas para Proust et al. (1988) e Nittrouer et al.

(1991), os manguezais da costa norte apresentariam juntamente com os

manguezais da Guiana Francesa, níveis de destruição em larga escala.

Outras análises realizadas por Lara & Cohen (2003), também indicaram

uma perda de cobertura vegetal em áreas da zona costeira paraense de

aproximadamente 166 Km de comprimento, que inclui a planície costeira de

Bragança e áreas adjacentes. Para Souza Filho (2001), os principais problemas

ambientais da planície costeira bragantina estão relacionados à erosão e à

ocupação desordenada. No entanto, a costa norte brasileira, ainda é

caracterizada por Knoppers et al. (2002), como uma das áreas mais bem

preservadas e produtivas em termos de recursos naturais, que apresenta uma

interação dinâmica e equilibrada entre espécies vegetais e animais, abrigando

desde formas microscópicas até organismos maiores (Vanucci, 1999, Fernandes

2000).

1.1 Biologia e ecologia de morcegos

Em termos evolutivos, há 60 milhões de anos atrás durante o Eoceno, os

quirópteros, já eram semelhantes aos exemplares atuais, que estão

morfologicamente mais próximos das ordens Dermoptera (lêmures voadores),

Primates (prossímios, símios e macacos) e Scandentia (mussaranhos

arborícolas), formando um grupo supraordinal chamado Archonta, sendo os

morcegos um grupo derivado dos mamíferos eutérios (Pough et al., 1999). No

entanto, este autor aponta questões pouco esclarecidas sobre a ordem

Chiroptera, as quais envolvem o conhecimento do grupo de origem, as relações

entre os grandes grupos subordinados e também o de muitas famílias extintas e

atuais.

40

De modo geral, os representantes da ordem Chiroptera, conquistaram

diferentes regiões geográficas no decorrer de sua evolução, auxiliados por

adaptações que permitiram a utilização de uma gama bastante diferenciada de

recursos alimentares, tais como: néctar, pólen, sangue, frutos, insetos, peixes,

crustáceos e pequenos animais (Findley, 1993; Hill & Smith, 1986; Wilson et al.,

1996; Emmons, 1997).

Uma das mais interessantes estratégias adaptativas, encontrada

principalmente, entre os morcegos insetívoros e carnívoros do grupo

Microchiroptera é o chamado sistema de ecolocalização (Linares, 1987; Findley,

1993). Este consiste na transmissão de pulsos ultrassônicos devolvidos na forma

de ecos aos ouvidos, distinguindo para o animal o tamanho, tipo e velocidade de

vôo da presa, diferenciando entre os alimentos, os comestíveis ou não. Já para

outros grupos de quirópteros ocorre uma variação na eficiência visual, sendo que

determinadas espécies de morcegos frugívoros, em sua maioria pertencente à

subordem Megachiroptera, teriam visão ativa enxergando melhor do que os

insetívoros, devido aos primeiros apresentarem o sistema de ecolocalização

deficiente ou inexistente (Findley 1993; Pough et al., 1999).

Ainda sobre a biologia e ecologia de morcegos, de acordo com relatos de

Wilson (1973), haveria entre certas espécies tropicais uma estreita relação entre a

reprodução, disponibilidade alimentar e estação chuvosa, enquanto para os

quirópteros de regiões de clima temperado, esta relação seria direta e

decrescente, pois as fêmeas de muitas espécies de morcegos empregariam a

chamada diapausa embrionária durante a hibernação no inverno. De acordo com

Pough et al. (1999), este fenômeno estaria relacionado com a redução do

metabolismo, que envolve diretamente o desenvolvimento do feto, sendo essa

uma estratégia que acompanha a baixa disponibilidade de recursos alimentares

Em sendo assim, várias espécies de morcegos nas regiões tropicais

apresentariam comportamento reprodutivo do tipo sazonal, que seria muito mais

em função da dieta do que em função das atividades de forrageio (Hill & Smith,

1986). Durante a estação chuvosa, as florestas tropicais pluviais, normalmente

apresentam maior disponibilidade de frutos, que são apreciados por muitas

espécies de morcegos da família Phiylostomidae. No entanto, durante a estação

seca, para suprir a necessidade alimentar, e conseqüentemente auxiliar a

reprodução, algumas dessas espécies modificariam seus hábitos, passando a

41

uma dieta rica em pólen e flores. Outras espécies, por sua vez, passariam a

capturar insetos.

Contudo, certas espécies de quirópteros, como algumas do gênero

Artibeus de dieta alimentar a base de frutos, tanto realizam a diapausa

embrionária (Altringham, 1996), quanto à modificação da dieta em função da

atividade reprodutiva (Mikich, 2002). Dessa forma, são consideradas altamente

adaptadas a diferentes ambientes, apresentando o comportamento alimentar

categorizado como frugívoro generalista, este comportamento foi evolutivamente

favorecido por características como acessibilidade, disponibilidade sazonal e

composição nutricional variável (Fleming, 1986).

Independente da existência de sazonalidade na reprodução, cada ciclo

sexual das fêmeas de quirópteros, é dividido em quatro fases: pró-estro

(crescimento do folículo ovariano), estro (ovulação), meta-estro (regressão do

corpo lúteo) e diestro (período estacionário). Cada uma dessas fases é definida

por eventos ocorridos no ovário maduro, enquanto o sincronismo das mesmas é

controlado pela liberação de hormônios sexuais secretados no sangue pela

glândula pituitária (Pough et al., 1999). Esses hormônios pituitários são os

mesmos para ambos os sexos, os quais são produzidos de acordo com estímulos

externos (precipitação, temperatura e nutrição). Nos machos, a atuação desses

hormônios é refletida no processo de espermatogênese, com aumento e posterior

descida dos testículos para a bolsa escrotal, o que ocorre somente durante o

período de reprodução, sendo que fora deste período os testículos são

localizados na cavidade abdominal (Hill & Smitn, 1986).

Em zonas temperadas o período de diestria das fêmeas de morcegos é

prolongado por quase todo o ano, com a receptiva sexual das mesmas aos

machos ocorrendo apenas uma vez em cada ano (espécies monoéstricas). Nas

áreas tropicais as espécies são monoéstricas ou poliéstricas, mas de curto

período de diestria, tornando-se receptivas sexualmente várias vezes durante

uma estação reprodutiva, a qual, geralmente, coincide com o período chuvoso

(Findley, 1993). A maioria das fêmeas de morcegos apresenta taxa reprodutiva

mínima de uma cria a cada gestação, a qual pode variar de dois meses a um ano,

com o desenvolvimento pós-natal demorado. Esses filhotes, nos primeiros

estágios de vida, viajam agarrados à porção ventral das mães durante o vôo

(Altringham, 1996).

42

Por fim, todos as informações que envolvem biologia e ecologia de

morcegos no ecossistema manguezal, assim como dados de diversidade, são

escassas ou inexistentes, limitando-se tão somente às áreas de mangue das

regiões do Velho Mundo (Fernandes, 2000; Mckenzie & Rolfe, 1986). Dessa

forma, o presente estudo deverá contribuir para o conhecimento da dinâmica de

algumas dessas características que envolvam espécies de quirópteros

associadas às florestas de mangue e terra firme localizadas na Fazenda Salinas,

a qual pertence a grande área denominada manguezal bragantino na costa norte

brasileira.

43

2. OBJETIVOS

2.1. Objetivo Geral

Estudar a diversidade de espécies e alguns aspectos ecológicos da

quiropterofauna, com ênfase na família Phyllostomidae, associada aos

ecossistemas contíguos de manguezal e terra-firme, que compõem a paisagem

na parte central da península bragantina, no litoral paraense.

2.2. Objetivos específicos

- Fazer um inventário da quiropterofauna associada aos ecossistemas

manguezal e terra firme na Fazenda das Salinas;

- Estimar e comparar a diversidade de espécies, a abundância e a densidade da

comunidade de quirópteros entre esses ecossistemas;

- Avaliar a eficiência do esforço de captura, com base nas estimativas de

diversidade de espécies, abundância e densidade para os dois ecossistemas

estudados;

- Investigar a influência dos padrões de frutificação e precipitação sobre as

atividades alimentar e reprodutiva das guildas mais abundantes.

3. MATERIAL E MÉTODOS

3.1. Área de Estudo

O manguezal bragantino está localizado na costa leste do Estado do Pará,

a cerca de 150 Km ao sul da foz do rio Amazonas, próximo à cidade de Bragança

que está situada a 250 km da capital Belém. A área desse manguezal é de

aproximadamente 116 km2, acompanhada ao longo de sua extensão pelos 36 km

da PA-458. Essa Estrada foi construída para facilitar o acesso entre Bragança e a

44

“Vila dos Pescadores”, ou mais especificamente à praia de Ajuruteua,

aumentando assim o turismo local (Behling et al., 2001).

A composição vegetal do manguezal bragantino inclui um imenso mosaico

vegetacional, que de acordo com Mehlig (2001), apresenta extensas coberturas

por florestas de mangue divididas em ilhas e penínsulas, cortadas por canais e

“creeks” (Figura 1). Dentro desse mosaico também estão presentes dunas e

praias (na parte mais ao norte), áreas degradadas (na parte mais ao sul), algumas

ilhas de terra firme e manchas de campos salinos (na parte mais central),

dominados na sua maioria, por gramíneas. Esses dois últimos ecossistemas

juntamente com os bosques de mangue, constituem a propriedade particular,

denominada de Fazenda das Salinas, localizada entre as coordenadas

046°40’20,4”W e 0°55’27”S.

A Fazenda das Salinas, foi definida como a área para o desenvolvimento

do presente estudo (Figura 1). A mesma encontra-se a aproximadamente 20 Km

da cidade de Bragança, nas planícies mais elevadas da península bragantina,

sendo que as suas paisagens contíguas de campos salinos, florestas de mangue

e de terra-firme, são menos freqüentemente inundadas (<28 dias/ano, pelas altas

marés de sizígia), do que as extensas áreas colonizadas por manguezais (Lara &

Cohen, 2003).

As florestas de terra firme são representadas apenas por algumas “ilhas”

de composição vegetal heterogênea, com presença de espécies botânicas

arbustivas e arbóreas, que seriam de uma vegetação relíquia, originada da

transgressão dos manguezais e dos campos salinos em direção à terra firme

(Behling et al., 2001). De acordo com os estudos de Abreu et al. (submetido), a

estrutura arbórea da maior “ilha” de terra firme, dentre as presentes na Fazenda

das Salinas, possui altura máxima de 23 m (com uma média entre todos os

indivíduos de 7,9 m), extensão total de 33 ha e localização a 1,5 Km da PA-458

(Figura 1). Nessa mesma “ilha” foram fixados sítios de trabalho para o presente

estudo com quirópteros. Quanto a constituição vegetal, os autores identificaram

na mesma 71 espécies de 40 famílias, com alta dominância relativa da espécie

Simarouba amara Aubl (Marupá), pertencente à família Simaroubaceae. A maior

diversidade foi das famílias Myrtaceae, Arecaceae, Sapindaceae e

Lecythidaceae. Já o maiores valores de densidade absoluta, foram para

45

Arecaceae e Burseraceae. Através de comunicação pessoal de Fernandes,

também são incluídas palmeiras (Ericaceae) e embaúbas (Cecropiaceae), sendo

que, a presença de Cecropiacea é geralmente um forte indicativo de mata

secundária. Dados sobre o período de frutificação dessa mesma “ilha”, indicaram

dois picos de produção na estação seca (meses de agosto e dezembro), com

biomassa aproximada de 4 g.m-2.mês-1 (Nascimento, 2004).

Para representar o ecossistema manguezal neste estudo com quirópteros,

os bosques onde foram fixados os sítios de trabalho, estavam contíguos a “ilha”

de terra firme. Estes, localizaram-se nas planícies de lama cobertas por

vegetação típica de manguezais (Rhizophora mangle, Avicennia germinans e

Laguncularia), principalmente por Avicennia, que se propagam por 3 a 6 Km em

direção às planícies mais baixas, que são freqüentemente inundadas, passando

de uma área de bosques de mangues mistos, para um setor dominado por

Rhizophora (Lara & Cohen, 2003). Estes bosques de mangues aparentavam ser

bem antigos, devido à presença de muitas árvores mortas caídas, além da

estrutura vegetacional ser mais aberta permitindo a maior entrada de luz.A

caracterização climática da Fazenda das Salinas, foi esquematizada através da

construção de um diagrama climático, referente ao período de realização do

presente trabalho. Os valores de precipitação (mm) foram obtidos a partir da

Estação Meteorológica Automática, situada no Furo Grande (01o42´30´´S e

051o31´51´´W), que é monitorada pelo Departamento de Meteorologia da

Universidade Federal do Pará (UFPA). Também constam no mesmo diagrama,

as taxas de temperatura do ar (°C), coletadas utili zando-se sensor Data Logger,

programados para armazenar valores a cada uma hora em pontos na terra firme

e no manguezal da Fazenda das Salinas.

3.2. Procedimento de campo e tratamento das Espécimes

Para a garantir a captura de um maior número de espécies de quirópteros

na Fazenda das Salinas, as coletas foram realizadas através de três

procedimentos, sendo estes: a capturas diurnas, a capturas noturnas e a

capturas noturnas semestrais. O primeiro método foi fundamentado na busca

diurna em abrigos utilizando puçás, com a finalidade de adicionar táxons que são

dificilmente coletados com redes-neblina (mist nets), as quais foram utilizadas

46

nos demais procedimentos de captura. Essa técnica de coleta com redes-neblina

é altamente seletiva para determinadas espécies de morcegos, principalmente

frugívoros, da família Phyllostomidae (Voss & Emmons, 1996; Simmons & Voss,

1998; Milliken & Ratter, 1998; Sekiama et al., 2001).

Os procedimentos de coletas noturnas e noturnas semestrais, foram

desenvolvidos em períodos de lua nova ao longo de um ciclo anual. A principal

diferença entre os mesmos, inclui o tempo de trabalho de campo, o qual para as

“capturas noturnas” é constituído por seis campanhas realizadas a cada dois

meses, sendo cada uma composta por três noites de 7 hs diárias de trabalho de

campo (18:00 à 1:00 h), ao passo que o segundo procedimento das “capturas

noturnas semestrais”, foi dividido em duas campanhas, uma referente a estação

chuvosa e outra a estação seca, incluindo também três noites em campo, sendo

agora cada noite de 12 hs diárias (18:00 às 6:00 hs).

Os resultados obtidos pelo método de “captura noturna”, foram utilizados

na maioria das análises do presente estudo, enquanto os dados do terceiro

procedimento (capturas noturnas semestrais), serviram apenas na tentativa de

adicionar táxons, que apresentariam atividade noturna mais intensa ao

amanhecer. O intervalo de 30 dias entre as “capturas noturnas”, foi adotado no

intuito de minimizar a habituação dos morcegos à localização das redes, pois de

acordo com Bernard (2002), estes animais apresentam boa memória espacial e,

conseqüentemente, poderiam evitar áreas muito amostradas.

Para a exposição das redes-neblina, quatro transecções de 400 m cada

(T1, T2, T3 e T4), foram abertas e posicionadas com auxílio de GPS (Sistema de

Posicionamento Global por Satélite), modelo E-trex (Garmin), sendo as duas

primeiras na floresta de terra firme e as outras duas na floresta de mangue

(Figura 1). No meio de cada transecção foi fixado um sítio de trabalho (Tabela 1),

e para cada sítio eram destinadas quatro redes-neblina, medindo 3 m de altura x

7 m de comprimento, perfazendo um total de 112 m2 de rede por noite, que

permaneciam suspensas a três metros do solo (Figura 2). As mesmas eram

vistoriadas em intervalos de uma hora.

A disposição das redes dependeu da estrutura dos bosques em cada sítio

e da definição dos locais de maior facilidade para a passagem de quirópteros,

originando distribuições das redes em formatos “T” nos bosques mais abertos

(sítios #1 e #4) e “X” em bosques mais fechados (sítios #02 e #03).

47

Depois de capturados, os morcegos vivos foram individualmente mantidos

em sacolas de pano, obedecendo aos procedimentos citados por Auricchio

(2002), para obtenção das seguintes medidas morfométricas em campo:

comprimentos do antebraço, da folha nasal, da orelha e do trago (Figura 3).

Também foram feitas outras anotações referentes às coletas, tais como, data,

local, hora e número de captura, sexo, estado reprodutivo, faixa etária e peso. A

faixa etária dos indivíduos capturados, foi determinada através da consolidação

dos discos cartilaginosos nas articulações entre os metacarpos e as falanges

(Anthony, 1988). Para a determinação do estado reprodutivo das fêmeas, foi

seguida à caracterização de Racey (1988): jovens imaturas, grávidas, lactantes e

pós-lactantes.

A identificação dos espécimes foi realizada com base em chaves de

classificação (Handley, 1987; Linares, 1987; Marques-Aguiar, 1994; Emmons,

1997; Eisenberg & Redford, 1999; Gregorin & Taddei, 2002). Os exemplares de

identificação duvidosa, eram mortos, etiquetados e fixados utilizando-se solução

de formol 10% e glicerina 5%, para posterior conservação em solução de etanol

70%. Destes, cerca de 150 exemplares que incluíam as diversas espécies de

quirópteros capturadas, foram analisados pela Dra. Suely Marques Aguiar,

especialistas do Museu Paraense Emílio Goeldi, onde receberão o número de

tombo, representando assim, o material testemunho da Fazenda das Salinas.

Apenas um exemplar de cada espécie, permanecerá na coleção científica de

referência da península bragantina, localizada na Universidade Federal do Pará –

Campus, Bragança - Pará.

48

46°36’W

T3

T4

T1

T2

1°00’S

0°48’S

Figura 1 – Localização da área de estudo na península bragantina, destacando as quatro transecções

abertas na “ilha” de terra-firme e na área de manguezal. T1 a T3 = Transecção 1; T2 e T4 = Transecção

2. Modificado de Mehlig (2001).

49

Ecossistemas Sítios Longitude (W) Latitude (S)

Terra-firme

Manguezal

#01

#02

#03

#04

046° 40’ 11,5”

046° 40’ 14,4”

046° 40’20,4”

046° 40’ 23,2”

0° 55’ 21,3”

0° 55’ 33,4”

0° 55’ 26,7”

0° 55’ 43,3”

A

Sítio#4

Figura 2 – Desenho esquemático da instalação da rede-neblina. Fonte: Auricchio

(2002).

Figura 3 – Principais medidas morfométricas que foram obtidas para a identificação dos

indivíduos capturados: comprimento do trago (T), da orelha interna e externa (O) e do antebraço

(A). Modificado de Auricchio (2002).

Tabela 2 - Coordenadas geográficas dos sítios de trabalho nos dois ecossistemas na

Fazenda das Salinas, Bragança-Pará.

50

3.3. Análise dos Dados

3.3.1. Abundância de Indivíduos, Espécies e Esforço de Captura

Neste trabalho foi utilizada a abundância (número total de indivíduos

capturados), para a análise do grau de associação em nível de indivíduos e

espécies por ambiente amostrado (terra firme e manguezal), bem como para os

ambientes agrupados (Fazenda das Salinas). O esforço de captura foi avaliado

dos ambientes separadamente e agrupados, utilizando-se valores calculados da

Densidade por Indivíduos (DI), Densidade por Espécie (DE) e da razão entre o

total de Espécies e das Capturas (REC), obtido pelas seguintes fórmulas:

DI = N° total de indivíduos / hora. rede

O nível de associação do total dos quirópteros capturados em cada

ecossistema e nos sítios de trabalho, foi avaliado através da matriz de

similaridade gerada pelo teste estatístico ANOSIM do programa Primer v5 (Clarke

& Gorley, 2001). Este teste unifatorial utiliza a abundância dos táxons de cada

subamostra, sendo a matriz gerada com os dados transformados pela raiz

quadrada, utilizando-se o coeficiente de similaridade de Bray-Curtis, o que

segundo Clarke & Gorley (2001), são as melhores escolhas para gerar uma matriz

de abundância de espécies.

Ainda no mesmo programa, com a análise de cluster (UPGMA), foi obtido

um dendrograma a partir da matriz de similaridade dos sítios de trabalho, baseado

DE = N° total de espécies / hora. rede

REC = N° total de espécies / N° total de capturas

51

na abundância total dos indivíduos. O dendrograma foi construído com a

utilização do modo de agrupamento “Group Average”, isto é, permitindo a

maximização da correlação de similaridade entre as amostras (van Tongeren,

1995).

3.3.2. Estimativas de Riqueza

A quiropterofauna da Fazenda das Salinas foi estimada ao nível de riqueza

em espécies, sendo para isso, necessário a utilização de métodos paramétricos e

não-paramétricos, amplamente aplicados em estudos de diversidade biológica,

pois os mesmos permitem comparações entre conjuntos de dados amostrais,

obtidos com metodologias e esforços diferentes. A seguir, esses métodos são

apresentados e descritos, de acordo com as bases conceituais de Santos (2003).

O único método paramétrico utilizado foi à curva de acumulação, ou curva

do coletor destinada à avaliação do quanto o inventário se aproximou de capturar

todas as espécies do local estudado. Quando a curva torna-se estável, isto é,

atinge um ponto em que o aumento do esforço de coleta não implica em aumento

do número de espécies, significa que toda a riqueza da área foi amostrada. A

aplicação da equação de “Michaelis-Menten Mean” (MMMean), permite estimar a

assíntota a partir de qualquer ponto da curva de acumulação construída, ou seja,

prevê o ponto de estabilização desta curva, além de ser um modelo facilmente

ajustável aos diferentes conjuntos de dados.

No caso do método não-paramétrico o ACE (Abundance-based Coverage

Estimator), serviu para a avaliação dos acontecimentos através da proporção de

espécies raras, isto é, espécies representadas por apenas um único indivíduo na

amostra, enquanto o ICE (Incidence-based Coverage Estimator), trabalha com a

proporção das espécies infrequentes ou espécies que ocorrem em apenas uma

unidade amostral. Esses dois métodos (ACE e ICE), permitem determinar os

limites para que uma espécie seja considerada rara ou infrequente.

Outros dois métodos também não-paramétricos, recentemente adaptados

para a estima de riqueza são o Chao1 e Chão 2. A riqueza estimada por Chao1 é

igual à riqueza observada, somada ao quadrado do número de espécies

representadas com “singletons” (espécies representadas por um único indivíduo

nas amostras), dividido pelo dobro do número de espécies representados por

52

dois indivíduos (doubletons). O Chao1 somente atinge valor máximo quando

todas as espécies, menos uma, são “singletons”. Enquanto o método de Chao2

utiliza o número de espécies que ocorrem em uma ou duas unidades amostrais,

ditas como “uniques” e “duplicates”, respectivamente. Este método apresenta

valor máximo quando todas ás espécies, menos uma, são “uniques”.

O método Jacknife 1 foi bastante útil na estimativa da riqueza total,

esclarecendo se a riqueza estimada é igual ou não a observada. Para tanto é

somada a riqueza observada (número de espécies coletadas) a um parâmetro

calculado a partir do número de espécies raras e do número de amostras que

deve ser menor do que 20. Desse modo, o método atinge valor máximo de

estimativa, se todas as espécies, menos uma, são “uniques”.

Entretanto, o “Bootstrap”, ao contrário dos métodos apresentados acima,

utiliza informações de todas as espécies coletadas para estimar a riqueza total,

não se restringindo apenas às espécies raras. Calcula-se este índice somando a

riqueza observada ao total do inverso da proporção de amostras em que ocorre

cada táxon (Smith & van Belle, 1984). Mesmos devendo ser esse número de

amostras maior do que 20 amostras, o valor do Boostrap foi gerado durante o

cálculo no programa EstimateS 6.0b 1(Colwell, 1997), sendo assim, foi

acrescentado no resultado do presente estudo apenas ao nível de informação.

Enquanto as demais estimativas dos métodos anteriormente citados foram

realizadas através do programa EstimateS 6.0b 1, a curva de acumulação de

espécies foi produzida utilizando-se o programa Excel-2000 v.7.0.

3.3.3. Estimativas de Diversidade

Neste estudo o conceito de diversidade de espécie, é o mesmo de

Lewinsohn & Prado (2002), que refere-se à variedade de espécies dentro de

algum tipo de ambiente ou região definida, maior ou menor.

3.3.3.1. Índice de Shannon-Wiener (H’):

53

Índice baseado na teoria da informação, muito empregado em

estimativas de diversidade (Magurran, 1988). O índice de Shannon-Weiner é

representado pela seguinte fórmula:

H’ = - Σ (ni / N) ln (ni / N)

Onde:

ni = no total de indivíduos da espécie i;

N = no total de indivíduos na amostra;

ni/N = pi abundância proporcional de cada espécie na amostra total.

A Equitabilidade (E) é um componente da diversidade, que reflete o grau

de uniformidade com que os indivíduos estão distribuídos entre as várias

espécies da amostra por ambiente, podendo ser um indicativo de dominância

numérica relativa (Zanzini, 2000; Magurran, 1988). A equitabilidade possui

valores de 0 (uniformidade nula) até 1 (uniformidade máxima), que podem ser

obtidos através do seguinte cálculo:

E = H’ / In S

Onde:

S = no total de espécies na amostra;

H’ = valor obtido do índice de Shannon-Wiener.

3.3.3.2. Índice de Simpson (D):

De acordo com Zanzini (2000), assume valores de 0 a 1 e fornece a

estimativa da probabilidade de dois indivíduos, retirados aleatoriamente de uma

amostra, pertencerem à mesma espécie. Portanto, quanto maior o valor assumido

pelo índice, menor a diversidade da amostra. O índice de Simpson (D) é dado

pela seguinte fórmula:

54

D = Σ n (n – 1) / N (N – 1)

Onde:

D = estimativa da probabilidade de que dois indivíduos selecionados ao acaso

sejam da mesma espécie;

ni = nº de indivíduos da i-ésima espécie;

N = nº total de indivíduos na amostra.

A análise inversa do índice de Simpson (1/D) fornece o resultado numérico

das espécies comuns. Dessa forma, as observações das comunidades podem ser

feitas de modo mais geral (Krebs, 1989).

Os índices de diversidade foram calculados utilizando-se os programas

Excel-2000. v.7.0. e Species Diversity & Richness-v. 2.5 (Henderson & Seaby,

1997).

3.3.4. Cálculos de Similaridade

Para a comparação quanto ao número de espécies entre os sítios de

trabalho, foram calculados os índices qualitativos de Jacacard (CJ) e Sorenson

(CS). Estes índices foram desenhados para igualar a 1 (um), nos casos de

completa similaridade (onde os ambientes comparados apresentam o mesmo

número de espécies) e a 0 (zero) se estes ambientes são dissimilares (Magurran,

1988). Todos os cálculos foram feitos manualmente. As fórmulas para Jacacard e

Sorenson são as seguintes:

C(Jaccard) = c/(a+b-c) C(Sorenson) = 2c/a+b

Onde:

a = número de espécies presentes na amostra a;

55

b = número de espécies presentes na amostra b;

c = número de espécies comuns às amostras a e b.

3.3.5. Análise de Classificação

Através da análise multivariada de cluster foi gerado, dos dados totais de

todas as amostras, um dendrograma dos sítios de trabalho baseado na presença

e ausência das espécies. O pacote estatístico Primer v5 foi utilizado para este fim

(Clarke & Gorley, 2001).

3.3.6. Período de Atividade das Espécies mais Abundantes

Para investigar a relação entre os horários de intensa atividade noturna e a

flutuação no número de indivíduos ao longo do ciclo anual das espécies mais

abundantes, foi utilizada a análise de variância do tipo ANOVA (bifatorial).

Previamente, os dados brutos foram testados quanto à normalidade (método de

Lilliefors), para em seguida, de acordo com Centeno (1999), ser realizada a

transformação dos mesmos (logaritmo natural ou a raiz quadrada). O teste de

Tukey-HSD (Honestly Significant Difference), serviu para a verificação da ordem

de significância dos parâmetros avaliados. Essas análises foram feitas utilizando-

se o pacote estatístico BioEstat 3.0 (Ayres et al., 2000)

3.3.7. Razão Sexual

Para avaliar a razão sexual das espécies mais abundantes foi utilizada a

análise não-paramétrica do Qui-quadrado, no qual os valores esperados possuem

uma regência ou padrão conhecido representado pela proporção de 1:1 ou 50%

para cada acontecimento (Centeno, 1999). Os cálculos também foram realizados

no programa BioEstat 3.0.

3.3.8. Flutuações Sazonais das Principais Guildas

A definição das guildas obedeceu aos dados da literatura (Hill & Smith,

1986; Findley, 1993; Wilson et al., 1996; Emmons, 1997), sendo que as mais

abundantes no presente trabalho, foram relacionadas com os ecossistemas (terra

56

firme e manguezal) e com os quatro sítios de trabalho, utilizando-se ANOVA

(bifatorial). O teste de normalidade dos dados, foi verificado através do método de

Lilliefors no programa BioEstat 3.0 (Ayres et al., 2000). No mesmo programa

estatístico foi gerado o teste de Tukey-HSD (Honestly Significant Difference), para

verificar a ordem de significância dos parâmetros avaliados. Na busca de

prováveis padrões sazonais para os indivíduos das diferentes guildas, foi

realizada uma análise de Regressão Linear correlacionando a proporção entre

machos e fêmeas. E por fim, também foi correlacionado o número de fêmeas

grávidas e lactantes das guildas mais abundantes com as variações sazonais de

precipitação e frutificação ao longo do ciclo anual. Os valores médios mensais de

frutificação (g.m-2.mês-1) são oriundos dos estudos de Nascimento (2004).

3.3.9. Similaridade da Quiropterofauna no Estado do Pará

Apenas em nível de comparação, foram utilizadas listas de quirópteros de

outras cinco localidades no Estado do Pará, obtidas pela mesma técnica de coleta

noturna, mas em diferentes espaços de tempo: 1) Belém (Fonseca, 2003); 2)

Paragominas (Cáceres, 2003); 3) Caxiuanã: Melgaço (Marques-Aguiar & Aguiar,

2002); 4) Alter do Chão (Bernard & Fenton, 2002); 5) Xingu (Marques-Aguiar et

al., 2002a) e 6) Marajó: entre Anajás e Muaná (Marques-Aguiar et. al., 2002b). A

planilha utilizada para esta análise encontra-se no Anexo 1. O dendrograma foi

gerado pela análise de cluster no pacote estatístico Primer v.5 (Clarke & Gorley,

2001).

57

4. RESULTADOS

4.1. Abundância de Indivíduos e Espécies

As campanhas noturnas bimestrais, empreendidas das 18:00 até 01:00 h

na Fazenda das Salinas, resultaram em 438 capturas. Deste total, 217 indivíduos

de 14 espécies foram obtidos na terra firme, enquanto que no manguezal foram

registrados 221 indivíduos de 18 espécies (Tabela 2 e Anexo 2).

A família Phyllostomidae representou 98% de todas as capturas com 428

indivíduos de 18 espécies, enquanto as outras quatro famílias, individualmente,

não constituíram mais do que 2% das capturas (Figura 4A). Os filostomídeos da

área de estudo se dividiram em cinco subfamílias, encontradas tanto na floresta

de terra firme quanto no manguezal (Figura 4B). Dentre elas destacam-se a

subfamília, Stenodermatinae com 65%, seguida por Carollinae (23%),

Glossophaginae (7%), Phyllostominae (4%) e Desmodontinae com apenas 1%

das capturas.

A subfamília Stenodermatinae foi a mais representativa, principalmente,

pela proporção de indivíduos capturados das espécies Artibeus jamaicenses e

Artibeus obscurus, compreendendo 29% e 25,6% de todas as capturas, Carollia

perspicillata (subfamília Carolliinae) representou 22%, Glossophaga soricina

(subfamília Glossophaginae) totalizou 6,8%, enquanto as demais subfamílias

(Desmodontinae e Phyllostominae) representaram um total de apenas 5% (Tabela

2).

4.1.1. Esforço de Captura de Indivíduos e Espécies

As taxas de capturas foram as mesma tanto para o manguezal quanto para

a terra firme, de 0,22 ind/hora.rede, sendo também este o valor registrado na

avaliação da Fazenda das salinas somadas todas as suas capturas (Tabela 3). A

análise comparativa entre os dois ecossistemas, mostrou não haver diferença

significativa no que diz respeito as associações desses ambientes com o total de

espécimes de morcegos capturadas (ANOSIM, R=0,001; p>0,05).

58

Talvez, os sítios devam ser estruturalmente tão diferentes dentro de cada

ecossistema, que a análise utilizando o total de capturas não registrou diferenças

entre os ecossistemas. Sendo assim, foi realizada a comparação entre os valores

de DI dos quatro sítios de trabalho. Os resultados mostraram diferenças

significativas entre os sítios #01 e #02, ambos da terra firme (ANOSIM, R=0,014;

p<0,001); entre os sítios #01 da terra firme e #03 do manguezal (ANOSIM,

R=0,009; p<0,05); e entre os sítios #02 e #04, terra firme e manguezal,

respectivamente (ANOSIM, R=0,006; p<0,05). Estes resultados são corroborados

com a análise de cluster envolvendo os sítios, cujos agrupamentos mostraram os

sítios #02 e #03 são os mais similares quanto ao número de indivíduos

capturados (coeficiente de Bray-Curtis = 99,69) e os sítios #01 e #04 os mais

distantes do Sítio#02, com 99,26 e 99,52, respectivamente. Por fim, como não

foram encontradas diferenças significativas entre os ecossistemas, e os valores

de similaridade do número de espécimes capturados entre os sítios estão acima

de 99%, o mais provável é que os mesmos sejam visitados de modo semelhantes

(Figura 5).

Na densidade por espécie (DE), o esforço empreendido em toda a área de

estudo foi de 0,011 espécies/hora.rede, enquanto para cada ambiente, a

eficiência do esforço distribuiu-se em 0,014 espécies/hora.rede na terra firme e

0,018 espécies/hora.rede no manguezal (Tabela 3). O Sítio#01 foi o que mais

contribuiu para a DE da terra firme com 0,026 espécies/hora.rede, enquanto para

os sítios do manguezal (Sítios #03 e #04) os valores foram quase equivalentes

(0,026 e 0,028 espécies/hora.rede). O Sítio#02 foi o que apresentou menor

esforço.

A avaliação da razão entre o total das espécies e das capturas (REC) na

terra firme foi de 0,064 espécies/captura, destacando-se o Sítio#02 (0,13

espécies/n°.capturados). Apesar do sucesso de captu ra das espécies por

hora.rede, ter sido menos sucedido para o manguezal, este ecossistema

apresentou 0,081 espécies/captura, sendo principalmente auxiliado pelo valor de

0,13 espécies/ n°.capturados no Sítio#03 (Tabela 3) .

59

Tabela 2 – Caracterização da quiropterofauna da Fazenda das Salinas, incluindo informações taxonômicas, nomes vulgares no Brasil

(Emmons, 1997; Wilson et al.,1996; Silva, 1994), guildas (Emmons, 1997; Findley, 1993; Hill & Smith, 1986; Wilson et al., 1996),

categoria de conservação (Fundação Biodiversitas, 2002; Ministério do Meio Ambiente, 2003), grau de ocorrência na área de estudo

(Marques-Aguiar et al., 2002a) e total de indivíduos por espécies capturadas nos ecossistemas manguezal e terra firme. (+) = rara, de

1 a 5 indivíduos; (++) = baixa, de 6 a 10 indivíduos; (+++) = comum, acima de 10 (Marques-Aguiar et al., 2002a).

TÁXONS

NOME

VULGAR

GUILDAS

STATUS DE CONSERVAÇÃ

O

OCORRÊNCIA

ECOSSISTEMAS

TOTA

L

Abundânci

a relativa

(%) M TF

EMBALLONURIDAE

Saccopteryx leptura

(Schreber, 1771)

Morc. de

duas

linhas

Insetívora

Estável

(+)

-

01

01

0,2

MOLOSSIDAE

Molossus molossus (Pallas,

1766)

Morcego

das casas

Insetívora

Estável

(+)

03

-

03

0,7

60

NOCTILIONIDAE

Noctilio leporinus (Linné, 1758)

Morcego-

pescador

Piscívora

Estável

(+)

05

-

05

1,1

PHYLLOSTOMIDAE

Carolliinae

Carollia perspicillata (Linné,

1758)

Fruteiro

cauda-

curta

Onívora

Estável

(+++)

36

61

97

22,2

Desmodontinae

Desmodus rotundus (Geoffroy, 1810)

Morcego

vampiro

Hematófag

a

Estável

(++)

03

02

05

1,1

Glossophaginae

Glossophaga soricina

(Pallas, 1766)

Morc.

beija-flor

Nectarívora

Estável

(+++)

14

16

30

6,8

Phyllostominae

Chrotopterus auritus (Peters,

1856)*

Falso

vampiro

Carnívora

Estável

(+)

-

02

02

0,5

Micronycteris megalotis (Gray,

1842)

Morcego

orelhudo Insetívora Estável (+) 01 - 01

0,2 M. schmidtorum (Sanborn,

1935)

Morcego

orelhudo Insetívora Estável (+) 01 - 01

0,2

61

Mimon crenulatum (Geoffroy,

1810)

Morc.

nariz-

peludo

Insetívora Estável (+) 02 - 02 0,5

Phylloderma stenops (Peters,

1865)

Morc.

nariz de

arpão

Onívora Estável (++) 05 02 07

1,6

Tabela 2 – Continuação...

Tonatia saurophila (Koopman

& William, 1951)

Morc.

orelha-

redonda

Insetívora Estável (+) 01 02 03 0,7

Trachops cirrohosus (Spix,

1823)

Morc.

lábio-de-

franja

Carnívora Estável (+) 01 - 01 0,2

Stenodermatinae

Artibeus obscurus (Schinz,

1821)

Morc.

fruteiro-

grande

Frugívora Estável (+++) 58 54 112 25,6

Artibeus cinereus (Gervais,

1855)

Morc.

fruteiro Frugívora Estável (+++) 04 22 26 5,9

Artibeus jamaicensis (Leach,

1821)

Morc.

fruteiro

comum

Frugívora Estável (+++) 82 45 127 29,0

23

62

Chiroderma villosum (Peters,

1860)

Morc.

Grande

de linhas

brancas

Frugívora Estável (+) 01 - 01 0,2

Platyrrhinus helleri (Peters,

1867)

Frugívoro

de linhas

brancas

Frugívora Estável (+) - 03 03 0,7

Sturnira lilium (Geoffroy, 1810) Morc.

frugívoro

pequeno


Uroderma bilobatum (Peters, 1866)

Morcego

construtor Frugívora Estável (++) 02 05 07 1,6

Uroderma magnirostrum

(Davis, 1968)

Construto

r amarelo Frugívora Estável (+) 01 - 01 0,2

Vampyressa bidens (Dobson, 1878)

Morc.

orelha-

amarela


VESPERTILIONIDAE

Myotis albescens (Geoffroy,

1806)

Morc.

borboleta-

prata

Insetívora Estável (+) 01 - 01 0,2

63

TOTAL

221 217 438 100

N°. DE ESPÉCIES 18 14 23

N°. DE ESPÉCIES

EXCLUSIVAS

09 05

24

64

Tabela 3 - Proporções de capturas realizadas com redes-neblina em dois

ecossistemas, manguezal e terra firme, e seus respectivos sítios de

trabalho na Fazenda das Salinas, Bragança, Pará. H.R = total de horas de

campo x o número de redes abertas; Ni = número total de indivíduos

capturados; Ne = número total de espécies capturadas; DI = razão entre Ni

e hora.rede, que representa a taxa de espécimes capturas; DE = razão

entre Ne e hora.rede, que representa a taxa de espécies capturas; REC =

razão entre Ne e Ni (espécies/captura).

Ambiente Sítios H.R Ni Ne DI DE REC

Terra firme (TF) 1008 21

7

14 0,22 0,014 0,065

Sítio#01 504 14

2

13 0,28 0,026 0,092

Sítio#02 504 75 10 0,15 0,020 0,15

Figura 4 – Percentual de famílias de quirópteros (A) e subfamílias de Phyllostomidae (B) capturados na

Fazenda das Salinas em Bragança - Pará.

98%

51%49%

0102030405060708090

100

Famílias

Terra firme (TF)Manguezal (M) M + TF

65%

23%

7%4%

1%

34.6%30.1%

0102030405060708090

100

Percentual de Indivíduos

Sufamílias

Pe

rce

ntu

al

A B

Subfamília

65

Manguezal (M) 1008 22

1

18 0,22 0,018 0,082

Sítio#03 504 99 13 0,20 0,026 0,13

Sítio#04 504 12

2

14 0,24 0,028 0,12

Fazenda

(M+TF)

2.016 43

8

23 0,22 0,011 0,053

S 1

S4

S3

S 2

99.0 99.1 99.2 99.3 99.4 99.5 99.6 99.7 99.8 99.9 100.0Coeficiente de Similaridade de Bray-Curtis

4.2. Estimativa de Riqueza em Espécies

Para a captura de 438 indivíduos pertencentes a 23 táxons da

quiropterofauna local, utilizou-se um esforço de 2.016 hora.rede. Analisando a

curva de acumulação dos três ambientes (Figura 6 A e B), observou-se que os

valores encontrados estão relativamente distantes de alcançar a assíntota da

curva, mas que a fauna de quirópteros em cada ambiente foi, razoavelmente

capturada, sendo talvez, apenas necessária à continuidade das coletas, dentro do

mesmo esforço empregado neste trabalho, para alcançar os valores estimados de

riqueza em espécies de morcegos na Fazenda das Salinas.

Os estimadores de riqueza de espécies para os dados agrupados

(Fazenda das Salinas), predizem valores entre 23 e 38 espécies esperadas para

a área de estudo, colocando as capturas num patamar entre 61 e 100%,

Figura 5 – Dendrograma mostrando a similaridade entre os quatro sítios de trabalho, com

base nos seus respectivos valores de abundância.

Sítio#02 Sítio#03 Sítio#04

Sítio#01

66

respectivamente (Tabela 4). Para cada ambiente os resultados obtidos com os

mesmos estimadores, registraram uma variação entre 78 e 100% das espécies de

morcegos esperadas para a terra firme e entre 60 e 90% para o manguezal.

Quanto a diversidade de espécies, os índices de Shannon-Wiener (H’) e

Simpson (D), resultaram em valores aproximados para os dois ecossistemas,

sendo H’ = 1,84 e 1-D = 0,80 para a terra firme, e H’ = 1,80 e 1-D = 0,76 para o

manguezal. A diversidade geral da área de estudo, foi novamente calculada pelo

agrupamento dos dados de cada ambiente, e os resultados encontrados

mostraram que H’ = 1,90 e 1-D = 0,79.

0

7

14

21

28

0 100 200 300 400 500

N°. de Espécies

N °. de Indivíduos

0

7

14

21

28

0 50 100 150 200 250

N°. de Espécies

N°. de Indivíduos

M

TF

( A )

( B )

M + TF

Figura 6 - Curva de acumulação das espécies capturadas: (A) nos sistemas agrupados e (B) nos

ecossistemas separados: M = manguezal e TF = terra firme, na Fazenda das Salinas, Bragança - Pará.

67

O dendograma da Figura 7, evidenciou para os quatro sítios estudados,

uma maior similaridade, quanto à presença/ausência de indivíduos, entre os sítios

#01 e #02 (78,26), ou seja, maior semelhança entre os sítios caracterizados por

vegetação de terra firme, sendo estes dois, em conjunto, mais similares ao

Sítio#03 (64,4) do que ao Sítio#04 (58,95). Além do mais, dos 18 táxons obtidos

no ecossistema manguezal, nove foram exclusivos desta floresta, ao passo que

na área de terra firme das quatorze espécies capturadas, nove eram comuns para

os dois ecossistemas. A análise de similaridade entre esses ecossistemas

mostrou valores bastante altos, isto é, Jaccard (Cj) = 64,28% e Sorenson (CS) =

78,26% (Tabela 5).

68

Tabela 4 - Estimativas de riqueza em espécies para a Fazenda das Salinas. DV = Desvio Padrão; % complementar =

percentual das espécies obtidas no presente trabalho, diante do esperado por cada estimador; ACE = Abundance-based

Coverage Estimator; ICE = Incidence-based Coverage Estimator; MMMean = Michaelis-Menten Mean. Os cálculos foram

realizados através do programa EstimateS 6.0b 1.

Estimativas

Dados Agrupados

(N=23)

±DV

% complementa

r

Terra firme (N=14) ±DV

% complementa

r

Manguezal (N=18) ±DV

% complementar

ACE 34 1,73 68

16

0,88 86 25 1,4 72

ICE 35 0,02 66

18

0,01 78 30 0,04 60

Chao1

35 0,20 66 15 1,77 93 25 0,13 72

Chao2 38 0,24 61

14

1,46 100 28 0,16 64

Jackknife1

33 3,8 70

17

1,64 82 26 3,7 69

Boostrap 27 0,68 85 16 0,35 86 21 0,9 86

69

MMMean 23 100

16

86 20 90

28

70

S4

S3

S1

S2

50 60 70 80 90 100Coeficiente de Similaridade de Bray-Curtis

Tabela 5 - Índices de diversidade calculados para os

ecossistemas separadamente e agrupados. 1 – D =

Coeficiente de diversidade de Simpson; 1 / D = Nº de

espécies comuns para gerar o coeficiente.

ÍNDICES Sistemas

Agrupados Terra firme Manguezal

Número de espécies

23 14 18

Shannon-Wiener (H’)

1,90 1,84 1,80

Equitabilidade (E’)

0,60 0,59 0,62

1 – D

0,79 0,80 0,76

1 / D 4,86 5,07 4,24

Figura 7 – Dendrograma mostrando a similaridade entre os quatro sítios de

trabalho, com base na presença/ausência de indivíduos de cada espécie.

Sítio#02 Sítio#01 Sítio#03 Sítio#04

71

4.3. Período de Atividade das Espécies mais Abundantes

Somente cinco espécies de quirópteros coletadas na Fazenda das Salinas,

apresentaram abundância suficiente para a análise do período de atividade

noturna (Figura 8). Todos os indivíduos dessas espécies resultam no total de 392

capturas. Da subfamília Stenodermatinae, a espécie Artibeus jamaicensis

apresentou dois picos, um mais intenso na terceira hora da noite (21:00 hs) e

outro menor, à 1:00 h da manhã (Figura 8A). Enquanto A. obscurus concentrou as

atividades às 20:00 hs, seguida por uma aparente homogeneidade na captura dos

indivíduos, ao longo da noite (Figura 8B). O pico de atividade da espécie Carollia

perspicillata, subfamília Carollinae, ocorreu ao longo das três primeiras horas

após o pôr-do-sol, seguido por um decréscimo a partir dás 21:00 hs, e

posteriormente, apresentando uma certa uniformidade para o resto da noite

(Figura 8C). Já a atividade para a espécie Glossophaga soricina (Figura 8D), da

subfamília Glossophaginae, parece ter se concentrado na primeira hora da noite

(19:00 hs). E, finalmente, a espécie Artibeus cinereus, cujas seis primeiras horas,

apresentaram duas oscilações de baixa densidade, sendo que o maior pico

ocorreu apenas à 1:00 h da manhã (Figura 8E).

Para a avaliação de variações populacionais, das espécies mais

abundantes de quirópteros da Fazenda das Salinas (Artibeus jamaicensis, A.

obscurus e C. perspicillata), tendo como base as estações do ano (chuvosa e

seca), foi construído um diagrama climático utilizando-se as taxas de temperatura

e chuvas (Figura 9). De modo geral, a área é caracterizada por um clima bi-

sazonal, com estação chuvosa no período de janeiro a junho, acompanhada de

estação mais seca de agosto a novembro, além de temperatura média anual alta

de 27.7±1.5°C.

A espécie Artibeus jamaicensis apresentou dois picos de atividade, bem

evidentes durante a estação chuvosa, sendo um às 21:00 e outro às 23:00 hs,

(Figura 10A). Também foram registrados nas duas estações do ano, para A.

obscurus e Carollia perspicillata, picos de atividade em diferentes horários (Figura

10 B e C). Sendo que, no decorrer da estação chuvosa, no primeiro horário (18:00

às 19:00 hs), a espécie C. perspicillata apresentou o maior número de capturas

72

(Figura 10C), enquanto o segundo horário (19:00 às 20:00 hs), destacou A.

obscurus como a espécie com maior número de registros (Figura 10B).

Per

cent

ual d

e C

aptu

ras

(%)

Figura 8 – Atividade noturna das cinco espécies de morcegos mais abundantes na Fazenda das

Salinas, de acordo com os horários de captura, durante o período de dezembro de 2002 a outubro de

2003. Para tanto, foram utilizadas redes-neblina, abertas de 18:00 à 1:00 h, totalizando sete horas

diárias de campo.

Artibeus obscurus

0

10

20

30

Carollia perspicillata

0

10

20

30

Glossophaga soricina

0

5

10

15

20

Artibeus cinereus

0

2

4

6

8

19:00 20:00 21:00 22:00 23:00 0:00 1:00

Artibeus jamaicensis

0

10

20

30

40

A

E

D

C

B

Horário de Captura

73

Em seguida, no terceiro horário, o maior número de indivíduos registrado

foi de A. Jamaicensis. É importante observar, que não ocorreu sobreposição dos

picos de atividade noturna entre as três espécies na duas estação. A exclusão

das espécies G. soricina e A. cinereus para essa análise, foi em função dos

baixos valores numéricos, observados após a distribuição do total de capturas nas

respectivas estações (chuvosa e seca), o que poderia não assegurar os

resultados para as espécies.

De maneira geral, as variações no número de indivíduos das espécies

avaliadas, referentes aos horários de atividade noturna (18:00 à 1:00 h) nas duas

estações (chuvosa e seca), foi significativa para a espécie A. jamaicensis, tanto

entre as estações (ANOVA, F=360; gl=1; p<0,001) quanto entre os horários de

atividade (ANOVA, F=56,6; gl=6; p<0,05). Para a espécie A. obscurus, a única

variação significativa ocorreu na avaliação da abundância entre as estações

(ANOVA, F=62,5; gl=1; p<0,05), ao passo que para C. perspicillata não houve

variação significativa (ANOVA, p<0,05) para nenhum dos acontecimentos acima

considerados.

Figura 9 – Diagrama climático da área de estudo, representando a flutuação da

Temperatura (°C) e da Precipitação (mm) ao longo do período de estudo.

74

PE

RC

EN

TU

AL

DE

CA

PT

UR

AS

(%

)

Figura 10 – Horário de captura nas duas estações (chuvosa e seca), das três espécies de

morcegos mais abundantes na Fazenda das Salinas, Artibeus jamaicensis (A), Artibeus

obscurus (B) e Carollia perspicillata (C), acompanhados ao longo de um ano (Dezembro de

2002 a outubro de 2003). Para tanto, foram utilizadas redes-neblina, abertas de 18:00 à 1:00 h,

totalizando sete horas diárias de campo.

Artibeus jamaicensis

0

5

10

15

20

25

30

Artibeus obscurus

0

5

10

15

20

25

30

Chuvoso

Seco

Carollia perspicillata

0

5

10

15

20

25

30

19:00 20:00 21:00 22:00 23:00 0:00 1:00

Hora de Captura

A

C

B

75

4.4. Categorias Reprodutivas das Fêmeas e Razão Sexual

No presente estudo, das 225 fêmeas de morcegos capturadas, 21 foram

classificadas como pós-lactantes, 11 lactantes e 34 grávidas. A maioria das

fêmeas (n=159) não apresentou características reprodutivas evidentes, sendo

assim foram definidas como não reprodutivas. As espécies que se destacaram em

cada categoria, apresentaram os seguintes valores: 32,35% das fêmeas grávidas

foram de Carollia perspicillata; 45,5% de lactantes e 71,4% de pós-lactantes

foram da espécie A. jamaicensis e 29,5% das fêmeas não reprodutivas foram da

espécie A. obscurus. Dos 213 machos, 161 não apresentavam descida testicular

evidente, este processo reprodutivo somente foi encontrado em 51 machos,

principalmente capturados em abril e agosto, do quais A. jamaicensis representou

44%. No entanto, a descida testicular pode ter outras causas, que incluem o

estresse gerado pela captura e manipulação do animal.

Do total de quirópteros do sexo masculino capturados na Fazenda das

Salinas (n=213), 52,8% foram obtidos no ecossistema manguezal e 47,4% na

terra firme. Enquanto, das fêmeas capturadas (n=225), 48,4% foram coletadas no

manguezal e 51,5% nos bosques de terra firme. A proporção sexual entre machos

e fêmeas somente das espécies A. jamaicensis, A. obscurus, G. soricina e C.

perspicillata foi de aproximadamente 1:1. A avaliação dessa proporcionalidade,

realizada no teste do Qui-quadrado, não foi significativa (p>0,05). Só houve

correlação significativa para os indivíduos da espécie A. cinereus (5:1), no

entanto, este valor é baseado em baixos números de captura (n=26).

4.5. Flutuações Sazonais das Principais Guildas

Espécies de diferentes guildas exibiram heterogeneidade de ocorrência

(Figura 11). A guilda Frugívora englobou a maioria dos indivíduos da Fazenda das

Salinas (64%). Em seguida encontra-se a guilda de Onívoros com 24% das

capturas e por fim as demais guildas, sendo estas Nectarívora (7%), Insetívora

(3%), Carnívora, Hematófaga e Piscívora, que juntas representam 3%. Os

piscívoros foram capturados, exclusivamente, nos bosques de mangue em noites

de preamar.

76

Os valores finais de indivíduos capturados de cada uma das guildas

mais representativas (Frugívora, Onívora e Nectarívora), foram comparados

por ambiente e entre ambientes (terra firme e manguezal), bem como por sítio

e entre os sítios de trabalho, utilizando-se a análise de variância ANOVA

(bifatorial). As diferenças significativas encontradas resultaram somente da

relação entre guildas, por ambiente (ANOVA, F=693; gl=2; p<0,05) e por sítio

de trabalho (ANOVA, F=654,8; gl=2; p<0,01). Sendo que em cada ambiente,

estas diferenças foram induzidas, principalmente, pelas maiores e menores

proporções do número de indivíduos frugívoros e nectarívoros,

respectivamente (Tukey=51,21; p<0,05). Enquanto, para cada sítio de trabalho,

teria sido resultado da relação do menor número de indivíduos nectarívora com

as outras duas guildas restantes (Tukey=161,60; p<0,05 – Nectarívora X

Frugívora e Tukey=88,57; p<0,05 – Nectarívora X Onívora).

A busca por prováveis variações sazonais, do número de indivíduos

de certas guildas de quirópteros nos ecossistemas manguezal e terra firme, ao

longo do período de estudo, foi limitada a utilização apenas das espécies com

valores elevados de capturas. Para tanto, os indivíduos pertencentes a guilda

Frugívora, que apresentaram tempo de atividade noturna semelhantes, foram

agrupados dentro das respectivas categorias sexuais e em seguida

Figura 11 – Abundância relativa das guildas de morcegos nos ecossistemas estudados

da Fazenda das Salinas, durantes o período de dezembro de 2002 a outubro de 2003.

77

correlacionados com fatores externos representados, pelos valores mensais de

precipitação mensal e frutificação nos dois ecossistemas. Como o mesmo

evento foi observado para as espécies que compõem a segunda maior guilda

(Onívora), todo o processo de agrupamento e análise foi também aplicado para

estas espécies.

A primeira análise a ser considerada é a relação entre as variações

do período de frutificação somente da terra firme (Nascimento, 2004) e de

precipitação do manguezal bragantino. As regressões lineares ajustadas não

foram significativas entre estes dois fatores ambientais (p>0,05). Quanto à

regressão linear, agora utilizada para relacionar a variação do número de

machos e fêmeas de cada guilda (Frugívora e Onívora), com produção de

frutos e precipitação (Figura 12), essa também não apresentou resultados

significativos (precipitação = p>0,05 e frutificação = p>0,05).

Considerando as populações de morcegos da guilda Frugívora e

utilizando os dados da categoria aqui especificada como fêmeas reprodutivas

(grávidas e lactantes), o resultado foi o mesmo, ou seja, não houve nenhuma

relação significativa dessas fêmeas reprodutivas com a variação de

precipitação (p>0,05) e nem com o período de frutificação (p>0,05) ao longo do

ciclo anual (Figura 13). Esta mesma análise não foi possível para a guilda

Onívora, devido à insuficiência de dados.

4.6. Resultados das Capturas Diurnas e Noturnas Semestrais

As buscas diurnas em abrigos utilizando puçás, resultaram apenas na

visualização dos indivíduos em ocos de árvores de mangue (Avicennia

germinans) a 10 m de altura, sem a possibilidade de captura e identificação das

espécies. As árvores mortas, caídas no chão do manguezal, não parecem ser

úteis como abrigos para a fauna de quirópteros, em função da influência das

marés.

Nas capturas noturnas semestrais (das 18:00 às 06:00 hs), foram coletados

84 indivíduos com padrões de abundância das espécies semelhantes aos

encontrados nas capturas noturnas bimestrais (das 18:00 à 01:00 h).

Apresentando também como predominantes, as espécies Artibeus jamaicenses

78

(44%), Artibeus obscurus (23%), e Carollia perspicillata (12%), de acordo com os

percentuais de indivíduos capturados. As campanhas noturnas semestrais,

também contribuíram para o registro de mais uma espécie, Myotis nigricans, com

apenas uma captura. As capturas foram, principalmente, obtidas em maior

proporção nos bosques de mangue. Outro dado relevante é a captura de 11

fêmeas na campanha de outubro (estação seca), enquadradas na categoria

reprodutiva grávidas-lactantes, das quais nove fêmeas são da espécie A.

jamaicenses, uma de A. obscurus e a outra de C. perspicillata. Esse fato pode ser

um indicativo para estas espécies de ciclo reprodutivo poliéstrico bimodal.

Frugívora

0

20

40

60

D F A J A O

2002/2003

N°.

de In

diví

duos

0

200

400

600

800

Precipitação

(mm

)

FêmeasMachosPrecipitação

Frugívora

0

20

40

60

D F A J A O

2002/2003

N°.

de In

diví

duos

0

2

4

6

Frutificação

(g.m-2.m

ês-1)

FêmeasMachosFrutificação

Onívora

0

10

20

30

D F A J A O

2002/2003

N°.

de

Indi

vídu

os

0

2

4

6

Frutificação

(g.m-2.m

ês-1)

FêmeasMachosFrutif icação

Onívora

0

10

20

30

D F A J A O

2002/2003

N°.

de

Indi

vídu

os

0

200

400

600

800

Precipitação

(mm

)

FêmeasMachosPrecipitação

A

B

Figura 12 – Variação sazonal do número de machos e fêmeas das guildas Frugívora (A) e Onívora (B),

comparada com a variação sazonal das taxas de frutificação (g.m.-2.mês-1) na terra firme e precipitação (mm) na

área de estudo, Fazenda das Salinas, Bragança-Pará.

79

Figura 13 – Variação sazonal do número de fêmeas reprodutivas grávidas (A) e lactantes (B) da

guilda Frugívora, comparada com a variação sazonal das taxas de frutificação e de precipitação

na área de estudo, Fazenda das Salinas, Bragança-Pará.

A

B

0

5

10

15

D F A J A O

2002/2003

Frut

ifica

ção

(g.m

-2.m

ês-1

)

e n°

. de

fêm

eas

gráv

idas

0

200

400

600

800

Precipitação (m

m)

GrávidasFrutificaçãoPrecipitação

0

5

10

15

D F A J A O

2002/2003

Frut

ifica

ção

(g.m

-2.m

ês-1

)

e n°

. fêm

eas

gráv

idas

0

200

400

600

800

Precipitação (m

m)

LactantesFrutificaçãoPrecipitação

80

4.7. Similaridade da Quiropterofauna no Estado do Pará

É importante ressaltar que a lista de quirópteros aqui apresentada, para

fins de comparação com outras localidades do Estado do Pará, é a compilação de

todas as espécies identificadas ao longo deste trabalho, inclusive Myotis

nigricans. Essa lista representa a quiropterofauna da península bragantina, que

no dendrograma foi denominada de Bragança, acompanhada por dois outros

grandes grupos principais (Figura 14). O primeiro grande grupo inclui as

localidades Belém e Caxiuanã com 69,4% de similaridade, juntamente com Alter

do Chão e Xingu, sendo que a maior diferença foi entre os resultados de Alter do

Chão e Belém (5,34%). Como grupo irmão apresentando 46,84% de similaridade

com Alter do Chão, está o segundo grande grupo formado por Paragominas e

Marajó (Figura 14). O terceiro grupo foi originado do isolamento da localidade de

Bragança, que representa os dados os dados obtidos nos ecossistemas da

Fazenda das Salinas. Esta apresentou apenas 42,36% de similaridade com os

grupos 2 e 1, respectivamente (Figura 14).

Xingu

Caxiuanã

Belém

Alter do Chão

Marajó

Paragominas

Bragança

40 60 80 100

Coeficiente de Similaridade de Bray-Curtis

Figura 14 – Análise de Cluster revelando semelhanças na composição das espécies de seis

estudos realizados em localidades geograficamente distintas, incluindo as amostras da Fazenda

das Salinas em Bragança, Pará.

Coeficiente de Similaridade de Bray-Curtis

40 60 80 100

81

5. DISCUSSÃO

Este trabalho constitui o primeiro estudo da quiropterofauna na península

bragantina, onde está localizada a Fazenda das Salinas e seus ecossistemas.

Provavelmente, também seja o primeiro esforço para apresentar a fauna de

morcegos associada a manguezal no Brasil.

Dos hábitats manguezal e terra firme da Fazenda das Salinas, foram

registrados 23 táxons, dentre os quais 18 espécies, na maioria insetívoras,

apresentaram menos de 10 indivíduos coletados, compreendendo a 10,5% do

total de capturas. Sendo assim, a captura de 280 indivíduos no presente estudo,

confirma a maior seletividade do método de coleta aqui empregado, para táxons

da família Phyllostomidae, a qual é principalmente composta por espécies

frugívoros (Voss & Emmons, 1996; Simmons & Voss, 1998; Kunz & Kurta, 1988).

Contudo, a quiropterofauna da Fazenda das Salinas, correspondeu a 24% do total

de espécies atualmente registradas para todo o estado do Pará, que inclui cerca

de 102 táxons, 56 gêneros e nove famílias de morcegos (Bernard & Fenton, 2002;

Cáceres, 2003; Fonseca, 2003; Marques-Aguiar & Aguiar, 2002; Marques-Aguiar

et al., 2002 a e b; Marques-Aguiar et. al., 2003). De modo mais abrangente, os

resultados do presente estudo, acrescentam 18 espécies a lista organizada por

Fernandes (2000), que apresenta o número de espécies de morcegos associadas

a áreas de mangue no mundo.

Na alta representatividade dos táxons da família Phyllostomidae, as

espécies Artibeus jamaicensis, A. obscurus e Carollia perspicillata foram as

dominantes na Fazenda das Salinas. Essas espécies também estiveram entre as

cinco mais abundantes no trabalho de Bernard & Fenton (2002), que comparou

inventários da quiropterofauna de cinco localidades da Amazônia Central. Estes

mesmos autores, ainda relataram que a espécie Carollia perspicillata prevaleceu

em três desses locais. Entretanto, é difícil comparar inventários, mesmos quando

estes utilizam métodos iguais, pois a riqueza amostral depende do esforço de

coleta.

Estimadores de riqueza total em espécies, são parâmetros úteis que

permitem comparações dos índices de diferentes inventários, devido à

82

independência dos mesmos com relação ao esforço amostral. Desse modo, estes

estão sendo amplamente utilizados em diversos estudos, como por exemplo, na

fauna de aranhas, ácaros, morcegos e outros seres vivos (Santos, 2003). De

acordo com alguns estimadores de riqueza em espécies, a fauna de morcegos

dos ecossistemas estudados na Fazenda das Salinas, não foi totalmente

inventariada. Assim, o esforço amostral não proporcionou a estabilização da curva

de acumulação, apesar dos valores estáveis de integralidade estimados

(próximos a 90%), principalmente no ambiente de terra firme.

Para Bergallo et al. (2003), é importante considerar que o aumento do

esforço de captura (hora.rede), numa dada localidade, é menos eficiente do que o

aumento do número de sítios amostrados. Sendo assim, os valores aqui

apresentados corroboram com essa hipótese, haja vista o esforço empregado,

quanto à densidade de indivíduos e espécies, ter sido mais bem sucedido no

Sítio#01(terra firme) e no Sítio#04 (manguezal). No entanto a razão entre

espécie/indivíduos capturados nesses sítios é relativamente baixa, indicando que

mesmo esses sítios apresentando um alto número de indivíduos capturados, o

número de espécies foi menor. Dessa maneira, se as campanhas noturnas

fossem mais bem distribuídas espacialmente, talvez o número de espécies

tivesse sido bem maior dentro do mesmo esforço de captura, a ponto de refletir

uma curva de acumulação estabilizada.

Estudos de Morrison (1979), indicam que A. jamaicensis é capaz de viajar

até 10 Km entre as suas áreas de dormida e de forrageio. A espécie Carollia

perspicillata apresentou em Alter do Chão, Pará, um alcance de vôo de 2,5 Km

(Bernard & Fenton, 2003). Considerando a capacidade de vôo destas espécies, é

razoável pensar que as distâncias de aproximadamente 500 m entre os sítios de

trabalho, não são grandes barreiras para estes animais voadores, podendo visitar

todos os quatro sítios várias vezes em uma mesma noite.

Há provável preferência dos indivíduos capturados, na maioria frugívoros,

por áreas mais abertas nos ecossistemas da Fazenda Salinas (Sítios #01-TF e

#04-M), o que parece coincidir com relatos de outros estudos. Fleming (1986) e

Mikich (2002), por exemplo, citam que a maioria dos morcegos frugívoros tem

uma dieta generalista, com preferência por frutos que apresentem fácil

acessibilidade na planta e disponibilidade sazonal. Geralmente, áreas mais

83

abertas são bosques apropriados para determinadas famílias de plantas como

Cecropiacae e Moraceae. De acordo com Passos et al. (2003), essas famílias

botânicas são as preferidas por muitas espécies frugívoras de morcegos como as

do gênero Artibeus, da mesma forma que as espécies da família Piperaceae são

apreciadas por Carollia perspicillata.

Para Fernandes (1997), o manguezal é uma floresta de alta produtividade

primária, mas de baixa diversidade de espécies de plantas. Além do mais, os

frutos e propágulos produzidos pelos três tipos de mangue (Rhizophora,

Avicennia e Laguncularia) não apresentam odores atraentes, não são carnosos e

possuem muitos compostos secundários. Essas características são muito

apreciadas pelos morcegos frugívoros (Tomlinson, 1986). A presença de

morcegos em maior quantidade nos bosques de mangue, pode estar relacionada

com o fato de que os ambientes manguezal e terra firme são contíguos, tornando

a diversidade semelhante entre os mesmos. Outro fato que deve ter contribuído

para o registro do maior número de taxóns (não obtidos dos valores de

diversidade) no manguezal, foi a captura de espécies representadas por menos

de cinco indivíduos (espécies raras), principalmente encontradas nas guildas de

insetívoros, carnívoros, hematófagos e piscívoros. Assim, enquanto na terra firme

foram capturadas apenas duas espécies de insetívoros, no manguezal foram

capturados seis, provavelmente atraídas pela disponibilidade de alimentos e pela

facilidade de captura, proporcionada pelo espaço físico bastante aberto.

Estudos relataram que morcegos insetívoros apresentariam maior

capacidade de executar manobras com destreza, para capturar presas voadoras

(McKenzie & Rolfe, 1986; Altringham, 1996). Essas manobras podem ser

favorecidas, não só pela presença de algumas características morfológicas que

incluem formato da asa, peso e tamanho corpóreo, mas também pelo espaço

físico.

Parece provável que os dois ecossistemas, manguezal e terra firme, são

fonte de recursos diferenciados para as diferentes espécies de morcegos. Então,

as “ilhas” de terra firme funcionariam como uma fonte principal de frutos, pois

normalmente há maior diversidade de plantas frutíferas neste sistema, ao passo

que o manguezal poderia simplesmente funcionar, para os frugívoros, como

corredor de acesso a essas “ilhas” de terra firme. Hill & Smith (1986), ressaltam

84

que muitos morcegos frugívoros também adaptam sua dieta, durante o período de

escassez de frutos passando a alimentar-se de insetos. Este relato pode servir

como explicação da alta captura de frugívoros no manguezal. Como não há

trabalhos disponíveis sobre a fauna de insetos na área de estudo, essa

explicação permanecerá apenas no plano hipotético para a área da Fazenda das

Salinas. Sendo assim, as espécies frugívoras capturadas no presente trabalho,

podem obedecer ao comportamento alimentar do tipo oportunista e generalista,

que é favorecido por uma estratégia alimentar de menor gasto energético durante

o forrageio.

Quanto às atividades noturnas dos morcegos, foram intercalados por

períodos de descanso, no qual os mesmos ou estariam retornando aos locais de

moradia ou permaneceriam em áreas próximas ao território de forrageio (Hill &

Smith, 1986). Para a Fazenda das Salinas, a única espécie que se aproximou de

um padrão bimodal de atividade noturna foi Artibeus jamaicensis, enquanto a

espécie A. obscurus, apresentou três picos de atividades. Esses resultados de A.

jamaicensis e A.obscurus, corroboram com o comportamento relatado para as

mesmas por Bernard (2002).

A atividade mais intensa da espécie Carollia perspicillata na área da

Fazenda das Salinas, foi apenas nas três primeiras horas após o pôr-do-sol,

sendo este resultado mais aproximado ao de Marques (1985), diferenciando

apenas no atraso do pico inicial (na segunda hora da noite). Outro resultado do

estudo de Marques (1985), relata que o pico inicial de atividade da espécie G.

soricina, ocorreu na segunda hora após o escurecer, seguido por atividade

continua ao longo da noite, o que se assemelha ao encontrado para os

exemplares de G. soricina, capturados na Fazenda das Salinas, diferenciando-se

apenas quanto ao início do primeiro pico.

Quanto a proporcionalidade de 1:1, entre machos e fêmeas das espécies

A. jamaicensis, A. obscurus, G. soricina e C. perspicillata, a mesma não reflete o

comportamento reprodutivo desses táxons, talvez este fato, seja uma

conseqüência do baixo número de capturas de indivíduos. Geralmente essas

espécies formam haréns, com diversas fêmeas e um macho (Altringham, 1996;

Emmons, 1997). Mesmo diante deste resultado, foi realizada uma breve avaliação

85

dos padrões de reprodução dessas espécies, baseado na condição reprodutiva

das fêmeas. Para tanto, foram utilizadas apenas as categorias de fêmeas

grávidas e lactantes, pois de acordo com Marques-Aguiar (1986), o sucesso

reprodutivo é admitido de acordo com a presença de fêmeas lactantes, as quais

garantem a manutenção da prole.

A maioria das fêmeas frugívoras grávidas e lactantes, capturadas neste

estudo, apresentaram um pico no meio do período seco (agosto a outubro). O

estudo de Bernard (2002), também descreveu um pico para fêmeas grávidas na

Amazônia brasileira no mesmo período (outubro e novembro). Segundo Hill &

Smith (1986), a produção de muitas proles por ano não é simultânea nas espécies

tropicais, para as quais alimento e clima seriam menos restritivos nos trópicos do

que em zonas temperadas, provavelmente devido à presença de variadas fontes

de recursos alimentares associada à dieta generalista de muitos frugívoros. Além

do que, espécies como Artibeus jamaicensis apresentam o recurso fisiológico

extra da diapausa embrionária, que pode prolongar a gravidez se as condições

externas mostrarem-se contrárias (Altringham, 1996).

A falta de correlação da presença de fêmeas grávidas e lactantes com o

período chuvoso, onde, conseqüentemente, deveria haver mais disponibilidade de

alimento para as mesmas, não parece ser um fator limitante para a produção de

uma nova prole também na Fazenda das Salinas. No entanto, os valores apontam

para um período de abundância de frutos durante o período seco (Nascimento,

2004), o qual coincidiu com os picos de captura do maior número de fêmeas

grávidas do que de lactantes. Este fato, fortalecido pela citação de Hill & Smith

(1986) e Altringhan (1996), indica que provavelmente no final da estação seca, a

maioria das fêmeas adultas já deveria ter cessado a amamentação dos infantes e

iniciado um novo ciclo de estro para a geração de uma nova prole, durante a

estação chuvosa.

Os dados de frutificação de Nascimento (2004), não são muito coerente

com áreas de abrangência de floresta pluvial tropical, principalmente na

Amazônia. Os mesmos são provenientes do método de coleta para serapilheira,

realizadas na área de estudo, paralelamente às coletas de morcegos. Porém, de

acordo com Stashko & Dinerstein (1988), este método usado para estimar a

disponibilidade dos frutos para morcegos frugívoros apresenta certos problemas,

86

como a possibilidade de remoção das sementes e frutos por outros animais, além

da localização das armadilhas na área de estudo, que pode gerar uma falta de

representatividade dos frutos coletados pelas mesmas em uma floresta

heterogênea.

Quanto às campanhas noturnas semestrais, estas aumentaram o número

de indivíduos da espécie A. jamaicensis, com um provável terceiro pico de

atividade na madrugada, além da captura de 13 fêmeas grávidas-lactantes, sendo

11 da espécie A. jamaicensis e as duas demais de C. perspicillata e G. soricina. A

presença desta categoria reprodutiva para estas espécies confirma o padrão

poliéstrico bimodal encontrado por Marques (1985). Alguns estudos citam que

muitas espécies de morcegos exibem uma ampla variação nos padrões

reprodutivos, com dois ou mais ciclos éstricos ao longo de um ano, que deveriam

coincidir com o período de maior abundância dos recursos alimentares (Hill &

Smith,1986; Altringham, 1996).

Por fim, os morcegos apresentam um papel ecológico bastante evidente

nas florestas tropicais. São cruciais para a disseminação de sementes de plantas

pioneiras em áreas impactadas (Charles-Dominique, 1986), bem como auxiliam

nos mecanismos de regeneração e sucessão secundária dessas florestas

(Frumhoff, 1995). De acordo com Fenton et al. (1992), a distribuição de morcegos

filostomídeos, principalmente os da subfamília Phyllostominae, reflete os níveis de

perturbação ambiental, sendo a diversidade dessa subfamília maior em locais

relativamente inalterados. No presente estudo, a subfamília Phyllostominae

apresentou baixas taxas de captura, além do que foi registrada a presença da

espécie Desmodus rotundus. Para Marques-Aguiar et al. (2002a), a espécie D.

rotundus também serve como um bom indicador de áreas impactadas, pois o

processo de ocupação humana, associado à criação de animais domésticos, pode

favorecer a densidade de hematófagos. Além do mais, os bosques de terra firme

na Fazenda das Salinas, sofreram um processo de alteração ambiental

proporcionado por acontecimentos naturais e por atividades antrópicas, no

decorrer dos anos (Behling et al., 2001; Souza Filho, 2001).

87

6. CONCLUSÕES

Abaixo estão as conclusões sobre alguns aspectos da ecologia da fauna de

quirópteros, elaboradas a partir dos resultados do monitoramento de bosques de

mangue e terra firme na península bragantina. Os resultados permitiram concluir

que:

1. O levantamento da quiropterofauna na Fazenda das Salinas registrou cinco

famílias, 19 gêneros e 24 espécies; A fauna de morcegos das “ilhas” de terra

firme não difere significativamente daquela encontrada no ecossistema

manguezal, tanto em termos de número de indivíduos quanto em diversidade;

2. A área da Fazenda das Salinas apresenta baixa similaridade com a de

outras áreas estudadas no estado do Pará.

3. As “ilhas” de terra firme apresentaram valores de riqueza em espécies mais

próximos ao esperado do que o manguezal, de acordo com os estimadores de

riquezas empregados neste estudo;

4. Os horários de atividade noturna das espécies mais abundantes, ao longo

do ciclo anual, não foram sobrepostos, indicando independência nas atividades

entre espécies da mesma guilda na área de estudo;

5. A proporcionalidade entre machos e fêmeas para as espécies mais

abundantes estudadas (1:1), não representou os padrões conhecidos para estas

espécies;

6. As fêmeas lactantes apresentaram um padrão de distribuição ao longo do

ano, que sugere um sucesso reprodutivo de algumas espécies da guilda de

frugívoros, durante a estação seca;

88

7. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

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97

ANEXOS

98

Anexo 1 – Espécies de morcegos registradas para sete localidades no Estado do Pará. Localidades

Alter do Chão Bragança Caxiuanã Xingu Paragominas

Belém Marajó

Ametrida anderseni 1 0 0 1 0 0 0 Ametrida centurio 1 0 0 1 1 1 1 Anoura geoffroy 0 0 0 1 0 0 0 Artibeus cinereus 1 1 0 0 0 1 1 Artibeus concolor 1 0 0 0 1 1 1 Artibeus gnomus 1 0 1 0 0 1 1 Artibeus jamaicensis 1 1 1 1 0 1 1 Artibeus lituratus 1 0 1 1 1 1 1 Artibeus obscurus 1 1 1 1 1 1 1 Carollia brevicauda 1 0 1 1 0 1 0 Carollia perspicillata 1 1 1 1 1 1 1 Chiroderma trinitatum 1 0 0 0 0 1 0 Chiroderma villosum 1 1 0 0 0 1 0 Choeroniscus minor 1 0 1 0 1 1 1 Chrotopterus auritus 1 1 1 0 0 1 0 Cormura brevirostris 1 0 0 1 0 1 0 Desmodus rotundus 1 1 1 1 1 1 1 Diaemus youngi 0 0 1 1 0 1 0 Diclidurus albus 0 0 0 0 0 1 0 Diclidurus ingens 1 0 0 0 0 0 0 Diclidurus scutatus 0 0 0 0 0 1 0 Ectophylla macconnelli 1 0 0 0 0 0 0 Eptesicus brasiliensis 1 0 1 0 0 1 0 Eptesicus chiriquinus 1 0 0 0 0 0 0 Eptesicus furinalis 0 0 0 0 1 1 0 Eumops bonariensis 1 0 0 0 0 0 0 Eumops perotis 0 0 0 0 0 1 0 Eumops trumbulli 0 0 0 0 0 1 0 Furipterus horrens 0 0 0 1 0 0 0 Glossophaga soricina 1 1 1 1 1 1 1 Glyphonycteris daviesi 1 0 0 0 0 0 0

99

Glyphonycteris sylvestris 1 0 0 0 0 0 0 Lasiurus blossevilli 1 0 0 0 0 0 0 Lasiurus brachyotis 1 0 0 0 0 0 0 Lasiurus ega 0 0 1 0 0 0 0 Lichonycteris obscura 1 0 0 0 1 1 0 Lionycteris spurrelli 0 0 1 0 1 1 0 Lonchophylla thomasi 1 0 1 1 1 1 1 Lonchorhina aurita 0 0 0 1 0 0 0 Macrophyllum macrophyllum 0 0 0 1 0 1 0 Mesophylla macconnelli 0 0 1 0 0 1 0 Micronycteris brachyotis 0 0 0 0 0 1 0 Micronycteris daviesi 0 0 1 0 0 1 0 Micronycteris hirsuta 1 0 1 1 0 0 0 Micronycteris homezi 1 0 0 1 0 0 0 Micronycteris megalotis 1 1 1 0 0 1 0 Micronycteris minuta 1 0 1 0 0 1 0 Micronycteris nicefori 0 0 1 1 0 1 0 Micronycteris schmidtorum 1 1 0 0 0 1 0 Micronycteris sylvestris 0 0 1 0 0 1 0 Mimon crenulatum 1 1 1 1 0 1 0 Molossops matogrossensis 0 0 0 1 0 0 0 Molossops neglectus 0 0 0 0 0 1 0 Molossops paranus 1 0 0 0 0 0 0 Molossops planirostris 1 0 0 1 0 0 0 Molossops temminckii 1 0 0 0 0 0 0 Molossus ater 0 0 0 0 0 1 0 Molossus molossus 1 1 0 0 0 1 0 Myotis albescens 1 1 0 1 0 1 0 Myotis nigricans 0 1 1 1 0 1 0 Myotis riparius 1 0 0 0 0 1 0 Myotis simus 0 0 0 0 0 1 0

100

Neonycteris pusilla 0 0 0 1 0 0 0 Noctilio albiventris 1 0 1 1 0 0 0 Noctilio leporinus 0 1 0 0 0 1 1 Peropteryx kappleri 0 0 0 0 0 1 0 Anexo 1 – Continuação... Peropteryx leucoptera 1 0 0 1 0 0 0 Peropteryx macrotis 1 0 1 1 0 1 0 Phylloderma stenops 1 1 1 1 1 1 0 Phyllostomus discolor 1 0 0 1 1 1 0 Phyllostomus elongatus 1 0 1 1 1 1 0 Phyllostomus hastatus 1 0 1 1 0 1 0 Platyrrhinus brachycephalus 1 0 0 0 0 0 1 Platyrrhinus helleri 1 1 1 1 1 1 1 Pteronotus gymnonotus 1 0 0 0 0 0 0 Pteronotus parnellii 1 0 0 1 0 0 0 Rhinophylla fischerae 1 0 1 1 1 1 0 Rhinophylla pumilio 1 0 1 1 1 1 1 Rhynchonycteris naso 1 0 1 1 0 1 0 Saccopteryx bilineata 1 0 1 1 0 1 0 Saccopteryx canescens 1 0 1 0 0 1 0 Saccopteryx gymnura 0 0 0 0 0 1 0 Saccopteryx leptura 0 1 1 1 0 1 0 Scleronycteris ega 1 0 0 0 0 0 0 Sturnira lilium 1 1 1 1 1 1 1 Sturnira tildae 1 0 1 1 1 1 1 Thyroptera lavali 1 0 1 0 0 0 0 Thyroptera tricolor 1 0 1 1 0 1 0 Tonatia bidens 0 0 1 0 0 0 0 Tonatia brasiliense 1 0 1 1 0 1 0 Tonatia carriekeri 1 0 0 0 0 1 0 Tonatia saurophila 1 1 0 1 0 1 0 Tonatia schulzi 1 0 0 0 0 0 0 Tonatia silvicola 1 0 1 1 1 1 0 Trachops cirrhosus 1 1 1 1 0 1 1 Trinycteris nicefori 1 0 0 0 0 0 0

101

Uroderma bilobatum 1 1 1 1 1 1 1 Uroderma magnirostrum 1 1 0 1 1 1 1 Vampyressa bidens 1 1 1 1 0 1 1 Vampyressa pusilla 0 0 1 1 0 0 0 Vampyrodes caraccioli 0 0 0 1 1 1 0 Vampyrum spectrum 1 0 0 0 1 1 0

102

Anexo 2 – Informações gerais e as principais características morfológicas

utilizadas para a identificação dos táxons capturados no manguezal e na terra

firme da Fazenda das Salinas, município de Bragança – Pará.

_________________________________________________________________

1. Emballonuridae

Esta família é de distribuição mundial, tropical e subtropical, e é constituída

por 48 espécies, das quais 18 estão no Novo Mundo. São morcegos pequenos

que pesam de 3 a 15 g, sendo as fêmeas geralmente maiores que os machos em

muitas das espécies. Possuem como característica principal a porção terminal da

cauda se projetando livremente sobre o uropatágio (Esquema 1-A). As orelhas

são bem separadas e de tamanho moderado, largamente triangular e com a

margem interna começando desde a parte frontal, logo acima dos olhos. O rosto

apresenta, na maioria das vezes, um focinho alongado e nos lábios superiores

uma divisão (Esquema 1-B). As asas são largas e estreitas, devido à redução

progressiva dos metacarpos do terceiro ao quinto dedo, sendo assim, o segundo

dedo possui um metacarpo e os demais dois. Em muitas espécies, os machos ou

ambos os sexos possuem sacos glandulares, na membrana da asa acima do

cotovelo (Esquema 1-C), destinados à produção de odores para demarcação de

território e atividades reprodutivas (Hill & Smith, 1986; Linares, 1987; Altringham,

1996). No presente trabalho, foi capturada apenas um exemplar da espécie

Saccopteryx leptura (Esquema 1), utilizando redes-neblina a 3 m de altura em

área de terra firme.

C

B

A

Esquema 1 - Principais características morfológicas distintivas de morcegos da família Emballonuridae,

utilizando como modelo a espécie Saccopteryx leptura, único representante da família capturado no

presente trabalho: (A) cauda livre e (B) focinho alongado e (C) saco glandular.

103

2. Família Molossidae

É constituída por 90 espécies e 14 gêneros de distribuição ampla em

regiões tropical e subtropical, sendo que 10 destes gêneros estão presentes no

Novo Mundo. São morcegos de tamanho que vai do médio ao grande, cauda livre

e grossa que se projeta para além da margem posterior do uropatágio (Esquema

2-A). Esta cauda auxilia na direção durante o vôo. O rosto é obtuso, com narinas

elevadas, boca larga, presença de pregas grossas verticais nos lábios superiores,

que estão associadas à captura de insetos, além da presença de rugas. As

orelhas grandes e compridas são dobradas para frente, unidas frontalmente por

uma prega grossa de pele (Esquema 2-B). A forma precisa do anti-trago e da

extremidade superior da orelha, são importantes características para a

identificação de gênero. As asas são pontiagudas, estreitas e compridas. Todas

as espécies voam alto, sendo assim, são raramente capturadas com redes-

neblina (Hill & Smith, 1986; Linares, 1987; Altringham, 1996). No presente

trabalho, apenas três exemplares da espécie Molossus molossus foram

capturados com redes-neblina a 3 m de altura na área de manguezal.

B A

Esquema 2 - Detalhes morfológicos da espécie Molossus molossus, único representante desta

família capturado na Fazenda das Salinas: (A) cauda livre, adaptado de Hill & Smith (1986) e

(B) orelhas dobradas para frente.

104

3. Família Noctilionidae

Constituída de um gênero e duas espécies, que são restritas às regiões

neotropicais e subtropicais do Novo Mundo. Apresentam orelhas pontiagudas,

compridas e estreitas (Esquema 3-A). A pelagem é curta e de cor laranja

brilhante. Os membros posteriores incluem patas grandes com garras fortes e

afiladas (Esquema 3-B), adaptadas para o forrageio sobre a superfície d’água,

principalmente para a captura de peixes, sendo que também se alimentam de

pequenos crustáceos e insetos aquáticos (Hill & Smith, 1986; Emmons, 1997). A

cauda tem as mesmas características dos embalonurídeos (Esquema 3-C). No

entanto, serão principalmente reconhecidos pela forma peculiar de seus lábios

superiores, do tipo leporino (Esquema 3-D). Devido a esta característica, em

outros países são conhecidos popularmente como “Bulldog Bats”. No presente

trabalho foram capturados cinco exemplares da espécie Noctilio leporinus no

ecossistema manguezal, somente quando a maré estava cheia.

A

B D

C

Esquema 3 - Detalhes morfológicos da espécie Noctilio leporinus: (A) coloração típica, laranja

brilhante e orelhas longa e estreita; (B) patas grandes com garras fortes e afiladas; (C) cauda

projetando-se a partir da membrana interfemural (adaptado de Hill & Smith, 1986) e (D) detalhe do

rosto mostrando o lábio superior fendido.

105

4. Família Phyllostomidae

Os filostomídeos incluem cerca de 6 subfamílias descritas, 51 gêneros e

147 espécies, o que pode variar de acordo com o autor (Altringham, 1996,

Emmon, 1997). Possuem uma variedade de formas adaptadas às regiões

tropicais e subtropicais do Novo Mundo. Evoluíram de um ancestral insetívoro,

mas atualmente possuem uma variedade de preferências alimentares, sendo

incluídas nesta família todas as guildas neotropicais.

As espécies componentes desta família apresentam, como característica

principal, uma estrutura tecidual denominada folha nasal, que tem a forma de uma

lança e está localizada sobre o nariz (Esquema 4-A). Em algumas subfamílias ela

pode ser ausente. Essa folha varia de acordo com a espécie, podendo ser

pequena e sensível, até grande e complexa. Há uma considerável variação

relativa para o comprimento da cauda e forma do uropatágio (Esquema 4-B). A

seguir serão apresentadas as subfamílias e as espécies capturadas no presente

trabalho, realizado na Fazenda das Salinas, Bragança-Pará.

A B

Esquema 4 - Características típicas dos filostomídeos: (A) Folha nasal apresentada sobre a

esquematização da espécie Mimon crenulatum, adaptado de Emmons (1997) e (B) comprimentos e

formas do uropatágio e da cauda, adaptado de Hill & Smith (1986).

106

4.1. Subfamília Carollinae

São morcegos que se alimentam de frutos e insetos, sendo a dieta

complementada com néctar durante a estação seca. Geralmente são os mais

numerosos morcegos em florestas tropicais e parecem ser muito comuns em

hábitats perturbados. Também, devido à abundância do grupo, são

provavelmente um dos mais importantes dispersores de sementes das

pimenteiras do gênero Piper (Fleming 1988, Altringham 1996, Emmons, 1997),

além de muitas outras plantas com pequenos frutos. As colônias consistem de

haréns, com um macho e várias fêmeas. No presente estudo foram capturados

107 indivíduos da espécie Carollia perspicillata (Fotografia 1).

4.2. Subfamília Desmodontinae

Esta subfamília é constituída por três espécies que se alimentam de

sangue de mamíferos, mais raramente de pássaros e em cativeiro até mesmo de

anfíbios e répteis (Emmons, 1997). Eles possuem sensores no nariz que

detectam áreas ricas em capilares, caninos modificados para cortar, incisivos

afiados para abrir feridas, língua estriada para transportar o sangue rapidamente

para a boca e anticoagulante na saliva (Altringham, 1996). Estão sendo

amplamente estudados no auxílio de doenças do aparelho circulatório. Possuem

Fotografia 1 - Carollia perspicillata, a única

espécie da subfamília Carollinae capturada

nos dois ecossistemas, manguezal e terra

firme, na Fazenda das Salinas, Bragança,

Pará.

107

estômago e rim especializados na remoção rápida do plasma, sendo na verdade,

as células vermelhas, as mais importantes para a sua alimentação. Na Fazenda

das Salinas foram capturados seis exemplares da espécie Desmodus rotundus

(Fotografia 2). A mesma, de acordo com Emmons (1997), possui uma

organização social complexa com as fêmeas formando grupos estáveis de 8 a 12

indivíduos, que se alimentam a longas distâncias, depois retornam para as

colônias e compartilham o alimento com os outros do grupo por regurgitação. Os

machos formam associações temporárias e competem entre si por grupos de

fêmeas. Estes morcegos são naturalmente raros em florestas, mas tornaram-se

comuns principalmente, em áreas onde se pratica bovinocultura, dessa forma está

espécie deveria ser protegida em florestas, devendo ser o controle empreendido

nas populações que atacam bovinos em criações extensivas, as quais podem

estar contaminadas pelo vírus da raiva (Marques-Aguiar et al., 2002).

Fotografia 2 - Desmodus rotundus, subfamília

Desmodontinae, capturados, tanto no manguezal

quanto na terra firme.

108

4.3. Subfamília Glossophaginae

São morcegos polinizadores de muitas plantas, que se alimentam do

néctar das flores, mas também podem comer frutos e insetos. A alimentação é

auxiliada por dentes reduzidos, uma longa língua e uma coleção de papilas em

forma de escova no final da mesma, a qual aumenta a quantidade de néctar

transportado (Altringham 1996, Emmons, 1997). Foram capturados neste trabalho

36 indivíduos da espécie Glossophaga soricina (Fotografia 3).

.

4.4. Subfamília Phyllostominae

São morcegos, em sua maioria generalistas, que consomem desde

vertebrados, insetos até frutos. Apresentam focinho estreito, orelhas bem

desenvolvidas, folha nasal em quase todas as espécies e cauda sobressaindo ou

não do uropatágio. A ecolocalização é presente em todos os táxons, auxiliando na

captura de presas (Altringham 1996, Emmons, 1997). Nos ecossistemas da

Fazenda das Salinas, foram capturados 18 indivíduos pertencentes à sete

espécies da família Phyllostominae: Chrotopterus auritus, Micronycteris megalotis,

Micronycteris schmidtorum, Mimon crenulatum, Phylloderma stenops, Tonatia

saurophila re Trachops cirrohosus). Destes, quatro estão representados na

Fotografia 4.

Fotografia 3 - Glossophaga soricina,

subfamília Glossophaginae.

109

A

C D

B

Fotografia 4 – Indivíduos da subfamília Phyllostominae capturados

na Fazenda das Salinas: (A) Micronicteris megalotis, (B)

Micronycteris schimidtorum, (C) Trachops chirrosus e (D)

Chrotopterus auritus.

110

4.5. Subfamília Stenodermatinae

Suas características incluem ausência de cauda no uropatágio, que se

estende até a metade das extremidades posteriores formando um “V”, quando os

calcâneos são abertos. No rosto curto e alargado podem apresentar duas linhas

esbranquiçadas, que passam entre as orelhas e outras duas abaixo da orelha,

além de uma listra mais comprida no dorso. Possuem hábito alimentar à base de

frutos, mas algumas espécies podem alimentar-se de insetos (Hill & Smith, 1984).

Foram capturados neste trabalho nove espécies da família Stenodermatinae:

Artibeus obscurus, Artibeus cinereus, Artibeus jamaicensis, Chrioderma villosum,

Platyrrhinus helleri, Sturnira lillium, Uroderma bilobatum, Uroderma magnirostrum

e Vampyressa bidens. Destes, cinco estão representados na Fotografia 5.

B

C

E D

A

Fotografia 5 – Indivíduos da subfamília Stenodermatinae

capturados na Fazenda das Salinas: (A) Artibeus obscurus, (B)

Artibeus cinereus, (C) Artibeus jamaicensis, (D) Vampyressa

bidens e (E) Sturnira lillium.

111

5. Família Vespertilionidae

É uma das famílias de morcegos insetívoros mais numerosas, com

distribuição mundial. Morfologicamente são pequenos, com rosto sem apêndices

ou protuberâncias, de orelhas bem separadas, que por muitas vezes são

extremamente desproporcionais ao rosto, devido às longas dimensões. O trago é

alargado e às vezes curvo, a cauda também é larga e ocupa toda a extensão do

uropatágio, já as asas são longas e estreitas (Linares, 1987).

DIVERSIDADE E ECOLOGIA DE MORCEGOS, COM ÊNFASE ... - ufpa… · NA FAZENDA DAS SALINAS, BRAGANÇA...

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