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GOIA DE MATTOS LYRA Distribuição, abundância e fenologia de sete espécies simpátricas de Gracilaria na praia de Stella Maris, Salvador, Bahia 2005
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GOIA DE MATTOS LYRA
Distribuição, abundância e fenologia de sete espécies
simpátricas de Gracilaria na praia de Stella Maris, Salvador,
Bahia
2005
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GOIA DE MATTOS LYRA
Distribuição, abundância e fenologia de sete espécies
simpátricas de Gracilaria na praia de Stella Maris, Salvador,
Bahia
Dissertação apresentada ao Instituto de Biologia da
Universidade Federal da Bahia como parte dos
requisitos necessários para a obtenção do Título de
Mestre em Ecologia e Biomonitoramento
Orientador: Prof. Dr. José Geraldo de Aquino Assis
2005
2
Biblioteca Central Reitor Macêdo Costa - UFBA
L992 Lyra, Goia de Mattos. Distribuição, abundância e fenologia de sete espécies simpátricas de Gracilaria na praia de Stella Maris, Salvador, Bahia. / Goia de Mattos Lyra. - 2005. 61f. : il. Orientador : Prof. Dr. José Geraldo de Aquino Assis. Dissertação (mestrado) - Universidade Federal da Bahia, Instituto de Biologia, 2005.
1. Alga marinha. 2. Alga vermelha. 3. Gracilariaceae. 4. Taxonomia vegetal - Salvador (BA). 5. Flora marinha – Salvador (BA). 6. Fenologia vegetal – Salvador (BA). I. Assis, José Geraldo de Aquino. II. Universidade Federal da Bahia, Instituto de Biolo- gia. III. Título.
CDD – 579.89
3
AGRADECIMENTOS
A realização deste trabalho foi possível graças ao apoio, dedicação e entusiasmo do
meu orientador José Geraldo de Aquino Assis. O meu co-orientador José Marcos de Castro
Nunes (Instituto de Biologia-Universidade Federal da Bahia) iniciou-me no estudo das
algas marinhas e sempre lhe serei grata pelas valiosas contribuições à minha formação
acadêmica e a este trabalho.
O desenvolvimento deste trabalho foi viabilizado pelo recebimento de oito meses
de bolsa de estudos da CAPES. As técnicas citológicas foram apuradas junto à professora
Mutue Toyota Fujii (Seção de Ficologia do Instituto de Botânica da Universidade de São
Paulo), que também me orientou na elaboração do projeto de pesquisa. As discussões com
a Dra. Sílvia Maria Beauclair Guimarães (Seção de Ficologia do IB-USP) foram essenciais
para a compreensão da taxonomia do grupo estudado.
O meu orientador do estágio docente, professor Cid José Passos Bastos (IB-UFBA),
discutiu aspectos metodológicos e abordagens do trabalho, juntamente com a professora
Silvana Bastos. Contei, ainda, com o apoio do Dr. Carlos Frederico Gurgel (University of
Louisiana at Lafayette) para tirar algumas dúvidas importantes e de Augusto Minervino
(Universidade Estadual de Santa Cruz), que mostrou o caminho das informações
geológicas. A assistência técnica dos professores Francisco Barros (IB-UFBA) e Teresa
Nadya Lima dos Santos (Departamento de Estatística-UFBA) durante as análises
estatísticas foi fundamental.
O auxílio de Jaqueline, Adriana, Carla, Nicholas, Adriana Lucio e Liziane foi
importante nas coletas e também nas análises de laboratório. Minha mãe fotografou as
coletas e fez a revisão da dissertação. Lícia Diu e Juliana Lázaro participaram de todas as
etapas do desenvolvimento da pesquisa e estiveram sempre disponíveis e animadas com o
trabalho. Foi muito bom aprender junto com vocês. E, em especial, com Samanta, amiga
de todas as horas.
Todos os meus amigos deram força, especialmente Jô, Mici, Leo, Luciano e
Nivaldo. João Reis me incentivou todo o tempo.
A meu pai agradeço o exemplo. E a Vince, ter tornado esse caminho mais tranqüilo.
4
SUMÁRIO
1. Introdução Geral 1
Bibliografia 6
2. Aspectos florísticos, taxonômicos e corológicos de
Gracilaria Grev. (Gracilariaceae, Rhodophyta)
de ocorrência na praia de Stella Maris, Salvador, Bahia 12
Abstract 12
Resumo 12
Introdução 13
Material e métodos 17
Resultados 19
Discussão 28
• Considerações florísticas 28
• Considerações taxonômicas 31
Conclusões 32
Bibliografia 34
3. Distribuição abundância e fenologia de
Gracilaria Grev. (Gracilariales, Rhodophyta)
na praia de Stella Maris, Salvador, Bahia 37
Abstract 37
Resumo 37
Introdução 38
Material e métodos 41
Resultados 44
Discussão 50
• Distribuição espacial e abundância de
espécies de Gracilaria na praia de Stella Maris 50
• Distribuição temporal e fenologia de
espécies de Gracilaria na praia de Stella Maris 52
Conclusões 55
Bibliografia 57
1. Introdução Geral
A família Gracilariaceae inclui as algas produtoras de agaranas mais importantes do
mundo (OLIVEIRA FILHO, 1981b; CRITCHLEY, 1993; BELLORIN et. al., 2002). O ágar-ágar é
utilizado na preparação de alimentos e na indústria farmacêutica. É usado como
geleificante e espessante, particularmente em enlatados de carne ou peixe, reduzindo os
efeitos indesejáveis da lata e proporcionando proteção contra o balanço do produto em
trânsito. É também usado na preparação de queijos processados, maionese, pudins, cremes
e geléias. Na indústria farmacêutica, é usado como laxante, embora seja mais
freqüentemente utilizado como veículo inerte para drogas (em medicamentos em que
pouca quantidade da droga é necessária), como estabilizante de emulsões e como
constituinte de cosméticos para a pele e loções. O uso de agar como meio de crescimento
em bacteriologia e micologia, que já foi o seu uso principal há mais de um século, é
também responsável por uma parte considerável da demanda (LEE, 1999).
Além de serem usadas como agarófitos, algumas espécies de Gracilaria Grev. são
também usadas na alimentação humana, como ração em cultivo de invertebrados, como
fertilizante, adubo, na medicina (OLIVEIRA & PLASTINO, 1994; DE LARA-ISASSI et
al.,1999) e na indústria de cosméticos. Até 1939 o Japão era o maior produtor de agar, mas
durante a guerra, a demanda do produto japonês em áreas privadas levou ao
desenvolvimento de indústrias de agar em muitos países aliados (LEE, 1999). O Brasil
ainda é um grande importador de agar, pois não há no país um investimento na produção
comercial deste produto (OLIVEIRA FILHO, 1981a).
No que diz respeito à explotação de espécies para fins comerciais a atividade de
maior porte no país diz respeito à coleta de algas vermelhas dos gêneros Gracilaria e
Hypnea na costa nordeste do país, particularmente no trecho que se estende do Ceará até a
Paraíba. A coleta de Gracilaria, particularmente G. cornea, G. caudata e Gracilaria sp. é
feita por coleta manual, sobretudo nas marés baixas de sizígia, mas também através de
mergulho livre, ou excepcionalmente com ar comprimido, da região entremarés até a
isóbata de cinco ou pouco mais metros. Esta explotação vem sendo feita desde a década de
60 e os registros históricos apontam uma sobre-explotação dos bancos. Estas algas vêm
sendo explotadas para exportação, mas também para processamento no próprio país, para a
produção de ágar-ágar. Não há ainda dados reais sobre o impacto ecológico da explotação
dos bancos de Gracilaria da costa nordeste do Brasil. Entretanto, dados preliminares
indicam que o processo de coleta utilizado na região pelos pescadores não tem efeitos
mensuráveis nos indicadores de biodiversidade (OLIVEIRA et al., 2005).
1
Devido ao seu valor econômico, muitos estudos têm sido realizados com o objetivo
de conhecer a biologia das algas da família Gracilariaceae e implementar o cultivo e a
explotação comercial. Dada a sua grande diversidade, muitas investigações se dedicam a
resolver problemas taxonômicos e estabelecer filogenias, para os quais se tem utilizado
enfoques morfoanatômicos (FREDERICQ & HOMMERSAND, 1989; GARGIULO et al., 1992),
citologia e compatibilidade de cruzamentos (VAN DER MEER & BIRD, 1977; VAN DER
MEER, 1977, 1978, 1979; BIRD et al., 1986; PLASTINO, 1991; GODIN et al., 1993; SHEN &
WU, 1995; PLASTINO & OLIVEIRA, 1997), polimorfismos de DNA e sequenciamento (BIRD
& RICE, 1990, GURGEL et al., 2004a, BIRD et al., 1992; GOFF et al., 1994; BELLORIN et al.
2002); enquanto uma proporção menor da bibliografia disponível trata de aspectos
ecológicos destas espécies (ORDUÑA-ROJAS & ROBLEDO, 2002; ENGEL & DESTOMBE,
2002).
A maioria dos estudos refere-se a espécies que ocorrem em clima temperado,
porém, segundo OLIVEIRA (1984), a distribuição de espécies de Gracilaria concentra-se
em regiões tropicais, decrescendo em direção aos pólos. O gênero, que inclui 150 espécies,
se distribui por todos os continentes e, no Brasil, ocorrem espécies com distribuição mais
ampla, tais como Gracilaria cornea e G. domingensis, enquanto outras apresentam
distribuição restrita, como G. flabelliformis, G. intermedia e G. pauciramosa, que ocorrem
apenas no litoral da Bahia. As populações mais densas encontram-se na costa nordeste
(OLIVEIRA FILHO, 1981a), e na Bahia foi registrada a ocorrência de 18 espécies de
Gracilaria (NUNES, 2005), que é o mais representativo entre os sete gêneros da família
Gracilariaceae.
Dentre os gêneros da família Gracilariaceae dois são muito semelhantes ao gênero
Gracilaria. Atualmente, Gracilariopsis E. Y. Dawson encontra-se bastante aceito,
enquanto que o gênero Hydropuntia (J Agardh) M. J. Wynne ainda é alvo de ampla
discussão. Alguns trabalhos consideram que há razões para tratar Hydropuntia como um
gênero distinto de Gracilaria, com base em dados morfoanatômicos e biomoleculares
(GURGEL & FREDERIQ, 2004). BELLORIN (2002) discute em seu trabalho a ausência de
características morfológicas exclusivas para se considerar Hydropuntia como um gênero
válido, além de ter estudado as algas com técnicas biomoleculares, cujos resultados
também apontam para a falta de consistência deste gênero.
As espécies do gênero Gracilaria representam, ainda, uma fonte de problemas
taxonômicos, certamente por se tratar de um grupo de diferenciação recente. Em muitos
casos não é possível distinguir as espécies apenas por suas características vegetativas,
sendo necessário encontrar espécimes reprodutivos para uma identificação confiável.
2
Historicamente tem havido dificuldade por parte dos especialistas na distinção entre G.
domingensis e G. cervicornis, e entre G. cuneata e G. curtissiae, que são espécies de talo
achatado. As espécies de talo cilíndrico também representam complexos, como é o caso de
G. cornea, G. caudata e G. birdiae.
Dentre os aspectos considerados na distinção das espécies, os aspectos
morfoanatômicos têm se mostrado limitados de modo que outras abordagens têm sido
acrescentadas aos estudos biossistemáticos como citogenética e genética molecular.
O número de cromossomos em Gracilaria tem sido conhecido em espécies de
clima temperado e determinado como n = 24 (BIRD & RICE, 1990). Entretanto, algumas
espécies apresentam número muito distante do que tem sido determinado para o gênero.
Em Gracilaria foliifera (Forsskal) Borgesen, por exemplo, o número haplóide de
cromossomos foi estimado entre 6 e 7 (COLE, 1990). GODIN et al. (1993) encontrou n=18
para Gracilaria verrucosa (Hudson) proveniente do norte da França. O autor ressalta a
importância da poliploidia e da aneuploidia no processo evolutivo da família
Gracilariaceae e sugere que a diferença no número de cromossomos de G. verrucosa tenha
sido causada por isolamento reprodutivo, embora as variações no número cromossômico,
muitas vezes, possam provocar o isolamento reprodutivo em simpatria, visto que espécies
com números cromossômicos divergentes normalmente não produzem híbridos viáveis.
Na divisão Rhodophyta apenas cerca de 5% das espécies tiveram seus números
cromossômicos publicados (COLE, 1990). Registros citogenéticos são encontrados, por
exemplo, em Bangia Lyngb. (Bangiales) (COLE et al., 1983; GARGIULO et al., 1998),
Porphyra C. Agardh (Bangiales) (COLL & OLIVEIRA FILHO, 1977; KAPRAUN &
FRESHWATER, 1987), Acantophora J. V. Lamour. (Ceramiales) (CORDEIRO-MARINO et al.,
1974), Laurencia J. V. Lamour. (Ceramiales) (CORDEIRO-MARINO et al., 1983, 1985;
CORDEIRO-MARINO & FUJII, 1985; FUJII, 1990, 1998) e Polysiphonia Grev. (Ceramiales)
(KIM et al., 1999). Nestes gêneros, em geral, se encontra variação cromossômica numérica.
Tais estudos são também muito úteis na identificação de espécies que não se consegue
distinguir apenas morfologicamente (MCLACHLAN, 1979; GODIN et al., 1993; GARGIULO et
al. 1998; BELLORIN, 2002).
Os estudos moleculares, em geral, revelam maior clareza na definição das relações
filogenéticas, entretanto os trabalhos desenvolvidos na família Gracilariaceae têm se
mostrado conflitantes (BIRD et al., 1992; GURGEL & FREDERICQ, 2004; BELLORIN, 2002).
Estudos com abordagens ecológicas têm sido realizados com muitas famílias da
divisão Rhodophyta. NETO (2000) analisou a biologia e ecologia de macroalgas do litoral
de São Miguel (Açores). SERVIERE-ZARAGOZA & SCROSATI (2002) estudaram a fenologia
3
reprodutiva de Pterocladiella capillaceae (Gelidiales) e NECCHI & BRANCO (1999)
desenvolveram estudos fenológicos de uma população de Batrachospermum delicatulum
(Batrachospermales). ÁVILA et al. (1999) analisaram a biologia reprodutiva de Gigartina
skottsbergii (Gigartinaceae), considerando, inclusive, a variação na densidade de
cistocarpos e soros tetrasporangiais nos meses do ano. Estudos de fenologia reprodutiva
foram realizados, ainda, com Chondracanthus canaliculatus (GARCIA-LEPE et al. 1997) e
G. cornea (ORDUÑA-ROJAS & ROBLEDO, 2002) no México.
O histórico de vida de algumas espécies de Gracilaria de talo cilíndrico foi
estudado por PLASTINO (1991), que desenvolveu cultivos em laboratório para este fim. As
espécies do gênero apresentam ciclo de vida trifásico do tipo Polisiphonia, como mostrado
na figura 1.1. ENGEL & DESTOMBE (2002) desenvolveram, no norte da França, um
experimento para testar a influência da maré na fertilização e a adaptação de espécies de
Gracilaria a ambientes específicos do recife, através da determinação de índices de
fertilidade, baseados em contagens dos cistocarpos por centímetro do talo das algas. No
Brasil, ainda são escassas as abordagens ecológicas nos estudos do gênero Gracilaria.
Figura 1.1. Ciclo de vida trifásico do tipo Polysiphonia
Dados levantados no Herbário Alexandre Leal Costa Bahia (ALCB) (Instituto de
Biologia da Universidade Federal da Bahia), associados aos dados do trabalho de NUNES
(2005), mostram a ocorrência de oito espécies do gênero Gracilaria no ambiente recifal da
praia de Stella Maris, o que levou ao questionamento sobre o que poderia explicar a sua
ocorrência em simpatria. Alguns mecanismos de isolamento podem estar associados à
simpatria em Gracilaria, como variação cariotípica, isolamento espacial em microhabitats
e isolamento temporal.
4
A praia de Stella Maris situa-se na cidade de Salvador, Bahia, a 27 Km do centro,
tem cerca de 2,5 Km de extensão, e caracteriza-se pela presença de um amplo ambiente
recifal. São áreas de crostas carbonáticas associadas a rochas cristalinas pré-cambrianas,
onde se estruturam arenitos (NOLASCO, 1998), constituindo um ambiente recifal na região
entremarés, propício à fixação de algas marinhas bentônicas, como mostra a figura 1.2.
Figura 1.2. Aspecto geral do ambiente recifal da praia de Stella Maris, Salvador,
Bahia
O presente estudo analisou o padrão de distribuição das espécies de Gracilaria nos
diferentes microhabitats e nas épocas do ano amostradas, além de estudar os períodos
reprodutivos das espécies que ocorrem no ambiente recifal da praia de Stella Maris e sua
fertilidade nos diferentes períodos do ano. Desta forma, é objetivo do estudo analisar a
relação destes fatores com a explicação da ocorrência simpátrica de oito espécies de
Gracilaria na praia de Stella Maris.
5
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Non-Mendelian gene transmission. Phycologia. vol. 17. nº 3. pp. 314-318.
VAN DER MEER, J. P. 1979. Genetics of Gracilaria sp. (Rhodophyceae, Gigartinales). V.
Isolation and characterization of mutant strains. Phycologia. vol. 18: 1.
11
2. Aspectos florísticos, taxonômicos e distribuição de Gracilaria Grev.
(Gracilariaceae, Rhodophyta) de ocorrência na praia de Stella Maris, Salvador,
Bahia
Abstract
In the northeast of Brazil the largest natural founds of agar producing algae have been detected, but
knowledge about the biology and ecology of these algae is thin. Studies developed in the last
decades concentrated in species that occur in temperate climate regions. Stella Maris beach in
Salvador, Bahia, presents a considerable diversity of the Gracilaria species, which is largely used
as agarophytes. The aim of the present study is to identify the Gracilaria species found on Stella
Maris beach and their distribution in the macroeconomic regions of Bahia and other states in
Brazil. During the raining and dry seasons, 20 samples were collected from each microhabitat of
the reef environment by casually throwing a disk with 20cm diameter. The algae were deposited in
the ALCB herbarium at the IB/UFBA. Other materials found in the herbarium, which included 329
specimens from different points along the coast of Bahia, were also analyzed. The most abundant
species were G. domingensis, G. cuneata and G. cornea. G. curtissiae, G. intermedia, G.
flabeliformis and G. pauciramosa were rarely found. A study of the algae’s morphology was
undertaken and no exclusive characters at the reproductive structures found that could characterize
a distinction between the genera Gracilaria and Hydropuntia. These algae, which have been found
before on the southern and northern shores of Bahia, were colleted for the first time in Stella Maris
beach and have been classified as Gracilaria. G. caudata and G. cervicornis species were not
found among the samples, in spite of detection of their earlier presence in the same beach. There is
in the Northeast region of Brazil the greatest diversity of the Gracilaria species and Bahia
represents the richest environment, with eighteen species. The metropolitan region of Salvador
presented the largest number of species (seventeen). The G. cuneata and G. domingensis species
are widely distributed in Bahia, being found in all regions of the state, while G. pauciramosa is
restricted to the metropolitan region of Salvador. G. cornea and G. domingensis have the widest
distribution along the Brazilian coast.
Resumo
O Nordeste brasileiro apresenta os maiores bancos naturais de algas produtoras de agaranas do
mundo, mas, apesar disto, o conhecimento sobre a biologia e ecologia destas algas é bastante
escasso. Os estudos realizados nas últimas décadas têm-se concentrado em espécies de ocorrência
em regiões de clima temperado. A praia de Stella Maris apresenta considerável diversidade de
espécies de Gracilaria, gênero que inclui espécies largamente utilizadas para extração de ágar-ágar.
O presente estudo visou caracterizar as espécies de Gracilaria de ocorrência na praia de Stella
12
Maris e discutir a distribuição destas e de outras espécies do mesmo gênero nas macrorregiões
econômicas da Bahia e nos estados do litoral do Brasil. As amostragens realizadas nas estações
seca e chuvosa do ano foram feitas em 20 pontos de cada um dos microhabitats do ambiente recifal
(zona batida, zona protegida e poça), coletando-se as algas dentro da área de um círculo de 20cm de
diâmetro, lançado aleatoriamente. Os espécimes foram depositados no Herbário Alexandre Leal
Costa Bahia do IB/UFBA. Foram analisadas 329 exemplares, coletados ao longo do litoral baiano,
encontrados no herbário ALCB. Um total de 284 espécimes foi coletado. As espécies mais
abundantes foram: G. domingensis (92 indivíduos), G. cuneata (57) e G. cornea (15). As raras
foram: G. curtissiae, G. intermedia, G. flabeliformis e G. pauciramosa. O estudo dos exemplares
foi anátomo-morfológico e, como não foram encontradas características exclusivas nas estruturas
reprodutivas que permitissem separar Gracilaria de Hydropuntia, as espécies foram incluídas em
Gracilaria. G. flabelliformis é registrada pela primeira vez na praia de Stella Maris, existindo
registros anteriores desta espécie na Bahia em praias do extremo Sul e litoral Norte do estado. G.
caudata e G. cervicornis não foram encontradas nas amostragens, apesar de existirem registros
anteriores de coleta destas espécies na praia de Stella Maris. O Nordeste brasileiro destaca-se pela
grande diversidade de espécies de Gracilaria, sendo a Bahia o estado brasileiro mais rico, com
dezoito espécies. Dentre as macrorregiões econômicas da Bahia, a região metropolitana de
Salvador apresentou o maior número de espécies (dezessete). As espécies G. cuneata e G.
domingensis apresentam ampla distribuição na Bahia, sendo encontradas em todas as
macrorregiões, enquanto que G. pauciramosa apresenta-se restrita à região metropolitana de
Salvador. G. cornea e G. domingensis são as mais amplamente distribuídas no litoral brasileiro.
Introdução
Gracilaria Grev. constitui um dos maiores gêneros da divisão Rhodophyta, com
mais de 150 espécies conhecidas (BYRNE et al., 2002), distribuídas em águas tropicais e
temperadas de quase todo o mundo. A determinação das espécies do gênero Gracilaria é
complicada por existirem poucos caracteres morfológicos taxonomicamente distintivos
(GURGEL et al., 2004a). A maior parte das espécies apresenta uma grande plasticidade
morfológica inter e intrapopulacional. A identificação das espécies deve contar com a
análise de características das estruturas reprodutivas, sendo que estas algas apresentam o
ciclo de vida trifásico do tipo Polysiphonia (LEE, 1999).
O ciclo de vida caracteriza-se pela fecundação dos gametas produzidos por mitose
pelos gametófitos masculino e feminino (haplóides), dando origem ao carposporófito, que
se desenvolve sobre o gametófito feminino, formando estruturas conhecidas como
cistocarpos. Nesta fase, o zigoto é amplificado, sofrendo sucessivas mitoses, até que os
carpósporos sejam liberados, originando o tetrasporófito (diplóide), que produz tetrásporos
13
por meiose. Este ciclo pode ser completado em seis meses em Gracilaria domingensis
(Kütz.), como mostrou o cultivo in vitro desenvolvido por GUIMARÃES et al. (1999). Nesta
espécie, o tetrasporófito torna-se fértil em cerca de 60 dias e os gametófitos em 101 dias,
com a razão entre indivíduos femininos e masculinos de 1:1.
O gênero Gracilaria foi estabelecido por GREVILLE (1830), constituindo-se em um
dos gêneros aceitos para a família Gracilariaceae. Hydropuntia (nome válido de
Polycavernosa CHANG & XIA, 1963) é muito semelhante ao gênero Gracilaria, havendo
uma ampla discussão acerca da sua aceitação.
WYNNE (1989) estabeleceu diferenças entre os gêneros Gracilaria e Hydropuntia,
com base nos tipos de espermatângios e cistocarpos. Assim, o gênero Hydropuntia foi
caracterizado por espermatângios do tipo Polycavernosa ou “henriquesiana”, no qual os
espermatângios são produzidos em conceptáculos profundos compostos por várias
cavidades que se abrem por um único poro, e por cistocarpos que apresentam células
nutritivas tubulares localizadas apenas na base (inferiores). Com base nestas observações,
WYNNE (1989) transferiu, dentre outras espécies, Gracilaria cornea (J. Agardh) e G.
crassissima (Crouan) para o gênero Hydropuntia. As figuras 2.1, 2.2 e 2.3 mostram
estruturas de reprodução características destes gêneros.
O gênero Gracilaria foi caracterizado com base no tipo de cistocarpos que não
apresentam células nutritivas tubulares inferiores e de espermatângios do tipo “textorii”, no
qual os espermatângios são produzidos no fundo de criptas rasas limitadas à região
cortical. As células alongadas que bordejam os conceptáculos do tipo “textorii” , como
mostra a figura 2.3, são células corticais que permaneceram estéreis (BELLORIN, 2002).
14
Filamentos nutritivos tubulares superiores
Figura 2.1. Corte longitudinal do cistocarpo de Gracilaria pauciramosa.
Figura 2.2. Corte transversal da região cortical, mostrando espermatângios do tipo
“henriquesiana” (setas)
Pericarpo externo
100 µm
Filamentos nutritivos tubulares inferiores
Carposporângios
Pericarpo interno
Célula de fusão
emininoRegião medular do gametófito f
50 µm
15
Figura 2.3. Corte transversal da região cortical, mostrando espermatângios do tipo
“textorii” (setas).
Autores subseqüentes adotaram o gênero Hydropuntia (KAPRAUN, 1993; BIRD,
1995; WYNNE, 1998; GURGEL & FREDERICQ, 2004) e, mesmo autores que preferiram não
reconhecer a sua validade, apontaram para a necessidade de estudos adicionais, não
descartando sua revalidação (SILVA et al., 1996).
Baseando-se em estudos moleculares, GURGEL & FREDERICQ (2004) transferiram
Gracilaria caudata (J. Agardh), além de outras espécies, para o gênero Hydropuntia. No
entanto, BELLORIN (2002), também com base em estudos de biologia molecular, não
encontrou resultados que sustentassem Hydropuntia como um gênero distinto de
Gracilaria e considerou como Gracilaria sensu lato todas as espécies por ele estudadas,
tendo inclusive analisado material coletado na Bahia. NUNES (2005) estudou sob o ponto
de vista morfoanatômico dezoito espécies de ocorrência no litoral baiano e não reconheceu
características exclusivas entre os dois referidos gêneros.
Dentre os gêneros da família Gracilariaceae, o gênero Gracilaria é o mais
representativo em número de espécies, apresentando grande valor econômico e ampla
distribuição geográfica pelo mundo, sendo encontrado em todos os continentes. No Estado
da Bahia, foram encontradas dezoito espécies de Gracilaria ao longo do litoral, de acordo
com NUNES (1998, 2005) e dados de herbário referentes ao material coletado no período de
1985 a 2004. As espécies encontradas foram G. birdiae (PLASTINO & E. C. OLIVEIRA), G.
caudata, G. cearensis (Joly & Pinheiro), G. cervicornis (Turner), G. cornea (J. Agardh), G.
crassissima, G. cuneata (Areschoug.), G. curtissiae (J. Agardh), G. domingensis, G.
16
flabelliformis subsp. flabelliformis (Gurgel, Frederiq & J. N. Norris), G. foliifera var.
angustissima (Harv.), G. galetensis (Gurgel, Frederiq & J. N. Norris), G. intermedia (J.
Agardh), G. isabelana (Gurgel, Frederiq & J. N. Norris), G. mammilaris (Mont.), G.
ornata (J. E. Areschoug), G. pauciramosa (N. Rodriguez Rios) e G. smithsoniensis
(Gurgel, Frederiq & J. N. Norris).
Esses dados mostram a ocorrência de oito espécies de Gracilaria na praia de Stella
Maris: G. caudata, G. cervicornis, G. cornea, G. cuneata, G. curtissiae, G. domingensis,
G. intermedia e G. pauciramosa. Apesar dos esforços recentes para um levantamento
amplo das espécies de ocorrência no litoral baiano (NUNES, 2005), buscou-se realizar um
levantamento florístico complementar aos dados de herbário, específico para Gracilaria,
na praia de Stella Maris, onde a diversidade do gênero é considerável, em comparação com
outras praias do estado da Bahia.
Para a inclusão das espécies estudadas adotou-se a abordagem de BELLORIN (2002)
e NUNES (2005), tendo em vista que as características morfológicas observadas no presente
trabalho não foram consistentes para permitir a separação dos espécimes estudados em
Gracilaria e Hydropuntia. Além de caracterizar as espécies de ocorrência na praia de
Stella Maris, buscou-se discutir a distribuição destas e de outras espécies de Gracilaria nas
macrorregiões econômicas da Bahia e nos estados do litoral do Brasil.
Material e Métodos
O material de estudo corresponde às algas marinhas bentônicas do gênero
Gracilaria (Rhodophyta) fixas à região entremarés do recife de arenito localizado na praia
de Stella Maris, Salvador, Bahia. Foram realizadas, ao todo, quatro coletas nos meses de
setembro de 2003, março e agosto de 2004 e fevereiro de 2005, sempre durante o período
de maré baixa. As marés baixas de sizígia foram indicadas pelas Tábuas das Marés
publicadas pela Diretoria de Hidrografia e Navegação do Ministério da Marinha no
endereço www.dhn.mar.mil.br .
As coletas no ambiente recifal da praia de Stella Maris foram realizadas em três
regiões distintas, divididas com base no hidrodinamismo, e que representam microhabitats:
zona batida, zona protegida e poças. Estas regiões são apresentadas a seguir com suas
características predominantes:
Zona batida: região frontal do recife, com declividade tênue, sujeita à ação direta das
ondas, sendo a zona de maior hidrodinamismo.
17
Zona protegida: região emersa durante a baixamar e protegida do embate direto das
ondas.
Poças: apresentam profundidades variadas, sofrendo maior ou menor ação das ondas a
depender da sua localização no ambiente recifal.
O ambiente recifal foi subdividido em dois sítios de coleta, considerando-se que
ambos os sítios correspondem à mesma população, pois a proximidade entre eles permite o
fluxo gênico entre as algas. A primeira coleta, em setembro de 2003, foi realizada sem
casualização. Nas demais, foram amostrados 20 pontos de cada um dos microhabitats
(zona batida, zona protegida e poça) nos dois sítios. As amostragens foram feitas
coletando-se as algas que estavam dentro da área de um círculo de 20 cm de diâmetro,
lançado aleatoriamente, como mostra a figura 2.4.
Figura 2.4. Amostragem de Gracilaria na praia de Stella Maris
Os exemplares foram preservados em formol a 4%, de acordo com CORDEIRO-
MARINO et. al. (1984) e identificados através dos trabalhos de NUNES (2005), BELLORIN et.
al. (2002), GURGEL & FREDERIQ (2004) e PLASTINO & OLIVEIRA (1997). Para separar as
espécies foram utilizadas características vegetativas, como o padrão de ramificação, a
forma do talo (cilíndrico, achatado ou em forma de fita) e o espessamento das paredes das
células medulares, e também características reprodutivas, como a anatomia do cistocarpo
(presença de filamentos nutritivos tubulares superiores e inferiores, presença de pericarpo
18
interno e arranjo dos carposporângios) e o tipo de espermatângio (“henriquesiana” ou
“textorii”). Todo o material coletado encontra-se depositado no Herbário Alexandre Leal
Costa (ALCB) do Instituto de Biologia da Universidade Federal da Bahia.
O material existente no Herbário ALCB foi analisado e identificado sob os critérios
atuais. Esse material é proveniente de 39 praias distribuídas pelo litoral baiano, coletados
ao longo de vinte anos (de 1985 a 2004).
Foram feitos cortes histológicos, em microscópio estereoscópico, localizados a 1
cm do ápice do talo de cada exemplar seco. Os cortes foram corados com azul de anilina a
1% e observados ao microscópio óptico. Foi observada a estrutura do talo vegetativo, além
de estruturas reprodutivas como cistocarpos (presentes no gametófito feminino),
espermatângios (presentes no gametófito masculino) e tetrasporângios (presentes no
tetrasporófito).
A distribuição geográfica das espécies de Gracilaria para o litoral baiano e litoral
brasileiro baseou-se em NUNES (2005), além de dados do Herbário ALCB.
Resultados
Foram identificadas sete espécies do gênero Gracilaria: G. cornea, G. cuneata, G.
curtissiae, G. domingensis, G. flabelliformis, G. intermedia e G. pauciramosa, descritas a
seguir.
Gracilaria cornea J. Agardh. Sp. Gen. Ord. Algar. 2 (2): 598. 1852.
Prancha 1
DISTRIBUIÇÃO NO LITORAL BAIANO: Região Sul: Itacaré (praia da Engenhoca),
Uruçuca (praia de Serra Grande) e Ilhéus (praia de Olivença). Região Metropolitana de
Salvador: Camaçari (praias de Arembepe, Jauá e Guarajuba), Lauro de Freitas (praia de
Ipitanga), Vera Cruz (praias de Barra Grande, Cacha-Prego e Penha) e Salvador (praia de
Stella Maris).
DISTRIBUIÇÃO NO LITORAL BRASILEIRO: Maranhão, Piauí, Ceará, Rio Grande do
Norte, Paraíba, Pernambuco, Bahia, Espírito Santo, Rio de Janeiro, Fernando de Noronha e
Trindade.
19
COMENTÁRIOS: crescendo no mesolitoral, epilítica na região frontal do recife e na
região protegida do recife. Foram coletados exemplares tetraspóricos e femininos.
Gracilaria cuneata Areschoug. Phyc. Nov. Minus Cogn: 25. 1854.
Prancha 1
DISTRIBUIÇÃO NO LITORAL BAIANO: Região Sul: Cairu (praia de Bainema), Ilhéus
(praia do Gravatá) e Itacaré (praia da Engenhoca). Extremo Sul: Santa cruz de Cabrália
(praia de Arakakaí), Prado (praia de Cumuruxatiba) e Porto Seguro (praia de Mucugê).
Região Metropolitana de Salvador: Camaçari (praia de Guarajuba), Vera Cruz (praias de
Barra Grande, Cacha-Prego e Penha) e Salvador (praia de Stella Maris). Região Norte:
Mata de São João (Praia do Forte) e Entre Rios (praia de Subaúma).
DISTRIBUIÇÃO NO LITORAL BRASILEIRO: Ceará, Rio Grande do Norte, Paraíba,
Pernambuco, Bahia e Espírito Santo.
COMENTÁRIOS: coletada no mesolitoral, na região frontal do recife, na região protegida
e em poças. Foram coletados exemplares tetraspóricos e femininos.
Gracilaria curtissiae J. Agardh. Acta Univ. Lund 21 (8): 61. 1885.
Prancha 2
DISTRIBUIÇÃO NO LITORAL BAIANO: Região Sul: Itacaré (praia da Engenhoca) e
Ilhéus (praia do Gravatá). Extremo Sul: Santa Cruz de Cabrália (praia de Arakakaí), Prado
(praia de Cumuruxatiba). Região Metropolitana de Salvador: Vera Cruz (praia da Penha)
e Salvador (praias de Stella Maris e Placafor).
DISTRIBUIÇÃO NO LITORAL BRASILEIRO: Ceará, Paraíba, Bahia e Espírito Santo.
COMENTÁRIOS: coletada no mesolitoral, crescendo na região protegida do recife. Foram
coletados exemplares tetraspóricos e femininos.
Gracilaria. domingensis (Kütz.) Sonder ex Dickie. J. Linn. Soc. Bot. 14: 149. 1874.
Sphaerococcus domingensis Kütz. Tab. phyc. 19: 8. 1869.
Prancha 2
20
DISTRIBUIÇÃO NO LITORAL BAIANO: Região Sul: Uruçuca (praia de Serra Grande),
Ilhéus (praias de Olivença e do Gravatá), Itacaré (praia da Engenhoca). Extremo Sul:
Porto Seguro (praia de Mucugê), Santa Cruz de Cabrália (Recife da Coroa Vermelha e
praia do Arakakaí), Prado (praia de Cumuruxatiba). Região Metropolitana de Salvador:
Lauro de Freitas (praias de Ipitanga e Villas do Atlântico), Camaçari (praias de Jauá,
Guarajuba e Itacimirim), Vera Cruz (praias de Barra Grande, Penha e Cacha-Prego), Ilha
dos Frades (praia de Paramana) e Salvador (praia de Stella Maris). Região Norte: Entre
Rios (praia de Subaúma), Mata de São João (praia do Diogo e Praia do forte), Conde
(Barra do Itariri), Saubara (Recife de Saubara).
DISTRIBUIÇÃO NO LITORAL BRASILEIRO: Maranhão, Ceará, Rio Grande do Norte,
Paraíba, Pernambuco, Alagoas, Bahia, Espírito Santo, Rio de Janeiro, São Paulo, Paraná e
Santa Catarina.
COMENTÁRIOS: crescendo no mesolitoral, epilítica na região frontal do recife, na região
protegida do recife e em poças. Foram coletados exemplares femininos, masculinos e
tetraspóricos. Os espermatângios são produzidos em conceptáculos do tipo “verrucosa” e
“henriquesiana”, tendo sido observados os dois tipos de estrutura no mesmo talo. Os
cistocarpos são do tipo Gracilaria sensu stricto apresentado por GURGEL & FREDERICQ
(2004).
Gracilaria flabelliformis (P. & H. Crouan in Mazé & Schramm) Fredericq & Gurgel
in Gurgel & Fredericq subsp. flabelliformis Gurgel, Fredericq & J.N. Norris. Cryptog.
Algol., 2004, 25 (4): 379, figs. 18-19, 25-28.
Plocaria flabelliformis P. et H. Crouan in Schramm et Mazé. Essai de classification des
algues de la Guadeloupe. 1865: 21.
Prancha 2
DISTRIBUIÇÃO NO LITORAL BAIANO: Extremo Sul: Porto Seguro (praia de
Mucugê), Prado (praia de Cumuruxatiba) e Santa Cruz de Cabrália (praia do Arakakaí).
Região Metropolitana de Salvador: Salvador (praia de Stella Maris). Região Norte:
Mata de São João (Praia do Forte).
DISTRIBUIÇÃO NO LITORAL BRASILEIRO: Bahia
21
COMENTÁRIOS: crescendo no mesolitoral, epilítica na região protegida. Foram coletados
exemplares femininos. GURGEL et al. (2004b) analisaram material proveniente do litoral
baiano (Mata de São João, praia de Itacimirim) e identificaram-no como Gracilaria
flabelliformis subsp. flabelliformis Gurgel, Fredericq & J.N. Norris, comparando a
morfologia com dados moleculares de espécimes provenientes de outras localidades do
Atlântico Oeste.
Gracilaria intermedia J. Agardh. Sp. gen. alg.: 95-96.1901.
Prancha 3
DISTRIBUIÇÃO NO LITORAL BAIANO: Extremo Sul: Prado (praia de Cumuruxatiba).
Região Metropolitana de Salvador: Salvador (praia de Stella Maris).
DISTRIBUIÇÃO NO LITORAL BRASILEIRO: Bahia
COMENTÁRIOS: crescendo no mesolitoral, epilítica na região frontal do recife. Foram
coletados exemplares tetraspóricos e femininos. GURGEL et al. (2004a) descrevem duas
subespécies para este táxon, a típica e a subespécie ganesana, baseados em dados
biomoleculares. Morfologicamente, os autores mencionam características distintivas, mas
foi observado que estas características se sobrepõem, tornando inviável sob o ponto de
vista morfológico separar as subespécies.
Gracilaria pauciramosa (N. Rodriguez Rios) Bellorín, M.C. Oliveira & E.C. Oliveira.
J. Phycol. 38: 11. 2002.
Polycavernosa pauciramosa N. Rodriguez Rios. Ernstia 56: 61. 1989.
Prancha 3
DISTRIBUIÇÃO NO LITORAL BAIANO: Região Metropolitana de salvador:
Camaçari (praias de Jauá e Arembepe) e Salvador (praia de Stella Maris).
DISTRIBUIÇÃO NO LITORAL BRASILEIRO: Bahia
COMENTÁRIOS: Foi encontrada crescendo no mesolitoral, epilítica na região frontal do
recife. Foi coletado apenas um exemplar, feminino. Esta espécie foi transferida de
22
Polycavernosa pauciramosa N. Rodriguez Rios para Hydropuntia pauciramosa
(RODRIGUEZ DE RIOS, 1989), baseada em indivíduos coletados na Venezuela. BELLORIN et
al. (2002) propuseram a transferência desta espécie para Gracilaria pauciramosa.
Os espermatângios nesta espécie são do tipo “henriquesiana” (RODRIGUEZ DE RIOS,
1989; BELLORIN, 2002), porém não foram encontrados exemplares masculinos no material
coletado na praia de Stella Maris.
Os indivíduos analisados foram identificados como Gracilaria pauciramosa por
apresentarem cistocarpos localizados em uma elevação do talo, característica desta espécie,
além dos aspectos vegetativos, condizentes com o que foi descrito por RODRIGUEZ RIOS
(1989) e BELLORIN (2002).
A tabela 2.1 apresenta uma comparação entre as espécies de Gracilaria coletadas
na praia de Stella Maris, considerando os aspectos vegetativos e reprodutivos que foram
utilizados no presente estudo para a distinção das espécies.
23
2.8 20 µm
Fotos 2.5 e 2.6 - G. cornea: 2.5. aspecto geral. 2.6. corte longitudinal docistocarpo. Fotos 2.7 a 2.10. - G. cuneata: 2.7. aspecto geral. 2.8 cortetransversal da região cortical, mostrando espermatângios do tipo“textorii”(setas). 2.9. Corte transversal do talo. 2.10. Corte longitudinal docistocarpo.
2.6
100 µm
2.7
2 cm
2 cm
2.10
200 µ
m
2.9
100 µm
Prancha 2.1
2.5
24
Fotos 2.11 e 2.12 - G. curtissiae: 2.11. aspecto geral. 2.12. corte longitudinal do cistocarpo. Fotos 2.13, 2.14 e 2.15: G. domingensis –2.13. aspecto geral. 2.14. corte longitudinal do cistocarpo. 2.15. corte transversal da região cortical, mostrando espermatângios do tipo“henriquesiana”. Foto 2.16 - G. flabelliformis: 2.16. aspecto geral.
2.12
200 µm
2 c
m
2.13 2 c
m
200 µ
m
2.15
100 µ
m
2 c
m
Prancha 2.2
2.16
2.14
2.11
25
Fotos 2.17 e 2.18 - G. intermedia: 2.17. corte longitudinal docistocarpo. 2.18. aspecto geral. Fotos 2.19 a 2.21 - G. pauciramosa:2.19. corte longitudinal do cistocarpo. 2.20. corte transversal do talo.2.21. aspecto geral.
2.17
200 µm
2 c
m
100 µ
m
2 cm
200 µm
Prancha 2.3
2.20
2.21
2.19
2.18
26
27
28
Tabela 2.1. Comparação entre as espécies de Gracilaria coletadas na praia de Stella Maris, Salvador, Bahia
Características
Espécies
Forma do talo
Espermatângios
Células nutritivas
tubulares
Pericarpo interno
Arranjo dos
carposporângios
G. cornea
cilíndrica
henriquesiana
inferiores e superiores
presente
fileiras curtas, ordenadas
radialmente
G. cuneata
achatada
textorii
horizontais, inferiores e
superiores
não observado
grupos irregulares
G. curtissiae
achatada
textorii
horizontais, inferiores e
superiores
ausente
grupos irregulares
G. domingensis
achatada
verrucosa ou
henriquesiana
inferiores e superiores
ausente
grupos irregulares
G. flabelliformis achatada textorii inferiores presente grupos irregulares
G. intermedia achatada textorii inferiores e superiores presente grupos irregulares
G. pauciramosa fita henriquesiana horizontais, inferiores e
superiores
ausente
grupos irregulares e em
fileiras curtas, ordenadas
radialmente
Discussão
Considerações florísticas
Dentre as oito espécies de Gracilaria, com registro de ocorrência na Praia de Stella
Maris (NUNES, 2005), não foram encontradas, durante as coletas do presente estudo, G.
cervicornis e G. caudata. Por sua vez, G. flabelliformis foi registrada pela primeira vez
nesta praia. Esta espécie havia sido coletada anteriormente nas praias de Mucugê
(Município de Porto Seguro), Arakakaí (Santa Cruz de Cabrália) e Cumuruxatiba (Prado),
localizadas no extremo Sul da Bahia, e também na Praia do Forte (Mata de São João),
região Norte da Bahia (NUNES, 2005).
A espécie Gracilaria intermedia havia sido coletada atirada à praia nas duas praias
onde havia registro de sua ocorrência, Stella Maris e Cumuruxatiba (Prado). No presente
estudo, foram coletados exemplares de G. intermedia na zona batida.
As espécies Gracilaria intermedia, G. flabelliformis e G. pauciramosa, no Brasil,
apresentam distribuição restrita ao litoral baiano enquanto as demais espécies apresentam
registros de ocorrência em outras localidades do Brasil (tabela 2.2). Quanto à distribuição
em outros pontos da costa Oeste do Atlântico, existem registros de ocorrência de G.
intermedia na Florida e Venezuela, segundo GURGEL et al. (2004a), G. cuneata na
Venezuela e em Porto Rico (GANESAN, 1994) e G. cornea no México (ORDUÑA-ROJAS &
ROBLEDO, 2002).
Gracilaria domingensis é uma das espécies de Gracilaria mais abundantes no
Atlântico tropical e subtropical, sendo amplamente distribuída no litoral brasileiro (tabela
2.2). As populações desta espécie apresentam uma grande variedade morfológica,
incluindo variantes cromáticas (PLASTINO et al., 1999). OLIVEIRA et al. (1983) e
GUIMARÃES et al. (1999) caracterizaram em detalhe esta espécie. Registro anterior para o
litoral baiano foi feito por ALTAMIRANO & NUNES (1997).
A figura 2.4 representa a distribuição das sete espécies de Gracilaria estudadas
neste trabalho, nas macrorregiões da Bahia com base no material encontrado no herbário
ALCB. Gracilaria domingensis e G. cuneata destacam-se como as espécies mais
amplamente distribuídas no litoral baiano, ocorrendo em todas as quatro macrorregiões
(região Sul, extremo Sul, região metropolitana de Salvador e região Norte). De acordo com
as coletas realizadas entre 1985 e 2005 no litoral da Bahia, G. pauciramosa apresenta-se
restrita à região metropolitana de Salvador.
29
G. cornea
G. cuneata
urtissiae
omingensis
ntermedia
auciramosaG. p
G. i
G. flabelliformis
G. d
G. c
Figura 2.4. Distribuição das espécies de Gracilaria estudadas nas macrorregiões do estado
da Bahia
De acordo com NUNES (2005), a região Sul da Bahia é a mais rica em número de
espécies de algas da divisão Rhodophyta, seguida pela região metropolitana de Salvador.
Quanto ao número de espécies de Gracilaria, a região metropolitana é a mais rica das
quatro macrorregiões do estado da Bahia, apresentando dezessete das dezoito espécies de
ocorrência no litoral baiano, como mostram os dados do herbário ALCB representados na
tabela 2.2. Tanto com relação à divisão Rhodophyta, quanto ao gênero Gracilaria, a região
Norte do estado da Bahia apresenta um menor número de espécies (nove espécies).
Os dados do ALCB revelam que a praia de Stella Maris é a mais rica em número de
espécies de Gracilaria de toda a região metropolitana de Salvador, com registro de
ocorrência de nove espécies, contando com o material coletado no presente estudo. A praia
de Guarajuba apresenta seis espécies do gênero, enquanto que outras praias da região e de
outras regiões do estado da Bahia são muito menos representativas em número de espécies
de Gracilaria.
30
Tabela 2.2. Ocorrência de espécies de Gracilaria nas macrorregiões do estado da Bahia:
X= presença; - = ausência.
Macrorregiões
Espécies
Sul Extremo Sul Metropolitana Norte
G. birdiae X - X -
G. caudata X X X X
G. cearensis X X X
G. cervicornis X X X X
G. cornea X - X -
G. crassissima - - X -
G. cuneata X X X X
G. curtissiae X X X -
G. domingensis X X X X
G. flabelliformis - X X X
G. foliifera X - - -
G. galetensis X X X X
G. intermedia - X X -
G. isabelana - X X X
G mammilaris X - X -
G. ornata X X X -
G. pauciramosa - - X -
G. smithsoniensis X X X X
TOTAL 13 11 17 9
A tabela 2.3 representa a distribuição das espécies de Gracilaria estudadas, nos
estados do litoral do Brasil, segundo (NUNES, 2005) e de acordo com os dados coletados no
presente estudo. Estes dados mostram que Gracilaria domingensis e G. cornea são as
espécies com distribuição mais ampla no litoral brasileiro, dentre as espécies estudadas.
Mostram, ainda, que a Bahia apresenta o maior número de espécies (sete) e que os estados
da região Nordeste, de forma geral, apresentam maior riqueza de espécies de Gracilaria do
que outras regiões brasileiras.
31
Tabela 2.3. Ocorrência das espécies de Gracilaria estudadas nos estados brasileiros e ilhas
oceânicas (FN = Fernando de Noronha e RC = Atol das Rocas)
Espécies
Estados
G. cornea G. cuneata G. curtissiae G.
domingensis
G.
flabelliformis
G.
intermedia
G.
pauciramosa
AP - - - - - - -
PA - - - - - - -
MA X - - X - - -
PI X - - - - - -
CE X X X X - - -
RN X X - X - - -
RC - - - - - - -
PB X X X X - - -
PE X X - X - - -
FN X - - - - - -
AL - - - X - - -
SE - - - - - - -
BA X X X X X X X
ES X X X X - - -
RJ X - - X - - -
SP - - - X - - -
PR - - - X - - -
SC - - - X - - -
RS - - - - - - -
TOTAL 10 6 4 12 1 1 1
Considerações taxonômicas
BELLORIN et. al. (2002) afirmam que seus estudos de biologia molecular (SSU
rDNA) não mostraram a ocorrência de um clado isolado para Hydropuntia, considerando-o
como um gênero inválido, uma vez que as comparações moleculares não deram suporte e
que as características morfo-anatômicas propostas para Hydropuntia não são exclusivas.
NUNES (2005) estudou as espécies de Gracilaria que ocorrem no litoral baiano, inclusive
as analisadas no presente estudo, e concordou com as observações de BELLORIN et. al.
(2002), considerando todas as espécies como pertencentes ao gênero Gracilaria.
32
No presente estudo, algumas espécies apresentam características intermediárias nas
estruturas reprodutivas, não havendo razão para serem consideradas como pertencentes a
um gênero diferente de Gracilaria, concordando com as observações de BELLORIN et. al.
(2002) e NUNES (2005). Este é o caso de G. caudata, que teve suas características descritas
e convenientemente ilustradas por PLASTINO & OLIVEIRA (1997) e estão de acordo com o
material encontrado na Bahia. Outra espécie com características intermediárias entre
Hydropuntia e Gracilaria é a espécie G. pauciramosa, como já discutido por NUNES
(2005).
No trabalho de GURGEL & FREDERICQ (2004), a inclusão de Gracilaria
domingensis dentre as espécies Gracilaria de talo achatado confirma-se pelas
características gerais e pelas características morfológicas do cistocarpo, porém, a espécie
apresenta espermatângio do tipo “henriquesiana”, característico de Hydropuntia, o que
também foi observado por NUNES (2005) para as algas coletadas na Bahia. Tal
característica foi observada nos exemplares coletados em Stella Maris, assim, pode-se
afirmar que G. domingensis constitui uma exceção dentre as espécies achatadas de
Gracilaria quanto ao tipo de espermatângio, representando um forte argumento contrário à
separação dos gêneros Gracilaria e Hydropuntia, sob o ponto de vista morfológico.
Alguns estudos moleculares referentes à família Gracilariaceae apresentam
discordâncias com relação aos agrupamentos filogenéticos. Embora BELLORIN et. al.
(2002) e GURGEL & FREDERIQ (2004) não tenham estudado exatamente as mesmas
espécies, encontraram resultados diferentes, quanto ao agrupamento filogenético, para
argumentar a favor ou não do gênero Hydropuntia. O estudo do material coletado na praia
de Stella Maris e dos exemplares baianos depositados no ALCB foi anátomo-morfológico,
e não foram encontradas características exclusivas nas estruturas reprodutivas que
permitissem separar Gracilaria de Hydropuntia. O grupo apresenta grande plasticidade
fenotípica e características intermediárias, mesmo na estrutura dos espermatângios e
cistocarpos. Diante do exposto, as espécies estudadas foram incluídas em Gracilaria.
Conclusões
Dentre as sete espécies de Gracilaria identificadas na praia de Stella Maris,
Gracilaria domingensis e G. cornea apresentam ampla distribuição no litoral brasileiro,
enquanto que G. intermedia, G. flabelliformis e G. pauciramosa apresentam distribuição
restrita ao litoral baiano.
33
As espécies Gracilaria domingensis e G. cuneata são as mais amplamente
distribuídas no litoral da Bahia, ocorrendo em todas as macrorregiões econômicas do
estado. Houve, porém, registro da ocorrência de G. pauciramosa apenas na região
metropolitana de Salvador, que se apresentou como a mais rica em número de espécies
dentre as macrorregiões do estado da Bahia.
A Bahia apresenta a maior riqueza de espécies, dentre os estados do litoral
brasileiro, sendo que o nordeste brasileiro, de forma geral, pode ser destacado das demais
regiões pela grande diversidade de espécies de Gracilaria.
34
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37
3. Distribuição abundância e fenologia de Gracilaria Grev. (Gracilariales,
Rhodophyta) na praia de Stella Maris, Salvador, Bahia
Abstract
Knowledge of marine algae ecology is thin, particularly about species found along the Brazilian
coast, despite the fact that the Northeast of Brazil is rich in agar producing species. The aim of this
study is to understand the spatial and temporal distribution pattern of species found on Stella Maris
beach in Salvador, Bahia. During the raining and dry seasons, 20 samples were collected from each
microhabitat of the reef environment, casually throwing a disk with 20 cm diameter. The algae
were deposited in the ALCB herbarium at the IB/UFBA. The differences in microhabitats
occupation, seasonal occurrence and seasonal reproduction stages were tested using χ2 and
ANOVA with a posteriori tests. The results were compared with information on the algae
deposited in the herbarium from beaches along the coast of Bahia. There were 284 specimens in the
samples. The most commonly found species were G. domingensis (92 specimens), G. cuneata (57)
and G. cornea (15). G. curtissiae, G. intermedia, G. flabeliformis and G. pauciramosa were found
to be rare. The water pools environment is less favorable for algae development probably because
of the algae’s dependence on water renewal for fertilization. Temporal or spatial isolation of the
most abundant species was not observed, but variations in the frequencies of G. domingensis and
G. cuneata were detected when occurring in the same place. These apparent variations were also
observed in the seasonal occurrence of these species. An adaptive tendency of G. cuneata has been
observed during the colder season, contrary to the other species which were more abundant in the
samples collected during the wet and hot season.
Resumo
O conhecimento sobre ecologia de algas marinhas, sobretudo aquelas de ocorrência na costa
brasileira, é bastante escasso, apesar do Nordeste brasileiro se apresentar como uma região rica em
espécies produtoras de agaranas. Assim, o estudo visou a compreensão de padrões de distribuição
espacial e temporal de espécies Gracilaria que ocorrem na praia de Stella Maris, Salvador, Bahia.
As amostragens realizadas nas estações seca e chuvosa do ano foram coletadas em 20 pontos de
cada um dos microhabitats do ambiente recifal (zona batida, zona protegida e poça), coletando-se
as algas dentro da área de um círculo de 20cm de diâmetro, lançado aleatoriamente. Os espécimes
foram depositados no Herbário ALCB do IB/UFBA. Os diferentes ambientes e épocas foram
comparados com relação à ocorrência de espécies e seu estádio reprodutivo, através do teste χ2,
análise de variância e testes de comparação de médias. Os resultados foram comparados com as
informações encontradas em herbário relativas às algas do gênero Gracilaria provenientes do
litoral baiano. Foram coletados 284 espécimes. As espécies mais abundantes em número de
38
espécies foram: G. domingensis (92 indivíduos), G. cuneata (57) e G. cornea (15). As raras foram:
G. curtissiae, G. intermedia, G. flabeliformis e G. pauciramosa. O ambiente de poças foi o menos
propício ao desenvolvimento do gênero Gracilaria, provavelmente pela dependência de agitação
das águas para fertilização. Não foi verificado isolamento temporal ou espacial entre as espécies
mais abundantes, embora tenha sido possível perceber alternância nas freqüências de G.
domingensis e G. cuneata quando ocupando o mesmo microhabitat. Esta aparente alternância
também foi percebida quanto à ocorrência destas espécies nas épocas do ano. Foi observada uma
tendência adaptativa de G. cuneata ao período mais frio do ano, ao contrário das demais espécies
que foram mais abundantes na coleta realizada durante a estação quente e chuvosa.
Introdução
De acordo com AMARASEKARE (2003), a coexistência requer alguma forma de
diferenciação de nichos ou partição de recursos entre espécies que aumentam a competição
intraespecífica com relação a interespecífica. A idéia de que espécies semelhantes devem
ter ecologias diferentes para coexistir tem sido suplantada por modelos mais recentes
envolvendo fatores estocásticos, que permitem a coexistência estável de espécies
semelhantes ou que diferem apenas em habilidade competitiva (CHESSON, 2003). Em um
estudo da coexistência de espécies cripticas de vespas do figo, ZHANG et. al. (2004)
demonstraram o valor prático de modelos estocásticos.
O desenvolvimento do conhecimento teórico sobre coexistência competitiva
espacial está avançando muito mais rapidamente do que as investigações práticas nesta
área. A maioria das pesquisas tem sido realizada baseando-se na investigação de um único
mecanismo, o que tem dificultado a superação de questões sobre o tema. Investigações
experimentais que testem hipóteses variadas podem obter mais sucesso em esclarecer a
coexistência competitiva em comunidades naturais (AMARASEKARE, 2003). SHEA et. al.
(2004) ressaltam a importância da sólida compreensão do histórico de vida das espécies
para a identificação dos mecanismos de coexistência, proporcionando maior integração
entre os resultados teóricos e práticos.
Um levantamento feito no Herbário Alexandre Leal Costa Bahia (Instituto de
Biologia, Universidade Federal da Bahia) mostrou a ocorrência de oito espécies de
Gracilaria Grev. na praia de Stella Maris, Salvador, Bahia, sendo esta a praia com maior
número de espécies do gênero em todo o estado, seguida pela praia de Guarajuba, onde há
registro da ocorrência de seis espécies. O estudo realizado por NUNES (2005) confirma
estes dados que, por sua vez, levam a questionamentos sobre os fatores que permitem a
39
ocorrência simpátrica deste grande número de espécies. HAY & NORRIS (1984) apontam
que no Panamá Caribenho existem mais de 12 espécies do gênero Gracilaria ocorrendo em
simpatria e sugere que este deve ser o maior número de espécies simpátricas de um mesmo
gênero de alga vermelha no mundo. A natureza simpátrica foi investigada por estes
pesquisadores, pressupondo um possível isolamento temporal ou espacial.
O isolamento espacial em microhabitats é um fator potencialmente relacionado à
coexistência de muitas espécies na praia de Stella Maris, se as algas da família
Gracilariaceae apresentarem diferentes padrões de ocupação do recife. A região entremarés
do ambiente recifal da praia de Stella Maris pode ser dividida em três zonas diferentes de
acordo com o hidrodinamismo: zona batida (movimentação intensa das ondas), zona
protegida (que não sofre tão intensamente a ação das ondas) e poças.
As algas da divisão Rhodophyta apresentam gametas aflagelados, tornando a
fecundação dependente do transporte dos espermácios (gametas masculinos) pela água e,
portanto, um evento relativamente raro. ENGEL & DESTOMBE (2002), em um estudo com
gracilárias do norte da França, demonstraram que a fertilidade das algas pode variar de
acordo com o ambiente onde ocorrem. Neste estudo foram comparados os números de
cistocarpos por cm do talo de algas que ocorrem em ambientes mais e menos
movimentados pelas ondas.
ENGEL & DESTOMBE (2002) demonstraram que algas que ocorrem em regiões
menos intensamente movimentadas pelas ondas, apresentam maior taxa de fecundação do
que algas que ocorrem em locais sujeitos a uma maior movimentação. Conclui-se que a
fertilidade é diferente porque em ambientes sob menor influência da maré é maior a
probabilidade de encontros entre os gametas masculinos e os femininos, enquanto que em
ambientes intensamente movimentados essa chance diminui. A diferença de fertilidade
relacionada à influência da maré pode significar uma tendência adaptativa das espécies a
ambientes específicos.
O isolamento temporal na ocorrência das espécies poderia explicar a co-ocorrência
de um grande número de espécies de Gracilaria, reduzindo a competição por recursos.
Estudos têm sido realizados com o objetivo de compreender a variação temporal na
ocorrência de espécies de algas em um dado local, a exemplo de FOSTER et. al. (2003) que
estudaram a variação temporal de espécies de Rhodophyta em uma comunidade de região
entremarés e o processo de sucessão ecológica.
Os espécimes da família Gracilariaceae apresentam ciclo de vida trifásico do tipo
Polisyphonia (LEE, 1999). Este ciclo caracteriza-se pela fecundação dos gametas
produzidos por mitose pelos gametófitos masculino e feminino (haplóides), dando origem
40
ao carposporófito, que se desenvolve sobre o gametófito feminino, formando estruturas
conhecidas como cistocarpos. Nesta fase, o zigoto é amplificado, sofrendo sucessivas
mitoses, até que os carpósporos sejam liberados, originando o tetrasporófito (diplóide), que
produz tetrásporos por meiose.
Diferenças nos períodos reprodutivos das espécies podem representar um outro
mecanismo associado à simpatria em Gracilaria. Foram realizados estudos fenológicos
com espécimes da divisão Rhodophyta tais como Chondracanthus canaliculatus (Harvey),
no México (GARCIA-LEPE et. al., 1997), Gigartina skottsbergii Setchell & Gardner no
Chile (ÁVILA et. al., 1999), Acanthophora najadiformis (Delile) na Itália (CECERE et al.,
2000), Polysiphonia platycarpa (Borgesen) na Índia (RANGAIAH et al., 2003), Liagora na
Espanha (SANCHEZ et. al., 2003), Batrachospermum delicatulum (Skuja) no estado de São
Paulo, Brasil (NECCHI & BRANCO, 1999) e Hypnea musciformis (Wulfen) do Rio de
Janeiro, Brasil (REIS & YONESHIGUE-VALENTIN, 2000). Sazonalidade foi encontrada em
espécies do gênero Gracilaria de clima temperado (JONES, 1959; KIM, 1970 e PENNIMAN,
1977). Diferenças sazonais nas proporções dos estádios reprodutivos também foram
encontradas em espécies tropicais como Gracilaria cornea, no México (ORDUÑA-ROJAS e
ROBLEDO, 2002), G. bursa-pastorii (Gmel.) Silva e G. coronopifolia (J. Agardh.) no
Hawai (HOYLE, 1978), G. sojoestedii Kyl. na Índia (UMAMAHESWARA RAO, 1973), G.
verrucosa (Hudson), G. salicornia (C. Ag.) Daws. e G. coronopifolia, nas Filipinas
(TRONO & AZANZA-CORRALES, 1981) e G. cuneata, G. domingensis, G. cylindrica e outras
três espécies não identificadas no Caribe (HAY & NORRIS, 1984).
No Brasil, alguns estudos têm sido realizados com o objetivo de compreender o
histórico de vida de espécies do gênero Gracilaria. PLASTINO (1991) desenvolveu cultivos
de espécies de talo cilíndrico para estudar o seu ciclo de vida. Não têm sido realizados,
ainda, estudos fenológicos com espécies brasileiras em ambiente natural, mas apesar da
escassez de estudos relativos à fenologia de espécies de Gracilaria, é possível supor que o
investimento em fases reprodutivas em diferentes épocas do ano pode permitir a co-
ocorrência do grande número de espécies de Gracilaria na praia de Stella Maris.
Se os mecanismos referidos acima asseguram o isolamento reprodutivo sem fluxo
gênico entre as espécies, espera-se que haja divergência genética suficiente para tratá-las
como espécies diferentes. Desse modo, as investigações de natureza ecológica permitem
inferir a existência desses mecanismos. No entanto, as pesquisas com o gênero Gracilaria
envolvem, em geral, uma única espécie, havendo registro apenas de uma pesquisa sobre
sazonalidade reprodutiva e abundância de seis espécies simpátricas no Caribe (HAY &
NORRIS, 1984).
41
O presente trabalho analisou a distribuição espacial e temporal das espécies do
gênero Gracilaria no ambiente recifal da praia de Stella Maris, bem como a sua
abundância nos diferentes períodos de coleta. Avaliou também a ocorrência de diferenças
na sazonalidade reprodutiva interespecífica nas espécies de Gracilaria que ocorrem na
praia de Stella Maris.
Para isso, foi realizado um experimento onde foram identificadas as zonas de
ocorrência das espécies no ambiente recifal, seus períodos reprodutivos, e suas taxas de
fertilidade associadas a ambientes e períodos específicos. Foram também utilizados dados
de herbário para verificar a repetibilidade do padrão em outros locais e anos. Desta forma,
este estudo pretendeu não só contribuir para o entendimento da biologia das espécies de
Gracilaria, mas também para a compreensão do isolamento reprodutivo entre as espécies
que ocorrem em simpatria na praia de Stella Maris.
Material e Métodos
O material de estudo corresponde às algas marinhas bentônicas do gênero
Gracilaria (Rhodophyta) fixas à região entremarés do recife de arenito localizado na praia
de Stella Maris, Salvador, Bahia. Foram realizadas, ao todo, três coletas nos meses de
março e agosto de 2004 e fevereiro de 2005, sempre durante o período de maré baixa. As
marés baixas de sizígia foram indicadas pelas Tábuas das Marés publicadas pela Diretoria
de Hidrografia e Navegação do Ministério da Marinha no endereço www.dhn.mar.mil.br .
As coletas no ambiente recifal da praia de Stella Maris foram realizadas em três
regiões distintas, divididas com base no hidrodinamismo, e que representam microhabitats:
zona batida, zona protegida e poças. Estas regiões são apresentadas a seguir com suas
características predominantes:
Zona batida (ZB): região frontal do ambiente recifal, com declividade tênue, sujeita à
ação direta das ondas, sendo a zona de maior hidrodinamismo.
Zona protegida (ZP): região emersa durante a baixamar e protegida do embate direto das
ondas.
Poças (Pç): apresentam profundidades variadas, sofrendo maior ou menor ação das ondas
a depender da sua localização no ambiente recifal.
O ambiente recifal foi subdividido em dois sítios de coleta, considerando-se que
ambos os sítios correspondem à mesma população, pois a proximidade entre eles permite o
42
fluxo gênico entre as algas. Foram amostrados 20 pontos de cada um dos microhabitats
(zona batida, zona protegida e poça) nos dois sítios. As amostragens foram feitas
coletando-se as algas que estavam dentro da área de um círculo de 20 cm de diâmetro,
lançado aleatoriamente, como mostra a figura 3.1.
Os exemplares foram preservados em formol a 4%, de acordo com CORDEIRO-
MARINO et al. (1984), identificados através dos trabalhos de NUNES (2005), BELLORIN
(2002), GURGEL & FREDERICQ (2004) e PLASTINO & OLIVEIRA (1997), e registrados no
Herbário Alexandre Leal Costa (ALCB) do Instituto de Biologia da Universidade Federal
da Bahia.
Figura 3.1. Amostragem de Gracilaria na praia de Stella Maris
Os diferentes ambientes, nos três períodos amostrados, foram comparados com
relação à ocorrência de espécies através do teste de Kruskal-Wallis. Foi utilizado, ainda, o
teste de Kolmogrov-Smirnov para comparar as distribuições das espécies nas diferentes
zonas. As análises que consideraram o gênero Gracilaria sem distinção de espécies
incluíram os indivíduos que não puderam ser identificados em nível específico.
Os dados referentes ao material de herbário foram analisados através do teste de
Tukey-Kramer para comparar as distribuições das espécies nas diferentes zonas. Foi, ainda,
utilizado o teste qui-quadrado para verificar se as espécies apresentam o mesmo padrão de
distribuição apresentado pelo gênero.
Para verificar se os indivíduos apresentavam diferenças com relação à fertilidade,
nos diferentes microhabitats e diferentes períodos do ano, foram realizadas contagens dos
cistocarpos por cm linear do talo das algas cistocárpicas encontradas. O pequeno número
de indivíduos não permitiu a verificação estatística da variação deste índice nos
microhabitats. Foi realizada análise de variância entre as médias deste índice de fertilidade
por coleta, a partir dos dados de uma espécie, G. domingensis, cujo número de indivíduos
43
foi suficiente para a realização de análise estatística. Foi também realizado um teste de
correlação deste índice com os dados de abundância das espécies e aplicado o teste t.
Determinou-se, ainda, o índice meiótico (número de células em divisão / número
total de células) através da análise de três lâminas de cada um dos exemplares
tetraspóricos, sendo analisadas 200 células por lâmina coradas com hematoxilina férrica,
de acordo com o método desenvolvido por FUJII & GUERRA, 1997. As células analisadas
foram provenientes dos ápices retirados dos exemplares e fixadas em Carnoy 3:1 durante
as coletas. Foi realizado um teste de correlação deste índice de fertilidade com os dados de
abundância das espécies e aplicado o teste t. Devido ao pequeno número dos indivíduos
tetraspóricos amostrados para esta análise, não foi possível comparar os índices meióticos
das espécies nos diferentes microhabitats e nas três coletas.
Foram identificados os exemplares férteis, coletados nas diferentes épocas do ano,
com base na freqüência de plantas cistocárpicas, tetraspóricas e masculinas (apresentando
espermatângios). Para isto, foram feitos cortes histológicos á mão-livre, utilizando
microscópio estereoscópico, localizados a 1 cm do ápice do talo de cada exemplar seco. Os
cortes foram corados com azul de anilina e observados ao microscópio óptico. Foram
observadas estruturas reprodutivas como cistocarpos (presentes no gametófito feminino),
espermatângios (presentes no gametófito masculino) e tetrasporângios (presentes no
tetrasporófito). Foram, ainda, utilizados dados do Herbário Alexandre Leal Costa-Bahia,
que conta com uma coleção de exemplares do gênero Gracilaria provenientes de 39
localidades em toda a extensão do litoral baiano no período de 1985 a 2004. Os dados do
herbário foram comparados com os do experimento para verificar a repetibilidade do
padrão reprodutivo e de distribuição temporal em outros locais e anos.
Os dados de herbário foram agrupados com relação ao período do ano em que o
material foi coletado. Considerou-se cada ano dividido em duas estações: seca e chuvosa,
com base nos dados de pluviosidade e temperatura obtidos junto à estação meteorológica
de Salvador, para o período de janeiro de 1994 a junho de 2005. De acordo com estes
dados, pode-se considerar como estação seca o período que compreende os meses de
setembro a fevereiro (com as médias mensais de precipitação no período variando entre
50,4 mm e 118 mm). A estação chuvosa ocorre entre os meses de março e agosto, com as
médias mensais de precipitação no período variando entre 149,7 mm a 318 mm.
Os dados relativos à temperatura mostram o período de maio a outubro como mais
frio, com temperaturas médias mensais variando de 23,4 a 26,5 graus centígrados. O
período quente do ano está entre os meses de novembro a abril, com a variação das
temperaturas médias mensais entre 25.2 e 28.3 graus centígrados.
44
Para analisar os dados relativos à distribuição temporal e fenologia, utilizou-se o
teste χ2, qui-quadrado, verificando a variação da abundância e dos estádios reprodutivos
das espécies nos períodos amostrados, para o gênero Gracilaria como um todo e para cada
uma das espécies mais abundantes. O teste χ2 também foi utilizado para analisar os dados
resultantes do material de herbário.
Resultados
Um total de 284 espécimes foi coletado, dos quais 105 não puderam ser
identificados em nível específico, pois o seu estádio de desenvolvimento não permitiu a
identificação. As espécies mais abundantes foram: Gracilaria domingensis (Kütz.) (92
indivíduos), G. cuneata (Areschoug.) (59) e G. cornea (J. Agardh) (15). As raras foram: G.
curtissiae (J. Agardh) (5), G. intermedia (J. Agardh) (4), G. flabelliformis (Gurgel,
Frederiq & J. N. Norris) (3) e G. pauciramosa (N. Rodriguez Rios) (1).
A tabela 3.1. apresenta as quantidades de indivíduos encontrados em cada coleta e
em cada microhabitat para as sete espécies estudadas e os totais para o gênero, incluindo-se
os indivíduos que não foram identificados em nível específico. As figuras 3.1 e 3.2
representam estes dados em médias.
Para inferências adicionais sobre preferências por habitat e época, os dados de
herbário de 329 exsicatas foram agrupados por microhabitat e estação do ano (seca ou
chuvosa), e estão representados nas tabelas 3.2 e 3.3, respectivamente.
Apesar das amostragens ao longo de vinte anos terem sido feitas sem periodicidade,
o número de coletas realizadas foi suficiente para permitir o seu agrupamento em duas
estações, seca e chuvosa. Em cada uma das estações foram realizadas muitas coletas, em
pontos diferentes do litoral baiano, em cada um dos anos amostrados.
O material coletado, assim como o material herborizado, foi identificado quanto ao
seu estádio reprodutivo, sendo apresentado nas tabelas 3.4 e 3.5, as porcentagens referentes
a todo o gênero e às três espécies mais abundantes.
Tabela 3.1. Número de exemplares do gênero Gracilaria coletados de cada espécies
por época e distribuição em microhabitats.
45
Março/2004 Agosto/2004 Fevereiro/2005 Espécies ZB ZP PÇ ZB ZP PÇ ZB ZP PÇ G. cornea 0 4 0 2 4 0 4 1 0 G. cuneata 2 10 0 18 11 2 11 4 1 G. curtissiae 0 1 0 0 2 0 0 2 0 G. domingensis 37 23 0 7 13 3 7 1 1 G. flabelliformis 0 0 0 0 2 0 0 1 0 G. intermedia 2 0 0 2 0 0 0 0 0 G. pauciramosa 0 0 0 1 0 0 0 0 0 Gênero Gracilaria 74 82 0 39 42 8 24 12 3
março de 2004
0
0,2
0,4
0,6
0,8
1
1,2
1,4
1,6
1,8
2
Zonas
Méd
ias
ZB ZP PÇ ZB ZP PÇ ZB ZP PÇ ZB ZP PÇ ZB ZP PÇ ZB ZP PÇ ZB ZP PÇ
agosto de 2004
0
0,2
0,4
0,6
0,8
1
1,2
1,4
1,6
1,8
2
Zonas
Méd
ias
G. cornea
G. intermedia
G. domingensis
G. curtissiae
G. cuneata
G. flabelliformis
G. p osaauciram
ZB ZP PÇ ZB ZP PÇ ZB ZP PÇ ZB ZP PÇ ZB ZP PÇ ZB ZP PÇ ZB ZP PÇ
fevereiro de 2005
0
0,2
0,4
0,6
0,8
1
1,2
1,4
1,6
1,8
2
Zonas
Méd
ias
ZB ZP PÇ ZB ZP PÇ ZB ZP PÇ ZB ZP PÇ ZB ZP PÇ ZB ZP PÇ ZB ZP PÇ
Legenda: ZB – Zona Batida; ZP – Zona Protegida; PÇ - Poça
Figura 3.1. Distribuição espacial e temporal das espécies identificadas.
46
Gênero Gracilaria
0
0,02
0,04
0,06
0,08
0,1
0,12
0,14
0,16
0,18
0,2
Zonas
Méd
ias
Coleta 1 Coleta 2 Coleta 3
ZB ZP PÇ ZB ZP PÇ ZB ZP PÇ
Legenda: ZB – Zona Batida; ZP – Zona Protegida; PÇ - Poça
Figura 3.2. Distribuição espacial e temporal do gênero Gracilaria
Tabela 3.2. Porcentagem de indivíduos de Gracilaria ocupando diferentes zonas, obtido a
partir de material herborizado, coletado em 39 praias do litoral baiano entre 1984 e 2004
Espécies
N ZB ZP PÇ Outros locais*
G. cornea 22 57,1% 9,5% 14,3% 19%
G. cuneata 46
61,1% 5,6% 16,7% 16,6%
G. curtissiae 24
41,2% 5,9% 23,5% 29,4%
G. domingensis 84
48,5% 14,7% 23,5% 13,3%
G. flabelliformis 5
75% 25% 0% 0%
G. intermedia 2
0% 0% 0% 100%
G. pauciramosa 5
50% 25% 25% 0%
Gênero Gracilaria 329 47,1%a 11,8%b 20,1%a 21%a
* Outros locais: laguna recifal, platô recifal, atiradas à praia, infralitoral e rede de pesca.
a,b: letras iguais representam proporções estatisticamente semelhantes testadas pelo teste de Tukey-Kramer,
com confiança de 95%.
47
Tabela 3.3. Porcentagem de indivíduos herborizados de Gracilaria coletados em época
seca e época chuvosa, em 39 praias do litoral baiano entre 1984 e 2004
Espécies N Estação seca
Estação chuvosa
G. cornea 22 45,5% 54,5% G. cuneata 46 26,6% 73,4%
G. curtissiae 24 26,1% 73,9% G. domingensis 84 33,7% 66,3% G. flabelliformis 5 0% 100%
G. intermedia 2 50% 50% G. pauciramosa 5 0% 100%
Gênero Gracilaria 329 28,6% 71,4%
Tabela 3.4. Porcentagem de exemplares de G. cornea, G. cuneata, G. domingensis e
gênero Gracilaria por estádio reprodutivo e por coleta
***∀ = 88,36 **∀ = 44 *∀ = 33,5
Táxon Período N Cistocárpicas Masculinas Tetraspóricas Inférteis
Março/2004 4 50% 0% 50% 0%
Agosto/2004 6 0% 0% 50% 50%
G. c
orne
a
Fevereiro/2005 5 40% 0% 20% 40%
Março/2004 12 8% 0% 25% 65%
Agosto/2004* 31 23% 0% 10% 68%
G. c
unea
ta
Fevereiro/2005 16 6% 0% 50% 44%
Março/2004 60 16% 7% 25% 52%
Agosto/2004 23 26% 13% 22% 39%
G.
dom
inge
nsis
Fevereiro/2005 9 67% 0% 11% 22%
Março/2004*** 156 14,7% 3,8% 27,5% 54%
Agosto/2004** 89 25,6% 0% 25,6% 48,8%
Gên
ero
Gra
cila
ria
Fevereiro/2005* 39 27% 3,4% 15,7% 53,9%
48
Tabelas 3.5. Estádios reprodutivos do material herborizado de Gracilaria cornea, G.
cuneata, G. domingensis e gênero Gracilarias organizados por estação
Táxon Estação N Cistocárpicas Masculinas Tetraspóricas Inférteis Estação seca
9 11,1% 0% 55,6% 33,3%
G. c
orne
a
Estação chuvosa
13 7,7% 0% 61,5% 30,8%
Estação seca
12 25% 0% 50% 25%
G. c
unea
ta
Estação chuvosa
34 20,6% 11,8% 20,6% 47%
Estação seca
28 28,6% 14,3% 35,7% 21,4%
G. d
omin
gens
is
Estação chuvosa
56 17,9% 8,9% 39,3% 33,9%
Estação seca
94 25% 7% 41% 27%
Gên
ero
Gra
cila
ria
Estação chuvosa
235 19% 9% 38% 34%
Dos espécimes coletados em fase cistocárpica, obteve-se um índice de fertilidade
refletido pelo número de cistocarpos por centímetro linear do talo. Dos tetraspóricos,
obteve-se o índice meiótico, também como um índice de fertilidade, apenas das três
espécies mais abundantes, visto que os ápices foram retirados e fixados no momento da
coleta, consequentemente, antes da identificação do material. Estes dados são apresentados
nas tabelas 3.6 e 3.7, organizados por microhabitat.
Tabela 3.6. Cistocarpos/cm linear do talo em sete espécies de Gracilaria coletadas na praia
de Stella Maris
ESPÉCIE N Amplitud
e
Média
G. cornea 4 0,3 – 1,45 0,58
G. cuneata 9 0,53 - 5,5 2
G. curtissiae 1 0,36 0,36
G. domingensis 21 0,2 – 4,6 1,3
G. flabelliformis 1 0,2 0,2
G. intermedia 1 8,5 8,5
G. pauciramosa 1 1,2 1,2
49
Tabela 3.7. Índice meiótico de três espécies de Gracilaria coletadas na praia de Stella
Maris
ESPÉCIE N AMPLITUDE MÉDIA
G. cornea 3 1-24 12,5
G. cuneata 11 0-73 43,2
G. domingensis 7 0-42 23,8
A prancha 3.1 mostra a seqüência de fases da divisão meiótica de uma célula de origem
cortical que origina os tetrasporângios. Este processo é comum a todas as espécies
estudadas.
Foto 3.3 - Célula-mãe do tetrasporângio em prófase final. Foto 3.4 - Célula-mãe dotetrasporângio em anáfase. Foto 3.5 - Duas células em divisão meiótica paraformação de tetrasporângios: fase de telófase I e fase de telófase II. Foto 3.6:Tetrasporângio formado.
3.5 3.6
3.3 3.4
50
Discussão
Prancha 3.1
Distribuição espacial e abundância de espécies de Gracilaria na praia de Stela Maris
De acordo com testes de Kolmogorov-Smirnov, realizados para cada uma das zonas
amostradas, os dois sítios de coleta amostrados não apresentaram diferença significativa
entre si. Desta forma, os resultados obtidos para os sítios foram agrupados, já que estes
podem ser considerados como réplicas.
Um teste de Kruskal-Wallis para os números de espécimes nas zonas batida e
protegida nas três coletas mostrou que estas são ocupadas por quantidades
significativamente distintas das sete espécies estudadas (p valor <0.0001, nas duas
primeiras coletas; p valor = 0.004 na terceira coleta para zona batida e p valor = 0.012 na
zona protegida). Este resultado se deve à baixa freqüência de algumas espécies,
consideradas raras, em todas as zonas. Devido à pequena representatividade da zona de
poças com relação ao grupo estudado, esta zona não foi incluída nestas análises.
Com relação à abundância das espécies, Gracilaria domingensis, G. cuneata e G.
cornea apresentaram-se como as espécies mais freqüentes na praia de Stella Maris. Estes
dados são confirmados pelo material de herbário, o que pode significar que estas espécies
são também dominantes em outras praias do litoral baiano (tabela 3.2). Algumas das
espécies coletadas foram muito pouco representativas em número de exemplares. Em todas
as coletas foi encontrado um número muito pequeno de exemplares de G. curtissiae, G.
flabelliformis, G. intermedia e G. pauciramosa. Assim, as demais análises relativas aos
padrões de distribuição foram feitas com base nas espécies mais freqüentes e no conjunto
de todos os indivíduos do gênero, cujos números totais de indivíduos permitiram análises
estatísticas.
As espécies Gracilaria cuneata e G. domingensis, as mais freqüentes em todas as
coletas, tiveram suas distribuições comparadas na zona batida e na zona protegida. Para
saber se cada espécie ocupa uma zona específica, foram comparadas suas distribuições
nestas duas zonas em todas as coletas. O teste de hipótese de Kolmogorov-Smirnov para
duas amostras independentes mostrou que em ambas as zonas a ocupação pela espécie G.
domingensis não diferiu em nenhuma das coletas (p-valores 0.978, 0.082, 0.819,
respectivamente). Desta forma, é possível perceber que G. domingensis não ocorreu
51
preferencialmente em uma zona específica, o que também ocorreu com G. cuneata, quando
realizado o mesmo teste nas três coletas (p-valores 1.00, 0.56, 1.00, respectivamente).
Os dados das espécies mais abundantes amostradas estão de acordo com o resultado
obtido quando analisado o gênero Gracilaria como um todo, incluindo os exemplares que
não foram identificados até o nível específico, pois a maior abundância de indivíduos do
gênero foi encontrada ocorrendo em zona batida e zona protegida, em proporções
semelhantes (p-valor = 0,9910), sendo que as poças, em qualquer época do ano, foram
sempre pouco representativas quanto à ocorrência de espécies do gênero estudado.
Esse resultado difere do mostrado pela análise dos exemplares das espécies de
Gracilaria depositados no herbário ALCB, que conta com material reunido ao longo de
vinte anos (de 1985 a 2004), proveniente de 39 localidades situadas no litoral do estado da
Bahia, onde a abundância na zona batida foi significativamente maior que zona protegida e
semelhante à zona de poças (tabela 3.2). Este padrão de distribuição observado para o
gênero, a partir dos dados de herbário, foi correspondente ao padrão observado nas
espécies, Gracilaria cornea, G. cuneata, G. curtissiae e G. domingensis, testados pelo teste
do χ2. As demais não apresentaram número de indivíduos suficientes para a realização do
teste.
É possível que a baixa abundância em poças na praia de Stella Maris, quando
comparada ao resultado apresentado para o litoral baiano, esteja relacionada às
características das poças naquele ambiente recifal. Ali são encontradas poucas poças,
geralmente localizadas distantes da região de maior hidrodinamismo. Assim, é possível
que as poças não apresentem movimentação da maré suficiente para a dispersão dos
espermácios, diminuindo a taxa de fecundação e, com isso, a abundância de indivíduos
neste ambiente.
Os resultados do experimento e da coleção do ALCB mostram que não é possível
encontrar diferenças significativas entre os padrões de ocupação das sete espécies. Embora
não tenham sido completamente coincidentes, já que em Stella Maris houve menor
abundância em poças enquanto que no material de herbário o ambiente de poça foi o
segundo mais representativo, ambos os resultados mostraram a maioria das espécies
ocupando o ambiente de forma semelhante sem preferência por microhabitats. Verificou-
se, no entanto, uma aparente alternância na freqüência de indivíduos de Gracilaria
domingensis e G. cuneata entre as zonas batida e protegida. Esta alternância pode
representar exclusão competitiva ou ser resultado de fatores estocásticos, de acordo com o
modelo de CHESSON (2003), podendo estar relacionada à explicação da co-ocorrência
destas espécies de Gracilaria na praia de Stella Maris.
52
A utilização do índice de fertilidade baseado no número de cistocarpos por
centímetro linear do talo dos exemplares cistocárpicos pode constituir uma ferramenta útil
para verificar a adaptação das espécies a ambientes específicos. Não foi obtido, entretanto,
número de indivíduos suficientes para a realização de análises estatísticas comparando as
taxas de fertilidade nos diferentes microhabitats. Os períodos amostrados puderam ser
comparados com relação às taxas de fertilidade apenas em Gracilaria domingensis, que
apresentou número de indivíduos cistocárpicos suficientes para a análise de variância, não
tendo sido encontrada diferença significativa (p valor = 0,4179; tabela 3.6).
O índice de fertilidade baseado na taxa de esporulação (índice meiótico) foi obtido
de poucos indivíduos, pois nem todos os indivíduos tetraspóricos coletados foram
preparados para análises citológicas. Não é possível perceber em campo este estádio
reprodutivo, apenas distinguível com o uso de microscópio. Assim, os ápices retirados para
a fixação em carnoy e posterior confecção de lâminas, forma escolhidos ao acaso,
desprezando-se apenas os indivíduos cistocárpicos, que são facilmente reconhecidos em
campo. Esta limitação metodológica resultou em um número de exemplares amostrados
muito baixo, não permitindo análises estatísticas. Acredita-se, que, garantindo uma
amostragem representativa, este índice pode ser promissor na verificação da adaptação das
espécies a microhabitats.
Distribuição temporal e fenologia de espécies de Gracilaria na praia de Stela Maris
As coletas realizadas no experimento foram feitas em períodos de transição com
relação à temperatura e à precipitação. Assim, os resultados das amostragens podem ser
relacionados com o período que antecedeu cada uma das coletas.
Quando analisado o gênero Gracilaria como um todo, através do teste χ2,
observou-se que houve variação significativa na abundância de indivíduos do gênero ao
longo do período amostrado (r = 72,85; tabela 3.1). As análises referentes ao gênero
incluem os espécimes que não puderam ser identificados em nível específico. A
abundância de Gracilaria foi muito maior na coleta realizada em março e foi diminuindo
gradativamente nas coletas posteriores. O mês de março corresponde ao final do período
quente em Salvador, estando possivelmente relacionado à maior abundância de espécies de
Gracilaria. Ao contrário, a abundância decresceu na amostragem feita em agosto, que
representa o final do período frio do ano.
Esse mesmo padrão foi observado em Gracilaria domingensis (r = 45,36). A
espécie G. cuneata, entretanto, apresentou abundância significativamente maior em agosto
53
(r = 8,83), o que pode significar uma tendência adaptativa desta espécie às condições
climáticas desta estação. Desta forma, a alternância na ocorrência de G. domingensis e G.
cuneata é observada não apenas na ocupação dos microhabitats, mas também nas épocas
do ano, o que pode ser percebido através da análise da tabela 3.1. É possível, assim,
perceber que a co-ocorrência das espécies no ambiente recifal de Stella Maris pode estar
pressionando as espécies para a adaptação a épocas específicas do ano, o que pode, em
última instância resultar no seu isolamento temporal.
Fatores climáticos podem ter afetado os resultados relacionados à abundância e
distribuição temporal das espécies de Gracilaria. O mês de fevereiro de 2005, quando foi
realizada a terceira coleta, pode ser considerado como atípico com relação à precipitação.
Dados da Estação Meteorológica de Salvador referentes aos anos de 1994 a 2004 mostram
que a média de precipitação mensal do mês de fevereiro é de 96,9 mm. Já o mês de
fevereiro de 2005 apresentou precipitação total mensal de 349,4 mm, ou seja, quase quatro
vezes a média dos onze anos anteriores.
Além de ter provocado o soterramento da zona protegida do segundo sítio de coleta,
a chuva intensa no mês de fevereiro pode ter destacado do substrato um número
considerável de indivíduos do gênero Gracilaria que se encontravam em qualquer dos três
microhabitats amostrados. Assim, este fator pode estar relacionado à menor abundância de
indivíduos neste período do que durante as duas coletas anteriores.
Os dados de herbário mostram que o gênero Gracilaria é mais abundante na
estação chuvosa do ano no litoral baiano (r= 60,442; tabela 3.3). Este padrão é
acompanhado pelas espécies que ocorrem em Stella Maris, nas duas estações do ano em
Salvador, segundo os testes χ2 realizados.
NETO (2000) estudou trinta espécies de algas do litoral de São Miguel, arquipélago
dos Açores, entre clorofíceas, feofíceas e rodofíceas e, em dez delas, um padrão sazonal
bem estabelecido. Nas demais espécies não houve variações sazonais claras. ORDUÑA-
ROJAS & ROBLEDO(2002) não encontraram diferenças significativas no número médio de
plantas de Gracilaria cornea em um ano de estudo na costa de Yucatan, México. No
presente estudo, o material referente a esta espécie, presente no herbário ALCB, também
apresentou distribuição sazonal, ocorrendo em maior abundância na estação chuvosa.
COSTA JR. et. al. (2002) realizaram uma investigação da distribuição espacial e
sazonal de algas em recifes de coral no sul da Bahia e, dentre as espécies encontradas,
registraram a ocorrência de apenas uma espécie do gênero Gracilaria, G. cervicornis. Esta
espécie foi coletada na estação chuvosa, como a maioria dos exemplares da mesma espécie
herborizados no ALCB.
54
No trabalho de NETO (2000) foi observado que algumas espécies de macroalgas se
mostravam férteis o ano inteiro (Ulva rigida e Fucus spiralis), outras tiveram períodos de
fertilidade, e poucas espécies mostraram um período restrito de fertilidade. ENGEL &
DESTOMBE (2001) desenvolveram um estudo de dinâmica de populações de Gracilaria
gracilis (Stackhouse) em quatro pontos da costa francesa (Estreito de Dover) e
encontraram pouca variação temporal nas freqüências dos estádios reprodutivos nas
populações. De acordo com o trabalho desenvolvido por BIRD et. al. (1987) no Atlântico
do Canadá, a maioria das populações de Gracilaria apresenta tetrasporogênese máxima em
julho ou agosto, enquanto que uma porcentagem menor de gametófitos ocorre ao longo
deste período. Os autores sugerem que a prevalência de tetrasporófitos está relacionada à
sua longevidade superior e que a reprodução dessas populações se dá principalmente
através de crescimento vegetativo.
No presente trabalho, não foi verificada variação na proporção de indivíduos férteis
e inférteis quando analisado o gênero Gracilaria como um todo nas três coletas (tabela
3.4), a partir da realização do teste χ2. Porém, analisando-se a variação entre cada um dos
estádios reprodutivos, observou-se que o gênero Gracilaria, de uma forma geral,
apresentou um número significativamente maior de indivíduos masculinos e tetraspóricos
na coleta de março (r = 8,02 e r = 28,09, respectivamente), que se compreende, ainda, no
período quente do ano na cidade de Salvador, estando de acordo com o encontrado no
verão canadense por BIRD et. al. (1987).
GUIMARÃES et. al. (1999) estudaram o histórico de vida de Gracilaria domingensis
através de cultivo e concluíram que o ciclo de vida do tipo Polysiphonia foi completado
em seis meses e os tetrasporófitos tornaram-se férteis em 60 dias, mais rapidamente do que
os gametófitos que levaram até 101 dias para tornarem-se férteis. O gênero Gracilaria na
praia de Stella Maris e também em todo o litoral baiano apresentou maior abundância no
mesmo período em que apresentou um número significativamente maior de indivíduos
tetraspóricos.
A aplicação do mesmo teste para as espécies mais abundantes (tabela 3.4) mostrou
que Gracilaria cuneata não acompanhou o padrão do gênero, pois se apresentou
significativamente menos fértil em março de 2004 do que nas demais coletas (r = 88,36).
Esta espécie não apresentou variação significativa no número de indivíduos tetraspóricos
ao longo do período, mas apresentou um número significativamente maior de indivíduos
cistocárpicos na coleta realizada em agosto de 2004 (r = 7,9). A espécie G. domingensis
apresentou o mesmo padrão de distribuição fenológico observado para o gênero
Gracilaria, não apresentando variação no número de indivíduos férteis ao longo do
55
período amostrado e apresentando maior freqüência de indivíduos tetraspóricos em março
(r = 14,77), quando analisada a variação entre os estádios reprodutivos.
Não foi verificado isolamento reprodutivo entre as espécies estudadas, embora o
padrão reprodutivo de Gracilaria cuneata tenha mostrado divergências do padrão
observado para o gênero e demais espécies. A grande freqüência de indivíduos
cistocárpicos no inverno reforça estes resultados, já que os gametófitos tornam-se férteis
em cerca de 101 dias, como mostrado por GUIMARÃES et. al. (1999). É possível perceber
uma tendência adaptativa desta espécie no sentido de apresentar maior abundância de
gametófitos férteis no período frio do ano. Esta tendência pode vir a estabelecer o
isolamento temporal entre as espécies mais abundantes na praia de Stella Maris.
Os resultados do teste χ2 para o material de herbário diferem do material coletado,
como pode ser observado na tabela 3.5, pois o gênero Gracilaria no litoral baiano se
mostrou significativamente mais fértil na estação chuvosa, ocorrendo maior freqüência de
todos os estádios reprodutivos nesta estação (cistocárpicas: r = 6,33; masculinas: r = 7;
tetraspóricas: r= 20,48). A análise das espécies mais abundantes mostrou que Gracilaria
cuneata apresentou mais indivíduos masculinos na estação chuvosa (r = 4) e G.
domingensis apresentou mais indivíduos tetraspóricos na estação chuvosa (r = 4,5).
O índice de fertilidade baseado no número de cistocarpos por cm linear do talo
pôde ser comparado nas diferentes coletas apenas em Gracilaria domingensis, que
apresentou número de indivíduos suficiente para a realização de análise de variância, não
apresentando diferença significativa no índice de fertilidade nas diferentes coletas (p valor
= 0,3763). Os índices mostraram, ainda, correlação positiva (r = 0,46) com a abundância
das três espécies mais abundantes nas três coletas (tabela 3.6), embora esta correlação não
tenha sido significativa, de acordo com o teste t. Foi também encontrada correlação
positiva entre a taxa de esporulação e abundância (tabela 3.7), porém, também neste caso, a
correlação não foi significativa, segundo o teste t, devido ao pequeno número de
indivíduos utilizados na análise.
Assim, percebe-se que ambos os índices de fertilidade podem ser ferramentas
promissoras não apenas para verificar tendências adaptativas a microhabitats, mas também
para compreender outros aspectos da biologia e ecologia das espécies do gênero
Gracilaria, desde que a amostragem tenha um número de indivíduos suficiente para a
realização de análises estatísticas.
56
Conclusões
Os dados apresentados sugerem haver diferenças nos padrões espaciais e temporais
de abundância e na fenologia entre Gracilaria domingensis e G. cuneata por motivos
adaptativos, relacionados a maior sucesso reprodutivo, ou mesmo por fatores estocásticos.
Para as demais espécies e, mesmo para as duas citadas anteriormente, o isolamento
reprodutivo pode estar relacionado a mecanismos de reconhecimento químico ou
estrutural, como sugerido por HAY & NORRIS (1984), considerando que tentativas de
cruzamentos feitas em laboratório por BIRD & MCLACHLAN (1982) com cinco espécies de
Gracilaria indicaram que estas eram sexualmente incompatíveis.
57
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