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INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA – INPA DIVISÃO DO CURSO DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ENTOMOLOGIA – DIENT COMUNIDADE E DINÂMICA POPULACIONAL DE CIGARRINHAS (HEMIPTERA: CICADELLIDAE: CICADELLINAE) E SEUS PARASITOIDES DE OVOS (HYMENOPTERA: CHALCIDOIDEA) EM POMARES CÍTRICOS NO AMAZONAS, BRASIL MALU CHRISTINE BARBOSA FEITOSA Manaus – AM Janeiro, 2017
Transcript of COMUNIDADE E DINÂMICA POPULACIONAL DE …bdtd.inpa.gov.br/bitstream/tede/2267/5/Tese_Malu...
INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA – INPA
DIVISÃO DO CURSO DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ENTOMOLOGIA –
DIENT
COMUNIDADE E DINÂMICA POPULACIONAL DE CIGARRINHAS
(HEMIPTERA: CICADELLIDAE: CICADELLINAE) E SEUS
PARASITOIDES DE OVOS (HYMENOPTERA: CHALCIDOIDEA) EM
POMARES CÍTRICOS NO AMAZONAS, BRASIL
MALU CHRISTINE BARBOSA FEITOSA
Manaus – AM
Janeiro, 2017
MALU CHRISTINE BARBOSA FEITOSA
COMUNIDADE E DINÂMICA POPULACIONAL DE CIGARRINHAS
(HEMIPTERA: CICADELLIDAE: CICADELLINAE) E SEUS
PARASITOIDES DE OVOS (HYMENOPTERA: CHALCIDOIDEA) EM
POMARES CÍTRICOS NO AMAZONAS, BRASIL
Orientadora: Dra. Beatriz Ronchi Teles
Co-orientadora: Dra. Ranyse Barbosa Querino da Silva
Tese apresentada ao Instituto Nacional de
Pesquisas da Amazônia como parte dos
requisitos para obtenção do título de Doutor em
Ciências Biológicas, área de concentração em
Entomologia.
Manaus – AM
Janeiro, 2017
ii
Sinopse: Estudou-se a comunidade de cigarrinhas (Hemiptera: Cicadellidae: Cicadellinae) em pomares
cítricos no estado do Amazonas, quanto a sua composição e diversidade. Foi avaliada a influência das
variáveis climáticas e fenológicas sobre a abundância, riqueza e composição de espécies. Além disso, foi
estudada a flutuação populacional das cigarrinhas predominantes nos pomares cítricos com o objetivo de
verificar a influência de variáveis climáticas sobre a dinâmica populacional dessas cigarrinhas. O
parasitismo natural de ovos de cigarrinhas (Hemiptera: Cicadellidae: Proconiini) também foi observado e
as espécies de parasitoides de ovos foram caracterizadas morfologicamente.
Palavras-chave: 1. Cigarrinhas dos citros; 2. Flutuação populacional; 3. Parasitismo natural.
F297 Feitosa , Malu Christine Barbosa
Comunidade e dinâmica populacional de cigarrinhas (Hemiptera:
Cicadellidae: Cicadellinae) e seus parasitoides de ovos
(Hymenoptera: Chalcidoidea) em pomares cítricos no Amazonas,
Brasil /Malu Christine Barbosa Feitosa . --- Manaus: [s.n.], 2017.
120 f.: il.
Tese (Doutorado) --- INPA, Manaus, 2017.
Orientador: Beatriz Ronchi Teles
Coorientador: Ranyse Barbosa Querino da Silva
Área de concentração: Entomologia
1. Cigarrinhas . 2.Flutuação populacional . 3. Parasitismo natural . I.
Título.
CDD 595.79
iii
Dedico
A ti, Raymundo Júnior, pois meus agradecimentos não seriam o suficiente para expressar o
quanto você foi importante durante todo esse processo. Seu apoio, incentivo, dedicação a nossa
família, reconhecimento do meu esforço, companheirismo, amizade e amor sem medidas, foram
combustíveis para que eu seguisse até aqui. Sem seu acalento no final do dia, sua ajuda, muitas
vezes técnica, e seu empenho em me lembrar, nos momentos difíceis, dos motivos pelos quais
eu estava realizando esse trabalho, nada disso teria sido feito com êxito. A você todo o meu
amor.
iv
Ofereço
Ao meu filho, Cauã, que fez tudo ter sentido em minha vida.
v
AGRADECIMENTOS
Agradeço a Dra. Beatriz Ronchi Teles e a Dra. Ranyse Querino, por terem me apoiado
a desenvolver este estudo.
Ao Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA), pelo apoio logístico durante
o doutorado.
Aos órgãos financiadores do projeto: Fundação de Amparo à Pesquisa do estado do
Amazonas (FAPEAM), por meio do Projeto “Bioecologia de cigarrinhas (Hemiptera:
Cicadellidae: Cicadellinae) em pomares de citros no estado do Amazonas, Brasil. Programa
Universal Amazonas” e do projeto “Desenvolvimento da Citricultura e implantação do modelo
de produção integrada no estado do Amazonas. Em parceria com a Embrapa Amazônia
Ocidental”. E, Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq), pelo
projeto “Taxonomia de parasitoides de ovos de insetos sugadores de importância agrícola. Em
parceria com a Embrapa Meio Norte”.
Agradeço pelas bolsas de Doutorado, concedidas pela Coordenação de
Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) e FAPEAM.
Agradeço pelo treinamento que recebi no Laboratório de insetos vetores de
fitopatógenos, na Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz” (ESALQ-USP), com o
apoio do Dr. João Roberto Spotti Lopes e Dra. Gerane Celly Dias Bezerra Silva, onde pude
aprofundar meus conhecimentos a respeito das cigarrinhas vetores de fitopatógenos.
Ainda falando sobre o período de treinamento na ESALQ-USP, preciso agradecer a duas
pessoas muito especiais, Jaci Mendes Vieira e Amanda Rodrigues. Elas não só me receberam
em sua casa de braços abertos, como se tornaram pessoas muito queridas por mim.
Aos pesquisadores: Dr. Daniel Aquino (Universidade Nacional de LaPlata, Província de
Buenos Aires, Argentina), Dr. Serguei Triapitsyn (Universidade da Califórnia, Riverside,
Estados Unidos da América) e Dr. Jason Mottern (Instituto Smithsonian, Museu Nacional de
História Natural, Washington, Estados Unidos da América), pela disponibilização de
fotografias de parátipos e holótipos de espécies de Burksiella.
vi
Agradeço aos produtores de citros, proprietários dos pomares em que foram feitas as
coletas de cigarrinhas e de posturas, por terem nos permitido ter acesso aos pomares e realizar
nosso estudo.
Agradeço a ajuda e colaboração que recebi de diversas pessoas ao longo do doutorado,
como: Maiara Gonçalves, Dib Mady, Maíra dos Anjos, Dra. Rosaly Ale Rocha, Dra. Neusa
Hamada, Dra. Daniela Takiya, Dra. Karina Dias da Silva, Dr. Renato Bassanezi e Dr. Wilson
Azevedo Filho. Sem a participação de cada uma dessas pessoas, essa tese não estaria finalizada
da mesma forma. Muito obrigada a todos!
A Coleção de Invertebrados do INPA, pelas imagens de cigarrinhas e parasitoides feitas
em estereomicroscópio com câmera fotográfica e programa de automontagem.
Ao Laboratório Temático de Microscopia Óptica e Eletrônica - LTMOE/CPAAF/INPA,
pelas imagens dos brocossomos de ovos feitas em microscopia eletrônica de varredura e pela
secagem de alguns parasitoides em ponto crítico.
A algumas pessoas que estiveram ligadas diretamente e foram fundamentais em algumas
etapas do trabalho, preciso agradecer de forma especial:
A Viviane Vieira, agradeço pelas conversas durante as coletas, ajuda com as armadilhas,
companhia em laboratório, por todos os bate papos descontraídos sobre maquiagens, séries,
filmes, astrofísica, sobrenatural, e muito outros assuntos que tornaram os dias mais agradáveis.
Só assim para podermos aguentar o sol escaldante, de meio dia, em pleno Amazonas.
Ao Bruno Garcia de Oliveira, agradeço por toda a ajuda durante a instalação das
armadilhas, por tantas dicas e ideias interessantes trocadas ainda no início do projeto.
Ao Seu Orlando, agradeço por todo entusiasmo durante as coletas, interesse no trabalho,
disponibilidade de nos levar ao campo em momentos que nenhum outro motorista poderia ir.
Foram muitas histórias contadas no percurso, troca de experiências e lições valiosas.
A Vivian Campos de Oliveira, meus agradecimentos são extensos, afinal foram
inúmeras as suas colaborações, tanto em campo, nas coletas, quanto no ambiente de laboratório,
até mesmo lendo a tese e dando sugestões super válidas. Vívian, muito obrigada por tudo!
Para finalizar preciso dizer que essa tese não se restringiu a um trabalho acadêmico e
científico para mim, na verdade foi muito além disso. Significou aprendizado de vida e
vii
amadurecimento. Nesse período vivi muitas situações diferentes em minha vida, algumas
difíceis, outras muito boas, mas com cada uma delas consegui aprender algo. Com certeza, hoje
estou com uma tese pronta e carrego uma bagagem bem maior de autoconhecimento. Por isso,
pela oportunidade de viver todos esses momentos e de aprender a me tornar uma pessoa melhor,
agradeço infinitamente a Deus.
viii
RESUMO
Foi realizado um levantamento de cigarrinhas (Hemiptera: Cicadellidae: Cicadellinae)
em pomares cítricos no estado do Amazonas, onde a comunidade de cigarrinhas foi
caracterizada quanto a sua composição e diversidade. A influência das variáveis climáticas e
fenológicas sobre a abundância, riqueza e composição de espécies também foi avaliada. Foi
realizado um estudo sobre a flutuação populacional das cigarrinhas predominantes com o
objetivo de analisar a influência de variáveis climáticas sobre a dinâmica populacional dessas
cigarrinhas. E, além disso, também foi estudado o parasitismo natural de ovos de cigarrinhas
Proconiini, onde foi calculada a porcentagem de parasitismo e espécies de parasitoides foram
caracterizadas morfologicamente. O estudo ocorreu em pomares cítricos no estado do
Amazonas, nos municípios de Manacapuru e Rio Preto da Eva e Manaus. O estudo da
comunidade de cigarrinhas e a flutuação populacional ocorreram em um pomar de Manacapuru
e dois pomares de Rio Preto da Eva, e, as coletas para associação parasitoide – hospedeiro
ocorreram em dois pomares de Manacapuru, um pomar de Manaus e dois pomares de Rio Preto
da Eva. Três novos registros de ocorrência de cigarrinhas foram feitos para o Brasil:
Dilobopterus croceus (Metcalf), Dilobopterus manni Young e Macugonalia umbrosa Young.
As espécies Cardioscarta quadrifasciata (L.), Catagonalia sp. nov., Dilobopterus exaltatus
(Fabricius), D. manni, Erythrogonia sexguttata (Fabricius), Microgoniella sp. 1, Cicadellini sp.
1, Cicadellini sp. 2, Oncometopia clarior (Walker) e Oncometopia sp. 1 foram consideradas
predominantes nos pomares cítricos estudados, portanto, são importantes como potenciais
vetores de Xylella fastidiosa Wells, caso a doença CVC (clorose variegada dos citros) se espalhe
pelos pomares do Amazonas. O estudo da flutuação populacional das espécies predominantes
mostrou que a maioria das espécies mantiveram suas populações constantes durante todo o
período observado. Quatro dessas espécies, C. quadrifasciata, D. exaltatus e Microgoniella sp.1
(UAM), e Oncometopia sp.1 (UARP I) sofreram influência das variáveis temperatura máxima
e precipitação. Cinco espécies de parasitoides de ovos, pertencentes às famílias Mymaridae e
Trichogrammatidae (Hymenoptera: Chalcidoidea), foram registradas atuando no controle
natural de cigarrinhas Proconiini nos pomares cítricos analisados. Em Mymaridae foram
identificadas três espécies, Cosmocomoidea atriclava (Girault), Cosmocomoidea triguttata
(Girault) e Cosmocomoidea uat (Triapitsyn), onde a ocorrência de C. triguttata corresponde ao
primeiro registro no Brasil. E, em Trichogrammatidae, foram obtidas duas espécies novas,
Burksiella sp. nov. 1 e Burksiella sp. nov. 2. As cigarrinhas hospedeiras foram identificadas
como Acrogonia virescens (Metcalf), O. clarior e Oncometopia sp.1.
Palavras-chave: Cigarrinhas dos citros, levantamento, flutuação populacional, parasitismo
natural.
ix
ABSTRACT
It was developed a study about the leafhoppers (Hemiptera: Cicadellidae: Cicadellinae) in citrus
crops in Amazonas state, Brazil, where the leafhoppers community was distinguished according
to its composition and diversity. The influence of climatic and phenological variables upon the
abundance, richness and species composition was evaluated. The population fluctuation of
predominant leafhoppers was studied with the aim to analyze the influence of climatic variables
on the population dynamics of these leafhoppers. It was also studied the natural eggs parasitism
of Proconiini leafhoppers, where it was calculated the percentage of parasitism and parasitoids
species were morphologically characterized. The study occurred at citrus orchards in Amazonas
state, within the municipalities of Manacapuru, Manaus and Rio Preto da Eva. The study of
leafhoppers community and population fluctuation occurred in a citrus orchard in Manacapuru
and two orchards in Rio Preto da Eva, and, the collections for parasitoids - hosts association
occurred in two orchards in Manacapuru, one in Manaus and two in Rio Preto da Eva. Three
new occurrences of leafhoppers were registered in Brazil: Dilobopterus croceus (Metcalf),
Dilobopterus manni Young e Macugonalia umbrosa Young. The species Cardioscarta
quadrifasciata (L.), Catagonalia sp. nov., Dilobopterus exaltatus (Fabricius), D. manni,
Erythrogonia sexguttata (Fabricius), Microgoniella sp. 1, Cicadellini sp. 1, Cicadellini sp. 2,
Oncometopia clarior (Walker) and Oncometopia sp. 1 were considered predominant at the
studied orchards, therefore, they are important as potential vectors of Xylella fastidiosa Wells,
in case the Citrus variegated chlorosis (CVC) spreads among the Amazonas state orchards. The
predominant species population fluctuation study demonstrated that most species maintained
their population constant throughout the observed period. Four of these species, C.
quadrifasciata, D. exaltatus and Microgoniella sp.1 (UAM), and Oncometopia sp.1 (UARP I)
were influenced by maximum temperature and precipitation. Five species of eggs parasitoids,
from Mymaridae and Trichogrammatidae (Hymenoptera, Chalcidoidea) families, were
registered acting on the natural control of Proconiini leafhopper in the analyzed citrus orchards.
In Mymaridae there were three species identified, Cosmocomoidea atriclava (Girault),
Cosmocomoidea triguttata (Girault) and Cosmocomoidea uat (Triapitsyn) where the
occurrence of C. triguttata corresponds to the first register in Brazil. And, in
Trichogrammatidae, there were obtained two new species, Burksiella sp. nov.1 and Burksiella
sp. nov. 2. The host leafhoppers were identified as Acrogonia virescens (Metcalf), Oncometopia
clarior (Walker) and Oncometopia sp.1.
Keywords: Citrus leafhoppers, survey, population fluctuation, natural parasitism.
x
SUMÁRIO
LISTA DE TABELAS..............................................................................................................xii
LISTA DE FIGURAS..............................................................................................................xiv
INTRODUÇÃO GERAL..........................................................................................................19
OBJETIVOS.............................................................................................................................24
CAPÍTULO 1 - Composição e diversidade de cigarrinhas (Hemiptera: Cicadellidae:
Cicadellinae) em pomares cítricos no Amazonas, Brasil
1. Introdução.............................................................................................................................28
2. Material e métodos................................................................................................................31
2.1. Área de estudo..............................................................................................................31
2.2. Amostragem das cigarrinhas........................................................................................33
2.3. Triagem e identificação das cigarrinhas.......................................................................35
2.4. Variáveis climáticas.....................................................................................................35
2.5. Variáveis fenológicas das plantas de citros..................................................................36
2.6. Análise faunística.........................................................................................................38
3. Resultados...........................................................................................................................40
4. Discussão............................................................................................................................53
5. Conclusão............................................................................................................................57
6. Referências bibliográficas...................................................................................................57
CAPÍTULO 2 - Flutuação populacional de cigarrinhas (Hemiptera: Cicadellidae: Cicadellinae)
predominantes em pomares cítricos no Amazonas, Brasil
1. Introdução.............................................................................................................................65
2. Material e métodos................................................................................................................66
2.1. Área de estudo..............................................................................................................66
2.2. Amostragem das cigarrinhas........................................................................................68
2.3. Triagem e identificação das cigarrinhas.......................................................................70
xi
2.4. Cigarrinhas predominantes analisadas.........................................................................70
2.5. Variáveis climáticas.....................................................................................................71
2.6. Análises estatísticas......................................................................................................72
3. Resultados............................................................................................................................73
4. Discussão.............................................................................................................................79
5. Conclusão.............................................................................................................................80
6. Referências bibliográficas....................................................................................................80
CAPÍTULO 3 - Estudo sobre parasitoides de ovos de Proconiini (Hemiptera: Cicadellidae:
Cicadellinae) e associação parasitoide-hospedeiro por meio da análise morfológica dos
brocossomos de ovos em pomares cítricos no Amazonas, Brasil
1. Introdução............................................................................................................................86
2. Material e métodos...............................................................................................................88
2.1. Área de estudo..............................................................................................................88
2.2. Coleta de posturas e cigarrinhas fêmeas para associação.............................................89
2.3. Análise morfológica dos brocossomos de ovos............................................................91
2.4. Identificação das cigarrinhas........................................................................................91
2.5. Identificação dos parasitoides de ovos..........................................................................92
2.6. Caracterização taxonômica dos parasitoides de ovos...................................................92
2.7. Porcentagem de parasitismo.........................................................................................93
3. Resultados............................................................................................................................93
3.1 Caracterização morfológica dos brocossomos de ovos e identificação das cigarrinhas
hospedeiras .........................................................................................................................93
3.2. Espécies de parasitoides de ovos..................................................................................95
3.3. Associação parasitoide-hospedeiro e parasitismo natural.............................................96
3.4. Caracterização morfológica dos parasitoides de ovos..................................................97
4. Discussão............................................................................................................................106
5. Conclusão...........................................................................................................................107
6. Referências bibliográficas..................................................................................................108
SÍNTESE.................................................................................................................................114
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS....................................................................................115
xii
LISTA DE TABELAS
Capítulo 1.
Tabela 1. Localização e caracterização dos pomares de citros onde ocorreram coletas de
cigarrinhas, com armadilhas adesivas e rede de varredura, nos municípios de Manacapuru e Rio
Preto da Eva, Amazonas, Brasil.................................................................................................32
Tabela 2. Classificação da fase fenológica de desenvolvimento vegetativo, segundo o Guia de
fases de desenvolvimento vegetativo da planta de citros da Fundecitrus (2016).......................37
Tabela 3. Dominância, abundância, frequência e constância de cigarrinhas da tribo Cicadellini,
coletadas com armadilhas adesivas amarelas em pomares de citros dos municípios Manacapuru
(UAM) e Rio Preto da Eva (UARP I e UARP II), Amazonas, Brasil, entre junho de 2013 a maio
de 2015......................................................................................................................................45
Tabela 4. Dominância, abundância, frequência e constância de cigarrinhas da tribo Proconiini,
coletadas com armadilhas adesivas amarelas em pomares de citros dos municípios de
Manacapuru (UAM) e Rio Preto da Eva (UARP I e UARP II), Amazonas, Brasil, entre junho
de 2013 e maio de 2015..............................................................................................................47
Tabela 5. Dominância, abundância, frequência e constância de cigarrinhas da subfamília
Cicadellinae coletadas com rede de varredura em pomares de citros dos municípios de
Manacapuru (UAM) e Rio Preto da Eva (UARP I e UARP II), Amazonas, Brasil entre junho
de 2013 e maio de 2015.............................................................................................................48
Tabela 6. Abundância (N), riqueza (S), diversidade de Shannon (H’), equitabilidade (E) de
Cicadellinae coletados em pomares de citros dos municípios de Manacapuru (UAM) e Rio Preto
da Eva (UARP I e UARP II), Amazonas, Brasil entre junho de 2013 e maio de 2015.............49
xiii
Tabela 7. Valores de correlações e do critério de Broken-stick dos eixos selecionados pela
PCA...........................................................................................................................................49
Tabela 8. Variáveis fenológicas, valores médios dos estágios de desenvolvimento vegetativo,
observados no período de abril de 2014 a abril de 2015, em pomares de citros dos municípios
de Manacapuru (UAM) e Rio Preto da Eva (UARP I e UARP II), no Amazonas, Brasil. Período
de abril de 2014 a abril de 2015.................................................................................................51
Tabela 9. Índice de similaridade de espécies de cigarrinhas coletadas com armadilhas adesivas
e rede de varredura, em pomares de citros dos municípios de Manacapuru (UAM) e Rio Preto
da Eva (UARP I e UARP II), no Amazonas, Brasil. Período de junho de 2013 a maio de
2015...........................................................................................................................................52
Capítulo 2.
Tabela 1. Localização e caracterização dos pomares de citros onde ocorreram coletas de
cigarrinhas, com armadilhas adesivas e rede de varredura, nos municípios de Manacapuru e Rio
Preto da Eva, Amazonas, Brasil.................................................................................................67
Tabela 2. Cigarrinhas predominantes nos pomares citricos nos municípios de Manacapuru
(UAM) e Rio Preto da Eva (UARP I e UARP II), Amazonas, Brasil.......................................71
Tabela 3. Valores de correlação de Pearson para as variáveis climáticas, nos municípios de
Manacapuru e Rio Preto da Eva, Amazonas, Brasil...................................................................77
Tabela 4. Regressões múltiplas avaliando o efeito de temperatura máxima e precipitação sobre
a abundância das espécies predominantes no pomar de Manacapuru, UAM, no Amazonas,
Brasil. Valores em negrito representam os modelos que foram significantes...........................77
Tabela 5. Regressões múltiplas avaliando o efeito de temperatura máxima e precipitação sobre
a abundância das espécies predominantes no pomar de Rio Preto da Eva, UARP I, no
Amazonas, Brasil. Valores em negrito representam os modelos que foram significantes.........78
xiv
Tabela 6. Regressões múltiplas avaliando o efeito de temperatura máxima e precipitação sobre
a abundância das espécies predominantes no pomar de Rio Preto da Eva, UARP II, no
Amazonas, Brasil. Valores em negrito representam os modelos que foram significantes..........78
Capítulo 3.
Tabela 1. Caracterização morfológica dos brocossomos de ovos das cigarrinhas hospedeiras
Proconiini em pomares cítricos no Amazonas...........................................................................94
Tabela 2. Espécies de parasitoides de ovos associadas a cigarrinhas Proconiini e porcentagem
de parasitismo em pomares cítricos no Amazonas.....................................................................97
LISTA DE FIGURAS
Capítulo 1.
Figura 1. Localização dos pomares de citros onde foram realizadas as coleta de cigarrinhas nos
municípios de Manacapuru (UAM) e Rio Preto da Eva (UARP I e UARP II), Amazonas,
Brasil.........................................................................................................................................31
Figura 2. Disposição das armadilhas adesivas nos pomares cítricos localizados nas unidades
amostrais de (A) Manacapuru (UAM) e (B e C) Rio Preto da Eva (UARP I e UARP II.),
Amazonas, Brasil. Imagens modificadas do Google EarthTM ...................................................34
Figura 3. (A) Cartão adesivo amarelo instalado na planta de citros; (B) Coleta de cigarrinhas
com rede entomológica de varredura. Fotos: Malu Feitosa........................................................34
Figura 4. Variáveis climáticas da Estação Manacapuru-A119, fornecidos pelo Instituto
Nacional de Meteorologia – INMET, referentes ao período de junho de 2013 a maio de 2015.
Média das temperaturas máximas (oC), média das temperaturas mínimas (oC), umidade relativa
(%) e precipitação (mm)............................................................................................................36
Figura 5. Variáveis climáticas da Estação Rio Urubu-A125 em Rio Preto da Eva, fornecidos
pelo Instituto Nacional de Meteorologia – INMET, referentes ao período de junho de 2013 a
xv
maio de 2015. Média das temperaturas máximas (oC), média das temperaturas mínimas (oC),
umidade relativa (%) e precipitação (mm).................................................................................36
Figura 6. Moldura quadrada de PVC (50 cm x 50 cm) utilizada para a contabilização para cada
estágio de desenvolvimento vegetativo observado nas plantas que continham armadilhas
amarelas em pomares cítricos localizados nos municípios de Manacapuru (A. UAM) e Rio Preto
da Eva (B. UARP I e C. UARP II.). Foto: Vivian Campos de Oliveira.....................................37
Figura 7. (A-R) Tribo Cicadellini. (A) Amblyscarta alternata Young; (B) Amblyscarta
invenusta Young; (C) Cardioscarta quadrifasciata (L.); (D) Catagonalia conjunctula
(Osborn); (E) Catagonalia sp. nov.; (F) Cinerogonalia lituriceps (Osborn); (G) Coronigoniella
yara Young; (H) Dasmeusa sp. nov.; (I) Diedrocephala variegata (Fabricius); (J) Dilobopterus
croceus (Metcalf); (K) Dilobopterus exaltatus (Fabricius); (L) Dilobopterus laetus (Walker);
(M) Dilobopterus manni Young; (N) Dilobopterus sp. 1; (O) Dilobopterus sp. 2; (P)
Dilobopterus sp. 3; (Q) Dilobopterus sp. 4; (R) Erythrogonia sexguttata (Fabricius)..............40
Figura 8. (A-R) Tribo Cicadellini. (A) Hortensia similis (Walker); (B) Ladoffa sp. 1; (C)
Lanceoscarta bilobata Takiya & Chavichioli; (D) Lanceoscarta jauensis Takiya & Chavichioli;
(E) Lautereria sp. 1; (F) Lautereria sp. 2; (G) Lautereria sp. nov; (H) Macugonalia moesta
(Fabricius); (I) Macugonalia umbrosa Young; (J) Microgoniella illustris (Signoret); (K)
Microgoniela sp. 1; (L) Oragua gracilenta Camisão, Chavichioli & Takiya; (M) Poeciloscarta
cardinalis (Fabricius); (N) Plesiommata corniculata Young; (O) Sailerana myersi Young; (P)
Soosiulus sp. 1; (Q) Tettisama bisellata (Signoret); (R) Tipuana albula (Osborn)....................41
Figura 9. (A-C) Tribo Cicadellini. (A) Cicadellini sp. 1; (B) Cicadellini sp. 2; (C) Cicadellini
sp. 3. (D-O) Tribo Proconiini. (D) Acrogonia virescens (Metcalf); (E) Ciccamera viridivitta
(Walker); (F) Dichrophleps elongata Melichar; (G) Diestostemma sp. 1; (H) Homalodisca sp.
1; (I) Oncometopia clarior (Walker); (J) Oncometopia sp. 1; (K) Oncometopia sp. 2; (L)
Pseudometopia transversa Young; (M) Raphirhinus phosphoreus L.; (N) Tretogonia callifera
Melichar; (O) Tretogonia cribrata Melichar.............................................................................42
Figura 10. Análise de componentes principais com as variáveis climáticas disponibilizadas pelo
INMET para três pomares de citros, unidades amostrais de Manacapuru (UAM) e Rio Preto da
Eva (UARP I e UARP II), Amazonas, Brasil entre junho de 2013 e maio de 2015..................49
xvi
Figura 11. Análise de componentes principais com variáveis fenológicas de plantas de citros de
três pomares localizados nos municípios de Manacapuru (UAM) e Rio Preto da Eva (UARP I
e UARP II), Amazonas, Brasil entre junho de 2013 e maio de 2015.........................................50
Figura 12. Análise de coordenadas principais (PCoA) para a composição de cigarrinhas
coletadas no período de junho de 2013 a maio de 2015 em três pomares de cítricos localizados
nos municípios de Manacapuru (UAM) e Rio Preto da Eva (UARP I e UARP II), Amazonas,
Brasil.........................................................................................................................................52
Figura 13. Análise de redundância parcial (RDA parcial) dos conjuntos de variáveis (climáticas
ou fenológicas) explicando a diferença na composição de espécies de cigarrinhas coletadas no
período de junho de 2013 a maio de 2015 em três pomares de cítricos localizados nos
municípios de Manacapuru (UAM) e Rio Preto da Eva (UARP I e UARP II), Amazonas,
Brasil.........................................................................................................................................53
Capítulo 2.
Figura 1. Localização dos pomares de citros onde foram realizadas as coleta de cigarrinhas
(Hemiptera: Cicadellidae: Cicadellinae) nos municípios de Manacapuru (UAM) e Rio Preto da
Eva (UARP I e UARP II), Amazonas, Brasil.............................................................................66
Figura 2. Disposição das armadilhas adesivas nos pomares cítricos localizados nas unidades
amostrais de (A) Manacapuru (UAM) e (B e C) Rio Preto da Eva (UARP I e UARP II.),
Amazonas, Brasil. Imagens modificadas do Google EarthTM ..................................................69
Figura 3. (A) Cartão adesivo amarelo instalado na planta de citros; (B) Coleta de cigarrinhas
com rede entomológica de varredura. Fotos: Malu Feitosa.......................................................69
Figura 4. Variáveis climáticas da Estação Manacapuru-A119, fornecidos pelo Instituto
Nacional de Meteorologia – INMET, referentes ao período de junho de 2013 a maio de 2015.
Média das temperaturas máximas (oC), média das temperaturas mínimas (oC), umidade relativa
(%) e precipitação (mm)............................................................................................................72
xvii
Figura 5. Variáveis climáticas da Estação Rio Urubu-A125 em Rio Preto da Eva, fornecidos
pelo Instituto Nacional de Meteorologia – INMET, referentes ao período de junho de 2013 a
maio de 2015. Média das temperaturas máximas (oC), média das temperaturas mínimas (oC),
umidade relativa (%) e precipitação (mm).................................................................................72
Figura 6. Flutuação populacional das cigarrinhas predominantes (Cardioscarta quadrifasciata,
Catagonalia sp. nov., Dilobopterus exaltatus, Dilobopterus manni, Erythrogonia sexguttata,
Microgoniella sp.1, Cicadellini sp.1, Cicadellini sp.2 e Acrogonia virescens) em pomares de
citros do município Manacapuru (UAM), Amazonas, Brasil, entre junho de 2013 a maio de
2015...........................................................................................................................................75
Figura 7. Flutuação populacional das cigarrinhas predominantes (Cicadellini sp.1,
Oncometopia clarior, Oncometopia sp.1 e Acrogonia virescens) em pomares de citros do
município Rio Preto da Eva (UARP I), Amazonas, Brasil, entre junho de 2013 a maio de
2015...........................................................................................................................................76
Figura 8. Flutuação populacional das cigarrinhas predominantes (Cicadellini sp.1,
Oncometopia clarior e Acrogonia virescens) em pomares de citros do município Rio Preto da
Eva (UARP II), Amazonas, Brasil, entre junho de 2013 a maio de 2015..................................76
Capítulo 3.
Figura 1. Localização dos pomares de citros onde foram realizadas as coleta de posturas de
cigarrinhas Proconiini (Hemiptera: Cicadellidae: Cicadellinae) nos municípios de Manacapuru,
Manaus e Rio Preto da Eva, Amazonas, Brasil.........................................................................89
Figura 2. Postura de cigarrinha Proconiini em pomar cítrico no município de Rio Preto da Eva,
Amazonas, Brasil......................................................................................................................89
Figura 3. Posturas de cigarrinhas Proconiini individualizadas em placas de Petri para a obtenção
dos parasitoides de ovos............................................................................................................90
Figura 4. Oncometopia sp. 1 (Proconiini) fêmea adulta com massa de brocossomos de ovos
sobre as asas...............................................................................................................................91
xviii
Figura 5. Acrogonia virescens (Metcalf) coletada em pomar cítrico no Amazonas e seus
brocossomos de ovos.................................................................................................................94
Figura 6. A. Oncometopia clarior (Walker) coletada em pomar cítrico no Amazonas e seus
brocossomos de ovos.................................................................................................................94
Figura 7. Oncometopia sp. 1 coletada em pomar cítrico no Amazonas e seus brocossomos de
ovos...........................................................................................................................................95
Figura 8. Parasitoides, Mymaridae e Trichogrammatidae, obtidos de ovos de cigarrinhas em
pomares cítricos no Amazonas. (A) Cosmocomoidea atriclava (Girault); (B) Cosmocomoidea
triguttata (Girault); (C) Cosmocomoidea uat (Triapitsyn); (D) Burksiella sp. nov. 1 fêmea; (E)
Burksiella sp. nov. 1 macho; (F) Burksiella sp. nov. 2..............................................................96
Figura 10. Burksiella sp. nov. 1 fêmea. (A) Corpo em vista dorso/ventral em esteromicroscópio;
(B) Corpo em vista dorso/ventral em microscópio; (C) Antena; (D) Esculturação no mesoscuto
e escutelo; (E) Asa anterior; (F) Venação da asa anterior........................................................102
Figura 11. Burksiella sp. nov. 1 macho. (A) Corpo em vista dorso/ventral em
esteromicroscópio; (B) Corpo em vista dorso/ventral em microscópio; (C) Antena; (D)
Genitália..................................................................................................................................103
Figura 12. Burksiella sp. nov. 1 fêmea. (A) Corpo em vista dorso/ventral em
estereomicroscópio; (B) Corpo em vista dorso/ventral em microscópio; (C) Antena; (D)
Esculturação no mesoscuto e escutelo; (E) Asa anterior; (F) Venação da asa anterior.............105
19
INTRODUÇÃO GERAL
A citricultura é uma importante atividade do agronegócio brasileiro. Gera, entre
empregos diretos e indiretos, um contingente de 230 mil posições e uma massa salarial anual
de R$ 676 milhões, contribuindo de forma significativa para com o desenvolvimento do país
(Neves et al. 2010). O Brasil é responsável por 50% da produção mundial de suco de laranja,
exportando 98% do que produz, sendo reconhecido como o primeiro produtor mundial de
laranja e o maior exportador de suco concentrado e congelado de laranja (Neves et al. 2010;
Almeida et al. 2011). Entretanto, a citricultura no Brasil está entre os cultivos que mais tem
perdas na produção devido a ataques de pragas e doenças. Muitos insetos vetores de
fitopatógenos são considerados importantes em razão dos prejuízos que causam à citricultura,
como é o caso das cigarrinhas (Parra et al. 2003).
As cigarrinhas da família Cicadellidae são insetos fitófagos e compreendem uma das
maiores famílias de Hemiptera, onde são incluídas mais de 50 subfamílias (Nielson 1985). As
espécies da maioria das subfamílias se alimentam da seiva do floema, no entanto, os indivíduos
que compõem a subfamília Cicadellinae se alimentam exclusivamente dos vasos do xilema das
plantas (Cavichioli e Takiya 2012).
Cicadellinae está dividida em duas tribos: Cicadellini e Proconiini. Cicadellini ocorre
em todas as regiões zoogeográficas, com um elevado número de espécies e Proconiini está
registrada para o Novo Mundo com grande diversidade de gêneros Neotropicais (Young 1968;
Nielson 1985). Dentro das duas tribos citadas existem espécies que são importantes vetores da
bactéria Xylella fastidiosa Wells que, no Brasil, afeta os citros, as ameixeiras, os cafeeiros e as
videiras (De Souza et al. 2004), e também chega a causar prejuízos em vinhedos no sul dos
Estados Unidos da América (Wilson et al. 2009).
Os estudos a cerca dessa bactéria fitopatogênica, X. fastidiosa, tiveram início nos
Estados Unidos da América devido ao surgimento do “mal de Pierce”, doença que acomete as
videiras. Constatou-se que a X. fastidiosa é uma bactéria gram-negativa, em forma de bastonetes
e de difícil crescimento em meio de cultivo, por isso o nome “fastidiosa” (Wells et al. 1987;
Hopkins 1989; De Negri e Garcia-Junior 1993; Hartung et al. 1994). A técnica de reação em
cadeia da polimerase (PCR) tem sido amplamente usada para conseguir detectar a X. fastidiosa
diretamente nas plantas infectadas (Pooler e Hartung 1995; Paradela Filho et al. 1997).
20
Limitada ao xilema da planta, a bactéria se multiplica e obstrui os vasos, prejudicando o
transporte de água e nutrientes da raiz para a parte aérea da planta (Fundecitrus 2007).
Na citricultura, a doença causada pela X. fastidiosa é a clorose variegada dos citros
(CVC), denominada popularmente de “amarelinho dos citros”. Os sintomas da CVC consistem
em uma série de alterações físicas e químicas nos frutos das plantas infectadas, tornando
inviável a sua comercialização (Laranjeira e Palazzo 1999). No início da infestação, é possível
observar frutos pequenos em poucos ramos nas plantas, mas em estágio avançado da doença
toda a planta pode produzir frutos miúdos. O tempo que a doença leva para se agravar, depende
das condições climáticas e da idade da planta em que ocorreu a infecção (Fundecitrus 2007). A
produção de frutos já chegou a ser reduzida de 30 a 35% em pomares afetados pela doença em
São Paulo (Palazzo e Carvalho 1992).
A CVC se encontra amplamente disseminada pelas principais regiões citrícolas do
Brasil, em pomares do Distrito Federal, São Paulo, Rio de Janeiro, Rio Grande do Sul, Paraná,
Goiás e Minas Gerais (Tubelis et al. 1993), além de Sergipe (Leite Junior et al. 1996), Bahia
(Santos Filho et al. 1999) e Pará (Poltroniere et al. 2005). No Amazonas, foram encontrados
sintomas de CVC e confirmada a ocorrência da bactéria, através da técnica de PCR, em pomares
cítricos nos municípios de Manaus, Presidente Figueiredo e Rio Preto da Eva (Jansen 2007).
No entanto, aparentemente a doença ainda não causa prejuízo na produtividade da citricultura
amazonense.
A citricultura do Amazonas está em amplo desenvolvimento, com uma produção anual
de cerca de 45 mil toneladas de frutos. O Amazonas é um dos estados que mais avança na
citricultura em toda a região norte do Brasil (IBGE 2015a). A produção de laranja se concentra
principalmente na cidade de Manaus, e em municípios vizinhos como Rio Preto da Eva,
Iranduba e Manacapuru, que juntos produzem 70% da produção citrícola do Amazonas (IBGE
2015b).
De acordo com Bentes et al. (2007), o conhecimento a respeito das pragas e doenças
que ocorrem na região e o estabelecimento de medidas de controle adequadas aos pomares
regionais são fatores primordiais para o desenvolvimento da citricultura amazonense. Por isso,
a importância em realizar estudos que forneçam técnicas adequadas de manejo para fortalecer
o setor citrícola e permitir que este se torne referência em produção de frutos na região Norte.
No Brasil, até o momento, doze espécies de cigarrinhas da subfamília Cicadellinae
foram relatadas como vetores da bactéria X. fastidiosa em citros. Entre elas, quatro espécies,
Acrogonia citrina Marucci & Cavichioli, Bucephalogonia xanthophis (Berg), Dilobopterus
costalimai Young e Oncometopia facialis (Signoret), oferecem maior risco para disseminação
21
da doença no Estado de São Paulo por serem predominantes em plantas cítricas daquela região
(Yamamoto et al. 2001). As demais oferecem menos risco de disseminar a CVC, pois
Ferrariana trivittada (Signoret), Macugonalia leucomelas (Walker), Plesiommata corniculata
Young e Sonesima grossa (Signoret) preferem se alimentar em gramíneas, e Acrogonia
virescens (Metcalf), Homalodisca ignorata Melichar e Parathona gratiosa (Blanchard)
apresentam baixa densidade populacional em viveiros de citros em São Paulo (Yamamoto et
al. 2002). A espécie Fingeriana dubia Cavichioli também tem capacidade de transmissão da
X. fastidiosa, pelo menos experimentalmente (Yamamoto et al. 2007).
Nos pomares cítricos do Amazonas a fauna de cigarrinhas ainda é pouco estudada. Treze
espécies de cigarrinhas já foram coletadas em um pomar comercial de laranja, em Manaus, por
Senra et al. (2006). Dentre as espécies coletadas, A. virescens, P. corniculata, O. facialis e
Homalodisca sp. já haviam sido associadas à transmissão da X. fastidiosa em outras regiões do
Brasil (Yamamoto et al. 2001; Yamamoto et al. 2002).
No entanto, qualquer espécie de Cicadellinae que venha a entrar em contato com a
bactéria causadora da CVC durante sua alimentação em uma planta infectada, pode vir a atuar
como vetor da bactéria (Miranda et al. 2009). Isso se torna ainda mais preocupante quando a
espécie de cigarrinha em questão ocorre em alta abundância nos pomares, nesse caso a doença
tem um risco maior de ser disseminada (Lopes 1999).
Por isso é fundamental, além de se conhecer quais as espécies de cigarrinhas que
colonizam os pomares cítricos e podem vir a causar danos na cultura, ter informações a respeito
da comunidade de cigarrinhas, como, dominância, frequência, constância, abundância, riqueza
e composição de espécies. O conhecimento da dinâmica populacional de cigarrinhas em
pomares cítricos também é essencial para a adoção de estratégias de manejo e controle da CVC
(Nunes et al. 2007).
Outro aspecto importante para a implantação de um sistema de manejo adequado é
verificar de que forma alguns fatores importantes, como, por exemplo, as condições climáticas
podem influenciar na ocorrência dos insetos de interesse econômico (Crocomo 1990). Além
disso, a comunidade de cigarrinhas em pomares cítricos também pode sofrer influência da fase
fenológica de desenvolvimento vegetativo da planta, uma vez que muitas cigarrinhas se
alimentam preferencialmente em ramos novos de citros (Fundecitrus 2007). Ott e Carvalho
(2006) relacionam o clima quente e seco influenciando diretamente no início da época de
brotação das plantas cítricas e, consequentemente, na dinâmica das cigarrinhas.
Vários estudos de flutuação populacional de cigarrinhas em pomares cítricos de outras
regiões do Brasil associam a dinâmica das populações de cigarrinhas com as estações do ano e
22
as condições climáticas decorrentes, havendo crescimento populacional nas estações mais
quentes do ano, primavera e verão, e declínio nas estações mais frias, outono e inverno
(Yamamoto et al. 2002; Santos et al. 2005; Ott e Carvalho 2006; Nunes et al. 2007; Molina et
al. 2010).
As peculiaridades climáticas da região amazônica são muitas, por exemplo, as estações
do ano não são bem definidas e existem apenas dois períodos distintos, chuvoso e seco, ou
menos chuvoso. O clima é caracterizado por temperaturas elevadas com pouca variação ao
longo do ano e alta precipitação. O período de chuvas, forte atividade convectiva, na região
amazônica é compreendido entre novembro e março, sendo que o período de seca, sem grande
atividade convectiva, é entre os meses de maio e setembro (Fisch et al. 1998).
Consequentemente, a fenologia da planta também é alterada e o fluxo de brotações é intenso e
contínuo durante todo o ano nos pomares cítricos do Amazonas (Garcia et al. 2014). Diferente
do observado nas demais regiões do Brasil, onde o fluxo de brotações é bem maior no verão e
na primavera (Yamamoto e Lopes 2004).
De modo geral, o manejo da CVC se baseia em um conjunto de três medidas: garantia
de muda sadia, poda de ramos com sintomas ou eliminação da planta severamente atacada e
controle de cigarrinhas (Fundecitrus 2007).
O controle das cigarrinhas vetoras de X. fastidiosa em citros é uma estratégia altamente
recomendada para que haja o manejo da CVC, porém, no Brasil, esse controle é basicamente
químico. O controle deve ser feito quando for constatado, por meio de monitoramento do
pomar, que 10% das plantas de um talhão apresentam cigarrinhas, independente da espécie. Em
talhões mais velhos que estão próximos a novos, são aconselhados monitoramentos e
pulverizações assim que constatada a presença da cigarrinha, e, o mesmo se aplica a locais
próximos a matas naturais e baixadas (Fundecitrus 2007).
Informações sobre o controle biológico das espécies de cigarrinhas dos citros por meio
dos seus parasitoides de ovos são escassas no Brasil. Espécies de parasitoides de ovos da família
Mymaridae, como Cosmocomoidea spp., são associadas a ovos de Acrogonia spp. e D.
costalimai. Enquanto O. facialis tem seus ovos parasitados por espécies não conhecidas de
Trichogrammatidae (Hymenoptera) (Gravena 2005).
A atuação de parasitoides como inimigos naturais no controle populacional de
cigarrinhas os torna importantes ferramentas de manejo em regiões onde as cigarrinhas atuam
como pragas agrícolas. E, apesar da fauna de parasitoides de ovos não ter seu potencial avaliado
em programas de controle biológico de cigarrinhas no Brasil, eles têm sido bastante explorados
nos estudos de controle das cigarrinhas associadas ao mal de Pierce nos Estados Unidos da
23
América, onde o cicadelíneo Homalodisca vitripennis (Say) é um dos principais vetores
(Triapitsyn e Bernal 2009).
Devido à importância econômica exercida na citricultura brasileira pelas cigarrinhas
transmissoras da bactéria causadora do CVC, o estudo sobre a interação das cigarrinhas com as
plantas cítricas e seus parasitoides de ovos é fundamental para o estabelecimento de técnicas
eficientes para o manejo da doença, caso esta se dissemine pelos pomares comerciais de citros
no estado do Amazonas.
Dessa forma, a tese está estruturada em três capítulos para abordar o estudo das
cigarrinhas nos pomares cítricos no Amazonas e a ocorrência de parasitoides de ovos atuando
no controle biológico natural desses insetos. No capítulo 1 são abordadas a composição e a
diversidade de cigarrinhas nos pomares cítricos do estado do Amazonas e a influência das
variáveis climáticas e fenológicas sobre a comunidade de cigarrinhas (Cicadellidae:
Cicadellinae) nos pomares de citros estudados. No capítulo 2 foi estudada a flutuação
populacional das espécies de cigarrinhas predominantes nos pomares de citros do estado do
Amazonas, bem como, verificada a influência das variáveis climáticas sobre a flutuação
populacional das cigarrinhas. Já o capítulo 3 foi direcionado ao estudo do parasitismo natural
de ovos de cigarrinhas Proconiini em pomares cítricos no estado do Amazonas, identificando e
caracterizando morfologicamente as espécies de parasitoides de ovos obtidas, avaliando a
porcentagem de parasitismo natural de ovos de cigarrinhas.
24
OBJETIVOS
Realizar um levantamento de espécies de Cicadellinae e identificar as espécies predominantes,
que possam vir a oferecer um risco de disseminação da doença CVC, em pomares de citros do
estado do Amazonas (Capítulo 1);
Caracterizar os pomares de citros estudados quanto a abundância, riqueza, diversidade e
equitabilidade de Cicadellinae (Capítulo 1);
Verificar a influência das variáveis climáticas e fenológicas sobre a abundância, riqueza e
composição de Cicadellinae em pomares de citros do estado do Amazonas (Capítulo 1);
Estudar a flutuação populacional das espécies de cigarrinhas predominantes nos pomares de
citros do estado do Amazonas (Capítulo 2);
Analisar a influência das variáveis climáticas sobre a flutuação populacional das cigarrinhas
predominantes nos pomares de citros do estado do Amazonas (Capítulo 2);
Estabeler a associação parasitoide – hospedeiro entre as espécies de parasitoides de ovos e as
espécies de cigarrinhas Proconiini, em pomares cítricos no estado do Amazonas, por meio da
análise morfológica dos brocossomos de ovos (Capítulo 3);
Calcular a porcentagem de parasitismo natural de ovos de cigarrinhas Proconiini em pomares
cítricos no estado do Amazonas (Capítulo 3);
Caracterizar morfologicamente as espécies de parasitoides de ovos de cigarrinhas Proconiini
em pomares cítricos no estado do Amazonas (Capítulo 3).
CAPÍTULO 1
___________________________________________________________________________
Feitosa, M.C.B.; Ronchi-Teles, B.; Takiya, D.; Querino,
R.B.; Dias-Silva, K.; Lopes. J.R.S. 2016. Composição e
diversidade de cigarrinhas (Hemiptera: Cicadellidae:
Cicadellinae) em pomares cítricos no Amazonas, Brasil.
Segundo as normas da Acta Amazonica.
26
Composição e diversidade de cigarrinhas (Hemiptera: Cicadellidae:
Cicadellinae) em pomares cítricos no Amazonas, Brasil
Malu Christine Barbosa FEITOSA1, Beatriz RONCHI-TELES1, Daniela Maeda TAKIYA2,
Ranyse Barbosa QUERINO3, Karina DIAS-SILVA4, João Roberto Spotti LOPES5.
1Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Coordenação de Biodiversidade, Programa de
Pós-Graduação em Entomologia, Manaus, AM, Brasil.
2Universidade Federal do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, RJ, Brasil.
3Embrapa Meio-Norte, Teresina, PI, Brasil.
4Universidade Federal do Pará, Santarém, PA, Brasil.
5 Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz”, Universidade de São Paulo, Piracicaba,
SP, Brasil.
27
RESUMO
A comunidade de cigarrinhas (Hemiptera: Cicadellidae: Cicadellinae), em pomares cítricos no
Amazonas, foi caracterizada quanto a sua composição e diversidade e foi avaliada a influência
das variáveis climáticas e fenológicas sobre a abundância, riqueza e composição de espécies de
cigarrinhas. Foram selecionados três pomares cítricos, um pomar em Manacapuru e dois
pomares em Rio Preto da Eva, onde ocorreram coletas mensais com armadilhas adesivas
amarelas e rede de varredura, no período de junho de 2013 a maio de 2015. Foi coletado um
total de 4.890 indivíduos da subfamília Cicadellinae. Ao todo foram identificados 51 táxons,
dos quais 39 são da tribo Cicadellini e 12 da tribo Proconiini (32 espécies são conhecidas e 19
estão entre espécies novas e ainda não identificadas). Três novos registros de ocorrência foram
feitos para o Brasil: Dilobopterus croceus (Metcalf), Dilobopterus manni Young e
Macugonalia umbrosa Young. Dez espécies foram predominantes nos pomares estudados,
portanto, são importantes como potenciais vetores de Xylella fastidiosa Wells no polo citrícola
do Amazonas. Os três pomares onde ocorreram as coletas se mostraram distintos entre si quanto
à abundância, riqueza e composição de espécies. Tanto as variáveis fenológicas quanto as
variáveis climáticas foram responsáveis pela estruturação da comunidade de cigarrinhas nos
pomares cítricos estudados.
Palavras-chave: Comunidade, Cicadellinae, citricultura, insetos vetores.
28
1. INTRODUÇÃO
Muitas espécies de Cicadellidae (Hemiptera) são consideradas pragas, causando
prejuízos à agricultura, seja por dano direto às plantas ou por serem vetores de fitopatógenos
(Cavichioli e Takiya 2012). A subfamília Cicadellinae se destaca nesse contexto por apresentar
espécies que atuam como dispersores de uma importante doença que acomete a citricultura, a
clorose variegada dos citros – CVC. Ao se alimentarem exclusivamente dos vasos do xilema
de plantas cítricas, podem entrar em contato com a bactéria Xylella fastidiosa Wells, causadora
da doença nas plantas (Paiva et al. 1996), e, dessa forma, transmiti-la de uma planta infectada
para uma sadia.
Cicadellinae está dividida em duas tribos: Cicadellini e Proconiini. Enquanto Proconiini
ocorre no Novo Mundo com grande diversidade de gêneros Neotropicais, Cicadellini está
registrada em todas as regiões zoogeográficas, com um elevado número de espécies (Young
1968; Nielson 1985). E, dentro das duas tribos de Cicadellinae, Cicadellini e Proconiini,
existem espécies que são comprovadamente vetores da X. fastidiosa na citricultura brasileira
(Wilson et al. 2009).
A doença CVC é amplamente disseminada pelas regiões citrícolas do Distrito Federal e
dos estados de São Paulo, Rio de Janeiro, Rio Grande do Sul, Paraná, Goiás e Minas Gerais
(Tubelis et al. 1993), além de Sergipe (Leite Junior et al. 1996) e Bahia (Santos Filho et al.
1999). No Amazonas, há alguns anos foram encontrados sintomas de CVC em vários pomares
cítricos nos municípios de Manaus, Presidente Figueiredo e Rio Preto da Eva, onde a ocorrência
da X. fastidiosa foi confirmada através da técnica da reação em cadeia da polimerase (PCR)
(Jansen 2007). Apesar disso, aparentemente a doença ainda não causou impacto na
produtividade da citricultura amazonense.
Segundo Bentes et al. (2007), o conhecimento a respeito das pragas e doenças que
ocorrem na região e o estabelecimento de medidas de controle adequadas aos pomares regionais
são fatores primordiais para o desenvolvimento da citricultura amazonense.
Senra et al. (2006) realizaram um levantamento de Cicadellinae em um pomar cítrico
comercial de Manaus, onde foram encontradas 13 espécies de cigarrinhas, das quais Acrogonia
virescens (Metcalf), Plesiommata corniculata Young, Oncometopia facialis (Signoret) e
Homalodisca sp. já haviam sido associadas à transmissão da X. fastidiosa em outras regiões do
Brasil.
29
Dessa forma, é fundamental ter o conhecimento sobre a fauna de cigarrinhas que
habitam esses pomares, uma vez que, qualquer outra espécie de Cicadellinae, que ainda não
seja conhecidamente vetor da bactéria, que entre em contato com X. fastidiosa durante sua
alimentação em uma planta cítrica infectada, possa vir a se tornar uma transmissora da doença
CVC (Miranda et al. 2009a). Isso se torna ainda mais preocupante quando a espécie de
cigarrinha em questão ocorre em populações elevadas nos pomares, nesse caso a doença teria
um risco maior de ser disseminada (Lopes 1999).
Levando em consideração que a X. fastidiosa já foi constatada em alguns pomares
cítricos no Amazonas, é fundamental o conhecimento a respeito da estrutura da comunidade de
cigarrinhas associadas a citricultura no estado, para que possíveis estratégias de manejo e
controle da CVC sejam adotadas.
Para tal, estudos faunísticos a respeito da abundância, riqueza e composição de espécies
de cigarrinhas em pomares cítricos são importantes para aumentar o conhecimento a respeito
da comunidade de cigarrinhas. Além disso, estudos que relacionem os fatores climáticos e
fatores fenológicos das plantas cítricas a essa comunidade de insetos também são relevantes, já
que essas variáveis podem ser responsáveis tanto pela abundância das espécies quanto pela
própria estrutura da comunidade de cigarrinhas. Nesse contexto, a fase fenológica de
desenvolvimento vegetativo pode influenciar diretamente na abundância das cigarrinhas, já que
muitas espécies se alimentam preferencialmente em ramos novos de citros (Fundecitrus 2007).
Ott e Carvalho (2006) relaciona o clima quente e seco influenciando diretamente no início da
época de brotação das plantas cítricas e, consequentemente, na abundância das cigarrinhas.
O estabelecimento de técnicas apropriadas de manejo da CVC depende do
conhecimento das espécies de cigarrinhas predominantes em cada ecossistema, bem como de
sua bioecologia. Entretanto, devido às diversas peculiaridades climáticas da região amazônica,
os estudos faunísticos de cigarrinhas realizados nas regiões sul e sudeste do Brasil podem não
ser diretamente aplicáveis ao manejo do CVC nas condições do Amazonas.
As condições climáticas do estado do Amazonas apresentam diversas peculiaridades, as
estações do ano não são bem definidas e o clima é caracterizado por temperaturas elevadas com
pouca variação ao longo do ano e alta precipitação (Fisch et al. 1998). Consequentemente, a
fenologia da planta também é alterada e o fluxo de brotações é intenso e contínuo durante todo
o ano nos pomares cítricos do Amazonas (Garcia et al. 2014).
Dessa forma o presente estudo teve como finalidade realizar um levantamento de
espécies de cigarrinhas e identificar as espécies predominantes de Cicadellinae que podem vir
a oferecer risco de disseminação da doença CVC em pomares de citros do estado do Amazonas.
30
Além de analisar a abundância, riqueza, diversidade e equitabilidade de Cicadellinae nos
pomares de citros estudados.
Objetiva-se também verificar quais variáveis, climáticas ou fenológicas, melhor
explicam a variação de composição de Cicadellinae entre os pomares estudados e a influência
dessas variáveis sobre a abundância, riqueza e composição de cigarrinhas (Cicadellidae:
Cicadellinae) em pomares de citros do estado do Amazonas.
31
2. MATERIAL E MÉTODOS
2.1. ÁREAS DE ESTUDO
O estudo foi conduzido em três pomares de Citrus sinensis (L.) Osbeck (Rutaceae)
situados em dois municípios do estado do Amazonas: Manacapuru e Rio Preto da Eva (Figura
1). Estes municípios estão distantes entre si por cerca de 180 km e foram selecionados por serem
responsáveis pela maior produção de citros do Amazonas. Os dois pomares localizados no
município de Rio Preto da Eva estão distantes entre si por 7 km.
Figura 1. Localização dos pomares de citros onde foram realizadas as coleta de cigarrinhas nos municípios de
Manacapuru (UAM) e Rio Preto da Eva (UARP I e UARP II), Amazonas, Brasil.
A Amazônia situa-se na região equatorial e possui um clima quente e úmido, não
apresenta as estações do ano bem estabelecidas. O clima é caracterizado por temperaturas
elevadas com pouca variação ao longo do ano, tendo uma amplitude térmica sazonal da ordem
de 1-2oC, onde os valores médios situam-se entre 24 e 26oC. Apresenta alta precipitação, com
um período de chuvas, com forte atividade convectiva, que compreende os meses de novembro
a março e um período de seca, sem grande atividade convectiva, entre os meses de maio e
setembro (Fisch et al. 1998).
32
Os pomares foram caracterizados quanto ao tipo de cultura, vegetação de entorno, tratos
culturais adotados e uso de agrotóxicos utilizados no período em que ocorreram as coletas
(Tabela 1). As plantas dos pomares estudados se encontravam entre 4 a 15 anos. Nos três
pomares, durante o período de coleta, algumas plantas foram substituídas por mudas novas.
Nenhum dos pomares em que o estudo foi conduzido apresentava sintomas da doença CVC.
Tabela 1. Localização e caracterização dos pomares de citros onde ocorreram coletas de cigarrinhas, com
armadilhas adesivas e rede de varredura, nos municípios de Manacapuru e Rio Preto da Eva, Amazonas, Brasil.
Local/ Coordenadas
Tipo de
cultura Entorno da cultura
Tratos
culturais
Uso de
agrotóxicos Pomar
UAM 3o18'01.8''S/60o 29'05.3''W Policultura Floresta primária e
plantios vizinhos
Poda e
Roçagem Herbicidas
UARP I 2o40'04.4''S/59o39'28.0''W Monocultura
Circundado por
floresta primária e
faixa ampla de
rodovia a frente
Herbicidas
e
Inseticidas
Poda,
roçagem e
adubação
UARP II 2o42'14.3''S/59o42'54.3''W Monocultura
Floresta primária,
lagos artificiais e
faixa estreita de
rodovia a frente
Adubação
Herbicidas
e
Inseticidas
Para as análises dos dados foram consideradas três unidades amostrais, uma em
Manacapuru (UAM) e duas em Rio Preto da Eva (UARP I e UARP II). A UAM compreendeu
o Sítio Nossa Senhora de Nazareth, uma área de policultivo com aproximadamente duas mil
plantas de citros e outras culturas, como mamão, cupuaçu, acerola, maxixe, pepino e tomate.
Esse pomar de citros se caracteriza por ser uma área com pouco uso de agrotóxicos. No período
em que as coletas foram realizadas, foram utilizados herbicidas apenas duas vezes e poucos
episódios de poda e roçagem.
Em Rio Preto da Eva, a UARP I corresponde ao Sítio Santa Terezinha e a UARP II a
fazenda Aprisco Passárgada, ambos possuíam monocultivo de citros. O UARP I, compreende
uma área com mais tratos culturais, periodicamente ocorriam podas, roçagens, adubações com
calcário, além de aplicação de agrotóxicos. Já o pomar UARP II se caracteriza por ser uma área
com poucos tratos culturais, não ocorrendo podas e nem roçagens durante as coletas. Apenas
adubação com calcário foi aplicada e uma aplicação de inseticida e herbicida foi observada no
mês de janeiro de 2014. Cerca de 1/3 do pomar se encontrava tomado por plantas invasoras de
altura elevada, atingindo cerca de 1,60 m. Além disso, nas entre plantas do pomar foram
observados muitos arbustos de Lantana camara L. e Lantana sp. (Verbenaceae).
33
2.2. AMOSTRAGEM DAS CIGARRINHAS
Para a amostragem de cigarrinhas nos pomares foram utilizados dois métodos de coleta:
as armadilhas adesivas atrativas “amarelas” nas plantas de citros e a amostragem com rede de
varredura na vegetação rasteira das entrelinhas do pomar. Este método de coleta foi
complementar a coleta com armadilhas adesivas, pois contempla a fauna de cigarrinhas que
vive na vegetação rasteira e que podem vir a se alimentar em citros, em algum momento. Assim,
sendo possíveis transmissoras de patógenos para a planta de citros.
Em cada pomar foram instaladas 20 armadilhas adesivas amarelas (24,5 cm x 10 cm,
Biocontrole®), com espaçamento de 50 m x 50 m entre as armadilhas (Figura 2). As armadilhas
foram instaladas a uma altura de 1,5 a 1,8m, na face norte das plantas (Figura 3A), permaneciam
ativas durante um mês e, então, eram substituídas por uma nova. A amostragem compreendeu
um período de 24 meses, ocorrendo de junho de 2013 a maio de 2015.
Para as amostragens mensais de cigarrinhas na vegetação rasteira das entrelinhas dos
pomares, foi utilizado uma rede entomológica de varredura (Figura 3B). Durante cada coleta
mensal, foram selecionados quatro pontos arbitrários dentro de cada pomar. Em cada ponto
foram realizadas 30 batidas na vegetação rasteira com a rede de varredura, compondo uma
amostra. As coletas também ocorreram por um período de 24 meses, de junho de 2013 a maio
de 2015.
34
Figura 2. Disposição das armadilhas adesivas nos pomares cítricos localizados nas unidades amostrais de (A)
Manacapuru (UAM) e (B e C) Rio Preto da Eva (UARP I e UARP II.), Amazonas, Brasil. Imagens modificadas
do Google EarthTM .
Figura 3. (A) Cartão adesivo amarelo instalado na planta de citros; (B) Coleta de cigarrinhas com rede
entomológica de varredura. Fotos: Malu Feitosa.
C
A B
A B
35
2.3. TRIAGEM E IDENTIFICAÇÃO DAS CIGARRINHAS
Após a retirada mensal das armadilhas adesivas do pomar, estas foram transportadas
para o Laboratório de Entomologia Agrícola do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia
(INPA). Após triagem inicial, sob microscópio estereoscópico, as cigarrinhas (Cicadellidae:
Cicadellinae) foram descoladas da armadilha adesiva com auxílio de solvente (querosene), para
a retirada do excesso de cola entomológica, lavadas em água e acondicionadas em microtubos
contendo álcool a 70%.
O conteúdo das amostras das coletas com rede de varredura também foi triado com o
auxílio de microscópio estereoscópico e as cigarrinhas foram devidamente acondicionadas em
microtubos contendo álcool a 70%.
As cigarrinhas coletadas foram separadas inicialmente em morfótipo por meio das
características morfológicas externas e, posteriormente, dissecou-se a genitália de um indivíduo
macho de cada morfótipo para realizar a identificação em nível de espécie, utilizando Young
(1968; 1977). Também foi realizada consulta ao acervo das espécies de cigarrinhas depositadas
na Coleção de Invertebrados do INPA, para comparação de alguns morfótipos, porém alguns
não foram possíveis de ser identificados em nível de espécies por terem sido coletadas apenas
fêmeas ou por serem espécies ainda não descritas. Foi montada uma coleção de referência das
espécies identificadas, que foi incorporada ao acervo da Coleção de Invertebrados do INPA.
2.4. VARIÁVEIS CLIMÁTICAS
Para verificar a influência das variáveis climáticas sobre a comunidade de cigarrinhas
foram utilizadas as médias mensais de temperatura máxima (oC) e de temperatura mínima (oC),
o percentual mensal da umidade relativa (%) e a precipitação acumulada mensal (mm)
fornecidos pelo Instituto Nacional de Meteorologia – INMET (Figuras 4 e 5).
Os dados referentes a UAM são provenientes da Estação Manacapuru-A119 (-
3.294638ºS/-60.628402ºW) e os referentes a UARP I e UARP II são provenientes de uma
estação no município de Rio Preto da Eva, a Estação Rio Urubu-A125 (-2.633654ºS/-
59.600582ºW).
36
Figura 4. Variáveis climáticas da Estação Manacapuru-A119, fornecidos pelo Instituto Nacional de Meteorologia
– INMET, referentes ao período de junho de 2013 a maio de 2015. Média das temperaturas máximas (oC), média
das temperaturas mínimas (oC), umidade relativa (%) e precipitação (mm).
Figura 5. Variáveis climáticas da Estação Rio Urubu-A125 em Rio Preto da Eva, fornecidos pelo Instituto Nacional
de Meteorologia – INMET, referentes ao período de junho de 2013 a maio de 2015. Média das temperaturas
máximas (oC), média das temperaturas mínimas (oC), umidade relativa (%) e precipitação (mm).
2.5. VARIÁVEIS FENOLÓGICAS DAS PLANTAS DE CITROS
A fase fenológica das plantas de citros avaliada neste estudo foi a fase de
desenvolvimento vegetativo, utilizando a classificação adotada por Fundecitrus (2016) para
classificar a fase fenológica estudada em sete estágios de desenvolvimento (Tabela 2).
0
100
200
300
400
500
600
23
24
25
26
27
28
29
30
jun
jul
ago
set
out
nov
dez jan
fev
mar
abr
mai
jun
jul
ago
set
out
nov
dez jan
fev
mar
abr
mai
2013 2014 2015
Um
idad
e re
lati
va
% e
Pre
cip
itaç
ão m
m
Tem
per
atu
ras
máx
ima
e m
ínim
a oC
Meses de coleta
Umidade Relativa Precipitação
Temperatura Máxima Temperatura Mínima
0
100
200
300
400
500
600
23
24
25
26
27
28
jun
jul
ago
set
out
nov
dez jan
fev
mar
abr
mai
jun
jul
ago
set
out
nov
dez jan
fev
mar
abr
mai
2013 2014 2015
Um
idad
e re
lati
va
% e
pre
cip
itaç
ão m
m
Tem
per
atu
ras
máx
ima
e m
ínim
a oC
Meses de coleta
Umidade Relativa Precipitação
Temperatura Máxima Temperatura Mínima
37
Tabela 2. Classificação da fase fenológica de desenvolvimento vegetativo, segundo o Guia de fases de
desenvolvimento vegetativo da planta de citros da Fundecitrus (2016).
Abreviatura Característica observada
V1 Gema inchada
V2 Chifrinho
V3 Brotações com 5 cm
V4 Brotações com 10 cm
V5 Eixo principal da brotação com 18 cm
V6 Ramo com coloração verde claro com folha da base com 10 cm
V7 Ramo maduro com coloração verde escura
A avaliação foi realizada no período de abril de 2014 a abril de 2015 e o método
consistiu em colocar uma moldura quadrada de PVC (50 cm x 50 cm) em quatro posições
arbitrárias em cada planta onde foram instaladas as armadilhas adesivas, durante cada coleta
realizada nesse período (Figura 6). No espaço delimitado por esse quadrado foram anotadas as
quantidades de brotos para cada estágio de desenvolvimento vegetativo observado na planta.
Esses valores foram somados para as quatro amostragens com a moldura resultando assim, na
quantidade de brotos por metro quadrado de planta em cada estágio vegetativo.
Figura 6. Moldura quadrada de PVC (50 cm x 50 cm) utilizada para a contabilização para cada estágio de
desenvolvimento vegetativo observado nas plantas que continham armadilhas amarelas em pomares cítricos
localizados nos municípios de Manacapuru (A. UAM) e Rio Preto da Eva (B. UARP I e C. UARP II.). Foto: Vivian
Campos de Oliveira.
38
2.6. ANÁLISE FAUNÍSTICA
Para determinar as espécies predominantes, ou seja, aquelas que apresentam maiores
índices faunísticos nos pomares cítricos estudados, foram utilizados os índices de dominância,
abundância, frequência e constância, segundo Silveira Neto et al. (1976), os quais classificam
as espécies da seguinte forma:
• Dominância: super dominante, dominante e não dominante.
• Abundância: super abundante, muito abundante, abundante, comum, dispersa e rara.
• Frequência: super frequente, muito frequente, frequente e pouco frequente.
• Constância: constante, acessória e acidental.
As análises citadas foram realizadas com o auxílio do programa AnaFau (Moraes et al.
2003), separadamente para os dados referentes as coletas com armadilhas adesivas amarelas e
com rede de varredura.
Para as demais análises de comunidade e composição de Cicadellinae e para avaliar a
influência das variáveis climática e fenológicas, os dados das coletas com armadilhas adesivas
foram agrupados com os dados de coleta com rede de varredura, uma vez que as duas
metodologias são complementares para se obter um perfil da fauna de cigarrinhas nos pomares
estudados.
A estrutura da comunidade nos pomares estudados foi avaliada com base na abundância,
riqueza, índice de diversidade Shannon (H’) e índice de equitabilidade (E).
Para verificar se os locais de coleta (UAM, UARP I e UARP II) são diferentes quanto
as variáveis climáticas e fenológicas das plantas de citros foi realizada uma análise de
componentes principais (PCA) (Hottelling 1933).
Para a realização da PCA as variáveis ambientais foram padronizadas, o critério de
seleção de eixos utilizado foi o de Broken-stick, esse método seleciona os eixos que
apresentaram autovalores maiores que os valores de Broken-stick (Peres-Neto et al. 2005).
Também foi realizada uma PERMANOVA, análise de variância multivariada com permutações
(Anderson 2001), tanto para avaliar a diferença da abundância, quanto para a riqueza de
cigarrinhas nos pomares cítricos.
Para verificar se existe diferença na composição de Cicadellinae entre os locais
estudados foi realizada uma análise de coordenadas principais (PCoA), utilizando Bray curtis
como a medida de distância (Legendre e Legendre 2012). Para a PCoA, a matriz de composição
de espécies foi logaritmizada (log x+10). Uma análise de redundância parcial (pRDA)
39
(Legendre e Legendre 2012) foi utilizada para verificar quais conjuntos de variáveis (climáticas
ou fenológicas) melhor explica a diferença na composição de cigarrinhas, uma vez que fornece
a porcentagem de explicação de cada conjunto de variáveis analisados, no nosso caso, variáveis
climáticas excluindo o efeito das variáveis fenológicas, variáveis fenológicas excluindo o efeito
das variáveis climáticas, a porcentagem explicada pela interação entre as duas variáveis e o
quanto de variação da composição de cigarrinhas foi explicada pelo acaso. A fração de cada
componente foi testada por teste de permutação utilizando 999 aleatorizações (Peres-Neto et al.
2006).
Para verificar o efeito das variáveis climáticas e fenológicas sobre riqueza e abundância
de cigarrinhas dos citros foram realizadas regressões múltiplas, essa análise foi utilizada pois é
indicada quando possuímos mais de uma variável preditora (Zar 2010).
As regressões múltiplas foram realizadas no programa estatístico R (R Development
Core Team 2013), com o pacote Stats e função LM (Oksanen et al. 2012). A Permanova foi
realizada com a função adonis, a PCA com a função prcomp e a PCoA com a função cdmscale,
todos com o pacote Vegan (Oksanen et al. 2012).
40
3. RESULTADOS
Foram coletados 4.801 indivíduos de Cicadellinae com os cartões adesivos amarelos e
89 indivíduos coletados com rede de varredura nos três pomares de citros estudados durante os
dois anos de coleta. Ao todo foram identificados 51 táxons, dos quais 39 são da tribo Cicadellini
e 12 da tribo Proconiini (Figuras 7-9). Dentre os táxons identificados foram encontradas 32
espécies conhecidas e 19 morfoespécies, entre possíveis espécies novas e ainda não
identificadas.
Figura 7. (A-R) Tribo Cicadellini. (A) Amblyscarta alternata Young; (B) Amblyscarta invenusta Young; (C)
Cardioscarta quadrifasciata (L.); (D) Catagonalia conjunctula (Osborn); (E) Catagonalia sp. nov.; (F)
Cinerogonalia lituriceps (Osborn); (G) Coronigoniella yara Young; (H) Dasmeusa sp. nov.; (I) Diedrocephala
variegata (Fabricius); (J) Dilobopterus croceus (Metcalf); (K) Dilobopterus exaltatus (Fabricius); (L)
Dilobopterus laetus (Walker); (M) Dilobopterus manni Young; (N) Dilobopterus sp. 1; (O) Dilobopterus sp. 2;
(P) Dilobopterus sp. 3; (Q) Dilobopterus sp. 4; (R) Erythrogonia sexguttata (Fabricius).
A B C
G
J
M
H I
K L
N O
D E F
P Q R
41
Figura 8. (A-R) Tribo Cicadellini. (A) Hortensia similis (Walker); (B) Ladoffa sp. 1; (C) Lanceoscarta bilobata
Takiya & Chavichioli; (D) Lanceoscarta jauensis Takiya & Chavichioli; (E) Lautereria sp. 1; (F) Lautereria sp.
2; (G) Lautereria sp. nov; (H) Macugonalia moesta (Fabricius); (I) Macugonalia umbrosa Young; (J)
Microgoniella illustris (Signoret); (K) Microgoniela sp. 1; (L) Oragua gracilenta Camisão, Chavichioli & Takiya;
(M) Poeciloscarta cardinalis (Fabricius); (N) Plesiommata corniculata Young; (O) Sailerana myersi Young; (P)
Soosiulus sp. 1; (Q) Tettisama bisellata (Signoret); (R) Tipuana albula (Osborn).
A B C
D E
F
G H
I
K L
N O
Q R
J
M
P
42
Figura 9. (A-C) Tribo Cicadellini. (A) Cicadellini sp. 1; (B) Cicadellini sp. 2; (C) Cicadellini sp. 3. (D-O) Tribo
Proconiini. (D) Acrogonia virescens (Metcalf); (E) Ciccamera viridivitta (Walker); (F) Dichrophleps elongata
Melichar; (G) Diestostemma sp. 1; (H) Homalodisca sp. 1; (I) Oncometopia clarior (Walker); (J) Oncometopia
sp. 1; (K) Oncometopia sp. 2; (L) Pseudometopia transversa Young; (M) Raphirhinus phosphoreus L.; (N)
Tretogonia callifera Melichar; (O) Tretogonia cribrata Melichar.
Em Manacapuru, UAM, foram obtidos 28 táxons pertencentes a tribo Cicadellini, com
armadilhas adesivas. Desses, 16 são espécies já conhecidas e 12 são morfoespécies, sendo três
espécies novas para a ciência e 9 espécies ainda não identificadas. Oito táxons, Cardioscarta
quadrifasciata, Catagonalia sp. nov., Dilobopterus exaltatus, Dilobopterus manni,
Erythrogonia sexguttata, Microgoniella sp.1, Cicadellini sp.1 e Cicadellini sp.2 foram
determinados como dominantes, muito abundantes, muito frequentes e constantes, sendo assim
predominantes no pomar em questão (Tabela 3). Foram obtidos 11 táxons pertencentes a tribo
Proconiini, também com armadilhas adesivas, sendo oito espécies já conhecidas e três espécies
ainda não identificadas (Tabela 4).
A B C
D E F
G H I
K L
M N O
J
43
Em Rio Preto da Eva, o pomar UARP I apresentou 25 taxóns da tribo Cicadellini,
obtidos com armadilhas adesivas. Desses, 16 são espécies já conhecidas e sete são
morfoespécies, das quais duas são espécies novas e cinco são espécies ainda não identificadas.
Cicadellini sp. 1 foi caracterizada como superdominante, superabundante e superfrequente,
sendo determinada como predominante (Tabela 3). Sete táxons de Proconiini foram obtidos,
dos quais, quatro são espécies já conhecidas e três espécies não identificadas. O. clarior e
Oncometopia sp. 1 foram classificados como dominante, muito abundante e muito frequente,
sendo consideradas também predominantes no pomar em questão (Tabela 4).
No pomar UARP II foram obtidos 16 taxóns referentes a Cicadellini, com armadilhas
adesivas. Desses, 13 são espécies já conhecidas e três são morfoespécies, sendo uma espécie
nova e duas espécies ainda não identificadas. Cicadellini sp.1 foi predominante (Tabela 3). Em
relação a Proconiini, cinco táxons foram obtidos, sendo duas espécies conhecidas e duas
espécies não identificadas. A espécie O. clarior também foi determinada como predominante
no pomar (Tabela 4).
Quanto a predominância nos pomares, se destaca Cicadellini sp. 1 nos três pomares
estudados e O. clarior nos dois pomares localizados em Rio Preto da Eva.
Foram observados três novos registros de espécies de Cicadellini para o Brasil,
Dilobopterus croceus, Dilobopterus manni e Macugonalia umbrosa.
Com relação as coletas realizadas com rede entomológica de varredura, foram
capturadas quatros espécies de Cicadellinae no pomar de Manacapuru, UAM. Nenhuma espécie
foi determinada como predominante para esse pomar, porém Erythrogonia sexguttata foi tida
como dominante, muito abundante, muito frequente e constante (Tabela 5). Neste pomar,
apenas a espécie Plesiommata corniculata foi capturada somente através da rede de varredura.
Em Rio Preto da Eva, no pomar UARP I, foram coletadas três espécies de Cicadellini
com rede de varredura, sendo que nenhuma foi determinada como predominantes. No entanto,
Hortensia similis foi considerada comum, frequente e constante nesse pomar. As espécies
Macugonalia moesta e P. corniculata foram capturadas somente através da rede de varredura
nesse pomar.
No pomar UARP II foram coletadas seis espécies de Cicadellini com rede de varredura.
Nenhuma dessas espécies foi determinada como predominante, porém, M. moesta foi
considerada superdominante neste pomar. Mais uma vez, apenas P. corniculata, foi capturada
somente através da rede de varredura.
Em Manacapuru, o pomar UAM apresentou a maior riqueza de espécies e diversidade
de cigarrinhas. Os pomares de Rio Preto da Eva tiveram menor riqueza de espécies e
44
diversidade de cigarrinhas, porém, o pomar UARP II apresentou a maior abundância neste
estudo. Os índices de equitabilidade, de modo geral, foram altos variando de 0.72 a 0.79 (Tabela
6).
A análise de componentes principais (PCA) para as variáveis climáticas mostrou que o
eixo 1 explicou 78% da variabilidade dos resultados (Tabela 7; Figura 10). A análise mostrou
uma separação entre os pomares de Manacapuru e Rio Preto da Eva, onde o pomar UAM
apresentou os maiores valores de temperatura máxima e mínima, enquanto os dois pomares de
Rio Preto da Eva, UARP I e UARP II, apresentaram os maiores valores de umidade relativa.
A PCA para as variáveis fenológicas mostrou que os três pomares não diferiram entre
si quanto a essa variável, no entanto, os eixos 1 e 2 explicaram 80% da variabilidade dos
resultados (Figura 11). O pomar UARP II apresentou valores um pouco maiores de estágio
vegetativo V5 (eixo principal da brotação com 18 cm), que foi a variável mais correlacionada
ao primeiro eixo da PCA. O segundo eixo apresentou duas variáveis na sua formação, os
estágios vegetativos V2 (chifrinho) e V3 (brotações com 5 cm). O pomar UAM apresentou
menor variação nos valores das três variáveis citadas (Tabela 8).
Analisando os três pomares estudados obtivemos diferença tanto na abundância
(Permanova; F= 2.785; p= 0.05629) quanto na riqueza de espécies de cigarrinhas (Permanova;
F= 24.01 em 4 e 67 DF; p<0,0005), quando analisada a composição notamos que essa
apresentou diferença formando três grupos distintos, segundo a PCoA (Figura 12).
A similaridade de cigarrinhas entre os pomares cítricos variou de 70 a 81%, indicando
uma alta similaridade entre as espécies coletadas. No entanto, os pomares de Rio Preto da Eva
(UARP I e UARP II) foram mais similares entre si e o pomar UAM foi mais similar ao UARP
I, do que ao UARP II (Tabela 9). Doze espécies ocorreram somente no pomar de Manacapuru,
enquanto cinco espécies foram exclusivas no pomar UARP I e apenas uma espécie foi coletada
somente no pomar UARP II. Os pomares UAM e UARP I compartilharam dez espécies, os
pomares de Rio Preto da Eva (UARP I e UARP II) compartilharam quatro espécies e os pomares
UAM e UARP II compartilharam apenas duas.
A pRDA verificou que as variáveis fenológicas e as variáveis climáticas foram
responsáveis pela estruturação da comunidade de cigarrinhas nos pomares cítricos estudados
(Figura 13). As variáveis climáticas, excluindo o efeito das variáveis fenológicas, explicaram
29% da composição de cigarrinhas (p=0,0001), enquanto que as variáveis fenológicas, sem o
efeito das variáveis climáticas, explicaram 12% (p=0,0039). Essa análise mostrou um resíduo
de 64%, que corresponde a explicação de outras variáveis que não foram contempladas neste
estudo.
45
Tabela 3. Dominância, abundância, frequência e constância de cigarrinhas da tribo Cicadellini, coletadas com armadilhas adesivas amarelas em pomares de citros dos municípios
Manacapuru (UAM) e Rio Preto da Eva (UARP I e UARP II), Amazonas, Brasil, entre junho de 2013 a maio de 2015.
Cigarrinhas Dominância1 Abundância2 Frequência3 Constancia4
UAM UARP I UARP II UAM UARP I UARP II UAM UARP I UARP II UAM UARP I UARP II
Amblyscarta invenusta Young ND - - r - - PF - - Z - -
Amblyscarta alternata Young - ND ND - d d - PF PF - Y Y
*Cardioscarta quadrifasciata (L.) D - - ma - - MF - - W - -
Catagonalia conjunctula (Osborn) D ND - r c - PF F - Z Y -
*Catagonalia sp.nov. D ND ND ma d r MF PF PF W Y Y
Cinerogonalia lituriceps (Osborn) ND - ND r - d PF - PF Z - Y
Coronigoniella yara Young D ND D r d ma PF PF MF Z Y Y
Dasmeusa sp.nov. ND D - r c - PF F - Z Y -
Diedrocephala variegata (Fabricius) D ND D r c c PF F F Z Y Y
Dilobopterus croceus (Metcalf) D ND - r c - PF F - Z Y -
*Dilobopterus exaltatus (Fabricius) D ND ND ma d d MF PF PF W Y Y
*Dilobopterus manni Young D ND D ma d c MF PF F W Y Y
Dilobopterus laetus (Walker) ND - - r - - PF - - Z - -
Dilobopterus sp.1 ND ND - r d - PF PF - Z Y -
Dilobopterus sp.2 ND - - r - - PF - - Z - -
Dilobopterus sp.3 ND - - r - - PF - - Z - -
Dilobopterus sp.4 - ND - - c - - F - - Y -
*Erythrogonia sexguttata (Frabicius) D D ND ma c r MF F PF W Y Y
Hortensia similis (Walker) ND D D r ma ma PF MF MF Z Y Y
Ladoffa sp.1 - ND - - c - - F - - Y -
Lanceoscarta jauensis Takiya & Cavichioli ND - - r - - PF - - Z - -
Lanceoscarta bilobata Takiya & Cavichioli - ND ND - d d - PF PF - Y Y
Lautereria sp.1 D - - c - - F - - Z - -
Continua.
46
Lautereria sp.2 D ND - r c - PF F - Z Y -
Lautereria sp.nov. D - - c - - F - - Y - -
Macugonalia moesta (Fabricius) - - ND - - r - - PF - - Y
Macugonalia umbrosa Young - ND D - c c - F F - Y Y
Microgoniella illustris (Signoret) D ND ND r c c PF F F Z Y Y
*Microgoniella sp.1 D ND ND ma c d MF F PF W Y Y
Oragua gracilenta Camisão, Chavichioli &
Takiya - ND - - c - - F - - Y -
Peociloscarta cardinalis (Fabricius) - ND ND - d r - PF PF - Y Y
Sailerana myersi Young - ND - - d - - PF - - Y -
Soosiulus sp.1 - ND - - c - - F - - Y -
Tettisama bisellata (Signoret) D ND - c d - F PF - Y Y -
Tipuana albula (Osborn) D - - r - - PF - - Z - -
**Cicadellini sp.1 D SD SD ma sa sa MF SF SF W W W
*Cicadellini sp.2 D - - ma - - MF - - W - -
Cicadellini sp.3 ND - - r - - PF - - Z - - 1 Dominância – SD: Super dominante; D: Dominante; ND: Não dominante. 2 Abundância – sa: super abundante; ma: muito abundante; c: comum; d: dispersa; r: rara. 3 Frequência – SF: Super frequente; MF: Muito frequente; F: Frequente; PF: Pouco frequente. 4 Constância – W: Constante; Y: Acessória; Z: Acidental.
*Espécies predominantes em UAM;
**Espécie predominante nos três pomares estudados.
47
Tabela 4. Dominância, abundância, frequência e constância de cigarrinhas da tribo Proconiini, coletadas com armadilhas adesivas amarelas em pomares de citros dos
municípios de Manacapuru (UAM) e Rio Preto da Eva (UARP I e UARP II), Amazonas, Brasil, entre junho de 2013 e maio de 2015.
Cigarrinhas Dominancia1 Abundância2 Frequência3 Constância4
UAM UARP I UARP II UAM UARP I UARP II UAM UARP I UARP II UAM UARP I UARP II
Acrogonia virescens (Metcalf) D ND D c c c F F F Y Y Y
Ciccamera viridivitta (Walker) ND - - r - - PF - - Z - -
Dichrophleps elongata Melichar D ND - c d - F PF - Y Y -
Diestostemma sp.1 ND ND - r d - PF PF - Z Y -
Homalodisca sp.1 ND ND - r d - PF PF - Z Y -
**Oncometopia clarior (Walker) D D SD r ma sa PF MF SF Z W W
*Oncometopia sp.1 D D D c ma ma F MF MF Y W Y
Oncometopia sp. 2 - - ND - - d - - PF - - Y
Pseudometopia transversa Young D ND - c c - F F - Y Y -
Raphirhinus phosphoreus L. ND - D r - c PF - F Z - Y
Tretogonia callifera Melichar D - - c - - F - - Y - -
Tretogonia cribrata Melichar D - - c - - F - - Y - -
1 Dominância – D: Dominante; ND: Não dominante. 2 Abundância – sa: super abundante; ma: muito abundante; a: abundante; c: comum; d: dispersa; r: rara. 3 Frequência – MF: Muito frequente; F: Frequente; PF: Pouco frequente. 4 Constância – W: Constante; Y: Acessória; Z: Acidental.
*Espécie predominante no pomar UARP I.
**Espécie predominante em dois pomares, UARP I e UARP II.
48
Tabela 5. Dominância, abundância, frequência e constância de cigarrinhas da subfamília Cicadellinae coletadas com rede de varredura em pomares de citros dos municípios
de Manacapuru (UAM) e Rio Preto da Eva (UARP I e UARP II), Amazonas, Brasil entre junho de 2013 e maio de 2015.
Cigarrinhas Dominância1 Abundância2 Frequência3 Constância4
UAM UARP I UARP II UAM UARP I UARP II UAM UARP I UARP II UAM UARP I UARP II
Tribo Cicadellini
Diedrocephala variegata (Fabricius) - - ND - - c - - F - - Y
Dilobopterus manni Young - - ND - - c - - F - - Y
Erythrogonia sexguttata (Frabicius) D - ND ma - a MF - MF W - Y
Hortensia similis (Walker) ND ND ND ma c a F F MF Y W Y
Macugonalia moesta (Fabricius) - ND SD - c sa - F SF - Y W
Plesiommata corniculata Young ND ND ND ma c c F F F Y Y Y
Tribo Proconiini
Tretogonia callifera Melichar ND - - ma - - F - - Y - -
1 Dominância – SD: Super dominante; D: Dominante; ND: Não dominante. 2 Abundância – sa: super abundante; ma: muito abundante; a: abundante; c: comum. 3 Frequência – SF: Super frequente; MF: Muito frequente; F: Frequente. 4 Constância – W: Constante; Y: Acessória.
49
Tabela 6. Abundância (N), riqueza (S), diversidade de Shannon (H’), equitabilidade (E) de Cicadellinae coletados
em pomares de citros dos municípios de Manacapuru (UAM) e Rio Preto da Eva (UARP I e UARP II), Amazonas,
Brasil entre junho de 2013 e maio de 2015.
Local/Pomar N S H’ E
UAM 939 40 2.88 0.78
UARP I
848 34 2.52 0.72
UARP II 3.103 22 2.37 0.79
Tabela 7. Valores de correlações e do critério de Broken-stick dos eixos selecionados pela PCA.
Variáveis climáticas
Eixo 1 Eixo 2
Temperatura Máxima -0,973
Temperatura Mínima -0,96
Umidade Relativa 0,947
Precipitação 0,602
Autovalor 3,128 0,724
Broken-stick 2,083 1,083
Figura 10. Análise de componentes principais com as variáveis climáticas disponibilizadas pelo INMET para três
pomares de citros, unidades amostrais de Manacapuru (UAM) e Rio Preto da Eva (UARP I e UARP II), Amazonas,
Brasil entre junho de 2013 e maio de 2015.
50
Figura 11. Análise de componentes principais com variáveis fenológicas de plantas de citros de três pomares
localizados nos municípios de Manacapuru (UAM) e Rio Preto da Eva (UARP I e UARP II), Amazonas, Brasil
entre junho de 2013 e maio de 2015.
51
Tabela 8. Variáveis fenológicas, valores médios dos estágios de desenvolvimento vegetativo, observados no
período de abril de 2014 a abril de 2015, em pomares de citros dos municípios de Manacapuru (UAM) e Rio Preto
da Eva (UARP I e UARP II), no Amazonas, Brasil. Período de abril de 2014 a abril de 2015.
Local/Coleta V1 V2 V3 V4 V5 V6 V7
UAM 22,55+6,23 6,25+8,85 1,75+2,47 2,3+2,85 2,2+3,38 8,45+7,27 42,8+8
UAM 17,1+7,11 0,5+1,19 0,25+0,79 0,65+1,69 0,5+1,05 1,95+3,65 33,1+7,2
UAM 11,65+5,92 0,9+1,48 0,55+0,94 1+1,62 1,25+1,68 5,5+4,93 28,85+4,91
UAM 8,95+4,84 0,35+1,18 0,45+0,89 0,25+0,55 0,55+1,05 2,85+2,18 28,4+8,15
UAM 9,7+4,87 34,85+22,24 7,2+5,59 0,25+0,91 0,2+0,52 1,5+2,54 27,95+10,73
UAM 11,15+6,89 0,65+1,69 0,65+1,63 3,2+6,03 2,5+3,78 1,8+2,31 28,6+10,48
UAM 9,5+1,93 0,7+1,95 0,35+0,81 0,9+1,71 2,1+3,06 16,35+13,02 30,55+3,58
UAM 4,95+3,75 0,5+1,36 0,15+0,49 0,05+0,22 0,15+0,67 0,8+2,69 35+4,68
UAM 6,05+4,01 0,45+1,28 0,5+0,83 0,95+1,61 0,5+1,15 1,15+2,03 31,8+6,8
UAM 6,95+4,26 2,3+4,9 1,4+2,35 0,35+0,67 0,25+0,64 0,8+1,47 32,9+7,45
UAM 4,8+3,19 0,3+0,47 0,8+2,44 0,85+1,39 0,4+0,94 1,45+2,35 32,1+6,83
UAM 4+2,34 0,5+1,05 0,4+1,14 0,3+0,57 0,3+0,73 1,3+1,92 32,25+7,09
UAM 1,95+3,24 1,35+1,6 0,7+1,34 0,45+0,69 0,2+0,52 0,95+1,64 31,5+6,9
UARPI 21,95+7,09 0,55+0,76 1,2+1,47 2,1+3,28 3,2+3,24 4,85+6,75 42,6+9,25
UARPI 17,75+6,54 0,75+1,12 0,8+1,82 1,65+2,52 1,6+3,03 4,55+4,41 34,25+5,39
UARPI 10,35+6,36 0,85+1,76 0,9+1,59 1,9+1,92 2,65+3,45 5,55+5,49 33,9+6,94
UARPI 15,15+4,28 0,05+0,22 0,1+0,45 0,3+0,57 0,6+1,14 4,55+4,54 27+4,86
UARPI 12,7+4,01 1,05+1,96 0,35+0,81 0,2+0,62 0,05+0,22 0,4+0,88 28+3,67
UARPI 7,35+5,84 36,85+32,53 2,7+3,92 0,4+0,75 0,95+1,43 2,85+3,79 34,35+5,5
UARPI 10,25+3,82 0,05+0,22 0,2+0,52 0,35+0,93 0,9+1,52 14,9+11,07 37,1+6,09
UARPI 5,65+3,63 0,3+0,57 0,1+0,31 0,2+0,52 0,25+0,55 0,05+0,22 30,8+5,4
UARPI 3,3+3,36 0,15+0,49 0,1+0,45 0+0 0,05+0,22 0,45+1,15 32,4+7,31
UARPI 5,55+3,53 0,75+1,41 0,35+0,81 0,15+0,49 0,05+0,22 0,6+0,99 32,05+6,61
UARPI 6,65+5,68 0,75+1,62 1,9+2,79 5+5,65 3,85+4 7,55+7,82 32,25+7,39
UARPI 3,55+3,02 0,2+0,52 0,3+0,8 0,3+1,13 0,45+1,1 0,65+1,42 31,8+6,78
UARPI 3,25+3,64 0,7+1,42 0,45+0,89 0,6+1,43 0,5+1,24 0,55+1,05 32,85+7,26
UARPII 15+10,94 0,85+1,15 1,15+1,35 1,15+1,63 1,35+2 1,6+2 42,55+12,94
UARPII 10,3+6,08 5,55+6,46 3,95+2,89 6+4,75 3,55+4,21 4,7+4,08 34,6+5,44
UARPII 12,25+5,95 0,55+1,15 0,5+1,05 1,25+1,97 1,65+2,92 5,25+4,33 32,55+3,97
UARPII 10,1+6,27 2,85+5,64 0,9+2,1 0,9+1,45 2,05+2,65 5,6+7,84 28,95+3,8
UARPII 5,35+4,59 0,8+1,67 1,35+1,73 1,35+2,13 1,65+2,58 1,7+3,29 30,35+4,25
UARPII 8+6,12 4,65+8,07 2,1+3,97 0,9+1,65 0,95+1,23 1,5+2,35 26,55+9,99
UARPII 7,55+5,56 0,15+0,67 0+0 1,4+3,70 2,2+3,78 6,65+6,82 34,3+7,09
UARPII 2,2+3 2,7+4,67 2,55+5,09 0,95+1,36 0,05+0,22 0,15+0,37 24,8+9,56
UARPII 1,85+2,54 0,65+1,9 0,3+0,73 0,65+1,46 0,7+1,53 1,95+2,11 31,95+6,91
UARPII 2,15+2,83 1,3+3,81 1,1+2,45 0,8+1,74 0,35+1,14 0,7+2,25 32,25+7,39
UARPII 2,95+3,41 1,3+3,36 0,65+1,42 1,3+2,9 1,1+1,8 3,9+5,29 32,75+7,22
UARPII 1,15+2,11 1,35+5,11 0,9+2,27 0,4+1,1 0,25+0,79 1,1+2,2 32,85+7,26
UARPII 0,65+1,9 2,05+4,91 1,2+2,04 1,45+2,39 0,7+1,53 2,45+3,98 32,15+7,35
52
Figura 12. Análise de coordenadas principais (PCoA) para a composição de cigarrinhas coletadas no período de
junho de 2013 a maio de 2015 em três pomares de cítricos localizados nos municípios de Manacapuru (UAM) e
Rio Preto da Eva (UARP I e UARP II), Amazonas, Brasil.
Tabela 9. Índice de similaridade de espécies de cigarrinhas coletadas com armadilhas adesivas e rede de varredura,
em pomares de citros dos municípios de Manacapuru (UAM) e Rio Preto da Eva (UARP I e UARP II), no
Amazonas, Brasil. Período de junho de 2013 a maio de 2015.
Locais/Pomares Similaridade (%)
UAM x UARP I 81,25
UAM x UARP II 70,97
UARP I x UARP II 81,48
53
Figura 13. Análise de redundância parcial (RDA parcial) dos conjuntos de variáveis (climáticas ou fenológicas)
explicando a diferença na composição de espécies de cigarrinhas coletadas no período de junho de 2013 a maio de
2015 em três pomares de cítricos localizados nos municípios de Manacapuru (UAM) e Rio Preto da Eva (UARP I
e UARP II), Amazonas, Brasil.
4. DISCUSSÃO
A composição de Cicadellinae nos pomares citrícos do Amazonas foi bastante diferente
da encontrada em pomares cítricos de outras regiões do Brasil. Apenas Hortensia similis,
Catagonalia conjunctula, Diedrocephala variegata, Plesiommata corniculata, Acrogonia
virescens e Oncometopia clarior foram observadas em outros levantamentos (Yamamoto e
Gravena 2000; Nunes et al. 2007; Menegatti et al. 2008; Miranda et al. 2009b; Giustolin et al.
2009; Fabrin et al. 2014).
A composição de espécies encontrada no presente estudo foi semelhante ao observado
por Senra et al. (2006), em um levantamento realizado no período de agosto de 2004 a julho de
2005 em um pomar cítrico comercial, no município de Manaus. As espécies A. virescens,
Dilobopterus exaltatus, Erythrogonia sexguttata, H. similis, Macugonalia moesta, P.
corniculata e Rhaphirrhinus phosphoreus também foram coletadas no referido estudo, além de
espécies não identificadas de Coronigoniella sp., Dasmeusa sp., Homalodisca sp. e
Oncometopia sp.
54
As três espécies de Cicadellini que foram registradas pela primeira vez para o Brasil, no
presente trabalho, já haviam sido registradas para outros países da América do Sul.
Dilobopterus croceus e Macugonalia umbrosa estavam restritos apenas a Colômbia, e
Dilobopterus manni registrada apenas para Bolívia e Peru (Young 1977).
As espécies de cigarrinhas classificadas como predominantes no presente estudo não
foram relatadas como predominante em outros pomares cítricos no Brasil. Então, Cardioscarta
quadrifasciata, Catagonalia sp. nov., Dilobopterus exaltatus, Dilobopterus manni,
Erythrogonia sexguttata, Microgoniella sp.1, Cicadellini sp.1 e sp.2 (Tribo Cicadellini) e,
Oncometipia clarior e Oncometopia sp.1 (Tribo Proconiini) são relatadas como espécies que
podem vir a serem importantes na disseminação da CVC, caso a doença se espalhe em pomares
cítricos do Amazonas. Uma vez que qualquer espécie de Cicadellinae, caso entre em contato
com a bactéria, pode vir a se tornar uma espécie transmissora da doença, já que a aquisição da
bactéria ocorre durante a alimentação da cigarrinha nos vasos do xilema da planta infectada
(Miranda et al. 2009a).
Por outro lado, Lopes (1999) afirma que a maioria das espécies de cigarrinhas
apresentam eficiência inferior a 15% na transmissão da bactéria, uma vez que a maioria das
espécies de cigarrinhas ocorrem em baixa abundância nos pomares cítricos e por isso nem todas
as espécies em que seus indivíduos entrem em contato com a bactéria se tornariam um vetor
preocupante. Porém, em pomares cítricos em que determinada espécie de cigarrinha ocorre em
alta abundância são potencial ameaça de disseminação da doença. Com relação às espécies já
conhecidas pela ciência como comprovadamente vetores da bactéria X. fastidiosa em pomares
cítricos no Brasil, apenas A. virescens e P. corniculata foram registradas neste estudo.
Acrogonia virescens, por exemplo, possui geralmente baixa densidade populacional em
pomares de citros em outras regiões do Brasil, como em São Paulo (Giustolin et al. 2009;
Yamamoto et al. 2002). Por isso, essa espécie não costuma representar risco para a
disseminação da doença CVC nessa região. Porém, neste estudo, apesar de A. virescens não ter
sido considerada predominante em nenhum dos pomares estudados, ela foi dominante no pomar
de Manacapuru (UAM) e em um pomar de Rio Preto da Eva (UARP II), além de constante,
frequente e acessória nos três pomares estudados, o que a faz assumir um papel de risco como
potencial vetor de X. fastidiosa, caso a doença se espalhe pelos pomares do polo citrícola do
Amazonas.
Plesiommata corniculata é considerada predominante e constante na vegetação invasora
de pomares cítricos de São Paulo (Yamamoto e Gravena 2000). Neste estudo, essa espécie foi
considerada não dominante, porém constante, frequente e acessória nas coletas de rede de
55
varredura na vegetação das entrelinhas dos pomares. A baixa abundância dessa espécie pode
estar associada ao uso de herbicidas no controle das plantas herbáceas que se instalam nas
entrelinhas e entre plantas dos pomares estudados, prática muito comum entre os produtores de
citros da região Amazônica. E, ainda, segundo Gravena et al. (1997), P. corniculata é mais
facilmente encontrada em gramíneas, raramente ocorrendo nas plantas cítricas da região
estudada.
Sabe-se que a vegetação herbácea nas entrelinhas ou áreas adjacentes aos pomares é de
grande relevância por servirem como hospedeiro alternativo para algumas espécies de
cigarrinhas, provendo alimento e, até mesmo, refúgio para a reprodução (Paiva et al. 1996).
Provavelmente, o uso constante de herbicidas tenha influenciado na abundância das espécies
que colonizam essa vegetação. Tanto que o pomar UARP II, onde houve apenas uma aplicação
de herbicida durante o período das coletas, apresentou uma riqueza maior de espécies e
abundância em relação aos demais pomares, com relação às coletas feitas com a rede
entomológica de varredura.
A alta abundância de Oncometopia clarior no pomar UARP II pode estar associada à
presença de muitos arbustos de Lantana camara e Lantana sp. (Verbenaceae), uma planta
arbustiva considerada invasora. A L. camara já foi relatada como hospedeira alternativa
importante para o gênero Oncometopia (Matienzo et al. 2003; Milanez et al. 2003). Segundo
Pérez León (2007), O. clarior demonstra capacidade de se alimentar de um amplo número de
hospedeiros vegetais, entre eles a própria Lantana camara.
A riqueza total da subfamília Cicadellinae (51 spp.) encontrada neste estudo foi, de
forma geral, superior a encontrada em levantamentos de espécies de cigarrinhas em pomares
cítricos de outras regiões do Brasil. Em São Paulo, Yamamoto e Gravena (2000) coletaram 22
espécies de Cicadellinae, enquanto que no Noroeste do Paraná, dez espécies foram coletadas
por Nunes et al. (2007). Menegatti et al. (2008) registraram 18 espécies em Santa Catarina e
Miranda et al. (2009b) 11 espécies no litoral norte da Bahia. Giustolin et al. (2009) estudando
áreas com plantio de citros, café e fragmentos de floresta nativa em São Paulo registraram 26
espécies de Cicadellinae. E, Fabrin et al. (2014) coletaram 28 espécies de cigarrinhas potenciais
vetoras de X. fastidiosa associadas à cultura de citros em dez cidades do Vale do Caí, Rio
Grande do Sul.
Em Manacapuru, a maior riqueza e diversidade de cigarrinhas coletadas com armadilhas
adesivas pode ter ocorrido devido ao sistema de policultivo existente no pomar estudado.
Apesar de que, geralmente, sistemas agrícolas em que duas ou mais culturas são plantadas
simultaneamente resulte na redução das populações de insetos pragas (Altieri et al. 2003), o
56
mesmo padrão pode não ser observado com herbívoros generalistas (Bastos et al. 2003), como
as cigarrinhas. Cicadellidae, de modo geral, apresenta uma gama de plantas hospedeiras
alternativas muito diversificada. Teoricamente, é possível que as diferentes espécies de
cigarrinhas se desenvolvam em diferentes hospedeiros alternativos, havendo, posteriormente, a
migração da população adulta para as plantas cítricas (Milanez et al. 2002). Inclusive a
proximidade com a floresta, o que ocorre nos três pomares estudados, pode influenciar grandes
populações de insetos polífagos, oferecendo abrigo, recurso alimentar e, até mesmo, inimigos
naturais (Altieri et al. 2003).
A composição taxonômica de cigarrinhas também pode ter sido influenciada não só
pelas questões que envolvem o policultivo, uma vez que doze espécies de cigarrinhas ocorreram
somente no pomar de Manacapuru, enquanto cinco espécies foram exclusivas do pomar UARP
I e apenas uma espécie foi coletada somente no pomar UARP II, em Rio Preto da Eva, como
também pela floresta no entorno dos pomares. Talvez a complexidade dos ambientes, refletida
nas diferentes espécies vegetais da cultura, possa estar influenciando a comunidades de insetos
herbívoros, uma vez que a heterogeneidade da distribuição das espécies de plantas pode
influenciar a complexidade da comunidade de insetos herbívoros (Altieri et al. 2003).
A separação do pomar de Manacapuru dos de Rio Preto da Eva, quanto as variáveis
climáticas, deve-se a distância entre as áreas que é de cerca de 180 km. Então, os valores
maiores de temperatura máxima e mínima observados em Manacapuru e os maiores valores de
umidade relativa observados em Rio Preto da Eva, podem provavelmente, pode causar alguma
influência na composição das espécies desses pomares.
O fato de os três pomares estudados não diferirem quanto as variáveis fenológicas
observadas (estágio de desenvolvimento vegetativo) pode estar relacionado a própria condição
da brotação de citros na região norte do Brasil. O fluxo de brotações é intenso e contínuo durante
todo o ano nos pomares cítricos do Amazonas (Garcia et al. 2014), diferente do que ocorre nas
demais regiões do Brasil. E, ainda assim, tanto as variáveis fenológicas quanto as variáveis
climáticas contribuíram para a estruturação da comunidade de cigarrinhas nos pomares cítricos
estudado, porém outras variáveis não analisadas neste estudo, como provavelmente a cobertura
vegetal das entrelinhas, a proximidade com a vegetação do entorno, e, até mesmo, o próprio
sistema de cultivo podem ter colaborado para a estruturação da comunidade, uma vez que o
resíduo representou 64% da explicação na pRDA.
57
5. CONCLUSÃO
O presente estudo contribuiu e ampliou o conhecimento a respeito da fauna de cigarrinhas
associadas a citricultura no Brasil, citando novos registros de ocorrência para o Brasil e uma
lista de espécies que podem vir a oferecer um risco de disseminação da doença CVC. Essas
espécies foram consideradas predominantes nos pomares cítricos estudados, ou seja, com altos
índices de abundância, frequência, constância e dominância.
Os pomares cítricos estudados diferiram entre si não só quanto a composição de espécies de
Cicadellinae quanto pelas variáveis climáticas analisadas. No entanto, quanto as variáveis
fenológicas os pomares foram muito semelhantes entre si, provavelmente, devido à ausência de
períodos de brotação bem definidos na região amazônica.
Foram fornecidas informações importantes a respeito da influência exercida tanto pelas
variáveis climáticas quanto pelas variáveis fenológicas analisadas sobre a comunidade de
cigarrinhas nos pomares estudados. Essas variáveis tiveram participação na estruturação da
comunidade de Cicadellinae.
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CAPÍTULO 2
___________________________________________________________________________
Feitosa, M.C.B.; Ronchi-Teles, B.; Takiya, D.; Querino,
R.B.; Dias-Silva, K.; Lopes, J.R.S. 2016. Flutuação
populacional de cigarrinhas (Hemiptera: Cicadellidae:
Cicadellinae) predominantes em pomares cítricos no
Amazonas, Brasil. Segundo as normas da Acta Amazonica.
63
Flutuação populacional de cigarrinhas (Hemiptera: Cicadellidae:
Cicadellinae) predominantes em pomares cítricos no Amazonas, Brasil
Malu Christine Barbosa FEITOSA1, Beatriz RONCHI-TELES1, Daniela Maeda TAKIYA2,
Ranyse Barbosa QUERINO3, Karina DIAS-SILVA4, João Roberto Spotti LOPES5.
1Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Coordenação de Biodiversidade, Programa de
Pós-Graduação em Entomologia, Manaus, AM, Brasil
2Universidade Federal do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, RJ, Brasil
3Embrapa Meio-Norte, Teresina, PI, Brasil
4Universidade Federal do Pará, Altamira, PA, Brasil
5 Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz”, Universidade de São Paulo, Piracicaba,
SP, Brasil
64
RESUMO
A flutuação populacional de cigarrinhas (Hemiptera: Cicadellidae: Cicadellinae)
predominantes em pomares cítricos no Amazonas foi estudada com o objetivo de analisar
influência das variáveis climáticas sobre a dinâmica populacional das cigarrinhas. Foram
selecionados três pomares cítricos, em dois municípios no Amazonas, onde ocorreram coletas
mensais com armadilhas adesivas amarelas e rede de varredura, no período de junho de 2013 a
maio de 2015. Dez espécies, Cardioscarta quadrifasciata (L.), Catagonalia sp. nov.,
Dilobopterus exaltatus (Fabricius), Dilobopterus manni Young, Erythrogonia sexguttata
(Fabricius), Microgoniella sp. 1, Cicadellini sp. 1, Cicadellini sp. 2, Oncometopia clarior
(Walker) e Oncometopia sp. 1 foram predominantes nos pomares cítricos estudados, portanto,
são importantes como potenciais vetores de Xylella fastidiosa Wells, caso a doença CVC
(clorose variegada dos citros) se espalhe pelos pomares do Amazonas. A maioria das espécies
manteve sua população constante durante todo o período observado. As variáveis climáticas,
temperatura máxima e precipitação, influenciaram a dinâmica de Cardioscarta quadrifasciata,
Dilobopterus exaltatus e Microgoniella sp.1 no pomar de Manacapuru, e de Oncometopia sp.1
em um pomar de Rio Preto da Eva.
Palavras-chave: Dinâmica populacional, espécies predominantes, citricultura, insetos
vetores.
65
1. INTRODUÇÃO
Nos últimos anos a citricultura brasileira tem sofrido bastante com o aumento
significativo dos problemas fitossanitários. Além dos insetos que causam danos diretos,
destacam-se também os insetos que estão associados à transmissão de fitopatógenos como, por
exemplo, as cigarrinhas que transmitem a bactéria Xylella fastidiosa Wells, agente causal da
CVC (clorose variegada dos citros) (Parra et al. 2008).
As cigarrinhas da subfamília Cicadellinae (Hemiptera: Cicadellidae), por se
alimentarem exclusivamente dos vasos do xilema das plantas, tem grande importância como
vetores de X. fastidiosa (Tipping et al. 2004). Dentro de Cicadellinae, existem registros de
espécies de cigarrinhas associadas a doença CVC nas duas tribos, Cicadellini e Proconiini.
Cicadellini está registrada em todas as regiões zoogeográficas, com um elevado número de
espécies e Proconiini ocorre no Novo Mundo com grande diversidade de gêneros Neotropicais
(Young 1968; Nielson 1985).
Devido à importância econômica das cigarrinhas dos citros, é relevante estudar a
flutuação populacional das espécies predominantes nos pomares, pois, esse estudo propicia a
obtenção de dados referentes as épocas e picos de aparecimento de determinada população de
insetos, sendo fundamentais para o desenvolvimento apropriado de técnicas de manejo das
populações de pragas agrícolas (Silveira Neto et al. 1976).
Vários estudos de flutuação populacional de cigarrinhas em pomares cítricos de outras
regiões do Brasil associam a dinâmica das populações de cigarrinhas com as estações do ano e
as condições climáticas decorrentes, havendo crescimento populacional nas estações mais
quentes do ano, primavera e verão, e declínio nas estações mais frias, outono e inverno
(Yamamoto et al. 2002; Santos et al. 2005; Ott e Carvalho 2006; Nunes et al. 2007; Molina et
al. 2010). Ott e Carvalho (2006) também relaciona esse padrão de flutuação ao clima quente e
seco registrado nas estações de primavera e verão.
Apesar do conhecimento a respeito da flutuação populacional de cigarrinhas em outras
regiões brasileiras, o mesmo pode não ser aplicado para as espécies predominantes nos pomares
cítricos do Amazonas, devido as peculiaridades climáticas típicas da região. As condições
climáticas da região amazônica não apresentam as estações do ano bem definidas, havendo
apenas dois períodos distintos, seco e chuvoso (Fisch et al. 1998).
Diante disso, este estudo teve como objetivo analisar a flutuação populacional das
espécies de cigarrinhas predominantes nos pomares de citros do estado do Amazonas e verificar
66
a influência das variáveis climáticas sobre a flutuação populacional das cigarrinhas
predominantes nos pomares estudados.
2. MATERIAL E MÉTODOS
2.1. ÁREAS DE ESTUDO
O estudo foi conduzido em três pomares de Citrus sinensis (L.) Osbeck (Rutaceae)
situados em dois municípios do estado do Amazonas: Manacapuru e Rio Preto da Eva (Figura
1). Estes municípios estão distantes entre si por cerca de 180 km e foram selecionados por serem
responsáveis pela maior produção de citros do Amazonas. Os dois pomares localizados no
município de Rio Preto da Eva estão distantes entre si por 7 km.
Figura 1. Localização dos pomares de citros onde foram realizadas as coleta de cigarrinhas (Hemiptera:
Cicadellidae: Cicadellinae) nos municípios de Manacapuru (UAM) e Rio Preto da Eva (UARP I e UARP II),
Amazonas, Brasil.
A Amazônia situa-se na região equatorial e possui um clima quente e úmido, não
apresenta as estações do ano bem estabelecidas. O clima é caracterizado por temperaturas
elevadas com pouca variação ao longo do ano, tendo uma amplitude térmica sazonal da ordem
67
de 1-2oC, onde os valores médios situam-se entre 24 e 26oC. Apresenta alta precipitação, com
um período de chuvas, com forte atividade convectiva, que compreende os meses de novembro
a março e um período de seca, sem grande atividade convectiva, entre os meses de maio e
setembro (Fisch et al. 1998).
Os pomares foram caracterizados quanto ao tipo de cultura, entorno, tratos culturais
adotados e uso de agrotóxicos utilizados no período em que ocorreram as coletas (Tabela 1).
As plantas dos pomares estudados se encontravam entre 4 a 15 anos. Nos três pomares, durante
o período de coleta, algumas plantas foram substituídas por mudas novas. Nenhum dos pomares
em que o estudo foi conduzido apresentava sintomas da doença CVC.
Tabela 1. Localização e caracterização dos pomares de citros onde ocorreram coletas de cigarrinhas, com
armadilhas adesivas e rede de varredura, nos municípios de Manacapuru e Rio Preto da Eva, Amazonas, Brasil.
Local/ Coordenadas
Tipo de
cultura Entorno da cultura
Tratos
culturais
Uso de
agrotóxicos Pomar
UAM 3o18'01.8''S/60o 29'05.3''W Policultura Floresta e plantios
vizinhos
Poda e
Roçagem Herbicidas
UARP I 2o40'04.4''S/59o39'28.0''W Monocultura
Circundado por
floresta e faixa ampla
de rodovia a frente
Herbicidas
e
Inseticidas
Poda,
roçagem e
adubação
UARP II 2o42'14.3''S/59o42'54.3''W Monocultura
Floresta, lagos
artificiais e faixa
estreita de rodovia a
frente
Adubação
Herbicidas
e
Inseticidas
Para as análises dos dados foram consideradas três unidades amostrais, uma em
Manacapuru (UAM) e duas em Rio Preto da Eva (UARP I e UARP II). A UAM compreendeu
o Sítio Nossa Senhora de Nazareth, uma área de policultivo com aproximadamente duas mil
plantas de citros e outras culturas, como mamão, cupuaçu, acerola, maxixe, pepino e tomate.
Esse pomar de citros se caracteriza por ser uma área com pouco uso de agrotóxicos. No período
em que as coletas foram realizadas, foram utilizados herbicidas apenas duas vezes e poucos
episódios de poda e roçagem.
Em Rio Preto da Eva, a UARP I corresponde ao Sítio Santa Terezinha e a UARP II a
fazenda Aprisco Passárgada, ambos possuíam monocultivo de citros. O UARP I, compreende
uma área com mais tratos culturais, periodicamente ocorriam podas, roçagens, adubações com
calcário, além de aplicação de agrotóxicos. Já o pomar UARP II se caracteriza por ser uma área
com poucos tratos culturais, não ocorrendo podas e nem roçagens durante as coletas. Apenas
68
adubação com calcário foi aplicada e uma aplicação de inseticida e herbicida foi observada no
mês de janeiro de 2014. Cerca de 1/3 do pomar se encontrava tomado por plantas invasoras de
altura elevada, atingindo cerca de 1,60 m. Além disso, nas entre plantas do pomar foram
observados muitos arbustos de Lantana câmara L. e Lantana sp. (Verbenaceae).
2.2. AMOSTRAGEM DAS CIGARRINHAS
Para a amostragem de cigarrinhas nos pomares foram utilizados dois métodos de coleta:
as armadilhas adesivas atrativas “amarelas” nas plantas de citros e a amostragem com rede de
varredura na vegetação rasteira das entrelinhas do pomar. Este método de coleta foi
complementar a coleta com armadilhas adesivas, pois contempla a fauna de cigarrinhas que
vive na vegetação rasteira e que podem vir a se alimentar em citros, em algum momento. Assim,
sendo possíveis transmissoras de patógenos para a planta de citros.
Em cada pomar foram instaladas 20 armadilhas adesivas amarelas (24,5 cm x 10 cm,
Biocontrole®), com espaçamento de 50 m x 50 m entre as armadilhas (Figura 2). As armadilhas
foram instaladas a uma altura de 1,5 a 1,8m, na face norte das plantas (Figura 3A), permaneciam
ativas durante um mês e, então, eram substituídas por uma nova. A amostragem compreendeu
um período de 24 meses, ocorrendo de junho de 2013 a maio de 2015.
Para as amostragens mensais de cigarrinhas na vegetação rasteira das entrelinhas dos
pomares, foi utilizado uma rede entomológica de varredura (Figura 3B). Durante cada coleta
mensal, foram selecionados quatro pontos arbitrários dentro de cada pomar. Em cada ponto
foram realizadas 30 batidas na vegetação rasteira com a rede de varredura, compondo uma
amostra. As coletas também ocorreram por um período de 24 meses, de junho de 2013 a maio
de 2015.
69
Figura 2. Disposição das armadilhas adesivas nos pomares cítricos localizados nas unidades amostrais de (A)
Manacapuru (UAM) e (B e C) Rio Preto da Eva (UARP I e UARP II.), Amazonas, Brasil. Imagens modificadas
do Google EarthTM .
Figura 3. (A) Cartão adesivo amarelo instalado na planta de citros; (B) Coleta de cigarrinhas com rede
entomológica de varredura. Fotos: Malu Feitosa.
A B
C A B
70
2.3. TRIAGEM E IDENTIFICAÇÃO DAS CIGARRINHAS
Após a retirada mensal das armadilhas adesivas do pomar, estas foram transportadas
para o Laboratório de Entomologia Agrícola do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia
(INPA). Após triagem inicial, sob microscópio estereoscópico, as cigarrinhas (Cicadellidae:
Cicadellinae) foram descoladas da armadilha adesiva com auxílio de solvente (querosene), para
a retirada do excesso de cola entomológica, lavadas em água e acondicionadas em microtubos
contendo álcool a 70%.
O conteúdo das amostras das coletas com rede de varredura também foi triado com o
auxílio de microscópio estereoscópico e as cigarrinhas foram devidamente acondicionadas em
microtubos contendo álcool a 70%.
As cigarrinhas coletadas foram separadas inicialmente em morfótipo por meio das
características morfológicas externas e, posteriormente, dissecou-se a genitália de um indivíduo
macho de cada morfótipo para realizar a identificação em nível de espécie, utilizando Young
(1968; 1977). Também foi realizada consulta ao acervo das espécies de cigarrinhas depositadas
na Coleção de Invertebrados do INPA, para comparação de alguns morfótipos, porém alguns
não foram possíveis de serem identificados em nível de espécies, por terem sido coletadas
apenas fêmeas ou por serem espécies ainda não descritas. Foi montada uma coleção de
referência das espécies identificadas, que foi incorporada ao acervo da Coleção de
Invertebrados do INPA.
2.4. CIGARRINHAS PREDOMINANTES ANALISADAS
Para a flutuação populacional foram consideradas as cigarrinhas predominantes nos
pomares estudados, classificadas no Capítulo 1, dispostas na Tabela 2. A determinação das
espécies predominantes, ou seja, aquelas que apresentam maiores índices faunísticos nos
pomares cítricos estudados, foi resultante da análise faunística realizada pelo programa AnaFau
(Moraes et al. 2003).
Além das cigarrinhas predominantes, a espécie Acrogonia virescens também foi
incluída no estudo de flutuação populacional nos três pomares estudados, pois foi considerada
dominante em dois pomares (UAM e UARP II), e foi tida como constante, frequente e acessória
nos três pomares estudados, assumindo assim um papel importante como potencial vetor de X.
fastidiosa, caso a doença se espalhe pelos pomares do polo citrícola do Amazonas.
71
Tabela 2. Cigarrinhas predominantes nos pomares citricos nos municípios de Manacapuru (UAM) e Rio Preto da
Eva (UARP I e UARP II), Amazonas, Brasil.
Pomar Cigarrinhas predominantes Abundância
UAM Cardioscarta quadrifasciata (L.) 43
Catagonalia sp. nov. 48
Dilobopterus exaltatus (Fabricius) 135
Dilobopterus manni Young 62
Erythrogonia sexguttata (Fabricius) 101
Microgoniella sp.1 87
Cicadellini sp.1 133
Cicadellini sp.2 50
UARP I Cicadellini sp.1 713
Oncometopia clarior (Walker) 31
Oncometopia sp.1 58
UARP II Cicadellini sp.1 1.328
Oncometopia clarior (Walker) 1.860
2.5. VARIÁVEIS CLIMÁTICAS
Para verificar a influência das variáveis climáticas sobre a flutuação populacional de
cigarrinhas predominantes foram utilizadas as médias mensais de temperatura máxima (oC) e
de temperatura mínima (oC), o percentual mensal da umidade relativa (%) e a precipitação
acumulada mensal (mm) fornecidos pelo Instituto Nacional de Meteorologia – INMET (Figuras
4 e 5).
Os dados referentes a UAM são provenientes da Estação Manacapuru-A119 (-
3.294638ºS/-60.628402ºW) e os referentes a UARP I e UARP II são provenientes de uma única
estação no município de Rio Preto da Eva, a Estação Rio Urubu-A125 (-2.633654ºS/-
59.600582ºW).
72
Figura 4. Variáveis climáticas da Estação Manacapuru-A119, fornecidos pelo Instituto Nacional de Meteorologia
– INMET, referentes ao período de junho de 2013 a maio de 2015. Média das temperaturas máximas (oC), média
das temperaturas mínimas (oC), umidade relativa (%) e precipitação (mm).
Figura 5. Variáveis climáticas da Estação Rio Urubu-A125 em Rio Preto da Eva, fornecidos pelo Instituto Nacional
de Meteorologia – INMET, referentes ao período de junho de 2013 a maio de 2015. Média das temperaturas
máximas (oC), média das temperaturas mínimas (oC), umidade relativa (%) e precipitação (mm).
2.6. ANÁLISES ESTATÍSTICAS
Os dados referentes às coletas com armadilhas adesivas foram agrupados com os dados
de coleta com rede de varredura para as análises, uma vez que as duas metodologias são
complementares para se obter um perfil da fauna de cigarrinhas nos pomares estudados.
0
100
200
300
400
500
600
23
24
25
26
27
28
29
30
jun
jul
ago
set
out
nov
dez jan
fev
mar
abr
mai
jun
jul
ago
set
out
nov
dez jan
fev
mar
abr
mai
2013 2014 2015
Um
idad
e re
lati
va
% e
Pre
cip
itaç
ão m
m
Tem
per
atu
ras
máx
ima
e m
ínim
a oC
Meses de coleta
Umidade Relativa Precipitação
Temperatura Máxima Temperatura Mínima
0
100
200
300
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600
23
24
25
26
27
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jun
jul
ago
set
out
nov
dez jan
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mar
abr
mai
jun
jul
ago
set
out
nov
dez jan
fev
mar
abr
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2013 2014 2015
Um
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m
Tem
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ima
e m
ínim
a oC
Meses de coleta
Umidade Relativa Precipitação
Temperatura Máxima Temperatura Mínima
73
Para verificar a influência das variáveis climáticas estudadas sobre a flutuação
populacional das cigarrinhas predominantes nos pomares de citros do estado do Amazonas,
foram realizadas regressões múltiplas.
Foi realizada uma correlação de Pearson para as variáveis climáticas que estavam
altamente correlacionadas, retirando-as das regressões múltiplas para evitar que os resultados
fossem influenciados pela correlação das variáveis.
As regressões múltiplas foram realizadas no programa estatístico R (R Development
Core Team 2013), com o pacote Stats e função lm (Oksanen et al. 2012).
3. RESULTADOS
A maioria das espécies predominantes mantiveram suas populações constantes durante
todo o período observado. Mesmo com abundância não ultrapassando a marca de 30 indíviduos
ao mês, essas espécies foram consideradas predominantes devido aos demais índices faunísticos
analisados no Capítulo 1.
No pomar de Manacapuru, UAM, a espécie Cardioscarta quadrifasciata (L.) se
manteve constante durante o período de coleta, porém apresentou um pico populacional em
abril de 2015. A espécie Catagonalia sp. nov. foi mais abundante no período de junho de 2013
a julho de 2014 e neste período apresentou dois picos, no mês de julho de 2013 e 2014.
Dilobopterus exaltatus (Fabricius) foi mais abundante no período de julho a outubro de 2013,
Dilobopterus manni Young foi um pouco mais abundante nos meses de maio a julho e setembro
de 2014. Já, a abundância de Erythrogonia sexgutatta (Fabricius) flutuou entre os meses de
junho a dezembro de 2013, voltando a ter um pico em outubro de 2014. Microgoniella sp.1 foi
mais abundante no período de junho, julho, setembro e outubro de 2013. Cicadellini sp.1 teve
um pico populacional nos meses de maio a julho de 2014, com dois declínios populacionais
coincidindo com o período de seca, novembro a março. Cicadellini sp.2 também foi mais
abundante no final de 2013, entre junho e outubro. E, Acrogonia virescens (Metcalf), apesar de
dominante nesse pomar, manteve uma população baixa, porém, com pequenos picos em maio
de 2014 e abril de 2015 (Figura 6).
No pomar UARP I, em Rio Preto da Eva, enquanto Cicadellini sp.1 ultrapassou a marca
de 100 indíviduos nos meses de julho e agosto de 2013, Oncometopia clarior (Walker) e
Oncometopia sp.1 tiveram picos bem menos abundante, com 10 indivíduos em outubro de 2013
e 15 indivíduos em novembro de 2013, respectivamente. A. virescens ocorreu apenas nesse
período inicial das coletas, referente ao segundo semestre de 2013 (Figura 7). No pomar UARP
74
II, também em Rio Preto da Eva, Cicadellini sp.1 ultrapassou a marca de 200 indivíduos em
junho e novembro de 2013 e em janeiro de 2014. O. clarior foi mais abundante no período de
novembro a dezembro de 2013, contabilizou mais de 200 indivíduos em janeiro de 2014, depois
se manteve constante durante o ano de 2014, ultrapassando mais uma vez a marca de 200
indivíduos em janeiro de 2015 e chegando a 300 indivíduos em março de 2015. A espécie A.
virescens foi pouco abundante, porém frequente durante o período de coleta. Tanto O. clarior
quanto Cicadellini sp.1 tiveram um declínio populacional no mês de fevereiro de 2014 (Figura
8).
De acordo com a correlação de Pearson as variáveis climáticas que estavam altamente
correlacionadas, acima de 0,90, foram retiradas das regressões múltiplas para evitar que os
resultados fossem influenciados pela correlação das variáveis, sendo somente utilizadas as
variáveis temperatura máxima e precipitação, que apresentaram maior sentido biológico para o
grupo estudado (Tabela 3).
As variáveis temperatura máxima e precipitação apresentaram relação sobre a
abundância de C. quadrifasciata, D. exaltatus e Microgoniella sp.1, em UAM (Tabela 4), e
sobre Oncometopia sp.1, no pomar UARP I (Tabela 5).
A temperatura máxima apresentou uma relação positiva com a abundância das espécies
citadas, ou seja, quanto maiores os valores de temperatura máxima, maiores foram os valores
de abundância dessas cigarrinhas. Já a precipitação apresentou influência negativa na
abundância, quanto maiores os valores de precipitação menores foram os valores de abundância
de espécies de cigarrinhas citadas. No pomar UARP II nenhuma espécie predominante
apresentou relação com as variáveis climáticas analisadas (Tabela 6).
75
Figura 6. Flutuação populacional das cigarrinhas predominantes (Cardioscarta quadrifasciata, Catagonalia sp. nov., Dilobopterus
exaltatus, Dilobopterus manni, Erythrogonia sexguttata, Microgoniella sp.1, Cicadellini sp.1, Cicadellini sp.2 e Acrogonia
virescens) em pomares de citros do município Manacapuru (UAM), Amazonas, Brasil, entre junho de 2013 a maio de 2015.
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Cardioscarta quadrifasciata
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Catagonalia sp.nov.
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jun ago out dez fev abr jun ago out dez fev abr
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Meses de coleta
Dilobopterus exaltatus
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jun ago out dez fev abr jun ago out dez fev abr
2013 2014 2015A
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Meses de coleta
Dilobopterus manni
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20
jun ago out dez fev abr jun ago out dez fev abr
2013 2014 2015
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Meses de coleta
Erythrogonia sexguttata
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jun ago out dez fev abr jun ago out dez fev abr
2013 2014 2015
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Meses de coleta
Microgoniella sp.1
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1015202530
jun ago out dez fev abr jun ago out dez fev abr
2013 2014 2015
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Cicadellini sp.1
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jun ago out dez fev abr jun ago out dez fev abr
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Cicadellini sp.2
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jun ago out dez fev abr jun ago out dez fev abr
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Ab
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Meses de coleta
Acrogonia virescens
76
Figura 7. Flutuação populacional das cigarrinhas predominantes (Cicadellini sp.1, Oncometopia clarior, Oncometopia sp.1 e
Acrogonia virescens) em pomares de citros do município Rio Preto da Eva (UARP I), Amazonas, Brasil, entre junho de 2013 a maio
de 2015.
Figura 8. Flutuação populacional das cigarrinhas predominantes (Cicadellini sp.1, Oncometopia clarior e Acrogonia virescens) em
pomares de citros do município Rio Preto da Eva (UARP II), Amazonas, Brasil, entre junho de 2013 a maio de 2015.
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Cicadellini sp.1
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2013 2014 2015
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Oncometopia clarior
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jun ago out dez fev abr jun ago out dez fev abr
2013 2014 2015
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Oncometopia sp.1
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jun ago out dez fev abr jun ago out dez fev abr
2013 2014 2015
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Acrogonia virescens
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jun ago out dez fev abr jun ago out dez fev abr
2013 2014 2015
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Cicadellini sp.1
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200
250
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jun ago out dez fev abr jun ago out dez fev abr
2013 2014 2015
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Meses de coleta
Oncometopia clarior
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20
jun ago out dez fev abr jun ago out dez fev abr
2013 2014 2015
Ab
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a
Meses de coleta
Acrogonia virescens
77
Tabela 3. Valores de correlação de Pearson para as variáveis climáticas, nos municípios de Manacapuru e Rio
Preto da Eva, Amazonas, Brasil.
Temperatura Máxima Temperatura Mínima Umidade Relativa Precipitação
Temperatura Máxima 1,00
Temperatura Mínima 0,96 1,00
Umidade Relativa -0,90 -0,91 1,00
Precipitação -0,48 -0,41 0,44 1,00
Tabela 4. Regressões múltiplas avaliando o efeito de temperatura máxima e precipitação sobre a abundância das
espécies predominantes no pomar de Manacapuru, UAM, no Amazonas, Brasil. Valores em negrito representam
os modelos que foram significantes.
Beta Std.Err. B Std.Err. t p-level
Adjusted
R² p model
Cardioscarta quadrifasciata
Intercept 15,737 0,119 0,906 0,119 0,906 0,248 0,019
Temperatura Máxima -0,024 0,554 -0,099 0,922 -0,099 0,922
Precipitação 0,544 0,003 2,280 0,033 2,280 0,033
Catagonalia sp.nov.
Intercept 20,175 -1,131 0,271 -1,131 0,271 0,012 0,334
Temperatura Máxima 0,344 0,710 1,256 0,223 1,256 0,223
Precipitação 0,050 0,004 0,184 0,856 0,184 0,856
Dilobopterus exaltatus
Intercept 30,927 -0,398 0,695 -0,398 0,695 0,250 0,018
Temperatura Máxima 0,160 1,088 0,672 0,509 0,672 0,509
Precipitação -0,444 0,006 -1,860 0,077 -1,860 0,077
Dilobopterus manni
Intercept -23,647 27,586 -0,857 0,400
Temperatura Máxima 0,289 0,296 0,987 1,01 0,9771 0,339 -0,00003 0,384
Precipitação 0,007 0,296 -0,0001 0,004 -0,025 0,979
Erythrogonia sexguttata
Intercept -81,060 41,665 -1,945 0,065 0,089 0,143
Temperatura Máxima 0,542 0,263 3,020 1,466 2,060 0,052
Precipitação 0,379 0,263 0,011 0,008 1,441 0,164
Microgoniella sp.1
Intercept -29,255 31,997 -0,914 0,371 0,176 0,05
Temperatura Máxima 0,275 0,250 1,239 1,126 1,100 0,284
Precipitação -0,273 0,250 -0,006 0,006 -1,090 0,288
Cicadellini sp1
Intercept 3,289 59,533 0,055 0,956 -0,094 0,990
Temperatura Máxima 0,010 0,288 0,071 2,095 0,034 0,973
Precipitação 0,036 0,288 0,001 0,011 0,126 0,901
Cicadellini sp.2
Intercept -50,346 29,843 -1,687 0,106 0,106 0,118
Temperatura Máxima 0,468 0,260 1,885 1,050 1,795 0,087
Precipitação 0,063 0,260 0,001 0,005 0,242 0,811
78
Tabela 5. Regressões múltiplas avaliando o efeito de temperatura máxima e precipitação sobre a abundância das
espécies predominantes no pomar de Rio Preto da Eva, UARP I, no Amazonas, Brasil. Valores em negrito
representam os modelos que foram significantes.
Beta Std.Err. B Std.Err. t p-level
Adjusted
R² p model
Cicadellini sp.1
Intercept 434,473 479,978 0,905 0,375 0,039 0,252
Temperatura Máxima -0,231 0,290 -14,129 17,722 -0,797 0,434 Precipitação -0,475 0,290 -0,155 0,095 -1,634 0,117
Oncometopia clarior
Intercept -25,489 26,693 -0,954 0,350 0,074 0,443
Temperatura Máxima 0,306 0,298 1,013 0,985 1,028 0,315 Precipitação 0,051 0,298 0,000 0,005 0,171 0,865
Oncometopia sp.1
Intercept -
80,3553 33,19239 -2,420 0,024
0,329 0,005
Temperatura Máxima 0,625 0,242 3,1549 1,22558 2,574 0,017 Precipitação 0,003 0,242 0,0001 0,00657 0,014 0,988
Tabela 6. Regressões múltiplas avaliando o efeito de temperatura máxima e precipitação sobre a abundância das
espécies predominantes no pomar de Rio Preto da Eva, UARP II, no Amazonas, Brasil. Valores em negrito
representam os modelos que foram significantes.
Beta Std.Err. B Std.Err. t p-level Adjusted
R²
p model
Cicadellini sp.1
Intercept -
1641,30 1124,574 -1,459 0,159
0,049 0,225
Temperatura Máxima 0,444 0,289 63,85 41,523 1,537 0,139 Precipitação 0,129 0,289 0,10 0,223 0,448 0,658
Oncometopia clarior
Intercept -
588,176 1114,325 -0,527 0,603
0,82
Temperatura Máxima 0,181 0,307 24,313 41,145 0,590 0,560 Precipitação 0,177 0,307 0,127 0,221 0,576 0,570
79
4. DISCUSSÃO
De acordo com estudos, a população de cigarrinhas em citros geralmente cresce após as
chuvas iniciais da primavera, atingindo picos no verão e outono e decrescendo
significativamente no inverno (Paiva et al. 1996; Garcia Júnior et al. 1997). No entanto, esse
padrão não se aplicou a este estudo, provavelmente, devido às condições climáticas peculiares
da região amazônica, onde as estações do ano não são bem definidas e o clima é caracterizado
por temperaturas elevadas com pouca variação ao longo do ano, além de alta precipitação (Fisch
et al. 1998).
Algumas espécies tiveram picos populacionais coincidindo com períodos de
temperaturas mais elevadas, como o observado em um pomar de Viçosa, Minas Gerais, por
Santos et al. (2005). Outras espécies não apresentaram relação entre sua flutuação com as
condições climáticas. Provavelmente, a dinâmica populacional de algumas dessas espécies
esteja relacionada a outros fatores não abordados no estudo, como a própria biologia e ecologia
da espécie ou até mesmo por condições dos pomares. No entanto, as espécies consideradas
predominantes nos pomares cítricos aqui estudados ainda não tiveram sua flutuação
populacional estudada em trabalhos anteriores, sendo essa a primeira vez que são citadas como
predominantes em pomares cítricos. Por isso, essas informações sobre a dinâmica dessas
populações ao longo das coletas correspondem a um resultado inicial a respeito de como essas
populações de cigarrinhas se comportam ao longo do tempo em pomares de citros em que são
predominantes.
O declínio populacional de O. clarior e Cicadellini sp.1 no mês de fevereiro de 2014,
no pomar UARP II, ocorreu, provavelmente, devido a aplicação de inseticida realizada no mês
anterior (janeiro). O mesmo foi observado por Molina et al. (2010) em pomares de citros no
nordeste do Paraná, onde foi constatada uma redução significativa no número de cigarrinhas no
ano de 2002, provavelmente devido a pulverização de inseticidas.
A influência exercida pela temperatura máxima sobre a abundância de Cardioscarta
quadrifasciata, Dilobopterus exaltatus, Microgoniella sp.1 e Oncometopia sp.1 corrobora os
trabalhos que associam os picos populacionais de cigarrinhas aos meses mais quentes e secos
do ano (Yamamoto et al. 2002; Santos et al. 2005; Ott e Carvalho 2006; Nunes et al. 2007;
Molina et al. 2010).
Müller (1979) relata que, para Cicadellidae de modo geral, variações tanto da
temperatura quanto do fotoperíodo causam alterações não só fisiológicas, mas também
morfológicas, como o desenvolvimento de ninfas, o tamanho e coloração dos adultos. Os
80
resultados reafirmam que a flutuação populacional de cigarrinhas é influenciada por fatores
climáticos, inclusive passando por um declínio populacional de acordo com o aumento da
precipitação, conforme Paiva et al. (1996) e Garcia Júnior et al. (1997).
É importante observar que mesmo a maioria das espécies predominantes ocorrendo em
populações que não ultrapassam a marca de 30 indivíduos ao mês, suas populações foram
mantidas de modo constante durante todo o período observado. Isso demonstra que há um
equilíbrio populacional ocorrendo nos pomares estudados e provavelmente possa estar
relacionado a vegetação do entorno, áreas de florestas. Tendo em vista que a vegetação natural
circundante do pomar, quando bem conservada, influencia a biodiversidade de paisagem,
oferecendo abrigo e recursos para espécies herbívoras, além de inimigos naturais (Altieri et al.
2003).
Como as espécies predominantes analisadas não apresentaram padrão de flutuação
populacional semelhante entre elas, não se recomenda a adoção de medidas de manejo
considerando o conjunto de espécies predominantes. Caso a CVC venha a se disseminar e
causar prejuízo a citricultura do estado do Amazonas, é importante saber quais espécies estão
de fato sendo responsáveis pela transmissão da doença e verificar a flutuação dessa população
específica, para assim adotar técnicas de manejo adequadas a espécie de cigarrinha em questão.
5. CONCLUSÃO
O estudo de flutuação populacional corresponde a um resultado inicial a respeito de como essas
populações de cigarrinhas se comportam ao longo do tempo em pomares de citros em que são
predominantes, como a maioria das espécies manteve sua população constante durante todo o
período observado, segere-se que mais estudos de dinâmica populacional sejam feitos
envolvendo essas espécies.
O presente estudo confirma a influência exercida por variáveis climáticas, tais como
temperatura máxima e precipitação, na flutuação de determinadas populações de cigarrinhas.
6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Altieri, M.A.; Silva, E.N.; Nicholls, C.I. 2003. O papel da biodiversidade no manejo de pragas.
São Paulo, Holos Editora, 215p.
81
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of Xylella fastidiosa in citrus nurseries, Brazil. Fruits, 52(6): 371-374.
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82
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Technical Bulletin of the North Carolina Agricultural Experiment
Station, 239: 1–1135.
CAPÍTULO 3
______________________________________________________________________
Feitosa, M.C.B.; Querino, R.B.; Ronchi-Teles, B. 2016.
Estudo sobre parasitoides de ovos de Proconiini
(Hemiptera: Cicadellidae: Cicadellinae) e associação
parasitoide-hospedeiro por meio da análise morfológica dos
brocossomos de ovos em pomares cítricos no Amazonas,
Brasil. Segundo as normas da Acta Amazonica.
84
Estudo sobre parasitoides de ovos de Proconiini (Hemiptera: Cicadellidae:
Cicadellinae) e associação parasitoide-hospedeiro por meio da análise
morfológica dos brocossomos de ovos em pomares cítricos no Amazonas,
Brasil
Malu Christine Barbosa FEITOSA1, Ranyse Barbosa QUERINO2, Beatriz RONCHI-TELES1
1Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Coordenação de Biodiversidade, Programa de
Pós-Graduação em Entomologia, Manaus, AM, Brasil
2Embrapa Meio-Norte, Teresina, PI, Brasil
85
RESUMO
O parasitismo natural de ovos de cigarrinhas (Hemiptera: Cicadellidae: Proconiini) foi estudado
em pomares cítricos no Amazonas, com o objetivo de identificar as espécies de parasitoides de
ovos que atuam no controle natural das populações de cigarrinhas, realizar a associação
parasitoide – hospedeiro por meio da análise morfológico dos brocossomos de ovos, determinar
a porcentagem de parasitismo natural e caracterizar morfologicamente as espécies de
parasitoides de ovos das cigarrinhas. Foram coletadas posturas de ovos de cigarrinhas em
pomares cítricos, em três municípios no Amazonas, dois pomares em Manacapuru, um pomar
em Manaus e dois pomares em Rio Preto da Eva. As coletas ocorreram no período de setembro
de 2013 a agosto de 2015. Foram incorporados ao estudo taxonômico os parasitoides de ovos,
provenientes de coletas nos mesmos locais citados acima, no período de 2004 a 2006, que se
encontravam disponíveis para estudo em laboratório. Para confirmar a associação parasitoide -
hospedeiro foram realizadas análises em microscopia eletrônica de varredura (MEV) dos
brocossomos de ovos, tanto das posturas parasitadas quanto das cigarrinhas fêmeas adultas
coletadas nos mesmos locais das posturas. Foram obtidos 1.800 parasitoides de ovos no período
de 2004 a 2006 e 903 parasitoides no período de setembro de 2013 a agosto de 2015. Os
parasitoides coletados pertenciam às famílias Mymaridae e Trichogrammatidae (Hymenoptera:
Chalcidoidea). Em Mymaridae foram identificadas três espécies, Cosmocomoidea atriclava
(Girault), Cosmocomoidea triguttata (Girault) e Cosmocomoidea uat (Triapitsyn). Já em
Trichogrammatidae, foram obtidas duas espécies novas, Burksiella sp. nov. 1 e Burksiella sp.
nov. 2. As cigarrinhas hospedeiras foram identificadas como Acrogonia virescens (Metcalf),
Oncometopia clarior (Walker) e Oncometopia sp. 1. Com relação a porcentagem de
parasitismo, Acrogonia virescens foi a espécie com maior porcentagem, com 98% dos ovos
parasitados.
Palavras-chave: Parasitismo natural, cigarrinhas, citros, controle biológico.
86
1. INTRODUÇÃO
Cicadellidae corresponde a uma das maiores famílias de Hemiptera, onde são incluídas
mais de 50 subfamílias (Nielson 1985). Entre elas, a subfamília Cicadellinae se destaca por suas
cigarrinhas se alimentarem exclusivamente dos vasos do xilema das plantas, o que as torna
importantes na disseminação de doenças, como por exemplo, a clorose variegada dos citros –
CVC que é ocasionada pela bactéria Xylella fastidiosa Wells (Tipping et al. 2004).
Cicadellinae está dividida em duas tribos: Cicadellini e Proconiini. Enquanto Cicadellini
está registrada em todas as regiões zoogeográficas, com um elevado número de espécies,
Proconiini ocorre no Novo Mundo com grande diversidade de gêneros Neotropicais (Young
1968; Nielson 1985).
Uma característica peculiar de Cicadellidae é a produção de brocossomos, que pode
representar uma inovação importante no desenvolvimento e diversificação deste grupo (Rakitov
1999). Os brocossomos são corpos ultramicroscópicos reticulados produzidos nos túbulos de
Malpighi (Hix 2001), com uma composição química lipoprotéica (Mejdalani 2000; Hix 2001;
Rakitov 2002) e podem ser classificados em dois tipos funcionais: brocossomos de tegumento
e brocossomos de ovos. Os brocossomos de tegumento são esféricos e recobrem o corpo de
machos, fêmeas e ninfas de cigarrinhas. De acordo com Azevedo-Filho e Carvalho (2004), esses
brocossomos têm sua função associada à proteção contra o excesso de umidade e adesão do
“honeydew”, substância que é excretada pelas cigarrinhas.
Os brocossomos de ovos são produzidos apenas pelas fêmeas, tem formato mais
alongado e são depositados junto à metade apical das asas anteriores, em forma de massas
convexas, para após a oviposição, serem espalhados diretamente sobre os ovos, no caso de
posturas exofíticas, ou sobre a cicatriz causada na folha no ato da incisão dos ovos, no caso de
posturas endofíticas (Azevedo-Filho e Carvalho 2004). Apesar de as funções desses
brocossomos serem pouco conhecidas, alguns autores ressaltam a possibilidade de estarem
relacionadas com a proteção dos ovos, como proteção à desidratação, raios ultravioleta,
parasitoides, predadores e microorganismos, e poderia, até mesmo, funcionar como um
sinalizador para outras fêmeas de que determinada folha já apresenta postura (Hix 2001;
Rakitov 2002).
A diversidade morfológica de brocossomos de ovos são uma ferramenta útil para a
identificação de espécies de Proconiini associados a culturas de importância econômica
(Azevedo-Filho e Carvalho 2005; Azevedo-Filho et al. 2008). Portanto, o estudo morfológico
87
de brocossomos de ovos pode ser uma ferramenta útil na associação entre as espécies de
parasitoides de ovos e as cigarrinhas hospedeiras.
Morfologicamente, os brocossomos de ovos podem variar de filiformes, em Acrogonia
citrina Marucci e Chavichioli, Homalodisca ignorata Melichar, Molomea magna (Walker) e
Molomea consolida Schröder, a fusiformes, em Molomea lineiceps Young, Oncometopia
facialis (Signoret) e Oncometopia fusca Melichar. Além disso, também podem apresentar
extremidades reticuladas ou lisas, depressões ou orifícios (Azevedo-Filho e Carvalho 2005).
Posturas de Cicadellini não costumam ser recobertas por brocossomos, isso as torna mais
difíceis de serem visualizadas a olho nu em pomares cítricos.
Devido à importância econômica que algumas espécies de cigarrinhas exercem na
citricultura, atuando como vetores de X. fastidiosa, o controle populacional dessas espécies é
uma estratégia altamente recomendada para que haja o manejo da doença CVC, porém, esse
controle é basicamente químico (Gravena 2005).
Informações sobre o controle biológico das espécies de cigarrinhas dos citros por meio
dos seus parasitoides de ovos são escassas no Brasil, existindo apenas registros de associação
entre parasitoide-hospedeiro, por exemplo, espécies de parasitoides de ovos da família
Mymaridae, como Cosmocomoidea spp., são associadas a ovos de Acrogonia spp. e
Dilobopterus costalimai Young, enquanto, O. facialis tem seus ovos parasitados por espécies
não conhecidas de Trichogrammatidae (Hymenoptera) (Gravena 2005).
Apesar dos parasitoides de ovos não terem seu potencial avaliado em programas de
controle biológico de cigarrinhas dos citros no Brasil, eles têm sido bastante explorados nos
estudos de controle das cigarrinhas associadas à doença de Pierce em videira nos Estados
Unidos, onde a cigarrinha de asa vítrea (GWSS) Homalodisca vitripennis (Say) é um dos
principais vetores (Triapitsyn e Bernal 2009). Vale ressaltar que muitas outras espécies de
Homalodisca são citadas como hospedeiras desses parasitoides, porém essas espécies são
consideradas sinônimos de H. vitripennis, como, por exemplo, a Homalodisca coagulata e
Homalodisca liturata (Takiya et al. 2006).
Parasitoides das famílias Mymaridae e Trichogrammatidae são os inimigos naturais
mais comuns de H. vitripennis nos Estados Unidos da América (Turner e Pollard 1959; Phillips
1998). Entre eles, Cosmocomoidea ashmeadi (Girault), C. triguttatus (Girault), C. morrilli
(Howard) e C. fasciatus (Girault) são os parasitoides mais conhecidos e utilizados no controle
dessa cigarrinha (Triapitsyn et al. 1998; Triapitsyn e Phillips 2000). Entretanto, o parasitoide
de ovos, C. ashmeadi, é responsável por 80-95% do parasitismo observado nos ovos de
cigarrinhas na Califórnia (Phillips 2000).
88
Outras espécies também estão associadas ao parasitismo de Homalodisca spp., no
México, como os mimarídeos Gonatocerus chula (Triapitsyn e Bernal), Cosmocomoidea
atriclava (Girault), e Cosmocomoidea novifasciata (Girault), e os trichogrammatídeos
Burksiella spp., Ittys sp., Pseudoligosita sp., Ufens ceratus Owen e U. principalis Owen
(Triapitsyn e Bernal 2009).
A atuação de parasitoides como inimigos naturais para o controle populacional de
cigarrinhas os tornam importantes ferramentas de manejo em regiões onde as cigarrinhas
possam vir a atuar como pragas agrícolas. E, portanto, estudos direcionados a associação
específica parasitoide-hospedeiro são fundamentais na elucidação a respeito dessa interação
ecológica e servem de subsídio para futuros estudos sobre o controle biológico das cigarrinhas.
Desta forma, o principal objetivo do estudo é conhecer quais as espécies de parasitoides de ovos
estão atuando no controle natural de cigarrinhas Proconiini em pomares cítricos no estado do
Amazonas, além de, realizar a identificação das cigarrinhas hospedeiras por meio da análise
morfológico dos brocossomos de ovos, determinar a porcentagem de parasitismo para cada
cigarrinha hospedeira e caracterizar morfologicamente as espécies de parasitoides de ovos
obtidas no estudo.
2. MATERIAL E MÉTODOS
2.1. ÁREAS DE ESTUDO
As coletas de posturas de cigarrinhas foram realizadas em pomares de Citrus sinensis
(L.) Osbeck (Rutaceae) situados em três municípios do estado do Amazonas: dois pomares em
Manacapuru, um pomar em Manaus e dois pomares em Rio Preto da Eva (Figura 1). Estes
foram selecionados por serem responsáveis pela maior produção de citros do Amazonas.
Foram realizadas coletas aleatórias de posturas de cigarrinhas nos pomares cítricos no
período de setembro de 2013 a agosto de 2015. Além disso, foi incorporado ao trabalho os
exemplares de parasitoides de ovos que se encontravam disponíveis para estudo em laboratório.
Esse material é proveniente de coletas nos mesmos locais citados acima, no período de 2004 a
2006.
89
Figura 1. Localização dos pomares de citros onde foram realizadas as coleta de posturas de cigarrinhas Proconiini
(Hemiptera: Cicadellidae: Cicadellinae) nos municípios de Manacapuru, Manaus e Rio Preto da Eva, Amazonas,
Brasil.
2.2.COLETA DE POSTURAS E CIGARRINHAS FÊMEAS PARA ASSOCIAÇÃO
Durante as visitas aos pomares citados acima, foram feitas inspeções visuais das plantas
de citros, onde folhas, pecíolos e caules foram observados a procura por posturas de cigarrinhas
da tribo Proconiini, recobertas por brocossomos de ovos (Figura 2).
Figura 2. Postura de cigarrinha Proconiini em pomar cítrico no município de Rio Preto da Eva, Amazonas, Brasil.
90
As posturas foram coletadas com auxílio de uma tesoura de poda, e acondicionadas
em sacos plásticos devidamente etiquetados e, transportadas ao Laboratório de Entomologia
Agrícola da Coordenação de Biodiversidade do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia
(CBIO - INPA).
No laboratório, as posturas foram individualizadas em placas de Petri, forradas com
papel-filtro umedecido em água e cobertas com filme plástico transparente para evitar a fuga
dos parasitoides após a emergência (Figura 3). Posteriormente, as placas foram mantidas em
estantes de criação com controle de temperatura em 28ºC e com fotofase de 14 horas. Foram
feitas observações diárias até a obtenção dos adultos de parasitoides.
Figura 3. Posturas de cigarrinhas Proconiini individualizadas em placas de Petri para a obtenção dos parasitoides
de ovos.
Nos mesmos pomares foram feitas coletas manuais de cigarrinhas fêmeas adultas
(Proconiini) contendo massas de brocossomos de ovos sobre as asas, para a comparação
morfológica com os brocossomos das posturas parasitadas, de modo que possibilitasse a
associação das espécies de cigarrinhas com as posturas coletadas e parasitadas (Figura 4).
Enquanto as posturas foram mantidas em estantes de criação para a obtenção dos
parasitoides, as cigarrinhas fêmeas coletadas foram refrigeradas para a conservação dos
brocossomos até a análise em microscopia eletrônica de varredura.
91
Figura 4. Oncometopia sp. 1 (Proconiini) fêmea adulta com massa de brocossomos de ovos sobre as asas.
2.3. ANÁLISE MORFOLÓGICA DOS BROCOSSOS DE OVOS
Para confirmar a associação dos parasitoides obtidos nas coletas do período de
setembro de 2013 a agosto de 2015, foram realizadas análises morfológica em microscopia
eletrônica de varredura (MEV) dos brocossomos de ovos, tanto das posturas parasitadas quanto
de cigarrinhas fêmeas adultas coletadas nos mesmos locais que as posturas. Essa análise se deu
por comparação morfológica dos brocossomos de ovos.
No Laboratório Temático de Microscopia Óptica e Eletrônica –
LTMOE/CPAAF/INPA foram retiradas amostras de brocossomos de ovos de cada postura
parasitada, ou seja, da qual emergiu parasitoide, e das massas de brocossomos depositadas sobre
as asas das cigarrinhas fêmeas coletadas. Essas amostras foram depositadas em “Stubs”, coladas
com cola de prata, metalizados, analisados e fotografados em MEV.
Após isso, os brocossomos de ovos foram caracterizados e comparados
morfologicamente entre eles, para a associação entre o parasitoide emergido da postura e a
espécie de cigarrinhas hospedeira.
Tanto as cigarrinhas adultas quanto os parasitoides de ovos obtidos foram incorporados
à Coleção de Invertebrados do INPA.
2.4. IDENTIFICAÇÃO DAS CIGARRINHAS
As cigarrinhas fêmeas coletadas foram identificadas com base na coleção de referência
de espécies identificadas, citada nos Capítulos 1 e 2, por meio das características morfológicas
externas. As imagens das cigarrinhas foram feitas utilizando um estereomicroscópio Leica
92
Microsystems equipado com câmera digital e software de automontagem, disponibilizado pela
Coleção de Invertebrados do INPA.
2.5. IDENTIFICAÇÃO DOS PARASITOIDES DE OVOS
A identificação dos parasitoides de ovos pertencentes a família Mymaridae foi baseada
nos trabalhos de Yoshimoto (1990), Triapitsyn (2006), Triapitsyn et al. (2006), Triapitsyn et
al. (2010) e Huber (2015). E para as espécies de Trichogrammatidae consultou-se os trabalhos
de Girault (1918), Dozier (1932), De Santis (1957), Doutt e Vigianni (1968), Viggiani (1985),
Yousuf e Shafee (1988), Lin (1994), Triapitsyn (2003), Pinto (2006), Viggiani e Velásquez
(2007) e Ávila-Rodriguez et al. (2011).
Para a identificação dos parasitoides de ovos foi necessário a preparação e montagem
de exemplares em cartão entomológico, após o procedimento de secagem em ponto crítico.
Espécimes foram também montados em lâminas, em meio de Hoyer’s e Bálsamo do Canadá,
seguindo procedimentos de Noyes (1982) e Querino e Zucchi (2011).
Os espécimes foram examinados e fotografados em microscópio óptico Leica
Microsystems equipado com câmera digital do tipo DFC295 e software de automontagem Leica
Application Suite – LAS, versão 4.2.0.
2.6. CARACTERIZAÇÃO TAXONÔMICA DOS PARASITOIDES DE OVOS
Para as espécies de Mymaridae identificadas no estudo, uma vez que já são conhecidas,
foram apresentados os caracteres taxonômicos diagnósticos para seu reconhecimento. Além de
informações a respeito da distribuição geográfica e hospedeiros conhecidos, de acordo com as
literaturas citadas acima.
A terminologia utilizada para as espécies de Mymaridae segue Gibson (1997) e
Triapitsyn et al. (2010). As abreviações utilizadas foram: F = segmentos funiculares da antena;
mps = sensilla placa multiporous ou sensilos longitudinais observados nos segmentos
funiculares das antenas. O padrão de coloração foi observado em exemplares secos em ponto
crítico e montados em cartão entomológico.
Entretanto, para as espécies de Trichogrammatidae, que são novas para a Ciência, foram
realizadas descrições taxonômicas baseadas em terminologia de Pinto (2006). As mensurações
das estruturas anatômicas foram feitas a partir dos espécimes montados em lâminas. As
abreviações utilizadas na caracterização foram: F = segmentos funiculares da antena; A =
93
anellus na antena; C = segmentos da clava da antena; SC = veia subcostal; PM = veia pré-
marginal; MV = veia marginal; SV = veia estigmal; RS = setor radial.
Foram realizadas consultas a material tipo de algumas espécies por meio de imagens
cedidas pelas instituições: Universidade Nacional de LaPlata (Província de Buenos Aires,
Argentina), Universidade da Califórnia (Riverside, Estados Unidos da América) e Instituto
Smithsonian - Museu Nacional de História Natural (Washington, Estados Unidos da América).
Instituições de depósito de material tipo:
INPA – Coleção de Invertebrados, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Manaus,
Amazonas, Brasil.
UCRC – Entomology Research Museum, Universidade da California, Riverside, California,
USA.
2.7. PORCENTAGEM DE PARASITISMO
Para calcular a porcentagem de parasitismo natural foi calculado o número total de
posturas parasitadas de cada cigarrinha hospedeira:
% parasitismo = Total de posturas parasitadas (t) x 100 / Total de posturas do hospedeiro
(T)
Onde: (t) representa o número total de posturas parasitadas, onde houve parasitoides
emergidos ou não e (T) representa o número total de posturas do hospedeiro.
3. RESULTADOS
3.1 Caracterização morfológica dos brocossomos de ovos e identificação das cigarrinhas
hospedeiras
As cigarrinhas hospedeiras foram identificadas como Acrogonia virescens (Metcalf),
Oncometopia clarior (Walker) e Oncometopia sp. 1. A análise morfológica dos brocossomos
de ovos que estavam depositados sobre as asas das cigarrinhas adultas coletadas com os que
recobriam as posturas parasitadas, resultou na confirmação das espécies de cigarrinhas
hospedeiras (Tabela 1, Figuras 5-7).
94
Tabela 1. Caracterização morfológica dos brocossomos de ovos das cigarrinhas hospedeiras Proconiini em
pomares cítricos no Amazonas.
Cigarrinha hospedeira Brocossomos de ovos
Acrogonia virescens Filiformes, levemente reticulado e com extremidade lisa.
Oncometopia clarior Fusiformes, fortemente reticulados e com extremidade lisa.
Oncometopia sp. 1 Filiformes, alargados, reticulados e com extremidade lisa.
Figura 5. Acrogonia virescens (Metcalf) coletada em pomar cítrico no Amazonas e seus brocossomos de ovos.
Figura 6. A. Oncometopia clarior (Walker) coletada em pomar cítrico no Amazonas e seus brocossomos de ovos.
95
Figura 7. Oncometopia sp. 1 coletada em pomar cítrico no Amazonas e seus brocossomos de ovos.
3.2. Espécies de parasitoides de ovos
Com relação aos parasitoides de ovos, foram obtidos 1.800 exemplares no período de
2004 a 2006 e 903 indivíduos no período de setembro de 2013 a agosto de 2015. Esses
parasitoides pertenciam as famílias Mymaridae e Trichogrammatidae (Hymenoptera
Chalcidoidea). Trichogrammatidae foi a família com maior número de representantes (n =
2.666). Nos anos de 2004 a 2006, foram obtidos apenas parasitoides da família
Trichogrammatidae e no período de setembro de 2013 a agosto de 2015, dos 903 indivíduos
obtidos, 866 foram Trichogrammatidae e apenas 37 foram Mymaridae.
Em Mymaridae foram identificadas três espécies, Cosmocomoidea atriclava (Girault),
Cosmocomoidea triguttata (Girault) e Cosmocomoidea uat (Triapitsyn). Enquanto em
Trichogrammatidae, foram obtidas duas espécies novas, Burksiella sp. nov. 1 e Burksiella sp.
nov. 2. (Figura 8).
96
Figura 8. Parasitoides, Mymaridae e Trichogrammatidae, obtidos de ovos de cigarrinhas em pomares cítricos no
Amazonas. (A) Cosmocomoidea atriclava (Girault); (B) Cosmocomoidea triguttata (Girault); (C) Cosmocomoidea
uat (Triapitsyn); (D) Burksiella sp. nov. 1 fêmea; (E) Burksiella sp. nov. 1 macho; (F) Burksiella sp. nov. 2.
3.3. Associação parasitoide-hospedeiro e parasitismo natural
Cosmocomoidea triguttata foi registrada pela primeira vez para o Brasil. E as três
espécies de Mymaridae, C. atriclava, C. triguttata e C. uat, foram associadas pela primeira vez
como parasitoides nativos da cigarrinha A. virescens. De uma única postura de A. virescens
emergiram duas espécies de Mymaridae, C. triguttata e C. uat, em ovos separados.
Com relação a porcentagem de parasitismo, 98% dos ovos de A. virescens estavam
parasitados por espécies de Mymaridae e Trichogrammatidae, 38% dos ovos de O. clarior
estavam parasitados apenas por Trichogrammatidae e 76% dos ovos de Oncometopia sp. 1
estavam parasitados por Mymaridae e Trichogrammatidae (Tabela 2). Na literatura não se tem
registros de parasitoides de ovos para Acrogonia virescens.
A B C
D E F
97
Tabela 2. Espécies de parasitoides de ovos associadas a cigarrinhas Proconiini e porcentagem de parasitismo em
pomares cítricos no Amazonas.
Cigarrinha hospedeira Porcentagem de
parasitismo (%) Parasitoides de ovos associados
Acrogonia virescens (Metcalf) 98 Mymaridae
Cosmocomoidea atriclava (Girault)
Cosmocomoidea triguttata (Girault)
Cosmocomoidea uat (Triapitsyn)
Oncometopia clarior (Walker) 38 Trichogrammatidae
Burksiella sp. nov. 1
Oncometopia sp.1 76 Mymaridae
C. atriclava
Trichogrammatidae
Burksiella sp. nov. 2
3.4. Caracterização morfológica dos parasitoides de ovos
Mymaridae
Cosmocomoidea atriclava (Girault, 1917)
(Figura 9A)
Gonatocerus triguttatus atriclavus Girault 1917: 19 (como uma nova variedade).
Gonatocerus triguttatus atriclavus Girault: Huber 1988: 57.
Gonatocerus atriclavus Girault: Triapitsyn et al. 2002a: 35–38 (designação de lectótipo, redescrição, diagnose,
distribuição, associação com hospedeiro, tentativas falhas de criação em ovos de Homalodisca coagulata).
Cosmocomoidea atriclava (Girault): Huber 2015: 17 (nova combinação de Gonatocerus).
Material examinado. BRASIL. AMAZONAS. Manacapuru, 3°15'0.54"S/ 60°36'45.60"W,
AM 070, Km 74, 17.x.2013, Hosp[edeiro]: Oncometopia sp. 1, Planta: Citrus sinensis, M.C.B.
Feitosa col. (6 ♀, 1 ♂, INPA). Manaus, 2°51'16.3"S/60°2'35.5"W, BR 174, Km 15, Brejo do
Matão, 16.iii.2006, Hosp[edeiro]: Acrogonia virescens, L.O. Queiroz col. (3 ♀, INPA).
Diagnose. Cosmocomoidea atriclava, anteriormente Gonatocerus (Cosmocomoidea)
atriclavus, é reconhecido por uma única combinação de caracteres: antena da fêmea com escapo
amarelo ou marrom claro; pedicelo, F1-F3, F4 (basalmente) e F7 marrons; F4 (distalmente), F5
e F6 marrons claros; F5-F7 distintamente mais claros que os demais funículos; F8 marrom
98
escuro; clava enegrecida; mps presente no F2-F8; asa anterior com fileira cubital de cerdas
completa, se estendendo até a base da veia marginal.
Distribuição. México, Costa Rica, Brasil (Rio Grande do Sul) e Argentina (De Santis 1979;
Girault 1917; Triapitsyn et al. 2002a; Triapitsyn 2006; Triapitsyn e Bernal 2009; Triapitsyn et
al. 2010; Rauber et al. 2016).
Hospedeiro. Hemiptera: Cicadellidae: Acrogonia virescens (novo registro), Homalodisca spp.,
Oncometopia spp., Oncometopia clarior e Tapajosa rubromarginata (Signoret) (Triapitsyn et
al. 2002a; Triapitsyn 2006; Triapitsyn e Bernal 2009; Triapitsyn et al. 2010).
Cosmocomoidea triguttata (Girault, 1916)
(Figura 9B)
Gonatocerus triguttatus Girault 1916: 297–298.
Gonatocerus triguttatus Girault: Huber 1988: 55–57 (designação de lectótipo, redescrição, diagnose,
distribuição); Triapitsyn e Phillips 2000: 201–202 (distribuição, primeiro registro de hospedeiro a partir de ovos
de Homalodisca coagulata); Triapitsyn et al. 2002a: 40 (distribuição, associação com hospedeiros); Triapitsyn et
al. 2002b: 654 (distribuição, associação com hospedeiro); Logarzo et al. 2003: 486 (distribuição, associação com
hospedeiro).
Cosmocomoidea triguttata (Girault): Huber 2015: 22 (nova combinação de Gonatocerus).
Material examinado. BRASIL. AMAZONAS. Manaus, 2°51'16.3"S/60°2'35.5"W, BR 174,
Km 15, Brejo do Matão, Hosp[edeiro]: Acrogonia virescens, Planta: Citrus sinensis, M.C.B.
Feitosa col. 18.iii.2015 (9 ♀, 1 ♂, INPA); 15.iv.2015 (14 ♀, INPA), (3 ♀, 2 ♂, INPA).
Diagnose. Cosmocomoidea triguttata, anteriormente Gonatocerus (Cosmocomoidea)
triguttatus, é reconhecido pela cabeça e mesossoma da fêmea amarelos, gáster amarelo claro
com bandas marrons nos tergos; antena da fêmea com mps presente em todos os funículos;
propódeo com carena submediana grossa, distinta, se estendendo até a margem anterior; asas
hialinas, asa anterior com fileira cubital de cerdas completa, se estendendo até a base da veia
marginal.
Distribuição. E.U.A., México, Nicaragua, Costa Rica, Brasil (novo registro), Peru e Equador
(Burks 1979; Triapitsyn e Hanson 2012; Triapitsyn 2006).
Hospedeiro. Hemiptera: Cicadellidae: Acrogonia virescens (novo registro), Homalodisca spp.,
Oncometopia sp., Oncometopia clarior, Oncometopia nigricans Walker, Pseudometopia
amblardii (Signoret) e Pseudometopia phalaesia (Distant) (Daane et al. 2004; Triapitsyn et al.
2002a; Logarzo et al. 2003; Triapitsyn 2006; Triapitsyn et al. 2010; Triapitsyn e Hanson 2012).
99
Cosmocomoidea uat (Triapitsyn, 2006)
(Figura 9C)
Gonatocerus uat S. Triapitsyn in Triapitsyn et al. 2006: 58–62.
Cosmocomoidea uat (Triapitsyn): Huber 2015: 22 (nova combinação de Gonatocerus).
Material examinado. BRASIL. AMAZONAS. Manaus, 2°51'16.3"S/60°2'35.5"W, BR 174,
Km 15, Brejo do Matão, Hosp[edeiro]: Acrogonia virescens, Planta: Citrus sinensis, M.C.B.
Feitosa col. 15.iv.2015 (1 ♀, INPA).
Diagnose. Cosmocomoidea uat, anteriormente Gonatocerus (Cosmocomoidea) uat, apresenta
F1 da antena da fêmea com, geralmente, 2 mps, raramente com 1 mps; propódeo ligeiramente
enrugado (metade distal apenas) entre a carena submedial e a carena lateral; asa anterior com
enfuscação além da venação.
Distribuição. México, Costa Rica, Brasil (Goiás), Peru e Argentina (Ruiz Cancino et al. 2010;
Triapitsyn 2006; Triapitsyn et al. 2006; Triapitsyn et al. 2010; Rauber et al. 2016).
Hospedeiro. Hemiptera: Cicadellidae: Acrogonia virescens (novo registro), Homalodisca spp.,
Oncometopia sp., Oncometopia clarior, Pseudometopia amblardii, Pseudometopia phalaesia
e Tapajosa rubromarginata (Triapitsyn 2006; Triapitsyn et al. 2006; Triapitsyn et al. 2010).
Trichogrammatidae
Burksiella sp. nov. 1
(Figuras 9 D e E, 10 e 11)
Diagnose: Apresenta forte dimorfismo sexual na coloração geral do corpo e nas antenas. Fêmea
marrom com funículos em formato subglobular, mais largo que a clava; clava da fêmea com
aparentemente dois segmentos. Macho amarelo com manchas mais escuras em alguns pontos
do corpo, com funículos mais estreitos e não subglobular; clava com três segmentos. Capsula
genital formando uma estrutura tubular simples, sem outras estruturas genitais visíveis.
100
Descrição.
Fêmea.
Coloração: Corpo com coloração geral marrom (Figura 10A e B) e olhos vermelhos. Pernas
com parte distal da tíbia e tarsos claros.
Cabeça: Mandíbulas com três dentes. Palpos maxilares 1-segmentado. Região fronto-clipeal e
gena marrons, com ranhuras longitudinais e células subpoligonais. Região occipital com
ranhuras horizontais formando uma esculturação ao redor do occipício. Células em forma de
escamas na área do vértice.
Antenas: Antenas com dois segmentos funiculares e, aparentemente, dois segmentos na clava;
A2 fundido ao F1. F2 subglobular, F1 muito mais curto, com sensilo basicônico e cerda
flageliforme na margem apical; F2 mais largo que a clava (Figura 10C). Clava, em aumento de
40 a 100x, com linha assimétrica separando C1 em dois possíveis segmentos.
Segmentos funiculares F1 com 1 cerda flageliforme e 1 sensilo basicônico e F2 com 6 sensilos
basicônicos e 7 sensilos placódeos. C1 com 7 sensilos basicônicos e 3 sensilos placódeos e C2
com 1 sensilo basicônico e 3 sensilos placódeos.
Mesossoma/Metassoma: Mesossoma tão largo quanto longo. Mesoscuto e escutelo com dois
pares de cerdas cada e leve esculturação consistindo em células subpoligonais laterais e
ondulações longitudinais no interior (Figura 10D). Metasoma mais longo do que mesosoma.
Asas: Asa anterior cerca de 1.8 vezes tão longa quanto larga; com cílios marginais muito curtos
(Figura 10E). Venação se estendendo até a metade do comprimento da asa. MV com quatro
cerdas bem destacadas na margem anterior e uma fileira alinhada de cerdas menores na margem
inferior. RS com cerca de 9-10 cerdas, formando uma curva (Figura 10F). Asa posterior com 3
fileiras das cerdas.
Pernas: Pernas normais com esporão mediano subigual ao basitarso.
Ovipositor: Não extrovertido, ligeiramente mais longo que a tíbia posterior, ocupando metade
do comprimento do metassoma (Figura 10E).
Macho. Corpo com coloração geral amarelo, com manchas mais escuras no centro do escutelo,
parte apical da axila e região central e laterais dos tergos 1, 2, 3 e 4 (Figura 11A e B). Antena
com F2 bem menor que na fêmea e não subglobular (Figura 11C). Além disso, F2 de mesma
largura que a clava. Clava mais curta e com cerdas longas. C3 pontudo. Capsula genital
formando uma estrutura tubular simples, sem outras estruturas genitais visíveis (Figura 11D).
101
Material Tipo. Holótipo fêmea (INPA) em lâmina: AMAZONAS. Manaus,
2°51'16.3"S/60°2'35.5"W, 11.ii.2015, Feitosa, M.C.B. Parátipos: 5 ♀ (INPA), mesmos dados
do holótipo; 5 ♀ (UCRC) mesmos dados do holótipo.
Material examinado. BRASIL. AMAZONAS. Manacapuru, 3°14'27.9"S/60°28'29.4"W,
15.x.2013 (53 ♀, 7 ♂, INPA). Manaus, 2°51'16.3"S/60° 2'35.5"W, 19.x.2004 (11 ♀, INPA),
19.x.2004 (3 ♀, 2 ♂, INPA), 17.xi.2004 (6 ♀, INPA), 17.xi.2004 (25 ♀, INPA), 01.xii.2004
(60 ♀, 10 ♂, INPA), 01.xii.2004 (83 ♀, 9 ♂, INPA), 17.iii.2005 (68 ♀, INPA), 17.iii.2005 (128
♀, 3 ♂, INPA), 28.iv.2005 (33 ♀, 1 ♂, INPA), 27.v.2005 (76 ♀, INPA), 27.v.2005 (115 ♀, 13
♂, INPA), 27.vii.2005 (12 ♀, 4 ♂, INPA), 22.xi.2005 (11 ♀, 7 ♂, INPA), 22.xi.2005 (87 ♀, 35
♂, INPA), 16.iii.2006 (311 ♀, 38 ♂, INPA), 11.ii.2015 (24 ♀, 1 ♂, INPA), (72 ♀, 1 ♂, INPA),
15.iv.2015 (76 ♀, 10 ♂, INPA), 25.viii.2015 (70 ♀, 10 ♂, INPA). Rio Preto da Eva,
2°41'33.4"S/59°41'0.4"W, 18.x.2013 (81 ♀, 8 ♂, INPA); 2o42'14.3''S/59o42'54.3''W, 09.i.2006
(11 ♀, 2 ♂, INPA), 30.iii.2006 (231 ♀, 57 ♂, INPA), 20.iv.2006 (21 ♀, INPA), 15.viii.2014
(87 ♀, 35 ♂, INPA), 20.v.2015 (41 ♀, 2 ♂, INPA).
Distribuição. Brasil: Amazonas: Rio Preto da Eva, Manaus e Manacapuru.
Hospedeiro. Oncometopia clarior Walker (Hemiptera: Cicadellinae: Proconiini).
Comentários. Burksiella sp. nov. 1 é próximo a B. altagraciae Velásquez e Viggiani, B. dianae
Pinto e B. platysetosa Viggiani e Velásquez. São similares pela morfologia da antena da fêmea,
onde os funículos formam um segmento subglobular, porém difere de B. altagraciae por ter 2
fileiras de cerdas na asa posterior, ter de 4-5 cerdas na margem da célula costal e Rs mais longa
na asa anterior. Em B. altagraciae são 4 fileiras de cerdas na asa posterior, 7-8 cerdas na
margem da célula costal e Rs mais curta. Além disso, a disposição dos sensilos placódeos nas
antenas das fêmeas em B. altagraciae são bem diferentes de Burksiella sp. nov. 1.
A diferença de Burksiella sp. nov. 1 para B. dianae é a ausência de linearidade (gap
relativamente largo) entre a veia prémarginal e a veia marginal. Enquanto, a diferença para com
B. platysetosa é a ausência do conjunto de cerdas achatadas na veia marginal da asa anterior,
bem peculiar em B. platysetosa.
102
Figura 10. Burksiella sp. nov. 1 fêmea. (A) Corpo em vista dorso/ventral em esteromicroscópio; (B) Corpo em
vista dorso/ventral em microscópio; (C) Antena; (D) Esculturação no mesoscuto e escutelo; (E) Asa anterior; (F)
Venação da asa anterior.
B
C D
E
A
F
103
Figura 11. Burksiella sp. nov. 1 macho. (A) Corpo em vista dorso/ventral em esteromicroscópio; (B) Corpo em
vista dorso/ventral em microscópio; (C) Antena; (D) Genitália.
Burksiella sp. nov. 2
(Figura 9 F e 12)
Diagnose: Fêmea coloração geral marrom, com metassoma mais comprido que o messosoma,
e ovipositor ocupando todo o metassoma. Antena com F2 achatado e curto, F1 em forma de
anel e fundido ao F2. Clava com 3 segmentos bem aparentes.
Descrição.
Fêmea.
Coloração: Corpo marrom e olhos vermelhos (Figura 12A e B). Pernas marrons.
Cabeça: Mandíbulas com três dentes. Palpos maxilares 1-segmentado. Região fronto-clipeal e
gena mais escuras, com ranhuras longitudinais e células subpoligonais. Região occipital com
B
A
C
D
104
ranhuras horizontais formando uma esculturação acima do occipício. Células em forma de
escamas na área do vértice.
Antenas: Antenas com dois segmentos funiculares e três segmentos na clava; A2 fundido ao
F1. F2 achatado e curto, F1 em forma de anel e fundido ao F2. F2 mais estreito que a clava.
Clava com C1 e C2 bem definidos e simétricos, C3 cônico, de comprimento sub-igual a C2
(Figura 13C). Segmentos funiculares F1 com 1 sensilo basicônico e F2 com 4 sensilos
basicônicos e 1 sensilos placódeos. Segmento C1 com 6 sensilos basicônicos e 3 sensilos
placódeos. C2 com 7 sensilos basicônicos e 4 sensilos placódeos, e C3 com 1 sensilo placódeo.
Mesossoma/Metassoma: Mesossoma mais largo do que longo. Mesoscuto e escutelo com dois
pares de cerdas cada e leve esculturação consistindo em estrias longitudinais medianas e células
subpoligonais nas laterais. Axilas também com estrias longitudinais (Figura 12D).
Asas: Asa anterior cerca de 1.8 vezes tão longa quanto larga; com cílios marginais muito curtos
(Figura 12E). Venação se estendendo até a metade do comprimento da asa. MV com quatro
cerdas bem destacadas na margem anterior e uma fileira desalinhada de cerdas menores na
margem inferior. RS com cerca de 9-10 cerdas, formando uma curva não alinhada (Figura 12F).
Asa posterior com 3 fileiras das cerdas.
Pernas: Pernas normais com esporão mediano subigual ao basitarso.
Metasoma mais longo do que mesosoma
Ovipositor: Não extrovertido, porém ocupando todo o comprimento do metassoma.
Macho. Desconhecido.
Material Tipo. Holótipo fêmea (INPA) em lâmina: AMAZONAS. Manaus,
2°51'16.3"S/60°2'35.5"W, 28.iv.2005, Queiroz, L.O. Parátipos: 5 ♀ (INPA), mesmos dados do
holótipo; 5 ♀ (UCRC) mesmos dados do holótipo.
Material examinado. BRASIL. AMAZONAS. Manaus, 2°51'16.3"S/60°2'35.5"W,
28.iv.2005 (4 ♀, INPA); 27.v.2005 (24 ♀, INPA), (14 ♀, INPA); 22.x.2005 (11 ♀, INPA), (5
♀, INPA); 02.xii.2005 (13 ♀, INPA), (3 ♀, INPA); 16.iii.2016 (37 ♀, INPA).
Distribuição. Brasil: Amazonas: Manaus.
Hospedeiro. Oncometopia sp.1 (Hemiptera: Cicadellinae: Proconiini).
105
Comentários.
Burksiella sp. nov. 2 é próxima a B. platensis De Santis e B. spirita Girault com semelhanças
na estrutura morfológica da antena. No entanto, B. platensis e B. spirita possuem o disco das
asas anteriores amplamente setoso, enquanto, diferentemente em Burksiella sp. nov. 2 apresenta
as fileiras de cerdas na asa anterior são bem definidas, como nas demais espécies de Burksiella.
Além disso, Burksiella sp. nov. 2 possui as asas anteriores hialinas, sem infuscação,
diferentemente de B. spirita.
Figura 12. Burksiella sp. nov. 1 fêmea. (A) Corpo em vista dorso/ventral em estereomicroscópio; (B) Corpo em
vista dorso/ventral em microscópio; (C) Antena; (D) Esculturação no mesoscuto e escutelo; (E) Asa anterior; (F)
Venação da asa anterior.
A B
C D
E F
106
4. DISCUSSÃO
As duas famílias de Chalcidoidea (Hymenoptera) obtidas, Mymaridae e
Trichogrammatidae são comumente relacionadas a cigarrinhas Proconiini (Hemiptera:
Cicadellinae), como a cigarrinha de asa vítrea (GWSS) Homalodisca vitripennis (Say), em
programas de controle biológico nos Estados Unidos da América e no México (Triapitsyn e
Bernal 2009).
Das espécies obtidas de Mymaridae, Cosmocomoidea atriclava e C. triguttata já haviam
sido associadas a ovos de cigarrinhas Proconiini em vários países no mundo (Triapitsyn et al.
2002a; Logarzo et al. 2003; Daane et al. 2004; Triapitsyn 2006; Triapitsyn e Bernal 2009;
Triapitsyn et al. 2010; Triapitsyn e Hanson 2012).
Cosmocomoidea uat é uma espécie muito semelhante a C. ashmeadi, no entanto, foi
possível diferenciá-la de C. ashmeadi pelo fato da primeira possuir dois sensilos longitudinais
no F1 da antena, propódeo ligeiramente enrugado entre as carenas submediana e lateral, e além
disso, as espécies neotropicais identificadas como C. ashmeadi provavelmente são mais
próximas de C. uat (Triapitsyn et al. 2006).
O conhecimento que se tem, de acordo com a literatura, é que espécies não identificadas
de Cosmocomoidea spp. já haviam sido relatadas parasitando ovos de Acrogonia spp. e
Dilobopterus costalimai Young (Gravena 2005). No entanto, neste estudo as três espécies de
Cosmocomoidea encontradas estão associadas a Acrogonia virescens, que é uma espécie
comprovadamente vetor de X. fastidiosa em pomares cítricos do sudeste brasileiro (Giustolin
et al. 2009; Yamamoto et al. 2002). Destaca-se que uma única postura de A. virescens foi
parasitada por duas espécies de Cosmocomoidea.
No Brasil, espécimes de Trichogrammatidae não identificados já foram associados a
ovos de Oncometopia facialis (Gravena 2005). No entanto, nesse estudo as morfoespécies de
Burksiella foram associadas a outras espécies de Oncometopia, uma espécie não identificada e
O. clarior. No México, Burksiella spp. foram associados a ovos de Oncometopia spp. e H.
vitripennis (Triapitsyn e Bernal 2009).
Burksiella De Santis 1957, é um gênero pouco conhecido de Trichogrammatidae. As
espécies desse gênero que possuem hospedeiros conhecidos foram associadas a cigarrinhas
(Triapitsyn e Bernal 2009). Atualmente, Burksiella possui 12 espécies conhecidas, das quais
duas, B. chrysomeliphila (Lin) e B. singularis (Yousuf e Shafee) ocorrem na Ásia. Burksiella
floridae (Viggiani) é uma espécie restrita aos Estados Unidos (Viggiani 1985). Das espécies do
novo mundo, B. benefica (Dozier) e B. ormenides (Dozier) ocorrem no Haití, B. dianae Pinto
107
ocorre tanto no México quanto nos Estados Unidos e as demais são espécies Neotropicais
(Noyes 2016).
As duas espécies obtidas nesse estudo, Burksiella sp. nov. 1 e Burksiella sp. nov. 2 são
consideradas novas para a Ciência e consiste no segundo registro deste gênero para o Brasil. A
espécie B. platensis (De Santis) já havia sido registrada no estado do Paraná por De Santis
(1983) e também ocorre na Argentina (De Santis 1957).
As outras espécies Neotropicais conhecidas são B. altagraciae Velásquez e Viggiani e
B. platysetosa Viggiani e Velásquez que ocorrem apenas na Venezuela (Viggiani e Velásquez
2007); e, B. spirita (Girault) e B. subannulata De Santis, que é a espécie tipo do gênero, ambas
espécies ocorrem na Argentina. Recentemente, foi descrita mais uma espécie neotropical, B.
mexicana Ávila-Rodriguez e Myartseva, que está restrita ao México (Ávila-Rodriguez et al.
2011).
Provavelmente, a proximidade dos pomares cítricos estudados com a floresta amazônica
circundante está colaborando com o equilíbrio da interação parasitoide-hospedeiro. Como
afirma Altieri et al. (2003), quando bem conservada, a vegetação natural circundante do pomar
influencia satisfatoriamente a biodiversidade da paisagem, oferecendo inclusive inimigos
naturais. Daí a importância de se manter integra essa vegetação espontânea ao redor do pomar.
5. CONCLUSÃO
O estudo forneceu dados importantes sobre a associação parasitoide-hospedeiro em pomares
cítricos no estado do Amazonas e concluiu que a análise morfológica dos brocossomos de ovos
foi extremamente eficiente para realizar essa associação.
A porcentagem de parasitismo natural de ovos de cigarrinhas Proconiini em pomares cítricos
no estado do Amazonas se mostrou bastante alta, o que reflete a eficiência que as espécies de
parasitoides estão tendo no controle natural dessas populações.
A caracterização morfológica das espécies de parasitoides de ovos resultou em duas espécies
novas para a Ciência, que foram descritas e serão enviadas para publicação em breve.
108
6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
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114
SÍNTESE
A presente tese contribuiu significativamente para com o conhecimento a respeito da
fauna de cigarrinhas associadas a citricultura no Amazonas e a fauna de parasitoides de ovos
que atuam no controle natural de algumas espécies de cigarrinhas nos pomares estudados.
No Capítulo 1 foi possível conhecer a composição de espécies que colonizam os
pomares cítricos no estado do Amazonas e ter informações a respeito dessa comunidade e da
influência exercida tanto pelas variáveis climáticas quanto pelas variáveis fenológicas
analisadas sobre a comunidade de cigarrinhas nos pomares estudados.
No Capítulo 2 foi estudada a dinâmica populacional das cigarrinhas predominantes nos
pomares cítricos estudados. O estudo resultou na observação de que as espécies predominantes
não apresentaram padrão de flutuação populacional nos pomares cítricos estudados. E, foi
constatada a relação positiva da temperatura máxima na abundância algumas espécies,
confirmando a influência exercida por variáveis climáticas na dinâmica de algumas espécies
predominantes em pomares cítricos no Amazonas.
E, no Capítulo 3, foi apresentada a fauna de parasitoides de ovos que estão atuando no
controle biológico natural de espécies de Proconiini nos pomares cítricos estudados. Três
espécies conhecidas de Mymaridae e duas espécies novas de Trichogrammatidae foram
associadas as cigarrinhas. Essas informações poderão embasar estudos mais detalhados sobre
essas espécies de parasitoides de ovos e poderão, futuramente, colaborar com programas de
controle biológicos no contexto do manejo integrado de pragas.
Além disso, a tese contribui com a Ciência citando quatro registros novos para o Brasil,
sendo três espécies de cigarrinhas e uma de parasitoide, além de duas espécies novas de
parasitoides de ovos, que serão descritas e enviadas para publicação em breve.
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