Diversidade de Scarabaeinae (Coleoptera: Scarabaeidae) na … · 2019. 10. 25. · Catimbau,...
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UNIVERSIDADE FEDERAL DE PERNAMBUCO CENTRO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS DEPARTAMENTO DE ZOOLOGIA PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA ANIMAL Diversidade de Scarabaeinae (Coleoptera: Scarabaeidae) na caatinga do Parque Nacional do Catimbau, Buíque - PE CAROLINA NUNES LIBERAL RECIFE 2008
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UNIVERSIDADE FEDERAL DE PERNAMBUCO CENTRO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
DEPARTAMENTO DE ZOOLOGIA PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA ANIMAL
Diversidade de Scarabaeinae (Coleoptera:
Scarabaeidae) na caatinga do Parque Nacional do Catimbau, Buíque - PE
CAROLINA NUNES LIBERAL
RECIFE 2008
CAROLINA NUNES LIBERAL
Diversidade de Scarabaeinae (Coleoptera: Scarabaeidae) na caatinga do Parque Nacional do Catimbau, Buíque - PE
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Biologia Animal da Universidade Federal de Pernambuco, como parte dos requisitos para obtenção do grau de Mestre em Ciências Biológicas na área de Biologia Animal
Orientadora: Ângela Maria Isidro de Farias Co-Orientadora: Luciana Iannuzzi
RECIFE 2008
Liberal, Carolina Nunes Diversidade de Scarabaeinae (Coleóptera: Scarabaeidae) na Caatinga do Parque Nacional do Catimbau, Buíque - PE) / Carolina Nunes Liberal. – Recife: O Autor, 2008. 45 folhas : il., fig., tab.
Dissertação (mestrado) – Universidade Federal de Pernambuco. CCB. Zoologia Animal, 2008.
Inclui bibliografia.
1. Coleóptera. 2. Bioindicadores. 3. Parque Nacional do Catimbau. 4. Scarabaeidae. I Título.
595.764 CDU (2.ed.) UFPE 595.764 9 CDD (22.ed.) CCB – 2008- 046
AGRADECIMENTOS
À minha família, em especial a Ricardo Liberal (pai), Kylma Cavalcanti (mãe) e Ricardo Nunes
(irmão), por todo o apoio, paciência e amor. Que em todos os momentos estiveram do meu lado
e para quem não consigo descrever o amor e a gratidão que sinto em palavras.
Aos familiares, biológicos (tias, tios e primos) e de coração (Elisabeth Pedrosa e família e
Mariana), que mesmo de longe me deram muita força e sempre me ajudaram quando precisei.
À Dra. Ângela Farias, que aceitou ser minha orientadora, por todo o incentivo, carinho e,
sobretudo, pela confiança depositada em mim.
À Dra. Luciana Iannuzzi, minha co-orientadora e amiga. Alguém que sempre me ouviu,
aconselhou e incentivou. Por todos os ensinamentos que me foram passados e pelos incontáveis
momentos agradáveis ao seu lado.
Ao Dr. Clemens Schlindwein, Ms. Carlos Eduardo Nobre (Cadu) e Ms. Carlos Eduardo Pinto
por me acolherem nas excursões ao Vale do Catimbau, em especial a Cadu pela companhia e
ajuda em campo.
Aos amigos do Catimbau, D. Maria e João, por toda a ajuda, sem a qual meu trabalho teria sido
muito difícil. Além das refeições maravilhosas e muita conversa!
À turma do Mestrado em Biologia Animal, 2006, Adriane, Ana Karla, Ananias, Diana, Fabiano,
Fernando, Geanne, Geruso, Guilherme, Marcela, Milena, Patrícia, Rita, Selma, Tadeu, Viviane
e Welinton, pelos ótimos momentos de aprendizado e diversão.
A Welinton Lopes, com quem pude compartilhar todas as coisas boas e ’não tão boas’ durante
esses dois anos. De tudo e todos é de quem sentirei mais saudade!
À Viviane Lira, uma amiga verdadeira que ganhei de presente durante o curso.
A Marcos Meiado, por sua amizade, indispensável ajuda nas análises estatísticas e enorme
paciência com minhas intermináveis dúvidas.
À Sheila Fernandes, pelos bons momentos e por tudo que aprendemos e construímos juntas.
Aos integrantes dos Laboratórios de ‘Taxonomia e Ecologia de Insetos’ e ‘Invertebrados
Terrestres’, principalmente a Bruno Filgueiras, Cristina Aguiar, Juliana Pessoa, Sheila
Fernandes, Ana Patrícia, Eloína, Juliana Correia, Pedro Neto, Tadeu Cruz e Welinton Lopes.
Que fazem o trabalho parecer diversão! Além das visitas sempre bem vindas de Isabella
Bandeira e Louriane Oliveira.
Aos amigos nunca esquecidos Flávio Júnior (Binho), Geanne Santos, Haig They, Kelaine
Demétrio, Marcos Gabriel Mendes, Marina Marcuschi, Michelle Morimura, Rafael Casimiro,
Rafaella Agrelli, Tereza Manuela Barreto e Tiago Nunes.
À Kelaine Demétrio pela amizade sincera e à Rafaella Agrelli e Rafael Casimiro grandes
amigos que mesmo não convivendo diariamente são parte importante na minha formação.
À Kelaine Demétrio, Marcos Meiado, Welinton Lopes, Geanne Santos, Fábia Andrade, Cadu e
Airton Torres que me ajudaram nas coletas em campo.
Ao Sr. Ramiro por toda a ajuda sempre ‘dando um jeitinho’ pra resolver qualquer problema. O
laboratório não será o mesmo sem sua presença e criatividade!
À Ana Elisabeth, Aurenice, Cristina e Sr. Roberto que estão sempre dispostos a resolver minhas
‘broncas’ com um sorriso no rosto.
Aos amigos Fernando Silva, que me ajudou a entender um pouco mais dos “rola-fezes”, Gilson
Freitas pelo auxílio com os gráficos e Pedro Neto, pela ajuda com a bibliografia sobre a
Caatinga.
A Artur Maia e Paulo Carvalho pelo auxilio com as fotografias dos besouros.
Aos professores Dr. Carlos Pérez, Dra. Cleide Albuquerque, Dr. Diego Astúa, Dra. Inara Leal,
Dr. José Roberto Botelho, Dra. Ma. Eduarda Larrázabal e Dr. Paulo Santos.
À Dra. Malva Hernández e ao Dr. Fernando Vaz de Mello, pelo auxílio na identificação dos
Scarabaeinae.
Ao IBAMA pela autorização para a realização de coletas no Parque Nacional do Catimbau.
Ao CNPq pela concessão da bolsa durante o mestrado.
RESUMO
O presente trabalho teve como objetivo conhecer a fauna de Scarabaeinae no Parque Nacional do Catimbau, Buíque – PE, e avaliar como as comunidades desses besouros respondem, ambientes abertos e fechados, à variação pluviométrica. Os Scarabaeinae (Coleoptera: Scarabaeidae) são considerados úteis como indicadores biológicos e vêm sendo utilizados para investigar os efeitos dos distúrbios em diversos ambientes. Utilizam, em sua maioria, fezes como recurso alimentar para larvas e adultos e substrato para a oviposição. A Caatinga ocupa basicamente a região Nordeste do Brasil. Apresenta vegetação do tipo floresta decidual, arbórea ou arbustiva e clima semi-árido quente. É relativamente rica em espécies, porém considerada a região natural brasileira menos protegida. Foram selecionadas três áreas de ambiente aberto e três áreas com vegetação mais densa. As coletas foram mensais, no período de maio de 2006 a abril de 2007 (exceto fevereiro de 2007), utilizando 36 armadilhas do tipo pitfall, iscadas com fezes humanas, expostas por 48 h. Foram tomadas a abundância, riqueza, diversidade e equitabilidade das comunidades de Scarabaeinae, utilizando o teste ANOVA dois fatores para comparação dessas medidas entre ambientes e estações. Foram usados os estimadores de riqueza Chao 1, Chao 2, Jacknife 1 e Jacknife 2. Utilizou-se o coeficiente de correlação de Spearman para estabelecer relações entre a abundância e a riqueza de Scarabaeinae com a pluviometria. Foi empregado o índice qualitativo de Jaccard para similaridade entre os ambientes e entre os meses de coleta. Foram coletados 1097 indivíduos de 13 espécies, seis gêneros e quatro tribos. As espécies mais abundantes foram Dichotomius geminatus, Ateuchus aff. carbonarius, Dichotomius aff. laevicollis e Dichotomius semisquamosus. Dichotomius aff. laevicollis só foi encontrada no ambiente fechado. Não houve diferença significativa, em relação ao ambiente, para abundância, diversidade e equitabilidade de Scarabaeinae. Porém houve diferença na riqueza entre os ambientes. Foi verificada diferença significativa na abundância, riqueza e diversidade entre as estações. Os valores de riqueza estimados variaram de 18,45 a 31 e as curvas não alcançarama assíntota. Com o início do período chuvoso houve um aumento na abundância e riqueza de Scarabaeinae. Os valores de correlação foram altos e significativos. De acordo com os resultados pode-se inferir que, em ambientes restritivos, como a Caatinga, a variação sazonal influencia fortemente as comunidades de Scarabaeinae. Palavras-chave: rola-bosta, pluviosidade, antropização, bioindicadores, semi-árido, riqueza
ABSTRACT
This study aimed to ascertain the Scarabaeinae fauna from Parque Nacional do Catimbau, Buíque - PE, and assess the response of their communities, in open and closed environments, to the variation pluviometric. The Scarabaeinae (Coleoptera: Scarabaeidae) are considered useful as biological indicators and have been used to investigate the effects of disturbances in various environments. Used, for the most part feces as food for larvae and adults and substrate for oviposition. The Caatinga occupies, basically, the Northeast region from Brazil. It shows decidual vegetation, tree or shrub, and hot semi-arid climate. It is relatively rich in species, but considered the Brazilian natural region least protected. We selected three areas of open environment and three more areas with dense vegetation. The monthly collections were in the period May 2006 to April 2007 (except February 2007), using 36 pitfall traps, baited with human feces, exposed for 48 h. They were taken in abundance, richness, diversity and evenness of the communities of Scarabaeinae, using ANOVA two-way test for comparison between these measures and environments stations. We used the estimators Chao 1, Chao 2, Jacknife 1 and Jacknife 2. It was used the Spearman correlation coefficient to establish relations between the abundance and richness of Scarabaeinae with rainfall. It was used the Jaccard index of similarity between the environments and between the months. 1097 individuals were collected from 13 species, six genera and four tribes. The most abundant species were Dichotomius geminatus, Ateuchus aff. carbonarius, Dichotomius aff. laevicollis and Dichotomius semisquamosus. Dichotomius aff. laevicollis was only found in a closed environment. There was no significant difference in relation to the environment, in abundance, diversity and evenness of Scarabaeinae. But there was a difference in richness between the environments. Significant difference was found in abundance, richness and diversity between seasons. The values of richness estimated ranged from 18.45 to 31 and the curves not reached the asymptotes. With the start of the rainy season there was an increase in richness and abundance of Scarabaeinae. The values of correlation were high and significant. According to the results it can be inferred that in restrictive environments, such as Caatinga, the seasonal variation strongly influences the communities of Scarabaeinae. Key-words: dung beetle, rainfall, antropization, bioindicator, semi arid, richness
SUMÁRIO
AGRADECIMENTOS .............................................................................................. 3
RESUMO............................................................................................................... 5
L ISTA DE FIGURAS ............................................................................................... 7
L ISTA DE TABELAS ............................................................................................... 10
INTRODUÇÃO....................................................................................................... 11
OBJETIVOS ESPECÍFICOS..................................................................................... 15
HIPÓTESES........................................................................................................... 16
MATERIAL E MÉTODOS ....................................................................................... 17
Área de estudo.................................................................................... 17
Coletas................................................................................................ 19
Análises............................................................................................... 21
RESULTADOS........................................................................................................ 23
1)Fauna de Scarabaeinae na Caatinga.............................................. 23
2) Variações espaço-temporais na fauna de Scarabaeinae............... 24
2.1) Abundância............................................................................ 24
2.2) Riqueza................................................................................... 25
2.3) Precipitação........................................................................... 27
2.4) Diversidade............................................................................ 28
2.5) Similaridade........................................................................... 30
3) Comparações entre a fauna de Scarabaeinae de ambientes
abertos e fechados................................................................................................
DISCUSSÃO........................................................................................................... 33
Scarabaeinae no Parque Nacional do Catimbau......................... 33
Variação das Comunidades de Scarabaeinae entre ambientes e
Estações.............................................................................................................. 35
Conclusão..................................................................................... 36
REFERÊNCIAS....................................................................................................... 37
APÊNDICE............................................................................................................. 44
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L ISTA DE FIGURAS
Figura 1. Localização do Parque Nacional do Catimbau, Buíque – PE
(8º24’00’’ e 8º36’35’’S e 37º09’30’’ e 37º14’40’’W).
Figura 2. Parque Nacional do Catimbau. a-b: visão geral do Parque; c-d:
ambiente fechado; e-f: ambiente aberto.
Figura 3. Esquema da armadilha de queda utilizada e armadilha montada em
campo.
Figura 4. Abundância de Scarabaeinae (Coleoptera: Scarabaeidade), obtida
através de coletas realizadas com armadilhas de queda, iscadas
com fezes humanas, no Parque Nacional do Catimbau, Buíque -
PE, no período de maio de 2006 a janeiro de 2007 e março e abril
de 2007. a: Abundância entre os ambientes; b: abundância entre as
estações; c: interação entre os dois fatores. (média± desvio-padrão)
Figura 5. Riqueza de Scarabaeinae (Coleoptera: Scarabaeidade), obtida
através de coletas realizadas com armadilhas de queda, iscadas
com fezes humanas, no Parque Nacional do Catimbau, Buíque -
PE, no período de maio de 2006 a janeiro de 2007 e março e abril
de 2007. a: Riqueza entre os ambientes; b: riqueza entre as
estações; c: interação entre os dois fatores. (média± desvio-padrão)
Figura 6. Estimativas de riqueza de Scarabaeinae (Coleoptera: Scarabaeidae),
em relação ao esforço amostral de coletas realizadas com
armadilhas de queda, iscadas com fezes humanas, no Parque
Nacional do Catimbau, Buíque - PE, no período de maio de 2006 a
janeiro de 2007 e março e abril de 2007. Todas as medidas foram
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calculadas a partir dos dados de riqueza observada média (Sobs).
Sobs: riqueza observada média; Jack 1: Jacknife de primeira
ordem; Jack 2: Jacknife de segunda ordem.
Figura 7. Estimativas de riqueza de Scarabaeinae (Coleoptera: Scarabaeidae),
em relação ao esforço amostral de coletas realizadas com
armadilhas de queda, iscadas com fezes humanas, no Parque
Nacional do Catimbau, Buíque - PE, no período de maio de 2006 a
janeiro de 2007 e março e abril de 2007. Todas as medidas foram
calculadas a partir dos dados de riqueza observada média (Sobs).
Sobs: riqueza observada média; Jack 1: Jacknife de primeira
ordem; Jack 2: Jacknife de segunda ordem; a – Estimativas
ambiente aberto; b – estimativas ambiente fechado.
Figura 8. Abundância de Scarabaeinae (Coleoptera: Scarabaeidade), obtida
através de coletas realizadas com armadilhas de queda, iscadas
com fezes humanas, em relação aos índices pluviométricos
registrados no Parque Nacional do Catimbau, Buíque - PE, no
período de maio de 2006 a janeiro de 2007 e março e abril de
2007.
Figura 9. Riqueza de Scarabaeinae (Coleoptera: Scarabaeidade), obtida
através de coletas realizadas com armadilhas de queda, iscadas
com fezes humanas, em relação aos índices pluviométricos
registrados no Parque Nacional do Catimbau, Buíque - PE, no
período de maio de 2006 a janeiro de 2007 e março e abril de
2007.
Figura 10. Correlação de Speaman da abundância e riqueza de Scarabaeinae
(Coleoptera: Scarabaeidade), obtidas através de coletas realizadas
com armadilhas de queda, iscadas com fezes humanas, em relação
aos índices pluviométricos registrados no Parque Nacional do
Catimbau, Buíque – PE. As coletas foram realizadas no período de
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maio de 2006 a janeiro de 2007 e março e abril de 2007, e os
índices pluviométricos utilizados correspondem aos registrados nos
mes anterior a cada coleta. a – precipitação x abundância; b –
precipitação x riqueza
Figura 11. Diversidade de Shannon (H’) para Scarabaeinae (Coleoptera:
Scarabaeidae) obtida através de coletas realizadas com armadilhas
de queda, iscadas com fezes humanas, no Parque Nacional do
Catimbau, Buíque - PE, no período de maio de 2006 a janeiro de
2007 e março e abril de 2007. a – diversidade entre ambientes; b –
diversidade entre estações; c – interação entre os dois fatores.
Figura 12. Equitabilidade de Camargo (E’) para Scarabaeinae (Coleoptera:
Scarabaeidae) obtida através de coletas realizadas com armadilhas
de queda, iscadas com fezes humanas, no Parque Nacional do
Catimbau, Buíque - PE, no período de maio de 2006 a janeiro de
2007 e março e abril de 2007. a – equitabilidade entre ambientes; b
– equitabilidade entre estações; c – equitabilidade entre os dois
fatores.
Figura 13. Dendrograma mostrando a similaridade Jaccard entre os meses de
coleta de Scarabaeinae (Coleoptera: Scarabaeidae), realizadas com
armadilhas de queda, iscadas com fezes humanas, no Parque
Nacional do Catimbau, Buíque - PE, no período de maio de 2006 a
janeiro de 2007 e março e abril de 2007. O traço vertical indica o
limite de confiança dos agrupamentos.
Figura 14. Dendrograma mostrando a similaridade de Jaccard entre as áreas
de coleta de Scarabaeinae (Coleoptera: Scarabaeidae), realizadas
com armadilhas de queda, iscadas com fezes humanas, no Parque
Nacional do Catimbau, Buíque - PE, no período de maio de 2006 a
janeiro de 2007 e março e abril de 2007. O traço vertical indica o
limite de confiança dos agrupamentos.
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L ISTA DE TABELAS
Tabela 1. Abundância por espécie de Scarabaeinae (Coleoptera: Scarabaeidae)
em ambiente aberto e fechado no Parque Nacional do Catimbau,
Buíque - PE, através de coletas realizadas com armadilhas de queda,
iscadas com fezes humanas, no período de maio de 2006 a janeiro de
2007 e março e abril de 2007. AC – ambiente aberto no período
chuvoso; AS - ambiente aberto no período seco; FC – ambiente
fechado no período chuvoso; FS - ambiente fechado no período seco.
Tabela 2. Índice de diversidade de Shannon (H’) e equitabilidade de Camargo
(E’) para Scarabaeinae (Coleoptera: Scarabaeidae), de coletas
realizadas com armadilhas de queda, iscadas com fezes humanas,
Índice de diversidade e equitabilidade de Scarabaeinae (Coleoptera:
Scarabaeidae), em coletas realizadas com armadilhas de queda, iscadas
com fezes humanas, no período de maio de 2006 a janeiro de 2007 e
março e abril de 2007, em ambiente aberto e fechado do Parque
Nacional do Catimbau, Buíque - PE. H’ – índice de diversidade de
Shannon; E’ – índice de equitabilidade de Camargo.
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INTRODUÇÃO
Estudos de conservação têm enfatizado principalmente o papel de vertebrados,
especialmente aves e mamíferos, na dinâmica das comunidades. Recentemente,
entretanto, a fauna de invertebrados tem sido ressaltada como de fundamental
importância para os processos que estruturam ecossistemas terrestres, especialmente nos
trópicos (LEAL 2003). Como seria impossível conhecer toda a biodiversidade de um
local, para só então medir os efeitos das alterações em um ambiente e avaliar o estado
de conservação de um dado ecossistema, muitos estudos vêm adotando uma estratégia
que envolve o monitoramento de informações sobre determinados grupos de
organismos, os quais são empregados como indicadores de toda a comunidade
(HALFFTER & FAVILA 1993, McGEOCH 1998, HERNÁNDEZ 2003). As espécies
ou conjunto de espécies utilizados no monitoramento ambiental são denominados
“bioindicadores” e são úteis para informar sobre a qualidade e as alterações de um
habitat, ou mesmo refletir o impacto de uma mudança ambiental em outros táxons
(HALFFTER & FAVILA 1993, McGEOCH 1998, McGEOCH et al. 2002,
HERNÁNDEZ 2003).
Um bom indicador biológico deve possuir alguns parâmetros que permitam
estabelecer relações entre as informações sobre sua diversidade e o que vem ocorrendo
no ecossistema (HALFFTER & FAVILA 1993, McGEOCH 1998, SPECTOR 2006).
Dentre as características necessárias o bioindicador deve apresentar guildas bem
definidas no tipo de ecossistema estudado; refletir mudanças que a comunidade venha a
sofrer; sua coleta deve ser fácil e padronizável; os dados coletados devem fornecer
informações ecológicas suficientes para a determinação da composição e estrutura da
guilda; a taxonomia do grupo deve ser bem estabelecida e a coleta de indivíduos, ou
outras atividades necessárias, não devem colocar o grupo em risco (HALFFTER &
FAVILA 1993, McGEOCH 1998, SPECTOR 2006). Além desses critérios, organismos
com ciclo de vida curto, como os insetos, proporcionam respostas mais rápidas à
avaliação.
Dentre os insetos, os Scarabaeinae (Coleoptera: Scarabaeidae) têm sido
apontados como bons indicadores biológicos, pois a estrutura de suas comunidades
reflete as mudanças ocorridas em diferentes biótopos (DAVIS et al. 2001). Segundo
Halffter & Favila (1993), o corte de florestas resulta em uma importante perda da
diversidade desses besouros e uma profunda modificação na estrutura da guilda original.
Tem sido demonstrado que as variações locais de fatores abióticos como textura do
solo, umidade e estrutura da floresta influenciam a ocorrência e abundância relativa de
Scarabaeinae (HOWDEN & NEALIS 1975, HALFFTER & EDMONDS 1982,
SPECTOR & AYZAMA 2003). A destruição dos ambientes naturais para criação de
áreas de pastagem ou monoculturas altera os fatores abióticos locais, podendo ocasionar
mudanças na estrutura e na composição das comunidades, e acarretar na perda de
espécies não adaptadas às novas condições ambientais (MEDRI & LOPES 2001). Desta
forma, os Scarabaeinae vêm sendo utilizados para investigar os efeitos dos distúrbios na
diversidade e estrutura em diversos ambientes, como florestas tropicais e savanas (e.g.
HALFFTER et al. 1992, HALFFTER & FAVILA 1993, ESCOBAR 2000, DAVIS et
al. 2001, MCGEOCH et al. 2002, SPECTOR & AYZAMA 2003, HERNÁNDEZ 2005,
SCHEFFLER 2005).
Os Scarabaeinae, conhecidos popularmente como “rola-bosta”, possuem
aproximadamente 5000 espécies descritas, cerca de 600 delas encontradas no Brasil, e
destas, mais da metade endêmica para o país (VAZ-DE-MELLO 2000). Apresentam
grande diversidade de espécies na faixa tropical sendo o hábito alimentar coprófago
fundamental na determinação das características de seu comportamento, distribuição,
morfologia e desenvolvimento (HALFFTER & MATTHEWS 1966). Utilizam, em sua
maioria, fezes como recurso alimentar para larvas e adultos e substrato para a
oviposição (HALFFTER & MATTHEWS 1966). Porém, a dieta pode variar
dependendo do ambiente onde vivem e dos recursos disponíveis para a comunidade,
podendo evolutivamente ter se voltado à saprofagia ou necrofagia como uma adaptação
a ambientes desfavoráveis (HALFFTER 1991, ENDRES et al. 2007). Além disso,
podem ser encontradas espécies micetófagas, foréticas de outros animais (HALFFTER
& MATTHEWS 1966), mirmecófilas (HALFFTER & MATTHEWS 1966, VAZ-DE-
MELLO et al. 1998), predadoras (HALFFTER & MATTHEWS 1966, CANO 1996,
SILVEIRA et al. 2006) ou mesmo espécies utilizando recursos alternativos como ovos
em decomposição (LOUZADA & VAZ-DE-MELLO 1997).
Através de suas atividades de alimentação e reprodução, na qual muitas espécies
constroem túneis sob a superfície (MEDRI & LOPES 2001), estes insetos representam
um componente importante dos ecossistemas tropicais. Desempenham diversas funções,
tais como: a manutenção da fertilidade do solo; a retenção de matéria orgânica e de água
no solo; a atuação secundária na dispersão de sementes, e conseqüente participação no
processo natural de regeneração do ambiente; além do controle sobre ovos e larvas de
moscas parasitas (GOLDEN & CRIST 1999, KOLLER 1999, MEDRI & LOPES 2001,
AVENDAÑO-MENDOZA 2005).
Os Scarabaeinae possuem guildas, funcional e taxonomicamente, bem definidas,
as quais se mostram diferentes entre ambientes distintos e fazem deste grupo um bom
instrumento para avaliar as mudanças ou transformações na biodiversidade de um
determinado ecossistema (HALFFTER & FAVILA 1993, SPECTOR 2006). As guildas
de Scarabaeinae podem ser estabelecidas de acordo com as estratégias de alocação de
recursos alimentares ou de nidificação, sendo considerados telecoprídeos aqueles que
conduzem parte do recurso a um local distante da fonte, paracoprídeos aqueles que
conduzem o recurso para o lado da fonte ou abaixo desta, e endocoprídeos, aqueles que
permanecem na porção do recurso (CAMBEFORT & HANSKI 1991, DOUBE 1991).
O grau de generalização da dieta também pode ser utilizado na classificação de guildas,
sendo encontradas espécies coprófagas (alimentam-se de fezes), necrófagas (alimentam-
se de carcaças), saprófagas (alimentam-se de matéria vegetal em decomposição) ou
generalistas que podem apresentar a combinação de mais de um desses hábitos
(HALFFTER & MATTHEWS 1966, HALFFTER & FAVILA 1993). Quanto ao padrão
temporal de atividade os Scarabaeinae podem ser considerados diurnos, noturnos,
crepusculares ou de atividade contínua (HALFFTER & MATTHEWS 1966,
HALFFTER & FAVILA 1993, HERNÁNDEZ 2002). E por fim as guildas ainda podem
ser definidas de acordo com o meio pelo qual os Scarabaeinae usam e removem o
recurso (padrão de rapidez na alocação do recurso), sendo classificados em sete grupos:
telecoprídeos grandes (>400 mg peso seco); telecoprídeos pequenos (<400 mg peso
seco); paracoprídeos rápidos; paracoprídeos grandes (>10 mg peso seco) e lentos;
paracoprídeos pequenos (<10 mg peso seco) e lentos; cleptocoprídeos; e endocoprídeos
(DOUBE 1990).
O conhecimento sobre os aspectos ecológicos do grupo, no Brasil, se deve, em
sua maioria, a estudos realizados em florestas úmidas, mas são escassos os referentes a
áreas secas, como a Caatinga. Dois trabalhos realizados por Hernández (2005; 2008 in
press) no estado da Paraíba, e outro por Lopes et al. (2006) na Bahia, estudaram as
comunidades de Scarabaeinae neste domínio vegetacional.
A Caatinga está restrita ao território brasileiro, ocupando basicamente a região
Nordeste, com algumas áreas no estado de Minas Gerais. É a quarta maior formação
vegetacional do Brasil possuindo cerca de 800.000 Km2 (ANDRADE-LIMA 1981,
MACHADO & LOPES 2003). Ocorre em áreas com marcada sazonalidade,
caracterizada por uma longa estação seca durante o ano, resultante de precipitações
escassas e irregulares (ANDRADE-LIMA 1981, MACHADO & LOPES 2003, SILVA
et al. 2003). Seu clima é de caráter semi-árido quente com variações de precipitação
entre 250 e 1000 mm/ano e de temperatura média entre 23 e 27°C, com importantes
variações diárias (ANDRADE-LIMA 1981, MACHADO & LOPES 2003, SANTOS &
TABARELLI 2003, SILVA et al. 2003). Sua heterogeneidade ambiental permite que
este ambiente seja relativamente rico em espécies, muitas delas endêmicas (SILVA et
al. 2003). Entretanto, vários táxons só foram descritos recentemente para a região,
indicando um conhecimento bastante precário sobre sua diversidade (CASTELLETTI et
al. 2003), o qual apesar de ainda incipiente é de extrema importância para o manejo de
ambientes em processo de desertificação, cada vez mais comuns nas paisagens do
planeta (ZANELLA & MARTINS 2003). Os altos níveis de devastação que a Caatinga
vem sofrendo, resultam na perda de fauna e flora nativas (MACHADO & LOPES 2003),
na eliminação de processos ecológicos chaves e na formação de extensos núcleos de
desertificação em vários setores da região (LEAL et al. 2003). Contrastando com a
relevância biológica da Caatinga, esta pode ser considerada a região natural brasileira
menos protegida, com unidades de conservação em menos de 2% do seu território
(LEAL et al. 2003).
Assim, reconhecendo que os Scarabaeinae são importantes componentes de
ecossistemas tropicais e que informações sobre sua comunidade podem auxiliar na
avaliação sobre as condições ambientais locais, com esse trabalho objetiva-se conhecer
a fauna de Scarabaeinae em uma região de Caatinga de Pernambuco. Além disso,
pretende-se avaliar como as comunidades desses besouros respondem a ambientes
abertos e fechados e à variação pluviométrica no Parque Nacional do Catimbau, Buíque
– PE, fornecendo subsídios para estudos posteriores de bioindicação e monitoramento
da região.
OBJETIVOS ESPECÍFICOS
• Inventariar a fauna de Scarabaeinae do Parque Nacional do Catimbau;
• Verificar como a abundância, riqueza e diversidade de Scarabaeinae
variam entre ambientes abertos e fechados em uma região de Caatinga;
• Verificar como a riqueza, abundância e diversidade de Scarabaeinae
respondem às variações sazonais em uma região de Caatinga.
HIPÓTESES
• A riqueza e diversidade de Scarabaeinae são menores em ambientes abertos;
• A equitabilidade de Scarabaeinae é menor em ambientes abertos;
• A abundância, riqueza e diversidade de Scarabaeinae estão relacionadas com a
pluviosidade e seus valores aumentam no período de maior precipitação.
MATERIAL E MÉTODOS
Área de estudo
O estudo foi desenvolvido no Parque Nacional do Catimbau (8º24’00’’ e
8º36’35’’S e 37º09’30’’ e 37º14’40’’W), o qual possui uma área de 62.554 ha e está
localizado na região central do estado de Pernambuco, a 285 km do Recife, abrangendo
parte dos municípios do Ibimirim, Tupanatinga e Buíque (IBAMA 2004) (Fig.1).
Passou a ser considerado Unidade de Conservação Federal a partir ano de 2002 e
tem como objetivo preservar o conjunto geológico, espeleológico e arqueológico da
Serra do Catimbau e conservar um dos últimos remanescentes de Caatinga ainda em
bom estado de conservação (IBAMA 2004). A altitude da área varia de 600 a 1000 m e
a vegetação é típica de Caatinga, no entanto, em função das variações de relevo e
microclima, podem ser encontradas espécies de Cerrado, Campo Rupestre, Mata
Atlântica e Restinga (ANDRADE et al. 2004, IBAMA 2004). Em sua maior parte,
apresenta solo arenoso (JACOMINE et al. 1973), sendo os principais tipos de vegetação
do Parque a caatinga arbustiva, o campo rupestre, a vegetação florestal perenifólia e a
vegetação arbustiva perenifólia (RODAL et al. 1998, ANDRADE et al. 2004). O clima
da região é, segundo a classificação de Köppen, do tipo BSh (semi-árido quente) com
médias anuais de temperatura de 25 ºC e precipitação variando de 700 a 1100 mm/ano
(ANDRADE-LIMA 1981, ITEP 2006). A temperatura pode chegar a 45 ºC durante o
dia nos períodos mais quentes (IBAMA 2004) e a maior concentração de chuvas ocorre
entre os meses de março e julho (ITEP 2006).
Figura 1. Localização do Parque Nacional do Catimbau, Buíque – PE (8º24’00’’ e 8º36’35’’S e
37º09’30’’ e 37º14’40’’W).
Buíque
Recife
PERNAMBUCO
600 km
Coletas
O trabalho foi realizado em dois tipos de ambiente, um aberto, com presença de
gado ou plantação de milho, dependendo da época do ano, e outro fechado, com áreas
de vegetação mais densa, onde não havia corte constante da vegetação ou criação de
animais (Fig.2). Para cada um dos ambientes foram escolhidas três áreas distantes cerca
de 400 m uma da outra.
As coletas foram mensais, no período de maio de 2006 a abril de 2007
(excetuando o mês de fevereiro de 2007). Os meses com índices pluviométricos maiores
que 60 mm foram considerados chuvosos (período chuvoso), e os demais, secos
(período seco). Os dados de pluviometria foram obtidos do Serviço Geológico do Brasil
(CPRM), a partir de pluviômetro e pluviógrafo instalados na área “Amigos do Bem”,
localizada no entorno do Parque Nacional do Catimbau.
Foram utilizadas armadilhas do tipo pitfall, iscadas com fezes humanas. Esse
tipo de isca tem mostrado ser um atrativo de amplo espectro para espécies de
Scarabaeinae e vem sendo largamente utilizado em levantamentos do grupo (HOWDEN
& NEALIS 1975, MILHOMEM et al. 2003). Cada armadilha era composta por um
recipiente plástico com 9,5 cm de diâmetro e 20 cm de altura, enterrada no solo, e
protegida, contra chuva ou dessecação, por um disco suspenso de isopor. Na parte
superior foi colocado um funil, permitindo que os besouros caíssem, mas não pudessem
sair (Fig.3) As armadilhas eram instaladas no fim do dia ficando expostas por dois dias
e duas noites a cada coleta. Em cada área foram distribuídas seis armadilhas,
aleatoriamente, respeitando-se uma distância mínima de 15 m entre elas, totalizando ao
final de cada coleta 36 pitfall. As armadilhas permaneceram no mesmo ponto em todos
os meses de coleta, sendo fechadas no intervalo entre duas coletas, a fim de impedir que
a continuidade da coleta.
Os Scarabaeinae coletados em cada armadilha foram montados em alfinete
entomológico e depositados na coleção entomológica do Laboratório de Taxonomia e
Ecologia de Insetos da Universidade Federal de Pernambuco (UFPE). A identificação
das espécies foi realizada através da utilização de chaves de identificação, comparação
com material entomológico da UFPE e UFPB, e auxílio dos especialistas Dra. Malva
Isabel M. Hernández (UFPB) e Dr. Fernando Z. Vaz-de-Mello (UFLA). Em alguns
casos, a determinação da espécie não foi possível devido à necessidade de revisão de
alguns gêneros para que esta fosse feita com segurança.
Figura 2. Parque Nacional do Catimbau. a-b: visão geral do Parque; c-d: ambiente fechado; e-f: ambiente aberto.
Figura 3. Esquema da armadilha de queda utilizada e armadilha montada em campo.
a b
c d
e f
Análises
As comunidades de Scarabaeinae foram comparadas através de sua abundância,
riqueza de espécies e diversidade. Para as análises foi considerado o nível de
significância 0,05.
A abundância e riqueza de indivíduos foram comparadas entre os ambientes e
estações através do teste ANOVA dois fatores, utilizando dados transformados em log2
para adequação da normalidade dos resíduos e homogeneidade das variâncias. Estas
análises e a construção dos respectivos gráficos foram realizadas no programa
STATISTICA 6.0 (STATSOFT 1998).
Através do coeficiente de correlação de Spearman (R) foram relacionadas a
abundância e a riqueza de espécies de Scarabaeinae com os dados mensais de
pluviometria. Utilizou-se para o teste os valores pluviométricos referentes ao mês
anterior a cada coleta. Estas análises e a construção dos respectivos gráficos foram
realizadas no programa STATISTICA 6.0 (STATSOFT 1998).
O índice de diversidade de Shannon (H’) foi utilizado para calcular a diversidade
de espécies entre os ambientes e entre as estações, e os valores foram comparados
através do teste ANOVA dois fatores. Este índice baseia-se na proporção da abundância
de cada espécie por amostra testada e é maior quanto mais homogênea for essa
proporção. Para verificar se houve dominância de espécies, a eqüitabilidade das
amostras foi calculada por meio do índice de Camargo (E). O cálculo dos índices foi
realizado por meio do programa Ecological Methodology versão 5.2. (KENNEY &
KREBS 2000).
Para a análise de similaridade entre os ambientes e entre os meses de coleta foi
empregado o índice qualitativo de Jaccard, que considera a presença e ausência das
espécies. Para facilitar a visualização do resultado, as relações estabelecidas entre os
ambientes e entres as estações foram agrupadas empregando o método de ligação média
UPGMA, produzindo ao final um dendrograma para cada análise. Estas análises foram
realizadas através do programa NTSYS-pc (Numerical Taxonomy and Multivariate
Analysis System), versão 2.10 t e a significância dos agrupamentos formados foi testada
a partir de 4000 replicações por meio do método de permutação Monte Carlo. As
permutações foram realizadas com o uso do programa RandMat versão 1.0.
Foi construída uma curva de acumulação de espécies, a partir de 100
randomizações sem reposição, a qual foi plotada num gráfico juntamente com o
resultado dos estimadores de riqueza. A riqueza total foi estimada, por extrapolação da
riqueza de espécies observada em relação ao esforço amostral, utilizando os estimadores
Chao 1, Chao 2, Jacknife 1 e Jacknife 2. Estes estimadores baseiam-se na freqüência das
espécies raras (sigletons, doubletons, únicas e duplicatas, respectivamente) presentes na
amostra, sendo recomendados especialmente quando a maioria das espécies é
representada por apenas um indivíduo. Os dados foram obtidos a partir do programa
EstimateS versão 7.5 (COWELL 2005) e o gráfico construído no Sigmaplot 10.0. Tal
procedimento foi também realizado para cada ambiente separadamente.
RESULTADOS
1) Fauna de Scarabaeinae na Caatinga
Durante este trabalho foram coletados 1097 espécimes de Scarabaeinae
pertencentes a 13 espécies de seis gêneros e quatro tribos (Onthophagini, Coprini,
Ateuchini e Canthonini). As quatro espécies da tribo Coprini representaram 84,59% dos
indivíduos coletados. O gênero Dichotomius Hope, 1838 apresentou maior riqueza de
espécies, quatro. A espécie mais abundante foi Dichotomius geminatus (Arrow, 1913)
com 822 indivíduos, seguida de Ateuchus aff. carbonarius (Harold, 1868) com 148,
Dichotomius aff. laevicollis Felsche, 1901 com 81 e Dichotomius semisquamosus
(Curtis, 1845) com 19 (Tab.1 e Apêndice). As quatro espécies juntas representaram
97,54% da abundância total dos indivíduos coletados. Durante a estação seca a maioria
das espécies esteve ausente. A única espécie que esteve presente em todas as coletas foi
Dichotomius geminatus, a qual também foi sempre a mais abundante.
Tabela 1. Abundância por espécie de Scarabaeinae (Coleoptera: Scarabaeidae) em ambiente aberto e fechado no Parque Nacional do Catimbau, Buíque - PE, através de coletas realizadas com armadilhas de queda, iscadas com fezes humanas, no período de maio de 2006 a janeiro de 2007 e março e abril de 2007. AC – ambiente aberto no período chuvoso; AS - ambiente aberto no período seco; FC – ambiente fechado no período chuvoso; FS - ambiente fechado no período seco; (P) – paracoprídeos; (T) - Telecoprídeos.
Tribos Espécies AC AS FC FS Total Abundância
relativa (%) Coprini (P) Dichotomius geminatus 505 50 250 17 822 74,93 (P) Dichotomius semisquamosus 5 0 13 1 19 1,73 (P) Dichotomius aff. laevicollis 0 0 78 3 81 7,38 (P) Dichotomius nisus 6 0 0 0 6 0,55 Ateuchini (P) Ateuchus aff. carbonarius 137 3 7 1 148 13,50 (P) Canthidium aff. manni 9 0 0 0 9 0,82 (P) Canthidium sp.1 4 1 0 0 5 0,46 (P) Canthidium sp.2 1 0 0 0 1 0,09 Onthophagini (P) Onthophagus aff. ranunculus 2 0 0 0 2 0,18 (P) Onthophagus sp. 1 0 0 0 1 0,09 Canthonini (T) Deltochilum verruciferum 1 0 0 0 1 0,09 (T) Deltochilum aff. pseudoicarus 0 0 1 0 1 0,09 (T) Malagoniella astyanax 1 0 0 0 1 0,09 Total de indivíduos 672 54 349 22 1097 Total de espécies 11 3 5 4 13
2) Variações espaço-temporais na fauna de Scarabaeinae
2.1) Abundância
Para testar se a abundância foi influenciada pela estação ou tipo de ambiente
estudado, comparou-se esses fatores. Não foi encontrada diferença significativa entre os
ambientes (F = 3,63; gl = 1; p = 0,06), embora a abundância tenha sido maior no
ambiente aberto (Fig.4a). Entretanto, houve diferença entre as estações (F = 101,44; gl
= 1; p < 0,0001), sendo a estação chuvosa mais abundante que a seca, com 1021 e 76
indivíduos respectivamente (Fig.4b). Não foi verificada interação entre os dois fatores
(F = 3,31; gl = 1; p = 0,07) (Fig.4c).
Figura 4. Abundância de Scarabaeinae (Coleoptera: Scarabaeidade), obtida através de coletas realizadas com armadilhas de queda, iscadas com fezes humanas, no Parque Nacional do Catimbau, Buíque - PE, no período de maio de 2006 a janeiro de 2007 e março e abril de 2007. a: Abundância entre os ambientes; b: abundância entre as estações; c: interação entre os dois fatores. (média± desvio-padrão)
Aberto Fechado
Ambiente
0.0
0.5
1.0
1.5
2.0
2.5
3.0
3.5
4.0
4.5
5.0
5.5
Abu
ndâ
nci
a
a chuvosa seca
Estação
0.0
0.5
1.0
1.5
2.0
2.5
3.0
3.5
4.0
4.5
5.0
5.5
Abu
ndâ
ncia
b
Estação Chuvosa
Estação Seca
Aberto Fechado
Ambiente
0.0
0.5
1.0
1.5
2.0
2.5
3.0
3.5
4.0
4.5
5.0
5.5
Ab
und
ânci
a
c
2.2) Riqueza
Também foi avaliada a riqueza de espécies de Scarabaeinae em relação aos
ambientes e aos períodos de coleta. Foi verificada diferença significativa entre os
ambientes (F = 7,75; gl = 1; p = 0,007)(Fig.5a) e entre as estações (F = 66,55; gl = 1;; p
< 0,0001)(Fig.5b), sendo a riqueza maior no ambiente aberto e na estação chuvosa,
respectivamente. Não foi verificada interação entre os fatores (F = 3,1; gl = 1; p = 0,08)
(Fig.5c).
Figura 5. Riqueza de Scarabaeinae (Coleoptera: Scarabaeidade), obtida através de coletas realizadas com armadilhas de queda, iscadas com fezes humanas, no Parque Nacional do Catimbau, Buíque - PE, no período de maio de 2006 a janeiro de 2007 e março e abril de 2007. a: Riqueza entre os ambientes; b: riqueza entre as estações; c: interação entre os dois fatores. (média± desvio-padrão)
De acordo com os dados obtidos através dos estimadores de riqueza de espécies,
o número médio de espécies presentes no Parque Nacional do Catimbau deve variar
entre 18,45 a 31 espécies. Assim, como neste estudo o número de espécies encontradas,
13, foi muito inferior, as curvas de acumulação de espécies e as produzidas pelos
estimadores não tenderam à assíntota (Fig.6). Quando as estimativas foram calculadas
separadamente para cada ambiente, o número médio de espécies estimado para o
ambiente aberto variou de 15,55 a 23,5 e para o ambiente fechado de 5 a 6,73. Desta
Aberto FechadoAmbiente
0.0
0.5
1.0
1.5
2.0
2.5
Riq
ueza
chuvosa secaEstação
0.0
0.5
1.0
1.5
2.0
2.5
Riq
ueza
Estaçãochuvosa EstaçãosecaAberto Fechado
Ambiente
0.0
0.5
1.0
1.5
2.0
2.5
Riq
ueza
a b
c
forma, o gráfico para o ambiente fechado não alcançou a assíntota (Fig.7a), porém para
o ambiente aberto já apresentou uma curva próxima da estabilização (Fig.7b).
Figura 6. Estimativas de riqueza de Scarabaeinae (Coleoptera: Scarabaeidae), em relação ao esforço amostral de coletas realizadas com armadilhas de queda, iscadas com fezes humanas, no Parque Nacional do Catimbau, Buíque - PE, no período de maio de 2006 a janeiro de 2007 e março e abril de 2007. Todas as medidas foram calculadas a partir dos dados de riqueza observada média (Sobs). Sobs: riqueza observada média; Jack 1: Jacknife de primeira ordem; Jack 2: Jacknife de segunda ordem.
Figura 7. Estimativas de riqueza de Scarabaeinae (Coleoptera: Scarabaeidae), em relação ao esforço amostral de coletas realizadas com armadilhas de queda, iscadas com fezes humanas, no Parque Nacional do Catimbau, Buíque - PE, no período de maio de 2006 a janeiro de 2007 e março e abril de 2007. Todas as medidas foram calculadas a partir dos dados de riqueza observada média (Sobs). Sobs: riqueza observada média; Jack 1: Jacknife de primeira ordem; Jack 2: Jacknife de segunda ordem; a – Estimativas ambiente aberto; b – estimativas ambiente fechado.
Coletas
0 2 4 6 8 10 12
Riq
ueza
0
5
10
15
20
25
30
Chao 2 MédiaChao 1 MédiaJack 2 MédiaJack 1 MédiaSobs (Mao Tau)
Coletas
0 2 4 6 8 10 12
Riq
ueza
0
5
10
15
20
25
Chao 2 MeanChao 1 Mean Jack 2 Mean Jack 1 Mean Sobs (Mao Tau)
a
Coletas
0 2 4 6 8 10 12
Riq
ueza
1
2
3
4
5
6
7
8
Jack 2 MédiaJack 1 MédiaChao 1 MédiaSobs (Mao Tau) Chao 2 Média
b
2.3) Precipitação
Foi verificado que com o início do período chuvoso houve um aumento na
abundância (Fig.8) e na riqueza (Fig.9) de Scarabaeinae.
Figura 8. Abundância de Scarabaeinae (Coleoptera: Scarabaeidade), obtida através de coletas realizadas com armadilhas de queda, iscadas com fezes humanas, em relação aos índices pluviométricos registrados no Parque Nacional do Catimbau, Buíque - PE, no período de maio de 2006 a janeiro de 2007 e março e abril de 2007. Figura 9. Riqueza de Scarabaeinae (Coleoptera: Scarabaeidade), obtida através de coletas realizadas com armadilhas de queda iscadas com fezes humanas, em relação aos índices pluviométricos registrados no Parque Nacional do Catimbau, Buíque - PE, no período de maio de 2006 a janeiro de 2007 e março e abril de 2007.
40 31
14 9 7
515
65 54
0
201413
72
6 5
158
52
13 5 2 11
0
100
200
300
400
500
600
maio
junho
julho
agos
to
sete
mbro
outub
ro
nove
mbr
o
deze
mbr
o
janeiro
feve
reiro
mar
çoab
ril
2006 2007
Abu
ndân
cia
0
50
100
150
200
250
Plu
viom
etria
(m
m)
Ambiente aberto Ambiente fechado Pluviometria (mm)
5
7
5
3
1
2
1 1 1
7
2
3
4 4
2 2
1 1
0
1
2
5
0
1
2
3
4
5
6
7
8
maio
junho
julho
agos
to
sete
mbro
outub
ro
nove
mbr
o
deze
mbr
o
janeiro
feve
reiro
mar
çoab
ril
2006 2007
Riq
ueza
0
50
100
150
200
250
Plu
viom
etria
(m
m)
Ambiente aberto Ambiente fechado Pluviometria (mm)
Os valores do coeficiente de correlação de Spearman foram altos e significativos
tanto para a abundância (R = 0,88; N = 11; p < 0,01) (Fig.10a) quanto para riqueza (R =
0,81; N = 11; p < 0,01) (Fig10b), ambas em relação à precipitação.
Figura 10. Correlação de Speaman da abundância e riqueza de Scarabaeinae (Coleoptera: Scarabaeidade), obtidas através de coletas realizadas com armadilhas de queda, iscadas com fezes humanas, em relação aos índices pluviométricos registrados no Parque Nacional do Catimbau, Buíque – PE. As coletas foram realizadas no período de maio de 2006 a janeiro de 2007 e março e abril de 2007, e os índices pluviométricos utilizados correspondem aos registrados no mês anterior a cada coleta. a – precipitação x abundância; b – precipitação x riqueza
2.4) Diversidade
Os valores do índice diversidade de Shannon, por coleta nos ambientes, foram
baixos, variando de zero a 1,4 bits/indivíduo (Tab.2). Quando comparados, estes
valores não diferiram entre os ambientes (F = 0,36; N = 11; p = 0,56) (Fig.11a), porém
houve diferença entre as estações (F = 29,59; N = 11; p < 0,0001) (Fig.11b). Não foi
verificada interação entre os dois fatores (F =1,4; N = 11; p = 0,252) (Fig.11c). Os
valores do índice de equitabilidade variaram de zero até 0,85 (Tab.2). Estes valores não
diferiram entre os ambientes (F = 0,78; N = 11; p = 0,39) (Fig.12a) nem entre as
estações (F =4,35; N = 11; p = 0,05) (Fig.12b). Também não foi verificada interação
entre os dois fatores (F =0.57; N = 11; p = 0,46) (Fig.12c).
-20 0 20 40 60 80 100 120 140 160 180 200 220
Precipitação
0
100
200
300
400
500
600
700
Abu
ndân
cia
-20 0 20 40 60 80 100 120 140 160 180 200 220
Precipitação
0
1
2
3
4
5
6
7
8
9
10
Riq
ueza
a b
Tabela 2. Índice de diversidade de Shannon (H’) e equitabilidade de Camargo (E’) para Scarabaeinae (Coleoptera: Scarabaeidae), de coletas realizadas com armadilhas de queda, iscadas com fezes humanas, no período de maio de 2006 a janeiro de 2007 e março e abril de 2007, em ambiente aberto e fechado do Parque Nacional do Catimbau, Buíque - PE.
Ambiente aberto Ambiente fechado Coletas
H’ E’ H’ E’ maio 0,77 0,289 0,94 0,526 junho 1,11 0,3 1,222 0,458 julho 0,947 0,342 1,372 0,509 agosto 0,946 0,524 0,391 0,577 setembro 0 0 0,722 0,7 outubro 0,65 0,667 0 0 novembro 0 0 0 0 dezembro 0 0 0 0 janeiro 0 0 0 0 março 1,067 0,243 1,027 0,324 abril 0,371 0,571 0,934 0,85
Figura 11. Diversidade de Shannon (H’) para Scarabaeinae (Coleoptera: Scarabaeidae) obtida através de coletas realizadas com armadilhas de queda, iscadas com fezes humanas, no Parque Nacional do Catimbau, Buíque - PE, no período de maio de 2006 a janeiro de 2007 e março e abril de 2007. a – diversidade entre ambientes; b – diversidade entre estações; c – interação entre os dois fatores.
Aberto FechadoAmbiente
-0.2
0.0
0.2
0.4
0.6
0.8
1.0
1.2
1.4
1.6
H'
Chuvosa SecaEstação
-0.2
0.0
0.2
0.4
0.6
0.8
1.0
1.2
1.4
1.6H
'
EstçãoChuvosa Estçãoseca
Aberto FechadoAmbiente
-0.2
0.0
0.2
0.4
0.6
0.8
1.0
1.2
1.4
1.6
H'
a b
c
Figura12. Equitabilidade de Camargo (E’) para Scarabaeinae (Coleoptera: Scarabaeidae) obtida através de coletas realizadas com armadilhas de queda iscadas com fezes humanas, no Parque Nacional do Catimbau, Buíque - PE, no período de maio de 2006 a janeiro de 2007 e março e abril de 2007. a – equitabilidade entre ambientes; b – equitabilidade entre estações; c – equitabilidade entre os dois fatores.
2.5) Similaridade
Os agrupamentos formados a partir das análises de similaridade de Jaccard não foram
significativos (Fig. 13 e 14), desta forma seria precoce inferir sobre as causas de tais
ligações.
.
Aberto FechadoAmbiente
0.0
0.1
0.2
0.3
0.4
0.5
0.6
0.7
0.8
0.9
1.0
E'
Chuvosa secaEstação
0.0
0.1
0.2
0.3
0.4
0.5
0.6
0.7
0.8
0.9
1.0
E'
EstçãoChuvosa Estçãoseca
Aberto FechadoAmbiente
-0.1
0.0
0.1
0.2
0.3
0.4
0.5
0.6
0.7
0.8
0.9
1.0
E'
a b
c
Figura 13. Dendrograma mostrando a similaridade Jaccard entre os meses de coleta de Scarabaeinae (Coleoptera: Scarabaeidae), realizadas com armadilhas de queda, iscadas com fezes humanas, no Parque Nacional do Catimbau, Buíque - PE, no período de maio de 2006 a janeiro de 2007 e março e abril de 2007. O traço vertical indica o limite de confiança dos agrupamentos.
Figura 14. Dendrograma mostrando a similaridade de Jaccard entre as áreas de coleta de Scarabaeinae (Coleoptera: Scarabaeidae), realizadas com armadilhas de queda iscadas com fezes humanas, no Parque Nacional do Catimbau, Buíque - PE, no período de maio de 2006 a janeiro de 2007 e março e abril de 2007. O traço vertical indica o limite de confiança dos agrupamentos.
ìndice de similaridade de Jaccard
ìndice de similaridade de Jaccard
3) Comparações entre a fauna de Scarabaeinae de ambientes abertos e fechados
Duas espécies se destacaram em relação ao alto número de indivíduos coletados
no ambiente aberto, Dichotomius geminatus e Ateuchus aff. carbonarius,
correspondendo a 76,45% e 19,28%, respectivamente, do total de indivíduos desse
ambiente. Dichotomius nisus (Olivier, 1789), Deltochilum verruciferum Felsche, 1911,
Onthophagus aff. ranunculus Arrow, 1913, Onthophagus sp., Malagoniella astyanax
(Olivier, 1789), Canthidium manni Arrow, 1913, Canthidium sp.1 e Canthidium sp.2,
apesar de só terem sido registradas no ambiente aberto não foram consideradas restritas
devido à baixa abundância de no máximo nove espécimes.
No ambiente fechado Dichotomius geminatus também foi a espécie mais
abundante, com 71,97% do total de indivíduos desse ambiente, seguida de Dichotomius
aff. laevicollis (21,83%) e Dichotomius semisquamosus (3,77%). Diferente da
representatividade de Ateuchus aff. carbonarius no ambiente aberto, essa espécie foi
representada por apenas oito indivíduos, o que correspondeu a 2,16% do total do
ambiente fechado. Dichotomius aff. laevicollis só foi encontrada no ambiente fechado,
ocorrendo em todas as coletas do período chuvoso, e em duas do período seco, e devido
à sua abundância (81 espécimes) esta espécie foi considerada restrita ao ambiente.
Deltochilum pesudoicarus Balthasar, 1939 apesar de ter ocorrido apenas no ambiente
fechado não pode ser considerada restrita, pois foi coletado apenas um indivíduo da
espécie.
DISCUSSÃO
Os resultados encontrados no presente trabalho sugerem que os Scarabaeinae do
Parque Nacional do Catimbau, Buíque – PE, são fortemente influenciados pelo regime
de chuvas. As hipóteses relacionadas aos ambientes não foram confirmadas. Entretanto,
a sazonalidade teve um papel relevante, corroborando a hipótese de que a abundância,
riqueza e diversidade aumentariam no período de maior pluviosidade, como observado
em outras áreas de Caatinga por Hernández (2005, 2008).
Scarabaeinae no Parque Nacional do Catimbau
O número de indivíduos coletados (1097) e a riqueza de espécies (13)
encontrada no Parque estiveram abaixo do esperado para um ambiente seco. Hernández
(2005) coletou 518 espécimes de Scarabaeinae pertencentes a 20 espécies na região do
Curimataú e Hernández (2008) obteve o mesmo número de espécies no Cariri, outra
área da Caatinga paraibana. Lopes et al. (2006) coletaram 760 indivíduos de 23 espécies
em áreas de Caatinga em Feira de Santana, BA. Estudando duas áreas de floresta seca
no México, Andresen (2005) capturou 1397 indivíduos de Scarabaeinae de 15 espécies.
Entretanto, num bosque seco da Colômbia, o qual possui uma precipitação média anual
um pouco mais elevada que as citadas acima, Escobar (1997) coletou 2407 espécimes
de 22 espécies. É conhecido que, em regiões áridas, grupos biológicos apresentam suas
abundâncias e riquezas relativamente menores devido às condições mais restritivas do
ambiente quando comparados àqueles em locais de florestas úmidas (HOWDEN &
NEALIS 1975, KLEIN 1989, ESCOBAR 2000, ANDRESEN 2002, ENDRES et al.
2007). Os valores de riqueza de espécies para o Parque Nacional do Catimbau poderiam
ser mais expressivos, já que os valores calculados pelos estimadores de riqueza apontam
que ainda seriam necessárias mais coletas para que a real riqueza de Scarabaeinae na
região fosse bem representada. Este fato se deve, principalmente, ao resultado
encontrado para o ambiente aberto, o qual esteve distante do valor estimado. A riqueza
encontrada para o ambiente fechado foi a que mais se aproximou do valor estimado,
indicando que este ambiente foi bem representado neste estudo.
As Tribos de Scarabaeinae representadas neste trabalho (Ateuchini, Canthonini,
Coprini, Onthophagini) foram semelhantes às encontradas por Hernández (2005) na
região do Curimataú, área de Caatinga paraibana. Essas tribos são bem representadas
em outros estudos na região Neotropical e, em geral, como no presente trabalho,
predominam Ateuchini, Coprini e Canthonini (ANDRESEN 2002, DURÃES et al.
2005, HERNÁNDEZ 2005, SILVA et al. 2007). Canthonini é comumente enriquecida
por Canthon, porém não foram encontrados representantes deste gênero no Parque
Nacional do Catimbau, refletindo a ausência do mesmo localmente ou a necessidade de
mais coletas na região. O fato do estabelecimento das armadilhas ter ocorrido no final
do dia pode ter favorecido a coleta de indivíduos de hábito noturno em detrimento dos
diurnos. Apesar de não ter sido realizada nenhuma avaliação acerca do período de
atividade dos Scarabaeinae no Parque, as espécies representadas neste trabalho são em
sua maioria paracoprídeas, com apenas três representantes telecoprídeos. Segundo
Krell-Westerwalbesloh et al. (2004), espécies paracoprídeas têm, em geral, seu pico de
atividade no crepúsculo e evitam as altas temperaturas diurnas, as quais podem elevar, a
níveis letais, a temperatura corporal, especialmente em besouros grandes e escuros. É o
caso dos representantes do gênero Dichotomius, os mais abundantes no presente
trabalho. Além disso, a coloração escura em espécies noturnas pode ter evoluído como
uma adaptação para evitar a competição (HERNÁNDEZ 2002). As espécies
telecoprídeas, por sua vez, apresentam frequentemente hábitos diurnos, pois
temperaturas mais altas, ao elevarem a temperatura corporal, aumentam a velocidade
dos besouros, favorecendo-os na construção das bolas de excremento que serão roladas
(HANSKI & CAMBEFORT 1991, KRELL-WESTERWALBESLOH et al. 2004).
A presença de algumas espécies em determinadas localidades pode indicar a
qualidade do ambiente (HALFFTER & FAVILA 1993). Dichotomius geminatus, a
espécie mais abundante no Parque Nacional do Catimbau, é bem distribuída em regiões
de Caatinga e parece estar bem adaptada a áreas de pastagem (SCHIFFLER et al. 2003,
ENDRES et al. 2007). No estudo de Schiffler et al. (2003), Dichotomius nisus foi
encontrado apenas na área de pastagem, o que coincide com o presente trabalho, no qual
indivíduos desta espécie só foram coletados no ambiente aberto, próximo à criação de
gado. Além disso, Dichotomius aff. laevicollis (grupo sericeus) ocorreu apenas no
ambiente fechado. Representantes deste grupo têm sido encontrados amplamente em
ambientes de Mata Atlântica (HERNÁNDEZ 2003, SCHIFFLER et al. 2003, ENDRES
et al. 2007) e no trabalho de Schiffler et al. (2003) esteve ausente na área de pastagem,
apresentando maior abundância na área de mata de aluvião.
Variação das Comunidades de Scarabaeinae entre ambientes e Estações
Os valores para abundância, diversidade e equitabilidade das comunidades de
Scarabaeinae não diferiram significativamente entre os ambientes. Milhomem et al.
(2003) e Endres et al. (2007) sugeriram que as espécies habitantes de locais sob pressão
de grandes variações térmicas e de grande incidência solar podem ser menos sensíveis a
variações no ambiente. Entretanto, apesar de não possuir diferenças significativas, o
número de indivíduos, em valores absolutos, foi quase o dobro nos ambientes abertos,
sendo a maior abundância devido a uma única espécie. Alguns estudos mostram que
uma baixa equitabilidade na estrutura da comunidade, devido à dominância de algumas
espécies, pode estar associada a perturbações do habitat, como corte da vegetação ou
criação de gado (KLEIN 1989, ESTRADA et al. 1998, DAVIS et al. 2001,
JANKIELSOHN et al. 2001,HALFFTER & ARELLANO 2002). Diante de alterações
do ambiente, as comunidades de Scarabaeinae de um local podem sofrer modificações
na sua estrutura original (HALFFTER & FAVILA 1993), em que a diversidade se reduz
consideravelmente. Porém, ao longo do tempo, espécies adaptadas às novas condições
tendem a invadir o novo ambiente e um aumento na riqueza local pode ser observado
(HALFFTER & FAVILA 1993, DAVIS et al. 2001). No caso de ambientes secos, a
disponibilidade de recurso torna-se um fator importante, não só em relação à
abundância de indivíduos, como também para a riqueza de espécies (HANSKI &
CAMBEFORT 1991). Desta forma, a maior riqueza de espécies encontrada no ambiente
aberto do Parque Nacional do Catimbau, pode estar relacionada com o fornecimento
contínuo de recurso, visto que as áreas amostradas situavam-se próximas a criações de
gado.
As comunidades de Scarabaeinae do Parque Nacional do Catimbau foram
influenciadas pela sazonalidade, apresentando significativamente maiores valores de
abundância, riqueza e diversidade de espécies durante o período chuvoso. Este resultado
era esperado, pois, na região tropical, tais comunidades são fortemente influenciadas
pelo regime de chuvas (HANSKI & CAMBEFORT 1991, HALFFTER & MATHEWS
1966), e geralmente têm maiores abundâncias e riquezas durante o período chuvoso
(ANDRESEN 2005). Os maiores valores de abundância e riqueza de Scarabaeinae
foram observados no início da estação chuvosa. Segundo Cambefort (1991), muitas
espécies de Scarabaeinae possuem picos de emergência de adultos com o início das
chuvas. Este padrão também foi observado por Hernández (2005) em Caatinga, onde no
período chuvoso foram coletados 475 indivíduos de 19 espécies e no período seco
apenas 43 espécimes de oito espécies. Andresen (2005), amostrando um ambiente seco
de marcada sazonalidade no México, capturou 852 indivíduos de 14 espécies durante o
período chuvoso e 105 espécimes em três espécies no seco. Também para Davis (1996),
a atividade de Scarabaeinae em Pretoria, África do Sul, foi menor durante o período
seco. A redução no número de indivíduos e riqueza de espécies é observada em grande
parte dos trabalhos nos quais a época de coleta abrange períodos secos e chuvosos
(HORGAN 2002, MILHOMEM et al. 2003). Diferentemente, Escobar (1997)
encontrou uma riqueza de espécies maior na estação seca, quando estudou Scarabaeinae
num bosque seco da Colômbia.
As notáveis variações de abundância, riqueza e diversidade encontradas em
comunidades de Scarabaeinae durante estações diferentes em ambientes semi-áridos
podem ser atribuídas ao fato destes últimos apresentarem condições mais extremas no
período seco. A redução ou ausência de chuvas, somada à alta insolação e baixa
umidade na Caatinga (REIS 1976), acarretam maior exposição à desidratação, e
consequentemente, redução no tempo de disponibilidade do excremento, que é um
recurso efêmero (HORGAN 2002). Além disso, na Caatinga, a existência de extensos
períodos de redução de produção primária torna inviável a manutenção de populações
de grandes mamíferos (HERNÁNDEZ 2005) os quais são os principais produtores de
excrementos utilizados pelos Scarabaeinae como fonte de alimentação e nidificação
(HALFFTER & MATHEWS 1966).
Conclusão
Em ambientes restritivos, como a Caatinga, a variação sazonal apresenta-se
como o principal fator na determinação da abundância, riqueza e diversidade de
espécies de Scarabaeinae. Os resultados encontrados neste estudo corroboram a hipótese
de que a sazonalidade influencia a comunidade de Scarabaeinae e que ambientes
distintos apresentaram composição diferente da fauna de Scarabaeina. A transformação
de algumas áreas de vegetação nativa em locais de criações de gado, gera uma fonte
contínua de recurso e resulta no aumento da abundância e da riqueza de espécies dessa
subfamília, porém muitas destas espécies conhecidamente invasoras de pastagens. Além
disso, a restrição de espécies a alguns ambientes confirma a necessidade de preservar
essas áreas a fim de evitar possíveis extinções locais.
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APÊNDICE
Abundância e riqueza de Scarabaeinae (Coleoptera: Scarabaeidae) em ambiente aberto e fechado do Parque Nacional do Catimbau, Buíque – PE. Coletas realizadas com armadilhas de queda, iscadas com fezes humanas, no período de maio de 2006 a janeiro de 2007 e março e abril de 2007.
Ambiente aberto Tribo
Espécie maio junho julho agosto setembro outubro novembro dezembro janeiro março abril Total
Coprini Dichotomius geminatus 62 33 26 11 13 5 5 9 7 371 13 555 Dichotomius semisquamosus
1 1 0 0 0 0 0 0 0 3 0 5
Dichotomius nisus 0 0 0 0 0 0 0 0 0 6 0 6 Ateuchini
Ateuchus aff. carbonarius 7 0 2 2 0 1 0 0 0 127 1 140 Canthidium aff. manni 1 1 1 0 0 0 0 0 0 6 0 9 Canthidium sp.1 0 2 1 1 0 0 0 0 0 1 0 5 Canthidium sp.2 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1
Onthophagini Onthophagus aff.
ranunculus 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 2
Onthophagus sp. 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 Canthonini
Deltochilum verruciferum 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 1 Malagoniella astyanax 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1
Total de indivíduos 72 40 31 14 13 6 5 9 7 515 14 726 Total de espécies 5 7 5 3 1 2 1 1 1 7 2 11
Ambiente fechado Tribo
Espécie maio junho julho agosto setembro outubro novembro dezembro janeiro março abril Total
Coprini Dichotomius geminatus 38 45 33 12 4 0 1 0 0 121 13 267 Dichotomius semisquamosus 1 5 5 1 0 0 0 0 0 2 0 14 Dichotomius aff. laevicollis 13 14 15 0 1 2 0 0 0 29 7 81
Ateuchini Ateuchus aff. carbonarius 0 1 1 0 0 0 0 0 1 5 0 8
Canthonini Deltochilum aff. pseudoicarus 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 1
Total de indivíduos 52 65 54 13 5 2 1 0 1 128 20 371 Total de espécies 3 4 4 2 2 1 1 0 1 5 2 5
