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UNIVERSIDADE FEDERAL DOS VALES DO JEQUITINHONHA E MUCURI Programa de pós-graduação em Ciência Florestal Caroline Conrado Ferreira COLEOPTERA SCARABAEIDAE EM CORREDORES ECOLÓGICOS NA EUCALIPTOCULTURA DO ALTO VALE DO JEQUITINHONHA Diamantina- MG 2015
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UNIVERSIDADE FEDERAL DOS VALES DO JEQUITINHONHA E MUCURI
Programa de pós-graduação em Ciência Florestal
Caroline Conrado Ferreira
COLEOPTERA SCARABAEIDAE EM CORREDORES ECOLÓGICOS NA
EUCALIPTOCULTURA DO ALTO VALE DO JEQUITINHONHA
Diamantina- MG
2015
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Caroline Conrado Ferreira
COLEOPTERA SCARABAEIDAE EM CORREDORES ECOLÓGICOS NA
EUCALIPTOCULTURA DO ALTO VALE DO JEQUITINHONHA
Dissertação apresentada ao Programa de Pós
Graduação em Ciência Florestal, nível de
Mestrado, como parte dos requisitos para
obtenção do título de Mestre.
Orientador: Prof. Sebastião Lourenço de Assis
Júnior - UFVJM
Diamantina-MG
2015
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Caroline Conrado Ferreira
COLEOPTERA SCARABAEIDAE EM CORREDORES ECOLÓGICOS NA
EUCALIPTOCULTURA DO ALTO VALE DO JEQUITINHONHA
Dissertação apresentada ao programa de
Pós-graduação em Ciência Florestal ,
nível de Mestrado, como parte dos
requisitos para obtenção do título de
Mestre.
Prof. Sebastião Lourenço de Assis Júnior
Data de aprovação 24/09/2015
_________________________________________
Prof. Evandro Luiz Mendonça Machado
DEF/UFVJM
_________________________________________
Prof. Marcus Alvarenga Soares
DAG/UFVJM
_________________________________________
Prof. Márcio Leles Romarco de Oliveira
DEF/UFVJM
Diamantina
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7
Para minha mãe querida,
ofereço.
Pela oportunidade oferecida, por toda
confiança, amizade e ensinamentos agradeço, e
ao professor Lourenço, dedico.
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AGRADECIMENTOS
Ao Programa de pós-graduação em Ciência Florestal ao Departamento de Engenharia
Florestal da Universidade Federal dos Vales do Jequitinhonha e Mucuri - UFVJM, pela
oportunidade de realização do curso.
À UFVJM, pela bolsa de estudos concedida.
Aos seus financiadores: Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de Minas Gerais -
FAPEMIG, UFVJM e Aperam Bioenergia, pela oportunidade de realizar a coleta dos dados
deste trabalho.
Ao Fabiano Lourenço dos Santos, pela gigantesca contribuição com as coletas dos insetos.
Ao Dr. Fernando Zagury Vaz-de-Melo (Universidade Federal do Mato Grosso) pela
identificação das espécies de Scarabaeidae deste estudo.
Aos professores Evandro Luiz Mendonça Machado, Israel Marinho Pereira, Márcio Leles
Romarco de Oliveira, Marcus Alvarenga Soares, Miranda Titon, e Marcelo Luiz de Laia
pelos ensinamentos e contribuições.
Ao Adimir Santos Oliveira, o Teodoro, pela disponibilidade e gentileza habituais.
Aos colegas de estudos, companheiros de laboratório e amigos queridos por partilhar bons
e memoráveis momentos: Tamires, Ludmila, Luciana, Zaira, Euller, Daniel, Tathi, Danilo,
Thaiane, Nathália, meu agradecimento.
À Fernandinha, pela colaboração.
Aos amigos, que distantes, se fizeram presentes.
E à minha nova família: Ewerton e Júlia, pela alegria, amor, apoio e companheirismo,
cuidados e mimos diários. É por vocês...
Que agradeço a Deus todos os dias.
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RESUMO
Foram utilizadas espécies de Coleoptera Scarabaeidae como bioindicadores para avaliar a
efetividade de faixas de vegetação em recomposição como corredores ecológicos
entremeados a plantios comerciais de eucalipto. O estudo foi desenvolvido em cinco
municípios do Alto Vale do Jequitinhonha, Minas Gerais. Comparou-se a estimativa da
diversidade de espécies, relacionando os diferentes tipos de isca utilizados e os
ecossistemas. A amostragem foi realizada em seis tipologias: regeneração inicial e
avançada, com presença e ausência de remanescentes de Eucalyptus spp, o Cerrado e o
plantio comercial. Utilizou-se armadilhas pitfall, iscadas com fezes humanas, fezes
bovinas, baço bovino apodrecido e banana apodrecida. Estimadores de diversidade, de
compartilhamento de espécies e de similaridade foram utilizados para aferir a diversidade
alfa e beta das áreas estudadas. Foram realizadas análises de correspondência e Análise de
Espécies Indicadoras. A presença de remanescentes de Eucalyptus spp. parece interferir
nos resultados de riqueza, diversidade local e regional dos besouros. O atrativo composto
por fezes humanas apresentou maior eficiência, atraindo maior quantidade de indivíduos,
além da maior riqueza de espécies na maioria das fitofisionomias estudadas. Do total de
espécies analisadas como indicadoras menos de 25% apresentaram preferência por alguma
das quatro iscas e/ou por alguma das seis fitofisionomias. A heterogeneidade dos habitat
afetou a riqueza e influenciou a estrutura e composição de espécies da assembleia de
besouros escarabeídeos nas faixas ecológicas entremeadas a eucaliptocultura.
Palavras-chave: Besouros escarabeídeos, Heterogeneidade, Eucalipto.
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ABSTRACT
To evaluate the effectiveness of native vegetation ranges on recovery as ecological
corridors intermingled between eucalypt plantation, species of Scarabaeidae were used as
bio-indicators. The study was conducted in five districts of Alto Jequitinhonha Valley,
Minas Gerais. A comparisson of the estimated diversity of species of the Scarabaeidae was
made, relating different types of bait used and phytophysiognomies found in the area.
Sampling was carried out in six sampling sites, including sites in early and advanced
regeneration, with and without remnants of Eucalyptus ssp., the Cerrado and the
commercial planting. We used pitfall traps, baited with human feces, bovine feces, the
attraction consists of human feces proved to be the most efficient, attracting greater
number of individuals and species and rotten banana. Diversity, species sharing and
similarity estimators were obtained to measure alpha and beta diversity of the studied
areas. The presence of remnants of Eucalyptus spp. wealth appears to interfere in results,
diversity and local regional beetles. Increased number of individuals, beyond the higher
species richness in most of the studied vegetation types. Among the total sampled species
and analyzed as indicator species, less than 25% had presented preference for any of the
four baits and any of the six phytophysiognomies. The heterogeneity of habitat had
affected the richness and had influenced the estructure and composition of species of the
assembly of escarabaeideos beetles at the ecological zones intermingled eucalyptus
plantations.
Key words: Dung Bettle, Heterogeneity, Eucalyptus.
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LISTA DE ILUSTRAÇÕES
Figura 1 - Localização geográfica da área em estudo abrangendo os municípios de
Itamarandiba, Turmalina, Capelinha, Minas Novas e Carbonita, Estado de Minas
Gerais, Brasil.................................................................................................................... 29
Figura 2 - Faixas de vegetação em processo de regeneração natural entremeadas a
eucaliptocultura, no Vale do Jequitinhonha, MG. ............................................................ 30
Figura 3 - Esquema de distribuição das armadilhas pitffal em cada um dos
ecossistemas estudados.................................................................................................... 31
Figura 4 - Armadilhas pitfall utilizadas na captura dos besouros escarabeídeos no Alto
Vale do Jequitinhonha, Minas Gerais............................................................................... 32
Figura 5 -Curvas de acúmulo de espécies (A) e de rarefação (B) de escarabeídeos para
os ecossistemas das faixas de vegetação amostradas....................................................... 38
Figura 6 - Perfis de diversidade para amostras de seis ecossistemas usando a Série de
Hill.................................................................................................................................... 39
Figura 7 - Dendrograma resultante de uma classificação hierárquica, representativo de
seis ecossistemas quanto à porcentagem de dissimilaridade em relação à riqueza de
espécies de Scarabaeidae.................................................................................................. 42
Figura 8 - Diagrama de ordenação da Análise de correspondência retificada (DCA)
das espécies de escarabeídeos encontradas nas áreas do estudo...................................... 45
Figura 9: Fêmea e macho de Phanaeus palaeno.............................................................. 50
Figura 10- Fêmea e machos de Oxysternon palemo........................................................ 51
12
LISTA DE TABELAS
Tabela 1 - Espécies de Coleoptera, Scarabaeidae coletados em armadilhas pitfall
iscadas com fezes humanas, fezes bovinas, carcaça e banana apodrecida, incluindo o
total de espécies e de indivíduos por localidade e a estratégia de alocação de recurso.
P = paracoprídeo, T = telecoprídeo, E = endocoprídeo e SI =sem informação.............. 36
Tabela 2 - Estimativas de compartilhamento de espécies e índices de similaridade
(Jaccard e Sørensen) de besouros escarabeídeos entre as faixas ecológicas
entremeadas a eucaliptocultura, no Alto Vale do Jequitinhonha, Minas Gerais............. 40
Tabela 3 - Resultados da randomização das espécies de escarabeídeos encontradas
nas seis áreas do no Alto Vale do Jequitinhonha, MG..................................................... 44
Tabela4 - Espécies com resultados significativos na análise de espécies indicadoras
(ISA) realizada com base na preferência alimentar....................................................... 46
Tabela 5 - Espécies com resultados significativos na análise de espécie indicadoras
(ISA) realizada com base nos seis ecossistemas............................................................ 48
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LISTA DE ABREVIATURAS
°C - graus Celsius
cm - centímetros
et al - et alia
ml - mililitros
mm - milímetros
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LISTA DE SIGLAS
C - Cerrado
CWb - Clima subtropical de altitude
DCA - Detrended Correspondence Analysis
PC - Plantio comercial de Eucalyptus spp.
RACE - Recomposição avançada de vegetação com remanescentes de Eucalyptus spp.
RASE - Recomposição avançada de vegetação sem remanescentes de
Eucalyptus spp.
RICE - Recomposição inicial de vegetação com remanescentes de
Eucalyptus spp
RISE - Recomposição inicial de vegetação sem remanescentes de
Eucalyptus spp.
RPPNs - Reserva Particular do Patrimônio Natural
UFMT - Universidade Federal do Mato Grosso
UFVJM - Universidade Federal dos Vales do Jequitinhonha e Mucuri
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SUMÁRIO
1 INTRODUÇÃO ...............................................................................................
17
2 OBJETIVOS ............................................................................................................ 19
2.1 Objetivo geral ........................................................................................................ 19
2.2 Objetivos específicos .............................................................................................
19
3 REVISÃO DE LITERATURA ................................................................................ 21
3.1 Cerrado: Modificação de habitats e conectividade da paisagem ..................... 21
3.1.1 O Cerrado ............................................................................................................ 21
3.1.2 Introdução do plantio de eucalipto no Cerrado ................................................. 22
3.1.3 Eucaliptocultura no Alto Vale do Jequitinhonha .............................................. 23
3.1.4 Diversidade, conectividade da paisagem e o monocultivo................................... 23
3.2 Aspectos gerais da família Scarabaeidae ............................................................ 25
3.2.1 Coleoptera: Scarabaeidae ....................................................................................
25
4 MATERIAL E MÉTODOS ...................................................................................... 29
4.1 Área de estudo ....................................................................................................... 29
4.2 Amostragem............................................................................................................. 30
4.3 Coleta, triagem e identificação dos insetos .......................................................... 30
3.4 Análise dos dados ...................................................................................................
32
16
5 RESULTADOS E DISCUSSÃO .............................................................................. 35
6 CONCLUSÕES ......................................................................................................... 53
REFERÊNCIAS ........................................................................................................... 55
17
1 INTRODUÇÃO
No Alto Jequitinhonha, Minas Gerais, os plantios de eucalipto começaram na
década de 1970. Embora em consonância com a política florestal adotada na ocasião,
vários equívocos ambientais foram cometidos, como a substituição de grandes áreas
naturais por maciços florestais homogêneos. Apesar de serem respeitadas as áreas de
reserva e preservação permanente, as quais eram exigidas por lei, é comum a ocorrência de
fragmentos isolados.
Objetivando a redução do impacto ambiental negativo promovido pelas
extensas áreas de monocultivo, empresas do Setor Florestal vêm instalando faixas de
vegetação nativa em processo de regeneração natural entre áreas de plantio comercial de
eucalipto, interligando áreas de reserva legal a áreas de preservação permanente. Em tese
estas faixas serviriam como corredores de fauna, conectando as áreas de vegetação nativa.
O grau de conectividade entre remanescentes de vegetação natural
normalmente é afetado pelo aporte de crescimento da vegetação secundária em uma
determinada paisagem. Além disso, habitats isolados e pequenos podem compreender uma
pequena diversidade devido ao fato das taxas de migração da fauna serem supostamente
baixas, ao contrário das taxas de extinções locais que, geralmente, são mais altas
(MacARTHUR & WILSON, 1963). Assim, a escolha de grupos taxonômicos que sejam
sensíveis a estes fatores é fundamental para os estudos de diversidade, conectividade e
complementaridade (JENNINGS & TALLAMY, 2006).
Existe uma grande dificuldade científica e econômica de realizar
levantamentos completos da biodiversidade. As indicações da necessidade de detalhamento
em escala regional e local, além do estabelecimento de espécies indicadoras podem
oferecer respostas adequadas e simplificar o seu manejo e gestão (BEAZLEY &
CARDINAL, 2004). Bioindicadores são os mais utilizados para demonstrar os efeitos das
mudanças ambientais (como alterações no hábitat, fragmentação e mudanças climáticas)
no sistema biótico, às vezes funcionando, mesmo como um medidor do estado do ambiente
(McGEOCH, 1998).
Estudos com bioindicadores servem em geral para dois propósitos: mostram se
determinada perturbação tem ou não um impacto biótico, e fornecem informações
essenciais para a conservação do táxon ou grupo indicador, principalmente quando se sabe
que a espécie é rara ou ameaçada (BUTTERFIELD et al., 1995). Os bioindicadores devem
apresentar quatro características básicas: viabilidade; custo efetivo para amostragem; fácil
18
e confiável identificação; e funcionalidade e capacidade de responder aos distúrbios de
maneira consistente (PEARCE & VENIER, 2006).
Os insetos são considerados bons indicadores dos níveis de impacto ambiental,
devido a sua grande diversidade de espécies e habitat, além da sua importância nos
processos biológicos dos ecossistemas naturais (WINK et al., 2005, OLIVEIRA et al.,
2014). Também são excelentes organismos para avaliar o impacto da formação de
fragmentos florestais, pois são altamente influenciados pela heterogeneidade do habitat
(THOMAZINI &THOMAZINI, 2000). As mudanças nos padrões de comportamento e na
abundância sazonal dos insetos têm sido utilizadas como ferramenta para explicar os
distúrbios ambientais, em várias partes do mundo (PEARCE &VENIER, 2006; FREITAS
et al., 2006; NICHOLS et al., 2007).
Um dos grupos mais usados como bioindicadores são os coleópteros
escarabeídeos da subfamília Scarabaeinae, popularmente conhecidos como rola-bostas
(KLEIN, 1989; HALFFTER & FAVILLA, 1993, DAVIS, 1994, HALFFTER &
ARELLANO, 2002; NICHOLS et al., 2007; GARDNER et al., 2008b, VIEIRA et al.,
2008). Os escarabeíneos apresentam alta sensibilidade às perturbações naturais e/ou
antrópicas no ambiente devido à estreita relação e dependência do meio e dos recursos
disponíveis para a comunidade (HALFFTER & FAVILLA, 1993; HALFFTER &
ARELLANO, 2002; HERNÁNDEZ, 2005, SCHEFFLER, 2005; BARLOW et al., 2007;
ENDRES et al., 2007; NICHOLS et al., 2007; SILVA et al., 2007; GARDNER et al.,
2008b, HERNÁNDEZ & VAZ-DE-MELLO, 2009). Outra vantagem da utilização de
escarabeíneos em estudos que avaliam as consequências ecológicas de distúrbios é que sua
utilização apresenta um alto desempenho, combinando baixos custos de coleta e certa
facilidade na identificação de espécies (GARDNER et al., 2008a).
As diferenças na composição das espécies de besouros bem como a abundância
dos indivíduos entre os ecossistemas são explicadas pela preferência de parte dos
espécimes por ambientes específicos, sendo utilizados como bioindicadores da qualidade
ambiental devido a sua fidelidade ecológica (HALFFTER, 1991). Assim sendo, o interesse
por esse grupo é devido ao elevado grau de associação a habitats específicos, afetando a
sua distribuição e tornando-os estreitamente relacionados com a cobertura vegetal e a fauna
de mamíferos que a frequenta (HUTCHESON, 1990; FREITAS et al., 2006).
19
2 OBJETIVOS
2.1 Objetivo geral
Comparar a estimativa da diversidade de espécies de Scarabaeidae em faixas
de vegetação nativa entremeados a eucaliptocultura, no Alto Vale do Jequitinhonha,
relacionando os diferentes tipos de isca utilizados e ecossistemas encontrados na área.
2.2 Objetivos específicos
1) Avaliar a estimativa da riqueza e a diversidade local e regional de espécies de
Scarabaeidae em quatro faixas de vegetação em processo de regeneração natural inicial e
avançada, entremeadas a eucaliptocultura, com a presença ou não de remanescentes de
Eucalyptus spp.;
2) Avaliar a relação entre a presença e a ausência de remanescentes de Eucalyptus spp.
nestas faixas sobre a diversidade de besouros escarabeídeos;
3) Verificar se as faixas ecológicas entremeadas a eucaliptocultura estão exercendo o papel
de conectividade, para os besouros escarabeídeos, entre as áreas de reserva legal e
preservação permanente;
4) Verificar qual é o atrativo de maior eficiência para captura de besouros escarabeídeos
nos ecossistemas em estudo;
5) Determinar potenciais espécies indicadoras de qualidade ambiental para a região por
meio da relação da preferência alimentar das espécies e da relação das espécies de
Scarabaeidae que melhor representam os ecossistemas das diferentes formações das faixas
em estudo e
6) Analisar se o gradiente de heterogeneidade dos habitats afeta a riqueza e composição das
espécies de escarabeídeos nas faixas ecológicas entre as áreas de plantio de Eucalyptus
spp. no Alto Vale do Jequitinhonha.
20
21
3 REVISÃO BIBLIOGRÁFICA
3.1 Cerrado: Modificação de habitats e conectividade da paisagem
3.1.1 O Cerrado
O Cerrado é o segundo maior bioma em extensão territorial no Brasil e possui
mais de 200 milhões de hectares, o que corresponde a aproximadamente 23% da área total
do território nacional (WALTER et al., 2008). Localizado na porção central da América do
Sul, o Cerrado abrange os estados de Goiás, Tocantins, Mato Grosso, Mato Grosso do Sul,
Minas Gerais, Bahia, Maranhão, Piauí, Rondônia, Paraná, São Paulo e Distrito Federal;
com alguma ocorrência no Amapá, Roraima e Amazonas (MMA, 2011). Por ocupar área
muito extensa, o Cerrado, ocorre em altitudes bastante variadas, de 300 m a mais de 1.600
m (MOTA et al., 2014). Estas grandes amplitudes espaciais e de altitude promovem uma
grande heterogeneidade ambiental (FELFILI et al., 2004), refletindo em diversificado
mosaico vegetacional ao longo do bioma.
No Cerrado existe uma grande diversidade de habitats, que determinam uma
notável alternância de espécies entre diferentes fitofisionomias. Alguns autores apontam 11
tipos fitofisionômicos, divididos entre formações florestais, savânicas e campestres
(MOTA et al., 2014). Dentre estes, o cerrado stricto sensu, paisagem composta por
espécies herbáceas, principalmente gramíneas, e com estrato de árvores e arbustos que
possuem dossel variando de 10 a 60% de cobertura, é o mais extenso, ocupando cerca de
70% do bioma (FELFILI & FELFILI, 2001; FELFILI & SILVA-JUNIOR, 2005). Esse
padrão acarreta maior diversidade de subtipos, com ambientes de vegetação densa, típica e
rala sobre solos profundos e ambientes rupestres, com solos rasos e afloramentos rochosos,
e com a presença de arbustos e árvores (WALTER, et al, 2008). Apresenta clima
predominantemente Tropical Sazonal, com precipitação anual média de 1500 mm e a
temperatura variando entre 22 e 27ºC (KLINK & MACHADO, 2005).
Considerado como um dos hotspots mundiais de biodiversidade (MYERS et al,
2000), o Cerrado apresenta extrema abundância de espécies endêmicas e sofre uma
excepcional perda de habitat. Do ponto de vista da diversidade biológica, o Cerrado
brasileiro é reconhecido como a savana mais rica do mundo, abrigando 11.627 espécies de
plantas nativas já catalogadas (MMA, 2015) Apesar do reconhecimento de sua importância
biológica, de todos os hotspots mundiais, é o que possui a menor porcentagem de áreas
sobre proteção integral. Apresenta 8,21% de seu território legalmente protegido por
22
unidades de conservação. Desse total, 2,85% são unidades de conservação de proteção
integral e 5,36% de unidades de conservação de uso sustentável, incluindo RPPNs
(Reserva Particular do Patrimônio Natural) (0,07%) (MMA, 2015). Estima-se que 20% das
espécies nativas e endêmicas já não ocorram em áreas protegidas e que pelo menos 137
espécies de animais que ocorrem no Cerrado estão ameaçadas de extinção (MMA, 2015).
Nas últimas décadas houve aumento considerável da expansão do modelo
agropecuário de monoculturas latifundiárias, o que culminou em graves consequências
socioambientais (MENDES, 2014). As transformações ocorridas no Cerrado trouxeram
grandes danos aos recursos naturais, como a fragmentação de habitats, e degradação dos
ecossistemas (KLINK & MACHADO, 2005).
3.1.2 Introdução do plantio de eucalipto no cerrado
A introdução do cultivo de eucalipto foi favorecida pela política de incentivos
fiscais ao reflorestamento dos governos militares (FISET - Fundo de investimentos
Setoriais). Tal política concedia às pessoas físicas e jurídicas descontos de até 50% no
imposto de renda, se essa quantia fosse aplicada em projetos de reflorestamento próprios
ou de terceiros. Essa medida atraiu os investidores, já que as pessoas jurídicas podiam
abater as quantias dos impostos antes mesmo de executarem seus projetos, e as pessoas
físicas podiam ter acesso a empréstimos para realizarem os investimentos (CALIXTO,
2009).
Minas Gerais foi o estado onde a política de incentivos fiscais foi mais
expressiva, já que boa parte dos então denominados reflorestamentos deveria ser para a
produção de carvão vegetal visando ao abastecimento da indústria siderúrgica nacional.
Acontece que era justamente em Minas Gerais que se encontrava a maior parte dessas
indústrias, fazendo com que também o governo do Estado criasse medidas para incentivar
a monocultura florestal. Uma dessas medidas foi a criação dos Distritos Florestais, regiões
prioritárias para o “reflorestamento”. As áreas definidas pelo governo como prioritárias
para esse fim no estado foram: o Triângulo Mineiro, o Centro-Oeste e os Vales dos rios,
Doce, São Francisco e Jequitinhonha (CALIXTO & RIBEIRO, 2007). Uma das
justificativas para definir o Vale do Jequitinhonha como Distrito Florestal foi o objetivo de
integrá-lo ao padrão de crescimento econômico de Minas Gerais, com programas que
pretendiam acelerar “o incremento da renda e do emprego, por meio do incentivo, da
coordenação e do planejamento para melhor aproveitamento da área” (CALIXTO &
RIBEIRO, 2007).
23
3.1.3 Eucaliptocultura no Alto Vale do Jequitinhonha
No Alto Jequitinhonha, Minas Gerais, o surgimento do plantio de extensas
áreas de monocultivo de eucalipto por empresas de bioenergia, nas décadas de 1970,
tornouse uma das principais opções de renda e empregos da região. Atraídas pelos
incentivos fiscais, pelas condições das terras e pelas facilidades de aquisição concedidas
pelo governo, empresas de grande porte escolheram a região para seus projetos de
“reflorestamento”, substituindo o Cerrado pela eucaliptocultura.
Essa atividade levou tanto a modificação quanto a fragmentação de habitats,
que compreendem os dois tipos mais comuns de conversão da paisagem. O primeiro termo
envolve a alteração direta de um habitat, como resultado das atividades humanas, enquanto
o segundo abrange a reconfiguração de um habitat em pequenos e isolados “retalhos”
dentro de uma matriz de habitat modificado (NICHOL et al., 2007).
3.1.4 Diversidade, conectividade da paisagem e o monocultivo
A estrutura da paisagem fragmentada contém elementos com variados graus de
interação, como a matriz (ecossistema predominante), fragmentos (porções de habitats
nativo fragmentado) e corredores (faixas de vegetação que conectam os fragmentos)
(METZGER, 1999).
As faixas de vegetação podem ser formadas em canais de drenagem, cercas,
bordas de estradas, entre outras situações onde a vegetação nativa é mantida ou árvores são
plantadas (LOUZADA, 2000). Essas faixas de vegetação conectam habitats, melhorando,
então, a chance de sobrevivência de populações isoladas. Podem ter múltiplas funções
dependendo do organismo foco e do momento em questão, incluindo condução
(movimento pelo corredor), habitat, filtro, barreira, fonte e recurso (HESS & FISHER,
2001). Entretanto, uma característica da paisagem benéfica para um animal como um
mamífero, pode não necessariamente ser favorável para outros animais, por exemplo, para
os insetos (SAMWAYS, 2007).
A diversidade não está correlacionada à densidade de indivíduos na população,
mas sim ao conjunto de espécies e o seu número de representantes. Uma das maneiras de
quantificá-la é por meio da contagem das espécies presentes nas amostras. De acordo com
Mac Arthur (1964) a diversidade é a própria riqueza de espécies na área. E segundo Hill
(1973), a diversidade é um parâmetro possível de ser mensurado, cujos valores encontrados
podem ser explicados por uma série de teorias e expressões matemáticas.
24
A diversidade dentro de um habitat não deve ser confundida com a diversidade
de uma região que contém vários habitats. Portanto, de acordo com a escala utilizada,
podem-se distinguir três tipos de diversidade: alfa (α), beta (β) e gama (γ). A diversidade α,
ou local, corresponde à diversidade dentro de um habitat ou comunidade, e é bastante
sensível à definição de habitat, e à área e intensidade da amostragem. A diversidade γ, ou
regional, corresponde à diversidade de uma grande área, bioma, continente, ilha, etc. A
diversidade β corresponde à diversidade entre habitats ou outra variação ambiental
qualquer, isto é, mede o quanto a composição de espécies varia de um lugar para outro
(MELO, 2008).
A fragmentação de habitats é considerada como uma das maiores ameaças à
conservação da biodiversidade (CROKS & SANJAYAN, 2006). A perda de habitats
naturais ocasionada tem severas consequências sobre a biodiversidade, pois afeta a taxa de
crescimento populacional, diminui o comprimento e a diversidade da cadeia trófica e altera
as interações entre as espécies (FORERO-MEDINA & VIEIRA, 2007). Esse processo leva
à transformação do habitat remanescente influenciada por alterações, que podem ser
bióticas (distribuição de espécies e interações entre organismos) ou abióticas (condições
microclimáticas), provocadas pela interação fragmento-matriz (BRASIL, 2005).
A conectividade de uma paisagem depende da distância entre as manchas de
habitats, da presença de corredores e trampolins ecológicos (stepping stones), entre os
fragmentos e da permeabilidade da matriz ao movimento entre as manchas (BAUM et al.,
2004; PARDINI et al., 2005). Uma maior conectividade na paisagem estaria associada a
uma maior similaridade estrutural entre os elementos introduzidos e o habitat original ou as
manchas remanescentes (GASCON, 1999).
Outro fator de discussão decorrente dos monocultivos é a simplificação de
habitats. Ambientes mais heterogêneos disponibilizariam mais recursos (SILVA et al.,
2010). Essa relação positiva entre o aumento da heterogeneidade do habitat e o aumento da
riqueza já foi registrada para várias espécies de animais. Porém, dependendo do grupo
taxonômico e da escala espacial, a riqueza pode ter relação negativa com o aumento da
heterogeneidade de habitat (SILVA et al., 2010), podendo influenciar a composição das
assembleias de espécies (LASSAU & HOCHULI, 2004; DURÃES et al., 2005).
Ambientes com níveis de heterogeneidade de habitat variáveis apresentam diferenças nos
níveis de luminosidade, temperatura e umidade. Essas características podem determinar a
25
ocorrência ou não de populações, dando suporte para a reprodução, nidificação,
desenvolvimento e forrageamento das diferentes espécies de animais (SILVA et al., 2010.)
Vários estudos têm demonstrado que a manutenção da cobertura florestal e da
complexidade estrutural em ambientes modificados pode ajudar a manter comunidades
semelhantes às encontradas em áreas intactas (VULINEC et al., 2006; NICHOLS et al.,
2007; QUINTERO & HALFFTER, 2009). Dessa maneira, estudos com objetivos
relacionados a abordagens ecológicas sobre conectividade da paisagem e o efeito do uso do
solo sobre as comunidades bióticas, se tornam de grande importância para gestão da
efetividade da implementação de faixas ecológicas entre a eucaliptocultura.
3.2 Aspectos gerais da família Scarabaeidae
3.2.1 Coleoptera: Scarabaeidae
A ordem Coleoptera (do grego, koleos = estojo; pteron = asa) é a maior ordem
da classe Insecta. Possui aproximadamente 350.000 espécies descritas, representando 40%
do total de insetos (TRIPLEHORN & JOHNSON, 2005). Conforme Costa (2000), para a
região neotropical estão registrados 6.703 gêneros e 72.476 espécies de besouros, das quais
aproximadamente 30.000 são descritas para o Brasil. Esse grupo sobressai, também, pela
abundância nos mais diferentes ecossistemas e atua em vários níveis tróficos, o que pode
classificá-los como pragas agrícolas, polinizadores, dispersores de sementes, predadores e
decompositores (TRIPLEHORN & JONNSON, 2011). Apresentam grande diversidade de
comportamentos e de funções nos ecossistemas. São sensíveis às mudanças ambientais,
que afetam diretamente a riqueza, a distribuição, a abundância e até a estrutura de suas
guildas.
Os besouros pertencentes à família Scarabaeidae stricto sensu que compreende
cerca de 28.000 espécies (HANSKI & CAMBEFORT, 1991) ocorrem no Brasil em sete
tribos: Ateuchini, Canthonini, Coprini, Eurysternini, Gromphini, Onthophagini e Phanaeini
(ZUNINO, 1985; HANSKI & CAMBEFORT, 1991; MONTREUIL, 1998). Possuem
coloração bastante variável, com tamanho de dois mma cinco cme são encontrados em
maior abundância durante a estação chuvosa (HALFFTER & MATTHEWS, 1966;
HANSKI & CAMBEFORT, 1991; LOPES et al., 1994). Constituem um grupo
monofilético, com aproximadamente 200 gêneros e mais de 6.000 espécies descritas. São
besouros cosmopolitas, com maioria restrita às áreas com precipitação superior a 250 mm e
temperatura média anual superior a 15 ºC (HALFFTER, 1991).
26
O método de coleta afeta a quantificação da comunidade e deve revelar as
espécies representativas e a abundância relativa de cada uma delas. Este deve ser diferente
para os grupos de insetos, pois, estes apresentam grande variabilidade de hábitos e são
influenciados pela vegetação da área de coleta (CAMPOS et al., 2000). Na captura de
espécimes de Scarabaeidae stricto sensu tem sido utilizados métodos de coleta passiva, ou
seja, aqueles realizados com o auxílio de uma armadilha com atrativos biológicos ou
físicos.
O método apropriado para monitorar a abundância de insetos desta família
consiste de armadilhas de queda iscadas com excrementos, carcaças ou frutos em
decomposição, as quais são enterradas no solo. Na coleta de besouros coprófagos, são
utilizadas como iscas fezes humanas ou de herbívoros (gado bovino ou cavalo) e, na coleta
de besouros necrófagos, pedaços de peixes, lulas (FAVILA & HALFFTER, 1997), ou
ainda, vísceras apodrecidas de animais (MILHOMEN et al., 2003). Em seus estudos, estes
autores constataram que a armadilha de queda com isca de fezes humanas é a mais
indicada para coletas de besouros copronecrófagos no Cerrado.
Os besouros escarabeídeos tornaram-se altamente especializados no
forrageamento e na seleção de recursos (HANSKI & CAMBEFORT, 1991). Eles são
detritívoros, e na região neotropical, são divididos de acordo com cinco tipos básicos de
dieta: (1) os coprófagos, que se alimentam de fezes; (2) os necrófagos, que se alimentam
de carcaças e cadáveres; (3) os saprófagos, que se alimentam de material vegetal em
decomposição, principalmente frutos; (4) os micófagos, que se alimentam de fungos em
decomposição; e (5) os generalistas, como os copronecrófagos e demais combinações
possíveis (HALFFTER et al., 1992).
Conforme a alocação de recursos, os besouros escarabeídeos podem ser
classificados em três guildas ou grupos funcionais, envolvendo ou não o transporte de
recursos para locais fora da fonte original: (1) os escavadores ou paracoprídeos, que
utilizam túneis; (2) os roladores ou telecoprídeos, que transportam na superfície e enterram
a pequenas profundidades; e (3) os residentes ou endocoprídeos, que permanecem dentro
ou sob o depósito de recurso, utilizando-o in loco. Alguns autores, no entanto, preferem
divisões mais rigorosas. Doube (1990), por exemplo, identificou sete grupos funcionais de
besouros coprófagos somente em relação à forma como utilizam as fezes.
A fauna de besouros escarabeídeos é altamente sazonal, sendo normalmente
controlada por três fatores: disponibilidade de recursos, temperatura e precipitação
27
(HANSKI & CAMBEFORT, 1991). Os picos de riqueza, abundância e biomassa ocorrem
na estação chuvosa, quando esses besouros apresentam máxima atividade diária (HILL,
1995; GALANTE et al., 1995; ESCOBAR, 2004), em padrões variados de horários, mas
principalmente em períodos crepusculares e noturnos (HILL, 1996; HALFFTER et al.,
1992).
A família Scarabaeidae constitui taxa bem definidos e, em determinada área,
seus membros constituem guildas, cuja alta diversidade simpátrica, abundância e
dependência mútua de recursos torna-os ideais para o estudo de interações competitivas
(HOWDEN & NEALIS, 1975). O tipo de alimento (qualidade e quantidade), a seleção de
habitat, o tamanho do besouro e a atividade diária são os componentes mais importantes na
competição por recursos em assembleias de besouros escarabeídeos (HANSKI &
CAMBEFORT, 1991). Para Halffter & Favila (1993), os besouros escarabeídeos podem ser
utilizados para: (1) análise da estrutura de guildas, em relação a estratégias de alocação de
recursos, à especialização e ao grau de generalização de dieta (diversidade trófica) e
atividade temporal (diária ou anual); e (2) para análise da diversidade de guildas por meio
da riqueza de espécies e índices de diversidade como variáveis biológicas para inventário e
monitoramento da biodiversidade em diferentes usos da terra.
Um dos grupos mais usados como bioindicadores são os da subfamília
Scarabaeinae, popularmente conhecidos como rola-bostas (KLEIN, 1989; HALFFTER &
FAVILLA, 1993, DAVIS, 1994, HALFFTER & ARELLANO, 2002; NICHOLS et al.,
2007; GARDNER et al., 2008b, VIEIRA et al., 2008). Esta subfamília é constituída de
mais de 7.000 espécies descritas. Pesquisadores publicaram uma revisão sobre o tema na
qual listam e descrevem as principais funções ecológicas nas quais os Scarabaeinae estão
envolvidos, sendo elas: (a) ciclagem de nutrientes; (b) bioturbação (movimentação e
mistura do solo por organismos vivos), o que aumentaria a aeração do solo e sua
permeabilidade à água; (c) aumento no desenvolvimento das plantas (graças à bioturbação
e mobilização de nutrientes para o solo); (d) dispersão secundária de sementes; (e)
supressão parasitária; (f) dispersão parasitária, podendo seus corpos servir como
transportadores, hospedeiros intermediários ou acidentais; (g) controle de moscas
coprófagas; (h) regulação trófica (a predação do besouro Canthon virens sobre as formigas
cortadeiras do gênero Atta); e (i) polinização, restrita a poucas espécies de plantas
(NICHOLS et al., 2008).
28
Algumas espécies de besouros escarabeídeos possuem abundância muito
reduzida ou elevada em áreas com características distintas. Isso as tornam adequadas como
indicadoras ambientais (HALFFTER & FAVILLA, 1993). Certas espécies possuem alta
especificidade de habitat (ALMEIDA & LOUZADA, 2009) e acabam sendo fortemente
influenciadas pela fragmentação e perda de habitat, podendo ter sua distribuição restrita ou
mesmo desaparecer localmente (DAVIS & PHILIPS, 2005; HERNÁNDEZ & VAZ-DE-
MELLO, 2009). Em áreas fragmentadas ou degradadas é comum encontrar uma menor
riqueza de espécies quando comparadas a áreas conservadas (KLEIN, 1989; HALFFTER
& FAVILLA, 1993; DAVIS et al., 2001; GARDNER et al., 2008a; RESENDE, 2012;
SILVA et al., 2010, MORAIS & KÖHLER, 2011). Também respondem a alterações na
composição da paisagem (LOUZADA et al., 2010), fazendo com que áreas vizinhas, mas
com diferentes estruturas vegetacionais apresentem espécies diferentes (ALMEIDA &
LOUZADA, 2009; SILVA et al., 2010). Isto ocorre, principalmente, entre ambientes
fechados (florestas) e ambientes abertos (cerrado, chaco ou pastagem) (SPECTOR &
AYZAMA, 2003; SCHEFFLER, 2005).
29
4 MATERIAL E MÉTODOS
4.1 Área de estudo
A área em estudo está localizada no Planalto do Jequitinhonha em plantios de
Eucalyptus spp. nos municípios de Itamarandiba, Turmalina, Capelinha, Minas Novas, e
Carbonita entre os paralelos 15º e 19º e os meridianos 40º e 44º, em Minas Gerais, Brasil
(figura 1).
Figura 1 - Localização geográfica da área em estudo abrangendo os municípios de Itamarandiba, Turmalina,
Capelinha, Minas Novas e Carbonita, Estado de Minas Gerais, Brasil.
Fonte: Wikipédia, adaptado. https://pt.wikipedia.org/wiki/Minas_Gerais, acessado em 15 de agosto de 2015.
O relevo da região é caracterizado por áreas planas, ou suavemente ondulado,
denominado regionalmente por Chapadas com altitudes médias em torno de 900 metros.
Alternam-se com áreas dissecadas que acompanham os maiores cursos d’água, onde
predominam vertentes ravinadas e colinas. Os solos dominantes são os latossolos: A
classificação foi efetuada com base no Sistema Brasileiro de Classificação de Solos da
Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária, EMBRAPA. De acordo com a análise
realizada em amostras coletadas nos mesmos pontos de amostragem onde foram feitas as
coletas entomológicas ocorrem o Latossolo Vermelho Distrófico típico, horizonte A
moderado ou proeminente, textura argilosa e o Latossolo Vermelho Amarelo Distrófico
típico horizonte A moderado ou proeminente, textura argilosa ou muito argilosa (SILVA,
2006).
O clima da região é do tipo CWb (subtropical de altitude) segundo a
classificação de Köppen (ANTUNES, 1986) sendo a média anual de precipitação pluvial
30
de 1081 mm, com verões chuvosos e invernos secos. A temperatura anual média de 20,1
ºC, variando de 16,3 à 23,8 ºC entre os meses extremos
A vegetação encontrada é composta por formações savânicas,
predominantemente de Cerrado stricto sensu (RIBEIRO & WALTER, 1998), sendo
também encontradas manchas de Floresta Estacional Semidecidual.
4.2 Amostragem
A avaliação da diversidade compreendeu a amostragem de Scarabaeidae durante os
meses de dezembro de 2004 e 2005. A coleta dos insetos foi realizada em quatro
ecossistemas (faixas) de 200 metros de largura e 1000 metros de comprimento antes
cultivadas com Eucalyptus spp., onde então havia ocorrência do processo de regeneração
natural, entremeadas a faixas de 2000 metros de largura cultivadas com Eucalyptus spp
(figura 2). Em algumas faixas as rebrotas dos eucaliptos foram totalmente eliminadas e em
outras foram deixadas crescer livremente. Foram consideradas recomposição inicial e
avançada, aquelas áreas cujo tempo de regeneração natural da vegetação era inferior a três
e superior a cinco anos, respectivamente. O plantio comercial contava com sete anos de
idade e a área de Cerrado apresentava fitofisionomia considerada como de Cerrado stricto
sensu.
Figura 2 - Faixas de vegetação em processo de regeneração natural entremeadas a eucaliptocultura, no Vale
do Jequitinhonha, MG.
A) Ilustração do esquema das faixas interligando áreas de reserva legal a áreas de preservação permanente.
B) A seta indica a faixa de 200x1000 metros de vegetação nativa em recomposição, entremeadas a blocos de
2000 metros de largura cultivadas com Eucalyptus. spp. Fonte:folders de empresas da região.
Os sítios de amostragem compreenderam os seguintes ecossistemas: (1)
Cerrado, (2) Plantio comercial de Eucalyptus spp. (PC); (3) Recomposição inicial de
vegetação com remanescentes de Eucalyptus spp (RICE); (4) Recomposição inicial de
vegetação sem remanescentes de Eucalyptus spp. (RISE); (5) Recomposição avançada de
31
vegetação com remanescentes de Eucalyptus spp. (RACE) e (6) Recomposição avançada
de vegetação sem remanescentes de Eucalyptus spp. (RASE).
Em cada ano de coleta, foram utilizadas 16 armadilhas de queda (pitfall) por
ecossistema, para a captura dos insetos. As armadilhas iscadas com (1) fezes humanas, (2)
fezes bovinas, (3) baço bovino apodrecido e (4) banana apodrecida, foram enterradas com
a abertura ao nível do solo equidistantes 2,5 metros, protegidas por coberturas plásticas. As
iscas foram colocadas em recipientes suspensos, preso por arames, dispostos no centro das
armadilhas. Em cada ecossistema as armadilhas permaneceram ativadas por vinte e quatro
horas, quando eram feitas e coletas e as iscas renovadas por três dias consecutivos. Este
desenho permitiu 12 réplicas com cada tipo de isca por ecossistema por ano, totalizando
576 coletas (figura 3).
Figura 3 - Esquema de distribuição das armadilhas pitffal em cada um dos ecossistemas estudados.
As armadilhas foram confeccionadas em recipientes plásticos (capacidade
de1000 ml), contendo solução 250 ml de detergente a 2% para a captura dos insetos, tendo
como finalidade a quebra da tensão superficial da água a fim de evitar o escape dos insetos
capturados. Foram protegidas contra intempéries por cobertura plástica com 35 cm de
comprimento e 23,5 cm de largura. Os atrativos foram colocados em recipientes
descartáveis (capacidade 50 e/ou 100 ml), devidamente instalados, por meio de um arame,
dispostos no centro das armadilhas (figura 4).
32
Figura 4 - Armadilhas pitfall utilizadas na captura dos besouros escarabeídeos no Alto Vale do
Jequitinhonha, Minas Gerais
A) Recipiente plástico de 1000 ml de capacidade; B) Recipiente plástico com capacidade de 50 ou 100 ml; C)
Arame liso; D) Cobertura plástica.
4.3 Coleta, triagem e identificação dos insetos
O líquido contendo os insetos capturados foi despejado em uma peneira fina e
os estes foram dispostos em sacos plásticos com solução de álcool 50%. Cada um dos
recipientes foi identificado (local, tipo e número da armadilha e data da coleta) e levado ao
laboratório de Entomologia Florestal da Universidade Federal dos Vales do Jequitinhonha e
Mucuri (UFVJM) para a triagem. Os besouros escarabeídeos foram acondicionados em
mantas entomológicas devidamente identificadas (data, horário da coleta, número e tipo de
armadilha), secos em estufa (durante 24 horas, à temperatura de 35ºC) e, enviados para
identificação por especialistas na taxonomia da família Scarabaeidae, Dr. Fernando Zagury
Vaz-de-Melo. Após serem identificados, foram depositados nas coleções da UFVJM, na
coleção da Universidade Federal do Mato Grosso (UFMT).
4.4 Análise dos dados
Curvas de acumulação de espécies foram construídas para cada local para
verificar a suficiência amostral. Estas permitem avaliar o quanto um estudo se aproxima de
amostrar todas as espécies do local. Quando a curva estabiliza, ou seja, nenhuma espécie
nova é adicionada, significa que a riqueza total foi obtida. A partir disso, novas
amostragens não são necessárias.
A determinação das estimativas de diversidade local, foi realizada por meio da
série de Hill. Um dos maiores problemas no uso de índices de diversidade é a falta de
critérios na escolha de um dado índice de diversidade. Ainda, a escolha de um determinado
índice pode influenciar o padrão obtido. Outro índice poderia resultar em outro padrão.
Como solução a esta indeterminação fez se o uso de uma generalização conhecida como
Série de Hill (Hill, 1973). A série de Hill é considerada uma fórmula “unificadora” dos
33
índices de diversidade, dado pela fórmula: Na = (p1a + p2
a + p3
a+......pS
a )
1/(1-a); sendo: p1,
p2, p3, pS, as abundâncias proporcionais das S espécies na amostra, e a o parâmetro
considerado. Os Índices são ordenados em um “continuum” e diferem na tendência de
incluir ou não espécies mais raras. Para o parâmetro a = 0, o valor de diversidade é igual ao
número de espécies na amostra. Para a tendendo a 1, o valor de diversidade é equivalente
ao Índice de Shannon (base neperiana) e pode ser obtido por e(N1)
, onde e = 2,718282. Para
a = 2, o valor é igual ao obtido com o inverso do Índice de Simpson (1/D)N = ∞ (recíproca
de Berger-Parker).
Para comparação da riqueza entre os ecossistemas foram construídas curvas de
rarefação, que consistem em calcular o número esperado de espécies em cada amostra para
um tamanho de amostra padrão. Análises de regressão simples foram efetuadas para aferir
a significância da relação entre o número de espécies compartilhadas e os índices de
similaridade (Jaccard e Sørensen) entre as vegetações estudadas com a utilização do
programa StatView 5.0.1.
Estimadores de compartilhamento, Índices de similaridade de Jaccard (Sj) e
Sørensen (Ss) foram calculados para análise da diversidade entre os ecossistemas. Estes
coeficientes comparam comunidades de forma quantitativa variando de 0 (nenhuma
similaridade) a 1 (total similaridade). Curvas de acumulação, curvas de rarefação,
estimadores de compartilhamento de espécies e índices de similaridade entre as vegetações
estudadas foram gerados com a utilização do programa EstimateS versão 8.0 para
Windows (COLWELL, 2006), computando 100 replicações aleatórias para cada estimativa.
Foi utilizado dendrograma para demonstração das diferenças hierárquicas
quanto à ecologia, existente entre os diferentes ecossistemas avaliados. A porcentagem de
dissimilaridade foi utilizada para sua plotagem, uma vez que esta proporciona peso
semelhante para todas as espécies.
Realizou-se também análise multivariada dos dados por meio da análise de
correspondência retificada DCA, do inglês Detrended Correspondence Analysis (DCA),
para dados ordenados. Esta é uma técnica de estatística não paramétrica que produz um
diagrama de ordenação no qual as parcelas se distribuem de acordo com a maior ou menor
similaridade entre si. A DCA foi realizada com base na presença e ausência de espécies
(variáveis qualitativas), e de preferência por iscas (variáveis categóricas), nos seis
ecossistemas.
34
A determinacão potenciais espécies indicadoras de qualidade ambiental para a
região foi realizada a análise do Valor Indicador Individual (IndVal) por meio da relação da
preferência alimentar das espécies e da relação das espécies de Scarabaeidae que melhor
representam os ecossistemas das faixas em estudo. A análise do Valor Indicador Individual
(IndVal) permite identificar as espécies que são indicadores significantes das diferentes
áreas coletadas. Esta análise é uma combinação do grau de especificidade (padrões de
abundância relativa) de uma determinada espécie por um determinado ambiente e sua
fidelidade dentro do mesmo (padrões de incidência), usando randomização para testar a
significância de cada espécie (DUFRÊNE & LEGENDRE, 1997). A significância da
diferença de um valor gerado pelo acaso é determinada pelo teste de permutação de Monte
Carlo. Com isso, uma espécie só é considerada indicadora de um habitat quando apresenta
o maior ValInd para o mesmo e o resultado do teste de Monte Carlo é significativo (P <
0,05). Os valores de indicação (IV) encontrados pela Análise de Espécies Indicadoras são
baseados na frequência com que a espécie ocorre dentro do grupo e entre os grupos. Desta
forma, espécies que ocorreram em poucos fragmentos dentro do grupo, ou em mais de um
grupo, são classificadas com um baixo valor de indicação. Por outro lado, caso a espécie
tenha ocorrido somente e em todos os fragmentos do grupo, esta, recebe um alto IV
(MACHADO & ALMEIDA, 2007).
Para as análises de Hill, da DCA e espécies indicadoras foi utilizado o
programa PC-ORD for Windows versão 6.0 (McCUNE & MEFFORD, 2006).
A classificação dada aos habitats deste estudo seria de um aumento no
gradiente de heterogeneidade do Plantio comercial para o Cerrado, ou seja, a sequência de
heterogeneidade adotada seria PC, RISE, RICE, RASE, RACE, e Cerrado. Em suma o
Plantio seria o habitat menos heterogêneo e o Cerrado seria o habitat mais heterogêneo. A
hipótese aqui defendida é a de que, ambientes nos quais, a estrutura vegetacional (vertical e
horizontal), seja mais complexa, apresentariam maior riqueza e diversidade de espécies.
Cabe resaltar que o presente estudo faz parte de um estudo maior, envolvendo
outros indicadores ambientais, como por exemplo, aspectos da morfologia, física e
química, microbiologia e bioquímica dos solos sob as faixas ecológicas e também aspectos
relacionados a vegetação. Entretanto, o presente trabalho tratará apenas do estudo de
escarabeídeos como bioindicadores.
35
5 RESULTADOS E DISCUSSÃO
Foram coletados 4.845 indivíduos distribuídos em 21 gêneros e 57 espécies.
Entre os gêneros coletados, Canthon (13 espécies), Dichotomius (oito espécies) e
Canthidium (seis espécies) se apresentaram com maior número de espécies. Outros dois
gêneros se destacaram quanto ao número de indivíduos coletados: Oxysternon (1.460),
sendo representado apenas pela espécie Oxysternon palemo; e o gênero Phanaeus (1.132
indivíduos) representado por duas espécies: Phanaeus palaeno com 1.119 indivíduos e
Phanaeus kirbyi com, apenas, 13 indivíduos (Tabela 1).
O Cerrado (C) apresentou 34 espécies e 824 indivíduos. Plantio comercial (PC)
apresentou 35 espécies e 541 indivíduos. A recomposição inicial de vegetação com
remanescentes de Eucalyptus spp. (RICE) apresentou 37 espécies e 436 indivíduos. A
recomposição inicial de vegetação sem remanescentes de Eucalyptus spp. (RISE)
apresentou 36 espécies e 510 indivíduos. A recomposição avançada com remanescentes de
Eucalyptus spp. (RACE) apresentou 42 espécies e 1.158 indivíduos. A recomposição
avançada de vegetação sem remanescentes de Eucalyptus spp. (RASE) apresentou 29
espécies e 1.376 indivíduos. Na RASE, as espécies Oxysternon palemo e Phanaeus
palaeno apresentaram os maiores números de indivíduos, 644 e 455, respectivamente,
contabilizando mais da metade do número de indivíduos coletados. A RACE apresentou o
maior número de espécies (42) e a RASE o maior número de indivíduos (1.376). As
espécies que participaram com o maior número de indivíduos foram Oxysternon palemo e
Phanaeus palaeno em todos os ecossistemas.
As curvas de acúmulo de espécies e de rarefação para os seis ecossistemas
amostrados são representadas na figura 5. O número de espécies aumentou com o aumento
do esforço amostral, apesar de nenhuma área amostrada apresentar a formação nítida de
assíntota. Em todo caso, a estabilização da curva é bastante difícil, pois muitas espécies
raras costumam ser adicionadas após muitas amostragens, sobretudo em regiões tropicais.
As barras na figura representam os desvios padrão das médias computadas com 100
replicações aleatórias Os gráficos demonstram que a RACE apresentou maior diversidade
que as demais vegetações, seguida pelo Cerrado, Plantio Comercial, pelas vegetações em
recomposição inicial e pela RASE. A RASE foi o ecossistema menos diverso em ambos os
gráficos.
É importante salientar que as vegetações em recomposição e o plantio comercial
36
Tabela 1 - Espécies de Coleoptera, Scarabaeidae coletados em armadilhas pitfall iscadas com fezes humanas, fezes bovinas, carcaça e banana apodrecida, incluindo o total de
espécies e de indivíduos por localidade e a estratégia de alocação de recurso. P = paracoprídeo, T = telecoprídeo, E = endocoprídeo e SI =sem informação
Taxa Ecossistemas Guilda Iscas Total
C PC RICE RISE RACE RASE trófica Humana Bovina Carcaça Banana
Agamopus convexus Balthasar, 1965 - - - - 10 - SI 10 - - - 10
Ateuchus carbonarius (Harold, 1868) 2 4 1 1 25 - P 5 22 6 - 33
Ateuchus robustus (Harold, 1868) - - 2 - 4 - P - 6 - - 6
Ateuchus puncticollis(Harold, 1868) - 1 1 5 - - P - 7 - - 7
Ateuchus striatulus (Borre, 1886) 2 5 3 1 1 2 P 5 9 - - 14
Ateuchus vividus Germar, 1824 3 6 21 31 19 16 P 11 74 7 4 96
Bothynus medon Germar, 1824 - - - 1 - - SI - 1 - - 1
Canthidium lucidum Harold, 1867 3 - 2 1 1 - P 2 - 4 1 7
Canthidium marseuili - 4 13 7 2 2 P 4 2 6 16 28
Canthidium megathopoides Boucomont, 1928 - 1 2 7 2 6 P 2 1 7 8 18
Canthidium pinotoides - - - - 1 - P - - - 1 1
Canthidium sp.1 1 1 9 2 3 1 P 6 10 1 - 17
Canthidium sp.3 - - - - 2 - P 1 - 1 - 2
Canthon (Glaphyrocanthon) sp.1 - - - - 1 - T 1 - - - 1
Canthon (Pseudepilissus) sp.1 - - - 2 36 - T 32 5 1 - 38
Canthon janthinus Germar. - - 1 3 - - T 4 - - - 4
Canthon rutilans Laporte, 1840 - - 1 - - - T 1 - - - 1
Canthon chalybaeus Blanchard, 1843 11 6 8 13 1 1 T - - 31 9 40
Canthon lamproderes Redtenbacher, 1867 8 - - - - - T 3 - 5 - 8
Canthon lituratus Germar, 1913 3 1 4 8 - 3 T 16 2 1 - 19
Canthon melancholicus 2 3 4 6 48 4 T 52 9 3 3 67
Canthon mutabilis (Harold, 1867) - - - - - 1 T 1 - - - 1
Canthon septemmaculatus histrio Serville,1828 59 - - - - - T 35 7 17 - 59
Canthon sp.1 - 1 - - - - T - - 1 - 1
Canthon unicolor Blanchard, 1845 29 1 - 1 6 1 T 19 14 4 1 38
Canthon virens Mannerheim 1 8 3 10 20 20 T 6 3 40 13 62
Chalcocopris hespera - - 1 - - - P 1 - - - 1
Coprophanaeus ensifer (Germar) 31 8 15 17 24 38 P 21 3 109 - 133
Coprophanaeus milon magnoi Arnaud 28 34 17 8 16 31 P 6 1 124 3 134
Continua...
37
Continuação tabela 1
Taxa Ecossistemas Guilda
trófica
Iscas
Total C PC RICE RISE RACE RASE Humana Bovina Carcaça Banana
Coprophanaeus sptizi 22 27 6 8 13 19 P 2 - 89 4 95
Deltochilum sp.1 60 108 51 54 35 19 T 39 1 284 3 327
Deltochilum pseudoicarus Balthasar 5 1 2 7 4 - T 2 1 16 - 19
Diabroctis mimas Linnaeus - - - - 1 - SI 1 - - - 1
Diabroctis mirabilis Harold 16 3 - 3 9 13 SI 14 8 20 2 44
Dichotomius ascanius (Harold, 1869) 7 1 2 1 1 - P 3 1 7 1 12
Dichotomius bicuspis (Germar 1824) 1 1 - - - - P - - 2 - 2
Dichotomius bos (Blanchard, 1843) - 1 - - - 1 P - 2 - - 2
Dichotomius depressicollis (Harold, 1867) 4 8 1 - 10 1 P 10 7 6 1 24
Dichotomius glaucus (Harold, 1869) 12 26 3 7 112 25 P 102 45 27 11 185
Dichotomius luctuosus - - - 1 1 - P 1 - 1 - 2
Dichotomius nisus (Olivier, 1789) - - - - 2 - P 2 - - - 2
Dichotomius semiaeneus (Germar) 1 - 1 1 2 1 P 1 2 3 - 6
Eurysternus caribaeus (Herbst, 1789) - 4 - - 1 - E 3 1 1 - 5
Eurysternus hirtellus Dalman, 1824 - 1 - - - 1 E 1 1 - - 2
Isocopris inhiata (Germar) 1 1 2 5 5 - SI 2 11 1 - 14
Malagoniella puncticollis aeneicollis (Waterhouse) 1 1 2 4 3 - SI 7 1 2 1 11
Ontherus appendiculatus (Mannerheim) 1 63 14 17 120 4 P 107 85 16 11 219
Onthophagus hirculus (Mannerheim) 3 1 2 7 80 8 P 62 24 7 8 101
Onthophagus ranunculus Arrow, 1913 4 2 6 12 96 12 P 99 21 8 4 132
Oxysternon palemo (Laporte) 213 123 120 137 223 644 SI 895 222 124 219 1460
Pedaridium bidens 12 12 15 9 16 41 SI 55 3 30 17 105
Phanaeus kirbyi Vigors - - 2 9 2 - P 12 - 1 - 13
Phanaeus palaeno Blanchard 217 72 94 101 180 455 P 782 121 73 143 1119
Sylvicanthon foveiventris (Schmidt, 1920) - 1 2 - - - T 3 - - - 3
Trichillum adjunctum (Harold) 15 - - - - - E - - 15 - 15
Trichillum heydeni (Harold) 1 - 1 3 1- 1 E 2 9 5 - 16
Uroxys corporaali Balthasar, 1940 45 - 2 - 10 5 SI 16 2 43 1 62
Total de indivíduos 824 541 436 510 1158 1376 - 2467 744 1149 485 4845
Total de espécies 34 35 37 36 42 29 - 48 37 41 24 57
.
38
Figura 5 -Curvas de acúmulo de espécies (A) e de rarefação (B) de escarabeídeos para os ecossistemas das
faixas de vegetação amostradas
C) Cerrado, PC) Plantio comercial de Eucalyptus spp., RICE) Recomposição inicial de vegetação com
remanescentes de Eucalyptus spp.; RISE) Recomposição inicial de vegetação sem remanescentes de Eucalyptus
spp.; RACE) Recomposição avançada de vegetação com remanescentes de Eucalyptus spp.; RASE)
Recomposição avançada de vegetação sem remanescentes de Eucalyptus spp.
39
apresentam diversidades superiores ao Cerrado. As áreas de Regeneração inicial com ou sem
remanescentes de eucalipto apresentaram valores semelhantes quanto à riqueza de espécies.
Sendo esta variável fundamental na verificação da diversidade e dinâmica ecossistêmica, é
possível inferir que a presença ou ausência de remanescentes Eucalyptus spp. parece não
interferir nos resultados de diversidade local, para as recomposições iniciais. Entretanto o
ecossistema apresentou diversidade superior ao da recomposição sem a presença de eucalipto.
Isso que indica a presença ou ausência do Eucalyptus spp. interferiu nos resultados de
diversidade local de escarabeídeos para as recomposições em estágio avançado.
A análise de regressão simples para aferir a relação entre o número de indivíduos e de
espécies foi significativa e indica que o número de espécies tende a crescer com o aumento do
número de indivíduos coletados.
Analisando o gráfico dos perfis de diversidade para as amostras dos seis ecossistemas
usando a Série de Hill (figura 6), percebe-se que a diversidade analisada por meio dos índices
seguiu o mesmo padrão observado para a riqueza por meio da curva de rarefação. A RACE
apresentou a maior e a RASE menor diversidade. O Cerrado, o plantio comercial e as
recomposições iniciais apresentaram diversidades intermediárias, sendo que entre elas foi o
cerrado de menor diversidade.
Figura 6 - Perfis de diversidade para amostras de seis ecossistemas usando a Série de Hill.
Para o parâmetro a = 0, o valor de diversidade é igual ao número de espécies na amostra. Para a tendendo a 1, o
valor de diversidade é equivalente ao Índice de Shannon (base neperiana) e pode ser obtido por e(N1)
, onde e =
2,718282. Para a = 2, o valor é igual ao obtido com o inverso do Índice de Simpson (1/D).
Nota-se que conforme se aumenta o parâmetro a da Série de Hill, maior ênfase é dada
40
às espécies dominantes. Com a = 0, espécies com 1 indivíduo ou com 100 indivíduos
possuem o mesmo peso. Ou seja, excluindo-se qualquer uma das espécies acarreta no
decréscimo de 1 unidade no valor do índice. como o valor mínimo de a (ou seja, igual a 0)
resulta num índice que é igual a riqueza espécies (equabilidade não é levada em
consideração), valores muito altos de a (ou seja, tendendo a infinito positivo) avaliam apenas
equabilidade e desprezam riqueza de espécies.
A análise de similaridade de espécies foi realizada para as seis áreas em estudo entre
elas duas a duas. Para isso foram utilizados os índices de similaridade de Jaccard e Sørensen
que levam em conta a relação existente entre o número de espécies comuns e de número total
de espécies encontradas, quando se comparam duas amostras (MUELLER-DUMBOIS &
ELLENBERG, 1974). A análise de compartilhamento e similaridade de espécies foram
efetuadas com 100 replicações aleatórias utilizando o programa EstimateS e versão 8.0
(COLWELL, 2006) (tabela 2).
Tabela 2 - Estimativas de compartilhamento de espécies e índices de similaridade (Jaccard e Sørensen) de
besouros escarabeídeos entre as faixas ecológicas entremeadas a eucaliptocultura, no Alto Vale do Jequitinhonha,
Minas Gerais.
1o Eco 2
o Eco Sobs 1
o Eco Sobs 2
o Eco
Espécies
compartilhadas Jaccard Sørensen
C PC 34 35 27 0,64 0,78
C RICE 34 37 28 0,65 0,79
C RISE 34 36 28 0,67 0,80
C RASE 34 29 24 0,62 0,76
C RACE 34 42 29 0,62 0,76
PC RICE 35 37 28 0,64 0,78
PC RISE 35 36 28 0,65 0,79
PC RACE 35 29 25 0,64 0,78
PC RASE 35 42 28 0,57 0,73
RICE RISE 37 36 31 0,74 0,85
RICE RASE 37 29 24 0,57 0,73
RICE RACE 37 42 31 0,65 0,79
RISE RASE 36 29 24 0,59 0,74
RISE RACE 36 42 32 0,70 0,82
RASE RACE 29 42 25 0,54 0,70
Eco representa os ecossistemas. Sobs representa número de espécies observadas, C) Cerrado, PC) Plantio
Comercial de Eucalyptus spp.; RICE) Recomposição inicial de vegetação com remanescentes de Eucalyptus
spp.; RISE) Recomposição inicial de vegetação sem remanescentes de Eucalyptus spp.; RACE) Recomposição
avançada de vegetação com remanescentes de Eucalyptus spp. RASE) Recomposição avançada de vegetação
sem remanescentes de Eucalyptus spp.
Análises de regressão simples entre o número de espécies compartilhadas (variável
independente) e os valores de similaridade - Jaccard e Sørensen (variáveis dependentes)
indicaram que os índices apresentados são explicativos para avaliar a similaridade entre os
ecossistemas estudados.
41
Pela analise do Índice de Jaccard as áreas que atingirem valores superiores a 25%
ou 0,25, são consideradas similares (MUELLER-DOMBOIS & ELLENBERG, 1974) e existe
elevada similaridade entre as comunidades quando o valor do índice de Sørensen é superior a
0,5 ou 50% (FELFILI & VENTUROLI, 2000). Portanto houve similaridade entre todas os
ecossistemas e esta similaridade foi elevada.
Ocorreu entre a RICE e a RISE, elevado número de espécies compartilhadas (31)
e a maior similaridade (0,74 e 0,85 Jaccard e Sørensen, respectivamente). Os menores índices
de similaridade observados ocorreram entre a RACE e a RASE (0,54 e 0,70, para Jaccard e
Sørensen, respectivamente). Com estes resultados pode-se afirmar que a presença/ausência de
remanescentes de Eucalyptus spp., parece não interferir na diversidade regional de
escarabeídeos entre as recomposições em estágio inicial e que possivelmente causou
interferência para as recomposições em estágio mais avançado.
A similaridade entre o Cerrado e entre o Plantio Comercial com os demais
ecossistemas mostrou-se comparativamente, intermediária e próxima, variando entre 0,64 a
0,67 e entre 0,73 a 0,78 para o índice de Jaccard e Sørensen, respectivamente. Silva et al,
(2008), realizaram coleta em mata nativa no município de Bagé, RS, capturando 12 espécies
de besouros de Scarabaeinae, sendo estas também coletadas na área de eucalipto estudada,
corroborando a ideia de compartilhamento de espécies em locais que apresentem estrutura de
vegetação similares. O compartilhamento de espécies também foi intermediário (entre 25 e
29), exceto para o C e a RASE (24) que resultou no menor valor. A RISE e a RASE também
compartilharam 24 espécies, O maior número de espécies compartilhadas ocorreu entre a
RISE e a RACE.
Com a análise de agrupamento podemos inferir que houve visível diferenciação
entre os ecossistemas mostrando as áreas de Regeneração de forma hierarquicamente
superiores às áreas de Cerrado e Plantio Comercial (figura 7).
Nesta análise foram utilizados dados quantitativos, considerando a porcentagem
de dissimilaridade em relação à riqueza de espécies de Coleoptera Scarabaeidae em cada
ecossistema amostrado. Quanto maior a medida de dissimilaridade menor é a semelhança
entre os indivíduos. Sendo assim, percebe-se que as áreas em recomposição inicial
apresentam-se intermediárias entre a recomposição avançada com e sem remanescentes de
Eucalyptus spp..Nota-se uma diferença considerável entre as recomposições avançadas com e
sem remanescentes de Eucalyptus spp., sendo que RACE é bastante superior. As faixas com
maior heterogeneidade (RASE e C) apresentam-se mais semelhantes que os demais
ecossistemas.
42
Figura 7 – Dendrograma resultante de uma classificação hierárquica, representativo de seis ecossistemas quanto
à porcentagem de dissimilaridade em relação à riqueza de espécies de Scarabaeidae.
RACE RISE RICE PC RASE C
Ecossistemas
0.55
0.60
0.65
0.70
0.75
0.80
0.85
Dis
tân
cia
de
lig
açã
o
C) Cerrado, PC) Plantio comercial de Eucalyptus spp., RICE) Recuperação inicial de vegetação com
remanescentes de Eucalyptus spp.,RISE) recuperação inicial de vegetação sem remanescentes de Eucalyptus
spp.,RACE) Recuperação avançada de vegetação com remanescentes de Eucalyptus spp., RASE) Recuperação
avançada de vegetação sem remanescentes de Eucalyptus spp..
Em estudo sobre a composição florística e parâmetros fitossociológicos realizado,
por Araújo et al.(2014), no mesmo local do presente estudo, indicou a existência de famílias,
gêneros e espécies de grande relevância na área que são típicos do bioma Cerrado. A remoção
do Eucalyptus spp. na regeneração inicial não afetou a diversidade nesses ambientes. Estes
mesmos autores indicaram que a remoção do eucalipto no estádio avançado promoveu
redução da diversidade, permitindo a colonização pela espécie pioneira Mimosa gemmulata
Barneby, popular angiquinho. Esta espécie possui dispersão autocórica e é considerada
pioneira invasora, formando verdadeiros maciços monodominantes, quando em condições
propícias a seu desenvolvimento. No entanto, a manutenção do eucalipto na recuperação
avançada resultou em maiores valores de diversidade e demais atributos estruturais (ARAÚJO
et al., 2014), já que a presença do eucalipto causa o sombreamento, eliminando assim o
angiquinho.
As modificações na estrutura vegetacional influenciam a composição faunística
alterando a diversidade (DOUBE, 1983; OLIVEIRA, 2001), com consequente falta de
representatividade de um determinado grupo de espécies (ZUIDEMA, 1996). Isso em função
da alteração das características que dão suporte à nidificação, reprodução e forrageamento das
mesmas (SCHIFLER, 2003). Sendo assim, o menor valor de riqueza de escarabeídeos
observado no ambiente RASE possivelmente se deveu ao fato de M. gemmulata estar
43
afetando o estabelecimento de outras espécies vegetais (KUBOTA et al., 2005). Inicialmente
a composição do sub-bosque dos locais onde havia remanescentes de Eucalyptus spp, não foi
considerada no estudo,entretanto a possibilidade de invasão biológica pelo angico, dá indícios
de que a presença do eucalipto é benéfica para a sua não ocorrência.
A hipótese de que a heterogeneidade de habitat determine o aumento da
diversidade, desenvolvida inicialmente por MacArthur & MacArthur (1961), considera que
ambientes mais heterogêneos disponibilizariam mais recursos, o que acarretaria em maior
número de nichos, suportando maior diversidade de espécies do que ambientes mais simples
(SILVA, 2010). Essa relação positiva entre o aumento da heterogeneidade do habitat e o
aumento da riqueza já foi registrada para várias espécies de animais, inclusive para artrópodes
de serrapilheira em ambientes florestais (MAESTRI, et al. 2013). Porém, dependendo do
grupo taxonômico e da escala espacial, a riqueza pode ter relação negativa com o aumento da
heterogeneidade de habitat (TEWS et al. 2004, GONZÁLEZ-MEGIAS et al., 2007, SILVA et
al., 2008). A mudança na heterogeneidade de habitat também influencia a composição das
assembleias de espécies (LASSAU & HOCHULI 2004, DURÃES et al. 2005). Ambientes
com níveis de heterogeneidade de habitat variáveis apresentam diferenças nos níveis de
luminosidade, temperatura e umidade (ALMEIDA & LOUZADA, 2009; SILVA et al., 2014).
Essas características podem determinar a ocorrência ou não de espécies, dando suporte para a
reprodução, nidificação, desenvolvimento e forrageamento das diferentes espécies de animais
(FRANKLIN et al., 2005, ALMEIDA & LOUZADA, 2009, SILVA et al., 2014). Entende-se
que as áreas de regeneração aqui estudadas, possivelmente, oferecem condições para
ocorrência de vertebrados, aos quais os escarabeídeos se apresentam associados.
O padrão observado nas comunidades de besouros estudadas, com poucas
espécies muito abundantes e muitas com um número reduzido de indivíduos, é comum em
assembleias deste táxon (NICHOLS et al., 2007; GARDNER et al., 2008b). Porém, é
conhecido que essas diferenças na abundância das espécies dominantes para as demais se
elevam em áreas com maiores níveis de alteração (NICHOLS et al., 2007).
Para os insetos, a capacidade de dispersão, as densidades de população e a
abundância das espécies devem ser mais importantes do que as necessidades de espaço, visto
que espécies que apresentam pequenas populações são altamente vulneráveis à
estocasticidade ambiental e são propensas à extinção local (CAGNOLO et al., 2009).
Entretanto, estas respostas podem ocorrer de forma variada, onde certas espécies podem
aumentar o número de indivíduos, enquanto outras apresentam diminuição da abundância
44
(ABILDSNES & TØMMERÅS, 2000; DIDHAM, 2001; BARBOSA & MARQUET, 2002;
WINK et al., 2005; BAKER et al., 2007; SOBEK et al., 2009).
A hipótese central deste trabalho foi a de que é possível, dentro de uma configuração
adequada desses fatores, uma interação entre floresta plantada e áreas naturais adjacentes, que
leve a um nível de riqueza, distribuição e abundância das populações de insetos, que
proporcione uma comunidade de insetos capaz de absorver os distúrbios provenientes das
atividades de manejo florestal, ou mesmo de condições naturais adversas como ocorre
eventualmente com o clima. Esta hipótese foi idealizada, com base nas características da área
de estudo, que compreende uma microbacia, com aproximadamente 32% de áreas de reserva
natural, bem distribuídas junto aos plantios de Eucalyptus spp. e diversidade vegetal
elevadíssima.
Testar esta hipótese foi conhecer o efeito, sobre a entomofauna, da interação entre
eucalipto, seu sub-bosque e as reservas naturais, da reforma da plantação e da eliminação do
sub-bosque, indicando padrões para monitoramento e práticas de manejo, que elevem a
estabilidade ambiental.
Da análise de correspondência retifica (DCA) foi retirado para análise apenas o
primeiro eixo porque o autovalor foi maior que 0,20. O primeiro eixo DCA apresentou
autovalor igual a 0,524; o segundo 0,163 e o terceiro 0,079 (tabela 3). O eixo 1 da ordenação
apresentou gradiente longo, enquanto o segundo e terceiro eixos apresentaram gradiente curto.
Tabela 3 - Resultados da randomização das espécies de escarabeídeos encontradas nas seis áreas do no Alto
Vale do Jequitinhonha, MG
* =P (n + 1) / (N + 1), onde n é o número de aleatorizações com um valor próprio para esse eixo. N = número
total de aleatorizações.
Observando-se o Diagrama de ordenação da Análise de correspondência retificada
foi possível observar a separação dos dados em três grupos distintos (A, B, e C). É possível
visualizar a formação de dois agrupamentos de forma bem nítida: A e C e o outro de maneira
mais difusa no diagrama que podem ser biologicamente explicados (figura 8). A segregação se
dá devido às diferenças de preferência alimentar das espécies de escarabeídeos. O primeiro
(A) mostra que as espécies de besouros escarabeídeos que demonstraram preferência pela Isca
2 (fezes bovinas) separa-se bem das demais exceto em regeneração avançada com
remanescentes de eucalipto (RACE). O segundo grupo (B) engloba espécies que preferiram as
iscas 1 e 4 (fezes humanas e banana apodrecida). O terceiro (C), por sua vez, foi formado
Eixos Autovalores Minimo Média Máximo n p *
1 0.52409 0.26873 0.38280 0.48920 0 0.001000
2 0.16312 0.16689 0.25114 0.35575 999 1.000000
3 0.79915E001 0.95032E001 0.15370 0.23773 999 1.000000
45
Figura 8 - Diagrama de ordenação da Análise de correspondência retificada (DCA) das espécies de escarabeídeos encontradas nas áreas do estudo
Isca 3
Isca 3
Isca 3
Isca 3
Isca 3
Isca 3
Isca 4
Isca 4
Isca 4
Isca 4
Isca 4
Isca 1
Isca 4
Isca 2
Isca 2
Isca 2
Isca 2
Isca 2
Isca 2
Isca 1
Isca 1
Isca 1
Isca 1
Isca 1
A
B
C
46
exclusivamente pela Isca 3, indicando fauna diferenciada para esse tipo de isca. Ou seja, nos
seis sítios estudados há uma forte correspondência entre a diversidade de espécies necrófagas
nas áreas em estudo.
Do total de espécies amostradas no levantamento e analisadas como espécies
indicadoras 14 (24,56% da amostragem total) apresentaram preferência significativa por uma
das quatro iscas ofertadas. Destas, seis (10,53%) apresentaram preferência pela isca 1, fezes
humanas (Canthon lituratus, Onthophagus aff hirculus, Dichotomius glaucus, Pedaridium
bidens, Onthophagus aff ranunculus e Canthon melancholicus); quatro (7,02%) pela isca 2,
fezes bovinas (Ateuchus vividus, Ateuchus striatulus Isocopris inhiata e Ateuchus
puncticollis); e quatro (7,02%) pela isca 3, baço bovino apodrecido (Coprophanaeus sptizi,
Canthon chalybaeus, Deltochilum (Hybomidium) pseudoicarus e Canthon virens). Nenhuma
espécie apresentou preferência pela isca 4, banana apodrecida(Tabela 4).
Tabela4 - Espécies com resultados significativos na análise de espécies indicadoras (ISA) realizada com base na
preferência alimentar.
VIO = valor indicador observado, VIE = valor indicador esperado (média, desvio padrão e significância) e
abundância relativa de indivíduos em cada tipo de isca: (Isca 1) fezes humanas, (Isca 2) fezes bovinas, (Isca 3)
baço bovino apodrecido e (Isca 4) banana apodrecida.
Almeida & Louzada (2009), em estudos sobre a Estrutura da Comunidade de
Scarabaeinae em fitofisionomias do Cerrado indicaram como generalista a espécie Canthon
aff. virens e como coprófogas as espécies Canthon septemmaculatus histrio, Canthon aff.
Unicolor, Chalcocopris hespera, Onthophagus hirculus, Phanaeus palaeno, Sylvicanthon
Espécies/isca VIO VIE Abundância (%)
Média SD P Isca 1 Isca 2 Isca 3 Isca 4
Isca 1
Canthon lituratus 31,6 8,4 3,35 0,0004 84 11 5 -
Onthophagus aff hirculus 26,8 9,1 3,40 0,0014 71 10 14 5
Dichotomius glaucus 29,5 13,5 4,17 0,0036 64 7 27 1
Pedaridium bidens 29,8 14,2 4,01 0,0040 60 - 34 7
Onthophagus aff ranunculus 23,1 10,5 3,88 0,0104 69 8 17 6
Canthon melancholicus 17,1 8,0 3,29 0,0238 68 16 16 -
Isca 2
Ateuchus vividus 32,1 12,6 4,44 0,0016 13 77 5 5
Ateuchus striatulus 22,2 8,2 3,24 0,0046 27 67 7 -
Isocopris inhiata 18,5 6,2 3,16 0,0122 - 89 11 -
Ateuchus puncticollis 16,7 5,2 2,76 0,0124 - 100 - -
Isca 3
Coprophanaeus sptizi 61,8 11,8 3,76 0,0002 2 - 93 5
Canthon chalybaeus 35,3 10,6 3,60 0,0002 - - 77 23
Deltochilum (Hybomidium) pseudoicarus 29,2 6,5 3,11 0,0002 - - 100 -
Canthon virens 22,3 10,6 3,66 0,0112 7 7 60 26
47
foveiventris. Espécies do gênero Ateuchus mostraram preferência pelo atrativo composto por
fezes bovinas, principalmente nas áreas de regeneração, correspondendo a 85% dos
indivíduos coletados neste gênero. A espécie Ateuchus puncticollis apresentou abundância de
100% na preferência pelas fezes bovinas. Em suas pesquisas, sobre os efeitos da substituição
da floresta nativa por pastagens, Silva et al. (2014) encontraram o gênero Ateuchus associado
a áreas de mata. SCHIFLER (2003) encontrou o mesmo resultado e indicou que a mata
serviria de habitat para as espécies animais (provavelmente herbívoros) que apresentam uma
relação estreita com o grupo indicador em estudo.
Nas armadilhas iscadas com fezes humanas, carcaça, fezes bovinas e banana
apodrecida foram coletadas respectivamente 48, 41, 37 e 24 espécies, correspondendo
respectivamente a 2.467, 1.149, 744 e 485 indivíduos. Percebeu-se que 77% das espécies
atraídas por fezes humanas também foram atraídas para as armadilhas contendo carcaça, e
65% foram atraídas, além das duas últimas iscas, também pelas fezes bovinas. Esta
observação indica que as espécies consideradas generalistas podem ser coletadas
satisfatoriamente com a utilização do atrativo composto por fezes humanas.
Na análise de espécie indicadora (ISA) realizada com base nos seis ecossistemas,
(tabela 5) apenas 15 (26,32%) apresentaram preferência significativa por um dos
ecossistemas, sendo: sete (12,28%) pelo PC; três (5,26%) pelo RICE; uma (1,75%) pela
RACE e quatro espécies (7,02%) pelo Cerrado. Os resultados não demonstraram preferência
significativa das espécies para as recomposições iniciais e avançadas sem Eucalyptus spp.. As
espécies Dichotomius depressicollis, Dichotomius affinis, Chalcocopris hespera, Dichotomius
nisus, Dichotomius aff ascanius, Canthidium sp,4, Eurysternus aff caribaeus, foram as
espécies indicadoras do Plantio Comercial de Eucalyptus sp.. Dentre elas, três apresentaram
exclusividade nesta vegetação, ou seja, 100% de abundância.
Como espécies indicadoras com preferência significativa da RICE apareceram
Canthon unicolor, Canthon septemmaculatus histrio e Uroxys aff corporaali. Apenas a
espécie Canthidium aff marseuili demonstrou preferência significativa pela RACE. Já para o
Cerrado foram as espécies Pedaridium bidens, Canthon virens, Dichotomius glaucus,
Diabroctis mirabilis que se mostraram possíveis indicadoras.
Em trabalho realizado sobre os efeitos da substituição da floresta nativa por
pastagem introduzida na riqueza, abundância, composição de espécies e estrutura das guildas
alimentares dos besouros rola-bostas no sudoeste da Amazônia brasileira, Silva et al., (2014)
encontraram, maior abundância de generalistas (florestas 71%; pastagens 66%), seguida de
coprófagos (florestas 16%; pastagens 26%) e necrófagos (florestas 11%; pastagens
48
Tabela 5 - Espécies com resultados significativos na análise de espécie indicadoras (ISA) realizada com base nos
seis ecossistemas.
(C) Cerrado; Plantio comercial de eucalipto (PC); recomposição inicial de vegetação com remanescentes de
Eucalyptus spp. (RICE); recomposição inicial de vegetação sem remanescentes de Eucalyptus spp (RACE) VIO
= valor indicador observado, VIE = valor indicador esperado (média, desvio padrão e significância) e abundância
relativa de indivíduos em cada ecossistema.
7%). Nas florestas a maioria das espécies foi considerada generalista, enquanto as pastagens
apresentaram maior abundância de espécies coprófagas o que demonstra uma modificação na
guilda alimentar causado pela substituição da floresta por pastagem. Em estudo sobre técnicas
de coleta de besouros copronecrófagos no Cerrado, Milhomen et al. (2003) constatou que a
armadilha de queda com isca de fezes humanas é a mais eficiente para coletar as principais
espécies de besouros coprófagos da família Scarabaeidae s. str.. No presente estudo este
atrativo também se mostrou o de maior eficiência: Atraiu maior quantidade de indivíduos; e
apresentou maior riqueza de espécies na maioria dos ecossistemas em estudo. A carcaça
também se mostrou eficaz, contribuindo com aproximadamente 23 % dos indivíduos
coletados, seguida pela isca de fezes bovinas cuja atração foi de 15% dos indivíduos.
A preferência alimentar das espécies coletadas seguiu os resultados apresentados
em diversos estudos com escarabeíneos neotropicais, onde a maioria das espécies é
generalista e algumas poucas especialistas (HALFFTER et al., 1992; HERNÁNDEZ, 2007;
SILVA et al., 2007). Em outros estudos, como de Andresen (2008), as espécies coprófagas
representaram mais do que o dobro das generalistas, e no de Almeida & Louzada (2009) o
Espécie/ecossistema VIO VIE Abundância (%)
Média SD P PC RICE RISE RACE RASE C
PC
Dichotomius depressicollis 47,6 10,9 4,91 0,0002 85 4 9 1 - 1
Dichotomius affinis 43,8 7,0 3,67 0,0002 100 - - - - -
Chalcocopris hespera 30,7 7,2 3,94 0,0008 98 - - 2 - -
Dichotomius nisus 31,2 6,4 3,49 0,0008 100 - - - - -
Dichotomius aff ascanius 22,7 10,0 4,63 0,0204 73 18 3 5 3 -
Canthidium sp,4 18,8 4,9 3,69 0,0228 100 - - - - -
Eurysternus aff caribaeus 17,9 7,1 3,58 0,0254 71 - 29 - - -
RICE
Canthon unicolor 45,3 8,5 3,89 0,0002 - 91 3 - 3 3
Canthon septemmaculatus histrio 31,2 6,9 4,03 0,0010 - 100 - - - -
Uroxys aff corporaali 21,2 8,9 4,72 0,0320 2 85 - 4 - 9
RACE
Canthidium aff marseuili 18,8 9,6 4,18 0,0466 - - 15 50 27 8
C
Pedaridium bidens 28,8 12,7 4,15 0,0046 - 13 13 17 10 46
Canthon virens 20,8 9,8 3,65 0,0150 - 2 19 7 24 48
Dichotomius glaucus 23,5 12,1 4,22 0,0178 - 16 36 4 10 34
Diabroctis mirabilis 20,9 10,0 3,77 0,0190 - 46 9 - 9 37
49
número de espécies coprófagas superou o de espécies generalistas. Estudos de Hutcheson
(1990) e Marinoni & Dutra (1997) demonstraram que coleópteros herbívoros predominam em
áreas degradadas em início de regeneração, enquanto os grupos de detritívoros e fungívoros
apresentaram maior ocorrência em áreas conservadas.
Otavo et al.(2013) avaliaram o efeito do gradiente de perturbação antrópica, na
Amazônia, sobre a superfamília Scarabaeoidea, e concluíram que esses besouros não podem
ser utilizados como único elemento bioindicador de impacto, por causa das grandes diferenças
que existem em seus componentes (famílias, subfamílias, gêneros e espécies) e das diferentes
respostas que apresentam em áreas impactadas. Esses mesmos autores observaram, ainda, que
a riqueza e abundância das famílias Dynastidae e Scarabaeidae aumentaram com a
intensidade dos impactos sofridos pelo ambiente. Nesse mesmo estudo, foi observado,
também, que besouros das famílias Hybosoridae e Melolonthidae reduzem a sua ocorrência à
medida que os impactos aumentam. Isso demonstra a complexidade para afirmar se o uso de
um inseto ou grupo como bom bioindicador, pois, as relações do inseto com o ambiente
podem sofrer alterações e respostas diferenciadas, dificultando uma padronização das
afirmativas obtidas nos diferentes trabalhos. Deltochilum (Hybomidium) pseudoicarus foi
outra espécie que apresentou 100% de preferência por um tipo de isca, neste caso, baço
bovino apodrecido. Em um trabalho de revisão do gênero Deltochilum Silva (2012),
comentou que a maioria destas espécies são detritívoras e necrófagas, embora outros tipos de
recurso alimentar possam ser utilizados, tais como: esterco de grandes herbívoros e frutas em
decomposição (SILVA, 2012).
As espécies coletadas foram classificadas quanto à forma de utilização dos recursos, as
chamadas guildas ou grupos funcionais. A maioria das espécies amostradas neste estudo foi
de Scarabaeidae paracoprídeos (que enterram fezes no solo) (28 espécies compreendendo
49,12-58,33% das espécies coletadas entre as seis áreas estudadas), seguido pelos que rolam
fezes (16 espécies compreendendo 28,07-33,33% das espécies coletadas) e por espécies que
vivem em loco nas fezes (quatro espécies constituindo 7,01-8,33% das espécies). Apenas nove
espécies não tiveram a estratégia de alocação de recurso definida (15,78% das espécies
coletadas) (tabela 1). O grupo dos paracoprídeos é responsável por maior ciclagem de
nutrientes e melhoria das características físicas do solo. (KLEIN, 1989; WINK, 2005).
Estudando a regeneração de sub-bosques em plantios de Eucalyptus, Neri et al.,
2005 verificaram que 53% das espécies amostradas possuem dispersão zoocórica e 43%
anemocórica. Verificou-se também a diminuição da riqueza, da densidade e da percentagem
de indivíduos anemocóricos da borda para interior. Porém a percentagem de indivíduos
50
zoocóricos aumentou no interior do talhão. Estes resultados indicam a participação
fundamental que a maioria das espécies de Scarabaeidae amostradas neste estudo apresenta
nos procedimentos de dispersão secundária de sementes e, consequentemente, na
recomposição da cobertura vegetal. A composição de espécies de Scarabaeidae modificou
com os estágios de recomposição da vegetação.
Das 57 espécies coletadas, 16 corresponderam a 89,9 % do total de indivíduos
coletados, sendo que duas destas, Phanaeus palaeno (figura 9) e Oxysternon palemo
Phanaeus palaeno (figura 10), representam mais da metade do total (53,02%)
Figura 9: Fêmea e macho de Phanaeus palaeno.
A) Fêmea, B) Macho.
A espécie O. palemo apresenta trimorfismo sexual (Nunes et al., 2008) o que, de
certa forma, pode permitir vantagem reprodutiva. Assim, esta é uma possível explicação para
a ocorrência de um número tão elevado de indivíduos. De acordo com Nunes et al. (2008), o
trimorfismo sexual de O. palemo, pode estar relacionado à adoção de diferentes estratégias
reprodutivas dos machos. Machos grandes vencem disputas sexuais diretas pela fêmea,
ajudando-a a guardar os túneis onde estão contidos os ovos fecundados. Machos pequenos
podem obter vantagem ao cavarem túneis paralelos e realizarem cópula extra-par com a fêmea
não necessitando do uso das estruturas para disputas sexuais. Outra hipótese é a de que
machos pequenos mimetizam fêmeas e evitam disputa com machos grandes, facilitando seu
acesso às fêmeas (NUNES et al., 2008).
Klein (1989) demonstrou a ocorrência de decréscimos na densidade de
Scarabaeidae em pequenos fragmentos florestais e correlacionou a redução na abundância
com as taxas de decomposição de fezes. Andresen (2003) também observou que a redução na
diversidade de Scarabaeidae em pequenos fragmentos florestais estaria relacionada com a
redução na disponibilidade de fezes, havendo uma correlação entre a composição e estrutura
de comunidades de Scarabaeidae com a disponibilidade de fezes frescas. Este autor
A B
51
Figura 10- Fêmea e machos de Oxysternon palemo
A) Fêmea, B e C) Machos.
correlacionou a disponibilidade de fezes frescas com a área de vida (home range) das espécies
de mamíferos residentes nos fragmentos florestais. Foi observado que muitas espécies
estariam reduzidas em determinados fragmentos florestais. As áreas de recomposição de
vegetação amostradas no presente estudo não diferiram quanto ao tamanho, compreendendo
faixas de 200 metros intercaladas a cada 2.000 metros de plantios de Eucalyptus. spp. Assim,
as diferenças encontradas no número de indivíduos e de espécies nestas áreas não devem estar
A
B
C
52
correlacionadas com o tamanho destas áreas. Apesar das espécies de insetos necessitarem de
áreas muito menores como habitat que espécies maiores e com maior mobilidade, tais como
aves e mamíferos, o efeito do isolamento do habitat pode ser mais dramático para os insetos
(SAMWAYS, 2007).
A fragmentação de habitats é considerada como uma das maiores ameaças a
conservação da biodiversidade ainda existente (CROOKS & SANJAYAN, 2006). A maioria
das causas de fragmentação está associada à expansão de fronteiras cultiváveis
(SCHEFFLER, 2003). A perda de habitats naturais tem severas consequências sobre a
biodiversidade, pois afeta a taxa de crescimento populacional e diminui o comprimento e a
diversidade da cadeia trófica alterando as interações entre as espécies (FORERO MEDINA
&VIEIRA, 2007). A conectividade é fundamental para se assegurar o mínimo de perdas de
espécies, a manutenção dos processos ecológicos e evolutivos.
A implantação de corredores para favorecer o fluxo genético apresenta
controvérsias entre autores, porém, a maioria relata como válida e eficiente a sua instalação,
desde que adequada a cada espécie alvo. É possível afirmar que as faixas ecológicas
entremeadas a eucaliptocultura no Alto Vale do Jequitinhonha estão exercendo o papel de
conectividade, para os besouros escarabeídeos, entre as áreas de reserva legal e preservação
permanente.
53
6 CONCLUSÕES
A área em recomposição avançada com remanescentes de Eucalyptus spp.,
apareceu como a de maior riqueza de escarabeídeos, seguida pela recomposição avançada sem
remanescentes de Eucalyptus spp.. A área de recomposição inicial com remanescentes de
Eucalyptus spp. apresentou a menor riqueza, seguida da recomposição inicial sem
remanescentes de Eucalyptus spp. e plantio comercial. As áreas de cerrado, plantio comercial
e recomposições iniciais mostraram diversidades intermediárias, enquanto as recomposições
avançada com remanescentes de Eucalyptus spp. apresentou maior e a sem remanescentes de
Eucalyptus sp. apresentou menor diversidade.
A presença de remanescentes de Eucalyptus. spp. nas recomposições iniciais não
interferiu nos resultados de riqueza, diversidade local, entretanto para as recomposições
avançadas houve influência positiva da presença de remanescentes de Eucalyptus spp. tanto
para a riqueza, quanto para diversidade local e regional dos besouros escarabeídeos.
As faixas ecológicas entremeadas a eucaliptocultura no Alto Vale do
Jequitinhonha estão exercendo o papel de conectividade, para os besouros escarabeídeos,
entre as áreas de reserva legal e preservação permanente.
O atrativo composto por fezes humanas mostrou-se o de maior eficiência, atraindo
maior quantidade de indivíduos; e apresentou também maior riqueza de espécies na maioria
dos ecossistemas em estudo.
Do total de espécies amostradas no levantamento e analisadas como espécies
indicadoras menos de 25% apresentaram preferência por alguma das quatro iscas e por
alguma das seis ecossistemas.
A heterogeneidade dos habitat afetou positivamente a riqueza, influenciou a
estrutura e composição de espécies da assembleia de besouros escarabeídeos, exceto na
recomposição avançada sem eucalipto, onde a diversidade foi afetada negativamente.
Os baixos valores de riqueza de espécies verificados fazem-nos perceber que as
áreas de Cerrado sofrem algum distúrbio, por exemplo, a fragmentação demasiada.
Pode-se perceber a formação de dois grupos distintos, um formado pelas áreas em
Regeneração apresentando-se superiores ecologicamente em relação ao segundo grupo,
composto por áreas de Plantio Comercial e Cerrado (controle). Neste aspecto dois pontos de
vista têm de ser relevados: um considerando a efetivação das faixas de vegetação, como
corredores ecológicos e o outro, uma real possibilidade de um distúrbio negativo nas áreas de
vegetação nativa, podendo ser resultado de um processo de fragmentação do ecossistema.
54
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