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Wellington Silva Fernandez
Dinâmica populacional, análise das concentrações de metais e
utilização de biomarcadores em Mugil curema Valenciennes, 1836
do estuário de Santos e do sistema costeiro Cananéia-Iguape, São
Paulo, Brasil
Tese apresentada ao Instituto
Oceanográfico da Universidade de São
Paulo, como parte dos requisitos para
obtenção do título de Doutor em Ciências,
área de Oceanografia Biológica.
Orientadora: Profa. Dra. June Ferraz Dias
São Paulo
2011
Universidade de São Paulo
Instituto Oceanográfico
Dinâmica populacional, análise das concentrações de metais e
utilização de biomarcadores em Mugil curema Valenciennes, 1836
do estuário de Santos e do sistema costeiro Cananéia-Iguape, São
Paulo, Brasil
Wellington Silva Fernandez
Tese apresentada ao Instituto Oceanográfico da Universidade de São Paulo, como
parte dos requisitos para obtenção do título de Doutor em Ciências, área de
Oceanografia Biológica.
Julgada em ____/____/____
_________________________________________________ _______________
Prof. Dr. Conceito
_________________________________________________ _______________
Prof. Dr. Conceito
_________________________________________________ _______________
Prof. Dr. Conceito
_________________________________________________ _______________
Prof. Dr. Conceito
_________________________________________________ _______________
Prof. Dr. Conceito
"A mente que se abre a uma
nova ideia jamais voltará ao seu
tamanho original”.
Albert Einstein
Índice
Agradecimentos .................................................................................................. i
Lista de Figuras ............................................................................................... ii
Lista de Tabelas .............................................................................................. ix
Resumo ......................................................................................................... xiv
Abstract .......................................................................................................... xv
Introdução geral ............................................................................................... 1
Áreas de estudo .............................................................................................. 7
Sistema costeiro cananéia-iguape ............................................................... 7
Estuário de santos ....................................................................................... 8
Objetivo e hipóteses de trabalho ..................................................................... 9
Referencias bibliográficas ............................................................................. 10
Capítulo 1. Utilização da forma do otólito sagita para discriminação de
estoques de Mugil curema Valenciennes, 1836 ........................................... 17
1.1. Resumo .................................................................................................. 18
1.2. Introdução .............................................................................................. 19
1.3. Material e métodos ................................................................................. 22
Coleta de dados ......................................................................................... 22
Descritores do formato dos otólitos ........................................................... 23
a. Índices de forma dos dados morfométricos ....................................... 24
b. Análise de Fourier elíptica ................................................................. 25
Análise e estatística dos dados ................................................................. 26
1.4. Resultados ............................................................................................. 28
1.5. Discussão .............................................................................................. 41
1.6. Agradecimentos ..................................................................................... 45
1.7. Referencias bibliográficas ...................................................................... 45
Capítulo 2. Aspectos da reprodução de Mugil curema Valenciennes, 1836
em dois sistemas costeiros do estado de São Paulo, Brasil ..................... 55
2.1. Resumo .................................................................................................. 56
2.2. Introdução .............................................................................................. 57
2.3. Material e métodos ................................................................................. 59
2.4. Resultados ............................................................................................. 62
2.5. Discussão .............................................................................................. 77
2.6. Agradecimentos ..................................................................................... 85
2.7. Referencias bibliográficas ...................................................................... 85
Capítulo 3. Crescimento, mortalidade e variações na forma do otólito
sagita de Mugil curema Valenciennes, 1836, ao longo de seu ciclo de vida
......................................................................................................................... 94
3.1. Resumo .................................................................................................. 95
3.2. Introdução .............................................................................................. 96
3.3. Material e métodos ................................................................................. 99
Coleta dos exemplares, tomada dos dados e retirada de estruturas ......... 99
Estimativa dos parâmetros de crescimento ............................................. 101
a. Método indireto .................................................................................... 101
b. Método direto ....................................................................................... 101
Morfometria dos otólitos ........................................................................... 103
3.4. Resultados ........................................................................................... 105
3.5. Discussão ............................................................................................ 115
3.6. Agradecimentos ................................................................................... 124
3.7. Referencias bibliográficas .................................................................... 124
Capítulo 4. Concentração de metais no tecido hepático e renal de Mugil
curema Valenciennes, 1836 de dois estuários da região sudeste do Brasil
....................................................................................................................... 135
4.1. Resumo ................................................................................................ 136
4.2. Introdução ............................................................................................ 137
4.3. Materiais e métodos ............................................................................. 139
Áreas de estudo ....................................................................................... 139
Coleta de dados ....................................................................................... 141
Análise elemental .................................................................................... 142
Análise estatística .................................................................................... 143
4.5. Discussão ............................................................................................ 150
4.6. Agradecimentos ................................................................................... 158
4.7. Referencias bibliográficas .................................................................... 158
Capítulo 5. Alterações histopatológicas e atividade EROD no fígado de
Mugil curema Valenciennes, 1836 do litoral do estado São Paulo, Brasil
....................................................................................................................... 168
5.1. Resumo ................................................................................................ 169
5.2. Introdução ............................................................................................ 170
5.3. Materiais e métodos ............................................................................. 173
Áreas de estudo ....................................................................................... 173
Coleta de dados ....................................................................................... 175
Análise histopatológica e histoquímica .................................................... 175
Atividade etoxiresorufina-o-desetilase (EROD) ....................................... 177
Análises estatísticas ................................................................................ 178
5.4. Resultados ........................................................................................... 178
5.5. Discussão ............................................................................................ 185
5.6. Agradecimentos ................................................................................... 195
5.7. Referencias bibliográficas .................................................................... 195
Considerações finais ................................................................................... 212
i
Agradecimentos
À professora Dra. June Ferras Dias pela orientação, carinho e
compreensão.
Ao Instituto Oceanográfico da Universidade de São Paulo, pelo espaço
fornecido.
A CAPES, Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível
Superior, pela bolsa de doutorado.
Aos professores Dr. Jhonny Ferraz Dias, Dr. Vicente Gomes e Dra.
Carmen Rossi-Wongtschowski, pelo apoio e disponibilidade para usar os seus
laboratórios.
Aos meus amigos de laboratório Dante (penguim), Diego, Eudriano,
Jana, Helcy, Kenji, Lucas (reclamão), Michel (Miguelix), Raquel (quel), Renan
(grandão), Riguel, Sofia, Thassya e Valter por tudo que compartilhamos em
todos esses anos e pela ajuda nas coletas de campo.
Em especial a minha amiga de laboratório Maria Luiza (Isa) pelos seus
conselhos, ensinamentos e em tantos outros assuntos.
Aos amigos do laboratório de ictioplâncton Dr. Mario Katsuragawa,
Lourdes, Marcio (Bãr) e Claudia pelas valiosas conversar e sugestões na hora
do “cafezinho”.
A todos os meus amigos do IOUSP Caio (zébu), Daniel (Dani), Esther,
Fabricio, Leandro (Lê), Marquinhos, Rafael (Gonça), Renatinha e Renato pelas
agradáveis conversas, risadas e baladas.
Em especial à minha família, meus pais e meus irmãos pelo amor,
dedicação, apoio, incentivo, amizade, compreensão e paciência dadas a mim
ao longo desses anos e que de forma alguma tem como ser retribuídas.
ii
Lista de Figuras
Figura 1.1. Representação do (A) estuário de Santos, (B) sistema costeiro de
Cananéia-Iguape litoral, ambas no estado de São Paulo e (C) município de
Madre de Deus, litoral do estado da Bahia, com a localização das áreas de
pesca dos indivíduos de Mugil curema. ........................................................... 23
Figura 1.2. Escores da análise de escalonamento multidimensional (MDS) dos
índices de forma dos otólitos de Mugil curema do estuário de Santos, do
sistema costeiro Cananéia-Iguape, litoral do estado de São Paulo, e do litoral
do estado da Bahia. ......................................................................................... 30
Figura 1.3. Representação gráfica da porcentagem de variância explicada por
cada autovalor na análise de componentes principais, para os otólitos de Mugil
curema do estuário de Santos, do sistema costeiro de Cananéia-Iguape litoral
do estado de São Paulo e do litoral do estado da Bahia. ................................. 33
Figura 1.4. Visualização da variação (média e ± 2 vezes o desvio padrão) da
forma dos otólitos explicada por cada componente principal dos indivíduos de
Mugil curema do estuário de Santos, do sistema costeiro Cananéia-Iguape,
litoral do estado de São Paulo, e do litoral do estado da Bahia. ...................... 34
Figura 1.5. Escores das duas primeiras funções da análise discriminante
canônica dos componentes principais, baseados nas 30 primeiras harmônicas
da análise de Fourier elíptica dos otólitos de Mugil curema do estuário de
iii
Santos, do sistema costeiro Cananéia-Iguape, litoral do estado de São Paulo, e
os do litoral do estado da Bahia. ...................................................................... 36
Figura 1.6. Escores das duas primeiras funções da análise discriminante
canônica dos componentes principais, baseados nas 30 primeiras harmônicas
da análise de Fourier elíptica e os índices de forma dos otólitos de Mugil
curema do estuário de Santos, do sistema costeiro Cananéia-Iguape, litoral do
estado de São Paulo, e os do litoral do estado da Bahia. ................................ 39
Figura 2.1. Representação do (A) estuário de Santos e do (B) sistema costeiro
de Cananéia-Iguape litoral do estado de São Paulo, com a localização das
áreas de pesca dos indivíduos de Mugil curema. ............................................. 60
Figura 2.2. Freqüência de ocorrência de machos e fêmeas de Mugil curema por
época do ano no (A) sistema costeiro Cananéia-Iguape e (B) no estuário de
Santos, litoral do estado de São Paulo. Em destaque os meses que
apresentaram diferença significativa (p < 0,05), sendo os asteriscos a hipótese
da proporção de 1:1 e os triângulos a proporção real. ..................................... 64
Figura 2.3. Fases de desenvolvimento das células germinativas femininas e
estruturas derivadas de Mugil curema do sistema costeiro Cananéia-Iguape e
do estuário de Santos, litoral do estado de São Paulo. (A) ovogônia; (B) ovócito
do estoque de reserva (fase II); (C) ovócito com alvéolos corticais (fase III); (D)
ovócito com vitelogênese inicial (fase IV); (E) ovócito com vitelogênese
completa (fase V); (F) ovócito no inicio de hialinização e (G) folículo pós-
ovulatório. N = núcleo; n = nucléolo; ZP = zona pelúcida; VL = vacúolo lipídico;
iv
GV = grânulos de vitelo; IH = ovócito no inicio de hialinização; CT = células da
teca e CF = células foliculares. ........................................................................ 69
Figura 2.4. Cortes de gônadas de fêmeas de Mugil curema do sistema costeiro
Cananéia-Iguape e do estuário de Santos, litoral do estado de São Paulo. (A) =
em maturação inicial (estádio B*); (B) = em maturação final (estádio B); (C) =
madura inicial (estádio C*); (B) = em maturação final (estádio B); (C) = madura
inicial (estádio C*); (D) = madura final (estádio C) e (E) = desovada (estádio E).
II = ovócitos do estoque de reserva (fase II); III = ovócitos com alvéolos
corticais (fase III); IV = ovócitos com vitelogênese inicial (fase IV); V = ovócitos
com vitelogênese completa (fase V) e FPO = folículos pós-ovulatórios. .......... 70
Figura 2.5. Variação mensal da proporção de fêmeas em diferentes estádios de
maturação gonadal de Mugil curema do (A) sistema costeiro Cananéia-Iguape
e do (B) estuário de Santos, litoral do estado de São Paulo. ........................... 72
Figura 2.6. Variação mensal dos valores médios da relação gonadossomática
(RGS) e da diferença do fator de condição (ΔK) para machos e fêmeas de
Mugil curema e a média anual da temperatura da superfície do mar (ºC) e do
índice pluviométrico (mm) do sistema costeiro Cananéia-Iguape e do estuário
de Santos, litoral do estado de São Paulo. ...................................................... 74
Figura 2.7. Porcentagem de indivíduos adultos por classe de comprimento total
para Mugil curema do sistema costeiro Cananéia-Iguape e do estuário de
Santos, estado de São Paulo, de todo o período estudado. A linha tracejada
v
indica o tamanho médio de inicio de primeira maturação gonadal (L50) e
comprimento médio de maturação gonadal total (L100). ................................... 75
Figura 2.8. Relação entre fecundidade potencial e o comprimento total (mm) e
o peso do corpo (g) de Mugil curema do estuário de Santos e do sistema
costeiro Cananéia-Iguape, litoral do estado de São Paulo (SP)....................... 76
Figura 3.1. Representação do litoral do estado São Paulo, sendo (A) estuário
de Santos e (B) sistema costeiro de Cananéia-Iguape, com a localização das
áreas de pesca dos indivíduos de Mugil curema. ........................................... 100
Figura 3.2. Imagem digital do otólito sagita de Mugil curema: (A) imagem
original e (B) imagem binária. Lo = comprimento do otólito e Ho = altura do
otólito. ............................................................................................................. 103
Figura 3.3. (A) Relação do comprimento total dos exemplares (mm) e o
comprimento do otólito (mm); (B) diagrama de dispersão dos resíduos
padronizados do comprimento total dos exemplares (mm) e o comprimento do
otólito (mm) de Mugil curema do sistema costeiro Cananéia-Iguape e do
estuário de Santos, litoral do estado de São Paulo. ....................................... 106
Figura 3.4. Curvas de crescimento obtidas através da equação de von
Bertalanffy pelos diferentes métodos para Mugil curema do sistema costeiro
Cananéia-Iguape e do estuário de Santos, litoral do estado de São Paulo. I50
representa a idade média em que 50% da população atinge a primeira
maturação gonadal e A0,95 a longevidade. ..................................................... 110
vi
Figura 3. 5. Representação gráfica da porcentagem de variância explicada por
cada autovalor na análise de componentes principais. .................................. 110
Figura 3.6. Visualização da variação da forma média dos otólitos sagita,
explicada pelos componentes principais, para cada idade estimada (número ao
lado dos otólitos) de Mugil curema do estuário de Santos e do sistema costeiro
de Cananéia-Iguape, litoral do estado de São Paulo. .................................... 111
Figura 3.7. Escores das duas primeiras funções da análise discriminante
canônica dos componentes principais, baseados nas 12 primeiras harmônicas
da análise de Fourier elíptica dos otólitos de Mugil curema do estuário de
Santos e do sistema costeiro Cananéia-Iguape, litoral do estado de São Paulo.
Sendo, (A) com base a idade dos indivíduos (1 a 6) e (B) a idade de primeira
maturação gonadal nos estádios (imaturo = I e adulto = A). .......................... 113
Figura 4.1. Representação do (A) estuário de Santos e do (B) sistema costeiro
de Cananéia-Iguape litoral do estado de São Paulo, com a localização das
áreas de pesca dos indivíduos de Mugil curema. ........................................... 141
Figura 4.2. Comparação das concentrações médias (± desvios padrão) de
bromo (ppm) das amostras (pools) de tecidos do fígado e do rim de Mugil
curema do estuário de Santos e do sistema costeiro Cananéia-Iguape, litoral do
estado de São Paulo, Brasil. .......................................................................... 145
vii
Figura 4.3. Comparação das concentrações médias (± desvios padrão) de
cobre (ppm) das amostras (pools) de tecidos do fígado e do rim de Mugil
curema do estuário de Santos e do sistema costeiro Cananéia-Iguape, litoral do
estado de São Paulo, Brasil. Em destaque (asterisco) as concentrações que
apresentaram diferença significativa (p<0,05). ............................................... 146
Figura 4.4. Comparação das concentrações médias (± desvios padrão) de
cromo (ppm) das amostras (pools) de tecidos do fígado e do rim de Mugil
curema do estuário de Santos e do sistema costeiro Cananéia-Iguape, litoral do
estado de São Paulo, Brasil. Em destaque (asterisco) as concentrações que
apresentaram diferença significativa (p<0,05). ............................................... 147
Figura 4.5. Comparação das concentrações médias (± desvios padrão) de ferro
(ppm) das amostras (pools) de tecidos do fígado e do rim de Mugil curema do
estuário de Santos e do sistema costeiro Cananéia-Iguape, litoral do estado de
São Paulo, Brasil. Em destaque (asterisco) as concentrações que
apresentaram diferença significativa (p<0,05). ............................................... 149
Figura 4.6. Comparação das concentrações médias (± desvios padrão) de
zinco (ppm) das amostras (pools) de tecidos do fígado e do rim de Mugil
curema do estuário de Santos e do sistema costeiro Cananéia-Iguape, litoral do
estado de São Paulo, Brasil. Em destaque (asterisco) as concentrações que
apresentaram diferença significativa (p<0,05). ............................................... 150
viii
Figura 5.1. Representação do (A) estuário de Santos e do (B) sistema costeiro
de Cananéia-Iguape litoral do estado de São Paulo, com a localização das
áreas de pesca dos indivíduos de Mugil curema. ........................................... 175
Figura 5.2. Preparações permanentes com cortes de fígado de Mugil curema
do litoral do estado de São Paulo, SP. (A) = normal, em destaque (seta) um
vaso sanguíneo; (B) = centros de melanomagrófagos (setas); (C) = áreas com
congestões sanguíneas nos sinusóides (setas); (D) = área com hepatite (seta);
(E) = conjunto de células com picnose nuclear; (F) = área com estagnação
biliar (círculo) e (G) = área necrosada (seta). ................................................. 181
Figura 5.3. Cortes de fígado de Mugil curema do litoral do estado de São Paulo,
SP corados utilizando o método de (A) Perls (azul de Prússia) e (B) PAS (Ácido
Periódico de Schiff). ....................................................................................... 183
ix
Lista de Tabelas
Tabela 1.1. Índices de forma calculados no presente estudo (de acordo TUSET
et al., 2003). ..................................................................................................... 25
Tabela 1.2. Variáveis do otólito e suas correlações com o comprimento do
otólito de Mugil curema do estuário de Santos, do sistema costeiro Cananéia-
Iguape, litoral do estado de São Paulo, e do litoral do estado da Bahia. n.s. =
não significativo. ............................................................................................... 29
Tabela 1.3. Matriz de classificação da análise discriminante canônica e a
distância quadrada de Mahalanobis (entre parênteses) para os índices de
forma dos otólitos de Mugil curema, sendo (A) dos indivíduos do litoral do
estado de São Paulo e da Bahia; e (B) dos indivíduos do sistema costeiro
Cananéia-Iguape e do estuário de Santos, litoral do estado de São Paulo.
Colunas = classificação prevista e linhas = classificação observada. .............. 31
Tabela 1.4. ANOVA e suas respectivas distâncias de separação das classes
(DSC) entre as variáveis dos índices de forma dos otólitos de Mugil curema dos
indivíduos do estuário de Santos, do sistema costeiro Cananéia-Iguape litoral
do estado de São Paulo e do litoral do estado da Bahia. n.s. = não significativo.
......................................................................................................................... 32
Tabela 1.5. ANOVA e suas respectivas distâncias de separação das classes
(DSC) entre as variáveis dos componentes principais da análise de Fourier
elíptica de Mugil curema dos indivíduos do estuário de Santos, do sistema
x
costeiro Cananéia-Iguape litoral do estado de São Paulo e do litoral do estado
da Bahia. n.s. = não significativo. ..................................................................... 35
Tabela 1.6. Matriz de classificação da análise discriminante canônica e a
distância quadrada de Mahalanobis (entre parênteses) para a Fourier elíptica
dos otólitos de Mugil curema, sendo (A) dos indivíduos do litoral do estado de
São Paulo e da Bahia; e (B) dos indivíduos do sistema costeiro Cananéia-
Iguape e do estuário de Santos, litoral do estado de São Paulo. Colunas =
classificação prevista e linhas = classificação observada. ............................... 37
Tabela 1. 7. Matriz de classificação da análise discriminante canônica e a
distância quadrada de Mahalanobis (entre parênteses) para os índices de
forma e para os da Fourier elíptica agrupados dos otólitos de Mugil curema,
sendo (A) dos indivíduos do litoral do estado de São Paulo e da Bahia; e (B)
dos indivíduos do sistema costeiro Cananéia-Iguape e do estuário de Santos,
litoral do estado de São Paulo. Colunas = classificação prevista e linhas =
classificação observada. .................................................................................. 40
Tabela 2.1. Descrição das fases de desenvolvimento das células germinativas
femininas e estruturas derivadas de Mugil curema do sistema costeiro
Cananéia-Iguape e do estuário de Santos, litoral do estado de São Paulo. .... 65
Tabela 2.2. Estádios do desenvolvimento ovocitário dos ovários de Mugil
curema do sistema costeiro Cananéia-Iguape e do estuário de Santos, litoral do
estado de São Paulo e suas características microscópicas. ............................ 66
xi
Tabela 2.3. Períodos de desova para Mugil curema, em águas tropicais. Barras
horizontais indicam os períodos reprodutivos. 1 = Estados Unidos, 2 =
Venezuela, 3 = Cuba, 4 = México, 5 = Brasil e 6 = Trinidad. *In: Marin et al.
(2003). .............................................................................................................. 81
Tabela 3.1. Chave idade-comprimento de Mugil curema do litoral do estado
São Paulo, Brasil, em que CTm é o comprimento total médio e EP os erros
padrão. Em negrito as classes modais em cada idade. ................................. 107
Tabela 3.2. Parâmetros das variáveis de crescimento, taxas de mortalidades e
explotação, longevidade, idades de maturação gonadal e o índice de
performance de crescimento de Mugil curema do litoral do estado São Paulo,
Brasil, estimados através do método direto e indireto. ................................... 108
Tabela 3.3. Média e resultado da ANOVA das variáveis dos componentes
principais da análise de Fourier elíptica de Mugil curema dos indivíduos do
estuário de Santos e do sistema costeiro Cananéia-Iguape litoral do estado de
São Paulo. n.s. = não significativo. ................................................................ 112
Tabela 3.4. Matriz de classificação da análise discriminante canônica, com
base nas idades estimadas a partir dos otólitos de Mugil curema do estuário de
Santos e do sistema costeiro Cananéia-Iguape, litoral do estado de São Paulo.
Colunas = classificação prevista e linhas = classificação observada. ............ 114
Tabela 3.5. Matriz de classificação da análise discriminante canônica, com
base na idade de primeira maturação gonadal, dos otólitos de Mugil curema do
xii
estuário de Santos e do sistema costeiro Cananéia-Iguape, litoral do estado de
São Paulo. Colunas = classificação prevista e linhas = classificação observada.
....................................................................................................................... 114
Tabela 3.6. Parâmetros do modelo de crescimento de von Bertalanffy (CT∞, k e
t0), índice de performance de crescimento (Φ’) e a idade máxima (tmax) de Mugil
curema de acordo com diferentes estudos. 1 = Brasil, 2 = Cuba, 3 = Estados
Unidos e 4 = México. Esc = escama, Esp = espinho e Oto = otólito. Negrito =
comprimento assintótico transformado utilizando a equação descrita por
Santana et al. (2009). ..................................................................................... 116
Tabela 4.1. Concentração média e desvio-padrão dos metais detectados nas
amostras de diferentes tecidos e espécies nas proximidades do estuário de
Santos e do sistema costeiro Cananéia-Iguape, litoral do estado de São Paulo,
Brasil. N.D. = não detectado. ......................................................................... 157
Tabela 5.1. Lista das alterações histológicas e prevalência (%) das lesões no
fígado de Mugil curema do sistema costeiro Cananéia-Iguape e do estuário de
Santos, litoral do estado de São Paulo. ......................................................... 180
Tabela 5.2. Valores médios e desvio padrão do índice de alterações
histológicas (IAH), da atividade da EROD (pMol.min-1.mg-1) e da quantidade de
glicogênio nos hepatócitos e hemossiderina do tecido do fígado de Mugil
curema do estuário de Santos e do sistema costeiro Cananéia-Iguape, litoral do
estado de São Paulo, SP. .............................................................................. 182
xiii
Tabela 5.3. Resultado do teste não paramétrico Kruskal-Wallis comparando o
índice de alterações histológicas (IAH), a atividade da EROD (pMol.min-1.mg-1)
e a quantidade de glicogênio nos hepatócitos e hemossiderina do tecido do
fígado dos indivíduos imaturos e maduros de Mugil curema pertencentes a
mesma área. .................................................................................................. 184
Tabela 5.4. Resultado do teste não paramétrico Kruskal-Wallis comparando o
índice de alterações histológicas, a atividade da EROD (pMol.min-1.mg-1) e a
quantidade de glicogênio nos hepatócitos e hemossiderina do tecido do fígado
dos indivíduos de Mugil curema das duas áreas de estudo. .......................... 185
xiv
Resumo
O presente estudo teve como objetivo principal compreender a dinâmica
populacional de Mugil curema em duas regiões distintas, tanto sob o ponto de
vista oceanográfico como no de ocupação humana, e os possíveis impactos
antrópicos no ciclo de vida da espécie. As amostras foram coletadas
mensalmente no período de março/09 a fevereiro/10 no estuário de Santos e
no período de maio/08 a abril/2009 no sistema costeiro Cananéia-Iguape,
utilizando rede de abalo, rede de tarrafa e cerco fixo. Em laboratório os
indivíduos coletados foram medidos (mm), pesados (g) e dissecados, para a
retirada das gônadas, fígado, rim e otólitos para futuras analises. Os indivíduos
de Mugil curema do estuário de Santos e do sistema costeiro Cananéia-Iguape,
litoral do estado de São Paulo, Brasil, foram classificadas como pertencentes
ao mesmo estoque, não existindo diferenças na estrutura em tamanho, na
estrutura etária e na época de desova desses indivíduos. Também foi
constatado altos valores do índice de lesões histológicas e da atividade EROD
no tecido do fígado e altos níveis de bioacumulação de metais (bromo, cobre,
cromo, ferro e zinco) nos tecidos do fígado e rim da espécie nas duas áreas
estudadas. Todas as variáveis estimadas não apresentaram diferenças
significativas entre as duas áreas de estudo.
Palavras-chaves: Parati; Fourier elíptica; crescimento; reprodução; metais;
histopatologia; atividade EROD; Brasil.
xv
Abstract
The present study has mainly aimed at understanding the population
dynamic of Mugil curema from two distinct areas at coast of the state of São
Paulo (Brazil), both from oceanographic and human occupation point of view.
Samples were collected monthly between March/09 and February/10 of the
Santos estuary and between May/08 and April/09 of the Cananéia-Iguape
coastal system using gillnet, seine net and fish trap. Collected individuals were
measured (mm), weighted (g) and dissected for removal of gonads, liver, kidney
and otoliths for further analysis. Specimens of Mugil curema from Santos
estuary and Cananéia-Iguape costal system were classified as belonging to the
same stock, since the results showed no difference in structure, size, age
structure and spawning season. High values of the histological lesions index
and EROD activity in the liver tissue as well as increased levels of
bioaccumulation of metals (bromine, copper, chromium, iron and zinc) in the
liver and kidney tissues were also found. All of the estimated variables for Mugil
curema were not significantly different between the two regions.
Keywords: White mullet; Elliptic Fourier; growth; reproduction; metal;
histopathology; EROD activity; Brazil.
1
Introdução geral
Dinâmica populacional, análise das concentrações de
metais e utilização de biomarcadores em Mugil curema
Valenciennes, 1836 do estuário de Santos e do sistema
costeiro Cananéia-Iguape, São Paulo, Brasil
2
Introdução geral
Peixes compreendem mais da metade de todas as espécies de
vertebrados existentes atualmente. Estima-se que foram descritas em torno de
27.977 espécies de peixes, pertencentes a 515 famílias, deste total
aproximadamente 43 % são espécies de águas interiores, 1 % de peixes
diádromos, que passam uma parte da vida em águas interiores ou salobras e
outra no mar, e 56 % são espécies marinhas (NELSON, 2006). Ao longo da
costa do Brasil ocorrem 1.298 espécies de peixes marinhos descritos. Todavia,
o conhecimento sobre a diversidade desta fauna é ainda incompleto, como
atestam as dezenas de espécies de peixes descritas anualmente no Brasil e,
portanto, é de se prever que a riqueza total efetiva seja ainda muito maior
(MENEZES et al., 2003).
Os membros desse grupo exibem inegável importância ecológica na
estruturação e funcionamento dos ecossistemas marinhos, ocorrendo em
diversos níveis tróficos, desde detritívoros e consumidores primários até
predadores de topo, muitas vezes como espécies dominantes. Os peixes
podem afetar a abundância, a composição em espécies e a distribuição de
comunidades de algas, zooplâncton e invertebrados (HELFMAN et al., 1997).
Também é inegável a importância econômica dos peixes marinhos,
principalmente por sua participação preponderante na produção pesqueira
brasileira e mundial.
A produção brasileira de pescado tem apresentado dois padrões de
comportamento distintos. O período entre 1960 e 1985 foi marcado por um
crescimento expressivo, sendo que, em 1985, a produção superou a marca de
971 mil toneladas. A partir de então, essa quantia passou a reduzir-se
3
continuamente. Em 1990, por exemplo, esse montante foi de apenas 640,3 mil
toneladas (FAO, 2010). Os sinais de recuperação do setor são percebidos
somente a partir de meados da década de 1990, quando a produção apresenta
taxa média de 4,51% ao ano (1996/2009). Esse padrão de crescimento tem se
mantido principalmente pela contribuição da aquicultura, que, no período de
1996/2009, ascendeu a uma taxa média de 13,42 % ao ano, elevando a sua
participação na produção nacional de 8,76 %, em 1996, para 33,50 %, em
2009. A pesca extrativa, também, cresceu neste mesmo período, mas em
proporção inferior, retomando em média 2,39 % ao ano. A expectativa da
produção brasileira para 2011 é de 1.430.000 toneladas, da qual a pesca
extrativa deverá participar com 60,14 % e a aquicultura com 30,86 % (FAO,
2010).
Com relação à distribuição, segundo categoria de produção, a pesca
artesanal foi responsável por 47,2 % da produção total no ano de 2007. A
pesca empresarial (industrial), neste mesmo ano, respondeu por 25,8 %. Os 27
% restantes foram derivados da aquicultura que, ano após ano, vem
aumentando a sua parcela de mercado, acompanhando a tendência mundial
(LOPES et al., 2010).
Uma das famílias mais exploradas em toda a costa brasileira pela pesca
artesanal ou de pequeno porte é a família Mugilidae (PAIVA, 1997). A pesca de
mugilídeos no Brasil, segundo a FAO (Food and Agriculture Organization),
apresentou um aumento gradativo na captura até 1976, quando atingiu uma
captura superior a 35 mil toneladas, com um volume máximo de captura em
1970, causando um colapso na pesca de bagre, miraguaia e corvina na região
estuarina da Lagoa dos Patos, sendo que, a partir dessa data, persistiram
apenas a pesca da tainha e camarão (ALARCÓN, 2002). No final dos anos 70
4
a produção de espécies dessa família apresentou uma queda até 1988, quando
atingiu uma captura pouco superior a 14 mil toneladas, se mantendo
praticamente estagnada até os dias de hoje com uma captura média de
aproximadamente 12 mil toneladas ao ano (FAO, 2011).
Os mugilídeos, denominados vulgarmente como paratis e tainhas, é uma
família composta por 17 gêneros e 72 espécies, com ampla distribuição
geográfica, sendo que sua taxonomia tem sido exaustivamente discutida e é
bastante problemática (NELSON, 2006; MENEZES et al., 2010). Seus
representantes se alimentam preferencialmente de detritos vegetais (FRANCO
& BASHIRULLAH, 1992), ocorrem em águas tropicais e subtropicais de todo o
mundo e penetram em águas estuarinas e lagunares costeiras (MENEZES &
FIGUEIREDO, 1985). Embora ocorram pelo menos seis espécies de
mugilídeos na costa do Brasil, apenas duas, segundo Menezes (1983), têm
sido mais exploradas comercialmente ou em projetos de cultivo: Mugil curema
e M. liza (conhecida anteriormente como Mugil platanus - MENEZES et al.,
2010), sendo M. curema a espécie de mugilídeo mais comum do litoral
brasileiro. Com relação às outras quatro espécies, M. curvidens Valencienes,
1836 e M. hospes Desmarest, 1831 podem ser consideradas raras e M. incilis
Hancock, 1830 e M. trichodon Poey, 1876 são relativamente abundantes
apenas na região Norte e Nordeste do Brasil.
Mugil curema possui o colorido do corpo prateado, mais escuro na parte
superior; as nadadeiras são amareladas; a segunda dorsal tem a ponta
enegrecida e a caudal e a peitoral apresentam pigmentação escura esparsa; a
peitoral tem uma mancha escura na sua base, mais evidente no lado interno da
nadadeira. A espécie ocorre predominantemente no continente americano,
distribuindo-se desde Cape Code (EUA) até o sul do Brasil no Atlântico
5
ocidental e do Golfo da Califórnia até o norte do Chile no Pacífico oriental
(THOMPSON, 1997). Entretanto, sua presença tem sido relatada em águas
argentinas (37°46’ S; 57°27’ W), latitudes mais ao sul do que descrito
anteriormente (GONZÁLEZ CASTRO et al., 2006; HERAS et al., 2006).
Os indivíduos adultos de Mugil curema habitam principalmente regiões
estuarinas de fundo lodoso e águas turvas, mas, por outro lado, os juvenis se
encontram em praias arenosas, perto da desembocadura dos rios (FERREIRA,
1989; VIEIRA, 1991; FAVERO, 2011). Uma das principais características do
comportamento alimentar de Mugil curema é a sua capacidade de adaptação a
alimentos de diversas origens, diferenciando seus hábitos alimentares de
acordo com a fase de seu ciclo de vida, sendo considerada detritívora, iliófaga,
herbívora, onívora, fitófaga e zooplanctófaga (FRANCO & BASHIRULLAH,
1992). Na fase adulta, a espécie é principalmente iliófaga, apresentando itens
alimentares pertencentes a diferentes grupos taxonômicos, como por exemplo,
Bacillariophyceae (diatomácea), Crustacea (copépodos), Dinophyceae
(dinoflagelados), algas e Polychaeta (VASCONCELOS-FILHO, 1990).
Por seu comportamento alimentar, a espécie apresenta um importante
papel ecológico, convertendo a energia potencial dos detritos em energia
aproveitável por outros níveis tróficos (YÁÑES-ARANCIBIA, 1975), como por
exemplo, Sotalia fluviatinis (boto cinza) no sistema costeiro Cananéia-Iguape,
que tem Mugil curema e M. platanus como um dos seus principais itens
alimentares (ZANELATTO, 2001; PIVARI, 2004).
A pesca da espécie é tradicional em toda a costa brasileira, sendo
principalmente explorada pela pesca artesanal, principalmente na primavera
(MENEZES & FIGUEIREDO, 1985). No estado de São Paulo vem aumentando
significativamente a pesca de M. curema. Segundo a estatística pesqueira do
6
Instituto de Pesca do Estado de São Paulo, em 1998 a produção
desembarcada em peso no estado foi de aproximadamente 34 toneladas, já em
2010 a produção foi superior a 127 toneladas, um aumento de 373,52% nos
últimos 12 anos. Contudo, vale a pena ressaltar que a produção de M. curema
desembarcada no estado de São Paulo nos meses de janeiro a maio de 2011
(66 toneladas) foram as maiores registradas dos últimos 12 anos, quando
comparadas ao mesmo período do ano.
Apesar de sua importância econômica e ecológica, poucos estudos no
Brasil sobre Mugil curema foram realizados. Cergole (1986) e Ferreira (1989)
no estuário de São Vicente, São Paulo, evidenciaram a época de desova de M.
curema como sendo de novembro a janeiro. Vasconcelos-Filho (1990) em seu
estudo do conteúdo estomacal de M. curema em Itamaracá (Pernambuco)
apontou itens alimentares pertencentes a diferentes grupos taxonômicos, i.e.
Bacillariophyceae, Crustacea, Dinophyceae, algas e Polychaeta.
Carmo (2006) em dois rios (rio Branco e Mariana) do estuário de
Santos/São Vicente analisou as concentrações de metais em diferentes tecido
da espécie, e encontrou altas concentrações de cromo e ferro nas brânquias e
de cobre e zinco no fígado. Santana (2009) em seu estudo de crescimento na
espécie em Recife, Pernambuco, estimou o comprimento furcal assintótico
como sendo de 344 mm e a taxa de crescimento em 0,37 ano-1. Segundo
Albieri et al. (2010) a espécie, na baia de Sepetiba (RJ) apresenta um longo
período reprodutivo, se entendendo de agosto a janeiro, com um pico máximo
em outubro. Patire (2010) avaliou a biodisponibilidade de hidrocarbonetos
policíclicos aromáticos, através da análise de metabólitos biliares de M.
curema, nos Estuários de Santos e Cananéia, São Paulo, constatando uma
maior biodisponibilidade nos indivíduos capturados no estuário de Santos.
7
Levando-se em consideração a importância econômica e ecológica de
M. curema a realização de estudos detalhados de vários aspectos de sua
biologia, tal como, crescimento, reprodução, mortalidade e longevidade, e os
possíveis impactos antropogênicos causados na espécie em duas regiões
distintas, contribuíram para uma melhor compreensão da dinâmica
populacional da espécie, além de apresentar resultados que permitem
comparar com aqueles obtidos em outras áreas e épocas, servindo para uma
adequada administração deste recurso pesqueiro.
Áreas de estudo
Sistema costeiro Cananéia-Iguape
O sistema costeiro Cananéia-Iguape localiza-se no extremo sul do
estado de São Paulo, entre as latitudes de 24º40’S e 48º20’W. A região é
separada do oceano pela Ilha Comprida, que possui características de ilha
barreira. A interligação com o oceano é realizada através de duas
desembocaduras, sendo no norte a barra de Icapara e no sul a barra de
Cananéia. O sistema possui, ao longo de seus canais principais, um padrão
hidrodinâmico influenciado pelas correntes de maré, assim como pela descarga
de águas interiores que flui para o sistema (SUGUIO & TESSLER, 1992;
TESSLER & SOUZA, 1998). A temperatura média anual da região é de 23,8 ºC
com uma precipitação média anual de 2300 mm (SILVA, 1998). Na região, a
maré é do tipo mista, com altura média de 0,83 m na maré de sizígia e de 0,13
m na de quadratura (MIYAO & NISHIHARA, 1989).
8
A região é considerada um dos cinco estuários mais importantes do
mundo em termos de produtividade (MACIEL, 2001). Apesar da região não
apresentar atividades com potencial impactante, houve nos últimos anos uma
intensificação do processo de ocupação urbana e industrial, o que pode
contribuir para exportação de contaminação para o sistema (CETESB, 2005).
Além disso, a região até meados dos anos 90 abrigou uma intensa atividade de
mineração e refino, principalmente de chumbo, zinco e prata (FIGUEIREDO et
al. 2003), sendo considerada a região com principal potencial minerador do
Estado de São Paulo (CETEC, 2000).
Estuário de Santos
O estuário de Santos (23°30’- 24°S e 46°5’- 46°30’W) está inserido na
região metropolitana da baixada santista, e é formado pela baía de Santos e
um complexo emaranhado de rios, além de vários canais e lagos (SIQUEIRA et
al., 2004). As águas da plataforma continental adjacente à baixada santista
entram no estuário de Santos por difusão da maré, que se propaga
simultaneamente pela baia de Santos (via canais) e pelo canal de Bertioga.
Essas forçantes tem predominância semidiurna e altura relativamente pequena,
classificada como micromaré, entre 0,70 m e 1,50 m nas condições de maré de
quadratura e de sizígia, com temperatura durante o verão variando entre 22º a
28,2º C e a salinidade entre 32 a 35,5 (CASTRO, 2008).
O estuário de Santos é uma das regiões mais críticas quanto à
contaminação dos ecossistemas aquáticos (ABESSA, 2002; LAMPARELLI et
al., 2001). O uso e a ocupação do solo na região foram historicamente feitos de
forma inadequada e permitiram a instalação descontrolada de fontes múltiplas
9
de contaminação. Esse processo foi agravado pela inexistência de leis
ambientais e pela falta de tecnologia para o controle das fontes poluidoras, e
teve como consequência direta um quadro de degradação generalizada dos
ecossistemas e da presença de poluentes nos sedimentos. Como decorrências
seguiram-se prejuízos socioeconômicos como aumento de doenças na
população (MILARÉ & MAGRI, 1992), diminuição da balneabilidade das praias,
desvalorização imobiliária, contaminação do pescado, entre outros (BONETTI,
2000; LAMPARELLI et al., 2001).
Objetivo e hipóteses de trabalho
A proposição dos objetivos considera que os resultados obtidos no
presente estudo fornecerão subsídios para compreender a dinâmica
populacional de Mugil curema em duas regiões distintas, tanto sob o ponto de
vista da dinâmica populacional quanto de possíveis efeitos de impactos
ambientais no ciclo de vida da espécie.
As hipóteses a serem testadas são:
Os indivíduos de Mugil curema do estuário de Santos e do sistema
costeiro Cananéia-Iguape, litoral do estado de São Paulo, Brasil,
pertencem ao mesmo estoque.
Existe diferença na estrutura em tamanho, na estrutura etária e na
época de desova de Mugil curema do estuário de Santos e do sistema
costeiro Cananéia-Iguape, litoral do estado de São Paulo, Brasil.
Mugil Curema do estuário de Santos e do sistema costeiro Cananéia-
Iguape, litoral do estado de São Paulo, Brasil, apresentam
concentrações de metais, lesões hepáticas e atividade EROD diferentes.
10
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17
Capítulo 1.
Utilização da forma do otólito sagita para discriminação de
estoques de Mugil curema Valenciennes, 1836
18
1.1. Resumo
O objetivo do presente estudo foi analisar a forma do otólito sagita para
discriminação dos estoques de Mugil curema, do estuário de Santos e do
sistema costeiro Cananéia-Iguape, litoral do estado de São Paulo. Um total de
110 otólitos foi analisado, sendo 50 de cada área de estudo e 10 que foram
utilizados como outgroup do litoral do estado Bahia. As análises dos formatos
dos otólitos foram descritas utilizando-se os índices de forma e os coeficientes
da Fourier elíptica. Não foi observada diferença significativa entre os otólitos
direitos e esquerdos e entre sexos. De acordo com os resultados obtidos, os
indivíduos de M. curema do estuário de Santos e do sistema costeiro
Cananéia-Iguape pertencem a um único estoque, diferentemente dos
indivíduos outgroup. Entretanto, os otólitos dos indivíduos das duas regiões do
litoral do estado de São Paulo apresentaram pequenas diferenças em sua
forma, o que pode ser um reflexo das diferentes forçantes ambientais
existentes em cada estuário em que tais indivíduos habitam.
Palavras-Chaves: Parati; índices de forma; Fouries elíptica; sistema costeiro
Cananéia-Iguape; estuário de Santos; Brasil
19
1.2. Introdução
As unidades de estoques são grupos intraespecíficos grandes o
bastante para manter a sua reprodução por um determinado período de tempo
(BEGG & WALDMAN, 1999; CADRIN, 2000). A identificação de tais estoques
é um requerimento indispensável na avaliação das pescarias modernas e, em
consequência, no manejo efetivo das espécies em exploração (BEGG et al.,
1999). Para atingir integralmente tal estratégia de manejo, é necessária a
reavaliação dos estoques, particularmente, quando suas condições de
exploração ou biológicas mudam, ou quando tecnologias mais eficientes para
determinação de estoques tornam-se disponíveis (BEGG & WALDMAN, 1999).
Na literatura existem inúmeras técnicas para a identificação dos
estoques de peixes, i.e. marcação e recaptura, dados de captura,
características do ciclo de vida, parasitas, micro análise do otólito, genéticas
(variação de proteína, DNA nuclear e mitocondrial), e morfológicas (merísticas,
morfométricas e análises da forma do otólito e escama) (BEGG & WALDMAN,
1999; RICHARDS & ESTEVES, 1997; ADKINSON, 1996; CARDINALE et al.,
2004; WIRGIN & WALDMAN, 1994; CAMPANA & CASSELMAN, 1993;
MEYER, 1993; BARLOW, 1961).
A morfometria e a forma do otólito são complexas e espécie-específicas
(NOLF, 1985; GAEMER, 1984; CAMPANA & CASSELMAN, 1993) e, como
outros caracteres morfológicos espécie-específicos, apresentam
frequentemente variação clinal relativa à distância, localização geográfica
(WORTHMAN, 1979) e ou profundidade (WILSON, 1985). Isto faz com que
essa variação possa ser explorada como uma ferramenta para a discriminação
das unidades de estoques (BIRD et al., 1986). Além disso, métodos utilizando
20
os otólitos são mais confiáveis do que os métodos que utilizam características
morfométricas externas, por não serem afetados por variações de curto prazo
das condições fisiológicas dos espécimes ou através das técnicas de
preservação, uma vez que refletem o crescimento ao longo da vida do animal e
serem metabolicamente inertes (CAMPANA & NEILSON, 1985; CAMPANA &
CASSELMAN, 1993; PONTON, 2006). Por outro lado, o uso da forma dos
otólitos para a separação de estoques foi questionado por Castonguay et al.
(1991), que sugerem que algumas diferenças na forma possam ser causadas
por efeitos da idade e das classes etárias. Com base nessas observações,
BEGG et al. (2001) sugerem que as análises devam ser estruturadas para
considerar os efeitos de tamanho dos indivíduos, sexo, idade e classe etária.
O uso das séries de Fourier como método de estudo da forma do otólito
é considerado eficaz porque descreve os contornos por meio de descritores
chamados de harmônicas. A amplitude de cada harmônica representa a
contribuição relativa para a forma empírica de um objeto, por exemplo, a
amplitude da segunda harmônica é uma media de alongamento, a da terceira
de triangularidade etc. (BIRD et al., 1986). As harmônicas definem os
parâmetros da forma, proporcionando uma imagem virtual semelhante à real
quando combinadas (TUSET et al. 2003).
Vários estudos foram bem sucedidos usando transformações de Fourier
de escamas ou otólitos para discriminar estoques. Jarvis et al. (1978, apud
TUSET et al., 2003) foram os primeiros a aplicar séries de Fourier em escamas
para diferenciar estoques pesqueiros. Descrições da forma dos otólitos usando
séries de Fourier foram mais tarde usados para separar estoques de Gadus
morhua L. (JÓNSDÓTTIR et al., 2006), Latris lineata (TRACEY et al., 2006),
Serranus atricauda, S. cabrilla, S. scriba (TUSET et al., 2006), Scomberomorus
21
cavalla (CLARDY et al., 2008), Coryphaena hippurus (DUARTE-NETO et al.,
2008) Aphanopus carbo (FARIAS et al., 2009), entre outros.
Mugilidae apresenta uma ampla distribuição geográfica, ocorrendo em
águas tropicais e subtropicais de todo o mundo e penetrando em águas
estuarinas e lagunares costeiras (MENEZES & FIGUEIREDO, 1985; NELSON,
2006). A família é composta por 17 gêneros e 72 espécies, sendo que sua
taxonomia tem sido exaustivamente discutida e é bastante problemática
(NELSON, 2006; MENEZES et al., 2010). Em águas brasileiras ocorrem pelo
menos seis espécies de mugilídeos, entretanto apenas duas, segundo
Menezes (1983), têm sido mais exploradas comercialmente ou em projetos de
cultivo: Mugil curema e M. liza, sendo M. curema a espécie de mugilídeo mais
comum do litoral brasileiro.
A espécie Mugil curema, conhecida popularmente como parati, ocorre
predominantemente no continente americano, distribuindo-se desde Cape
Code (EUA) até o sul do Brasil no Atlântico ocidental e do Golfo da Califórnia
até o norte do Chile no Pacífico oriental (THOMPSON, 1997). Exemplares
juvenis habitam praias arenosas, perto da desembocadura dos rios, por outro
lado, quando adultos habitam principalmente regiões estuarinas de fundo
lodoso e águas turvas (FERREIRA, 1989; VIEIRA, 1991; FAVERO, 2011). A
pesca de M. curema é tradicional em toda a costa brasileira, sendo explorada
principalmente pela pesca artesanal, apresentando picos de captura nos meses
de primavera (MENEZES & FIGUEIREDO, 1985). Segundo a estatística
pesqueira do Instituto de Pesca do Estado de São Paulo, em 2010 a produção
desembarcada em peso no estado foi superior a 127 toneladas, apresentando
um aumento na captura de 373,52% nos últimos 12 anos.
22
O objetivo do presente estudo foi analisar a forma do otólito sagita como
possível discriminante dos estoques de Mugil curema Valenciennes, 1836, do
estuário de Santos e do sistema costeiro Cananéia-Iguape, litoral do estado de
São Paulo, Brasil.
1.3. Material e métodos
Coleta de dados
Os espécimes de Mugil curema no estuário de Santos - APA Marinha
Central do Estado de São Paulo (Figura 1.1A) foram coletados entre março de
2009 e fevereiro de 2010, utilizando-se rede de abalo, com malha de 60 mm
entre nós consecutivos. No sistema costeiro de Cananéia-Iguape - APA
Marinha Sul do Estado de São Paulo (Figura 1.1B) as coletas foram realizadas
entre maio de 2008 e maio de 2009, utilizando-se cerco fixo, com distância
entre bambus de 30 mm.
Em laboratório os otólitos sagita de 100 indivíduos, sendo 50 do sistema
costeiro Cananéia-Iguape e 50 do estuário de Santos, foram retirados da
cápsula auditiva, lavados, secos e armazenados em sacos plásticos
devidamente identificados. Além destes, foram coletados 10 indivíduos de
Mugil curema do município de Madre de Deus, litoral do estado da Bahia (BA)
(Figura 1.1C) para serem utilizados como um grupo-irmão externo (outgroup).
A região está localizada na porção norte da Baía de Todos os Santos, a
aproximadamente 2.100 km de distância da região de estudo.
23
Figura 1.1. Representação do (A) estuário de Santos, (B) sistema costeiro de
Cananéia-Iguape litoral, ambas no estado de São Paulo e (C) município de
Madre de Deus, litoral do estado da Bahia, com a localização das áreas de
pesca dos indivíduos de Mugil curema.
Descritores do formato dos otólitos
Para a descrição do formato dos otólitos dos exemplares capturados nas
regiões estudadas e discriminação de suas populações foram utilizados os
-48 -47.5 -47 -46.5 -46
-25.2
-24.7
-24.2
-48.00 -47.90 -47.80
-25.10
-25.00
-24.90
-46.45 -46.40 -46.35 -46.30
-24.00
-23.95
-23.90
Santos
Cubatão
Vicente de Carvalho
São Vicente
Cananéia
Ilha Comprida
Ilha do Cardoso
Alemoa
Base
Ilha Barnabé
COSIPA
0 km 5.5 km 11 km
0 km 2.75 km 5.5 km
A
B
BrasilOceanoPacífico
OceanoAtlântico
Praia Grande
Mongaguá
Itanhaém
Peruíbe
Iguape
-38.8 -38.6 -38.4
-13.15
-13
-12.85
-12.7
0 Km 22.3 Km 44.6 Km
Salvador Ilha de Itaparica
Madrede Deus
C
24
índices de forma dos dados morfométricos dos otólitos e sua análise através
das funções elípticas de Fourier. Para as análises foram obtidas imagens
digitais dos otólitos com o auxílio de uma máquina fotográfica digital acoplada a
um estereomicroscópio, com os otólitos orientados horizontalmente, com o
sulco acústico voltado para baixo e o rostro para o lado direito. As imagens
digitais foram transformadas em imagens binárias com o auxilio programa
UTHSCSA ImageTool 3.0.
a. Índices de forma dos dados morfométricos
A obtenção dos dados de comprimento (Co), altura (Ho), área (Ao) e
perímetro (Po) dos otólitos foi realizada a partir das imagens binárias.
Utilizando tais dados morfométricos foi possível calcular quatro índices de
forma (Tabela 1.1), ou seja, coeficiente de forma, rotundidade, retangularidade
e elipticidade (RUSS, 1990; TUSET et al. 2003). O coeficiente de forma estima
a irregularidade da borda do otólito, apresentando valor máximo igual a 1
quando se trata de uma borda totalmente regular. A rotundidade mede a
similaridade de uma estrutura com um círculo perfeito, enquanto a
retangularidade descreve a variação do comprimento e largura em relação à
área, apresentando valor igual a 1 quando similar a um retângulo perfeito, e a
elipticidade indica se as alterações nos eixos são proporcionais.
25
Tabela 1.1. Índices de forma calculados no presente estudo (de acordo TUSET
et al., 2003).
Índices de forma Fórmulas
Coeficiente de forma (Cf) (4π Ao)/Po
Rotundidade (Ro) (4 Ao)/(π Co2)
Retangularidade (Re) Ao/(Co x Ho)
Elipticidade (E) (Co - Ho)/(Co + Ho)
b. Análise de Fourier elíptica
A forma dos otólitos foi avaliada através dos coeficientes de Fourier
(FCs) calculados através da análise de Fourier elíptica (EFA) com o auxilio do
programa SHAPE, versão 1.2 (IWATA, 2002). Esta análise é mais eficiente
quando comparada a outras análises de Fourier, devido à maior flexibilidade e
consistência dos resultados (ROHLF & ARCHIE, 1984). O método utilizado
decompõe o contorno do otólito através das variações nas coordenadas x e y,
separadamente (Δx e Δy), como funções paramétricas da distância em corda
cumulativa (t) ao longo do contorno. Esta distância é proporcionalizada de
modo que varie sempre de 0 a 2π ao longo de todo o contorno. As duas
funções paramétricas são definidas em x(t) e y(t), respectivamente, como:
( ) ∑
∑
e
( ) ∑
∑
26
em que an, bn, cn e dn são os coeficientes (amplitudes) da harmônica n; e N é
igual ao número máximo de harmônicas (LESTREL, 1997; MONTEIROS &
REIS, 1999). Os coeficientes de Fourier para a projeção x são:
∑
[ ( ) ( )]
e
∑
[ ( ) ( )]
em que q é o total de pontos ao longo do polígono; tp é a distância entre o
ponto p e o ponto p + 1 ao longo do polígono; e xp e yp são as respectivas
projeções do segmento p a p + 1. Os coeficientes de Fourier para a projeção y
são:
∑
[ ( ) ( )]
e
∑
[ ( ) ( )]
Análise e estatística dos dados
Os índices de forma dos dados morfométricos dos otólitos foram
testados quanto à normalidade e a homogeneidade das variâncias e
devidamente log-transformadas, quando tais critérios não eram atendidos. O
efeito do comprimento do otólito na magnitude de cada variável do otólito foi
27
avaliado através da análise de covariância (ANCOVA), com exceção dos
componentes de Fourier. As variáveis que apresentaram correlação
significativa com o comprimento do otólito foram corrigidas utilizando o
coeficiente angular (b) comum dentre os grupos. Com o propósito de comparar
a simetria entre o otólito sagita direito e esquerdo foi utilizado a analise de
variância multivariada (MANOVA).
Para avaliar a existência de diferentes formas entre os otólitos de Mugil
curema duas técnicas multivariadas foram utilizadas: (a) utilizando a matriz de
dados dos índices de forma, foi utilizada a análise de escalonamento
multidimensional (MDS) baseada no método de Ward (REIS, 1997), utilizando
distâncias euclidianas como indicadoras de similaridade entre os otólitos; e (b)
utilizando a matriz de dados dos componentes de Fourier foi utilizada a análise
de componentes principais (PCA). Sendo assim, foram utilizados, como
variáveis na análise multivariada entre as regiões, os escores do conjunto de
componentes principais que apresentaram o máximo de informações em
termos de variância total contidas nos dados iniciais. Os componentes
principais significativos foram estabelecidos de acordo com os critérios de
Kaiser (REIS, 1997).
Para comparar os otólitos através dos índices de forma e da análise de
Fourier elíptica, das duas regiões de coleta agrupadas com a área outgroup e
das duas regiões de estudo, foi utilizada a análise MANOVA e para explicar
qualquer diferença detectada através da MANOVA foi então aplicada a análise
de variância univariada (ANOVA) para examinar individualmente as variáveis
morfométricas.
A distância de separação de classes (CSD) foi utilizada para determinar
quais dos descritores da forma usados maximizam a separação das classes
28
(COSTA & CEZAR, 2001), avaliando o potencial de desempenho de
classificação baseada em uma única característica (PIERRA et al., 2005). O
CSD entre classes e em relação ao descritor mth é definido como:
| |
√
em que, μ,m e μ,m são as médias estimadas do m-ésimo descritor para as
classes α e β, respectivamente; e σ2,m e σ2
,m são as variâncias estimadas do
m-ésimo descritor para as classes e , respectivamente, para m = 1,2,...,N. O
potencial de classificação aumenta com Dm.
A análise discriminante canônica (CDA) dos componentes principais
obtidos da análise de Fourier elíptica foi utilizada com o objetivo de separar as
populações de Mugil curema das regiões estudadas. Por fim foi realizada a
previsão do grupo em que cada unidade de amostragem foi incluída, a partir da
matriz de classificação e foi calculada a distância de Mahalanobis dos grupos.
Todas as análises estatísticas foram realizadas nos programas PAST
ver. 1.97 e STATISTICA ver. 7.0 (StatSoft Inc.).
1.4. Resultados
Os índices da forma dos otólitos de Mugil curema não foram log-
transformados, pois todas as variáveis apresentaram uma distribuição normal e
homogeneidade das variâncias. A ANCOVA indicou que o perímetro (Po) e a
retangularidade (Re) não apresentaram uma correlação significativa com o
29
comprimento do otólito (p < 0,05). Todas as variáveis restantes foram corrigidas
utilizando o coeficiente angular (b) comum dentre os grupos (Tabela 1.2). Não
houve diferença significativa (MANOVA, P > 0,05) entre os otólitos sagita
direito e esquerdo e, portanto, na ausência do otólito direito, o esquerdo foi
utilizado. Também não houve diferenças significativas nas variáveis entre os
sexos.
Tabela 1.2. Variáveis do otólito e suas correlações com o comprimento do
otólito de Mugil curema do estuário de Santos, do sistema costeiro Cananéia-
Iguape, litoral do estado de São Paulo, e do litoral do estado da Bahia. n.s. =
não significativo.
Descritores F p B
Área (Ao) 38,63 < 0,0001 1,501
Perímetro (Po) -- n.s. --
Coeficiente de forma (Cf) 111,39 < 0,0001 -0,447
Rotundidade (Ro) 371,76 < 0,0001 -0,499
Retangularidade (Re) -- n.s. --
Elipcidade (E) 15,23 < 0,0001 0,687
A análise de escalonamento multidimensional (MDS) dos índices de
forma dos otólitos evidenciou dois grupos, sendo um grupo formado pelos
indivíduos do estuário de Santos e do sistema costeiro Cananéia-Iguape e o
outro grupo formado pelos indivíduos outgroup, de Madre de Deus (Figura 1.2).
Nota-se que os pontos centróides dos indivíduos do estuário de Santos e do
sistema costeiro Cananéia-Iguape se encontram próximos, enquanto o ponto
centróide do outgroup se posicionou a uma maior distância relativa. A partir
30
desses resultados se confirma a existência de dois grupos de indivíduos, com
base na morfologia dos otólitos.
Eixo 1
-0.3 -0.2 -0.1 0.0 0.1 0.2
Eix
o 2
-0.15
-0.10
-0.05
0.00
0.05
0.10
0.15
0.20
Cananéia (SP)
Santos (SP)
Madre de Deus (BA)
Centróide Cananéia
Centóide Santos
Centróide Madre de Deus
Figura 1.2. Escores da análise de escalonamento multidimensional (MDS) dos
índices de forma dos otólitos de Mugil curema do estuário de Santos, do
sistema costeiro Cananéia-Iguape, litoral do estado de São Paulo, e do litoral
do estado da Bahia.
Quando comparados os indivíduos das áreas de estudos com os
indivíduos outgroup, a matriz de classificação da análise discriminante
canônica para os índices de forma dos otólitos evidenciou um sucesso de
classificação bastante alto, com valores acima de 90 %. A distância quadrada
de Mahalanobis também apresentou valores altos (71,50) na separação desses
grupos (Tabela 1.3A). Contudo, a matriz de classificação para os indivíduos do
sistema costeiro Cananéia-Iguape e do estuário de Santos apresentou valores
relativamente baixos, sendo menores do que 65 %, corroborado pela distância
31
quadrada de Mahalanobis, cujo valor foi 0,48, impossibilitando a separação dos
indivíduos dessas duas áreas (Tabela 1.3B).
Tabela 1.3. Matriz de classificação da análise discriminante canônica e a
distância quadrada de Mahalanobis (entre parênteses) para os índices de
forma dos otólitos de Mugil curema, sendo (A) dos indivíduos do litoral do
estado de São Paulo e da Bahia; e (B) dos indivíduos do sistema costeiro
Cananéia-Iguape e do estuário de Santos, litoral do estado de São Paulo.
Colunas = classificação prevista e linhas = classificação observada.
A
São Paulo Bahia % concordância
São Paulo 100 (0,00) 0 (71,50) 100,00
Bahia 1 (71,50) 9 (0,00) 90,00
Total 101 9 99,09
B
Cananéia Santos % concordância
Cananéia 32 (0,00) 18 (0,48) 64,00
Santos 19 (0,48) 31 (0,00) 62,00
Total 51 49 63,00
A análise MANOVA dos índices de forma dos dados morfométricos
apresentou diferença significativa (F = 125,31 e p < 0,001) entre os otólitos dos
indivíduos das áreas de estudo e os indivíduos do litoral da Bahia. A ANOVA
indicou que a única variável explicativa dessa diferença foi a elipcidade. Tal
variável também apresentou maior capacidade de separação entre as duas
regiões, de acordo com os valores de DSC. Entre os indivíduos do estuário de
Santos e do sistema costeiro Cananéia-Iguape a MANOVA também apresentou
32
diferença significativa (F = 37,42 e p < 0,001). A análise da ANOVA indicou que
a área, a rotundidade e a elipcidade foram as variáveis explicativas desta
diferença, apresentando valores de DSC mais elevados (Tabela 1.4).
Tabela 1.4. ANOVA e suas respectivas distâncias de separação das classes
(DSC) entre as variáveis dos índices de forma dos otólitos de Mugil curema dos
indivíduos do estuário de Santos, do sistema costeiro Cananéia-Iguape litoral
do estado de São Paulo e do litoral do estado da Bahia. n.s. = não significativo.
Descritores
São Paulo x Bahia Cananéia x Santos
ANOVA DSC
ANOVA DSC
F p F p
Área -- n.s. 0,096 11,89 0,0008 0,488
Perímetro -- n.s. 0,061 -- n.s. 0,242
Coeficiente de forma -- n.s. 0,206 -- n.s. 0,077
Rotundidade -- n.s. 0,096 11,89 0,0008 0,488
Elipcidade 178,71 0.0000 2,916 6,06 0,0155 0,348
Retangularidade -- n.s. 0,149 -- n.s. 0,201
A análise de componentes principais dos coeficientes de Fourier
calculados através da análise de Fourier elíptica considerou 17 componentes
principais (CP) significativos para os otólitos analisados, explicando 89,28 %,
ocorrendo uma estabilização a partir do décimo terceiro autovalor. O CP1
explicou 33,77 % e o CP2 13,35 % (Figura 1.3). Na análise da variação média
± 2 vezes o desvio padrão da forma dos otólitos, explicado pelos componentes
principais, evidenciou que as maiores diferenças entre os otólitos analisados se
encontram principalmente na região ventral, dorsal e na região do antirostro
(Figura 1.4).
33
Componente principal
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17
Pro
po
rçã
o (
%)
0
5
10
15
20
25
30
35
40
Figura 1.3. Representação gráfica da porcentagem de variância explicada por
cada autovalor na análise de componentes principais, para os otólitos de Mugil
curema do estuário de Santos, do sistema costeiro de Cananéia-Iguape litoral
do estado de São Paulo e do litoral do estado da Bahia.
34
Figura 1.4. Visualização da variação (média e ± 2 vezes o desvio padrão) da
forma dos otólitos explicada por cada componente principal dos indivíduos de
Mugil curema do estuário de Santos, do sistema costeiro Cananéia-Iguape,
litoral do estado de São Paulo, e do litoral do estado da Bahia.
A contribuição em porcentagem dos componentes principais para a
variância de cada harmônica, baseada na correlação entre os dois, evidenciou
que os primeiros CPs apresentaram as maiores porcentagens da variância total
explicada, sendo que suas contribuições se deram exclusivamente nas
primeiras harmônicas, demonstrando a importância destas para a variação da
forma do contorno dos otólitos. Tal resultado está intimamente associado com
a simplicidade do formato dos otólitos de Mugil curema. Com o aumento dos
CPs as contribuições das primeiras harmônicas apresentaram uma diminuição
gradativa, com um relativo aumento das demais harmônicas. Vale a pena
ressaltar que a partir da vigésima quinta harmônica em todos os componentes
principais não houve quase nenhuma contribuição, tornando-as dispensáveis
das análises para futuros trabalhos.
Houve diferença significativa de acordo com a MANOVA (F = 3,21 e p <
0,001) dos componentes principais da análise de Fourier elíptica entre os
indivíduos das áreas de estudo e os indivíduos outgroup. Segundo a ANOVA
os componentes principais 4, 7, 8, 10, 11 e 15 foram as variáveis explicativas
desta diferença, apresentando maior capacidade de separação entre as duas
regiões, ou seja, litoral de São Paulo e da Bahia, de acordo com os valores de
DSC. Para os otólitos dos indivíduos do estuário de Santos e do sistema
costeiro Cananéia-Iguape a MANOVA também apresentou diferença
significativa (F = 2,23 e p < 0,01). A ANOVA mostrou que as variáveis
35
explicativas dessa diferença foram os PC3, PC4 e PC16, também
apresentando, de acordo com os valores de DSC, uma maior capacidade de
separação (Tabela 1.5).
Tabela 1.5. ANOVA e suas respectivas distâncias de separação das classes
(DSC) entre as variáveis dos componentes principais da análise de Fourier
elíptica de Mugil curema dos indivíduos do estuário de Santos, do sistema
costeiro Cananéia-Iguape litoral do estado de São Paulo e do litoral do estado
da Bahia. n.s. = não significativo.
A figura 1.5 dos escores das duas primeiras funções da análise
discriminante canônica corroborou a separação obtida através da análise de
Descritores
São Paulo x Bahia Cananéia x Santos
ANOVA DSC
ANOVA DSC
F p F p
PC1 -- n.s. 0,102 -- n.s. 0,278
PC2 -- n.s. 0,095 -- n.s. 0,159
PC3 -- n.s. 0,069 6,03 0,0158 0,347
PC4 5,64 0,0193 0,521 5,56 0,0204 0,333
PC5 -- n.s. 0,161 -- n.s. 0,128
PC6 -- n.s. 0,028 -- n.s. 0,109
PC7 4,49 0,0364 0,425 -- n.s. 0,022
PC8 4,99 0,0276 0,548 -- n.s. 0,094
PC9 -- n.s. 0,296 -- n.s. 0,168
PC10 4,59 0,0343 0,498 -- n.s. 0,020
PC11 4.22 0,0423 0,535 -- n.s. 0,029
PC12 -- n.s. 0,203 -- n.s. 0,158
PC13 -- n.s. 0,213 -- n.s. 0,229
PC14 -- n.s. 0,018 -- n.s. 0,187
PC15 12,00 0,0008 0,926 -- n.s. 0,120
PC16 -- n.s. 0,245 8,41 0,0046 0,410
PC17 -- n.s. 0,122 -- n.s. 0,077
36
escalonamento multidimensional dos índices de forma dos otólitos. Os
indivíduos do estuário de Santos e do sistema costeiro Cananéia-Iguape
representam um grupo e os indivíduos outgroup representam outro. Podemos
notar que o ponto centróide dos indivíduos outgroup se posicionou também a
uma grande distância quando comparado com os indivíduos do estuário de
Santos e do sistema costeiro Cananéia-Iguape, cujos pontos centróides estão
mais aproximados. Contudo, os pontos centróides do grupo formado pelos
otólitos coletados nas áreas de estudo no litoral de São Paulo apresentaram
uma maior distância entre si, quando comparados com os dados obtidos
através do escalonamento multidimensional dos índices de forma. Tal resultado
sugere uma diferença sutil entre as formas dos otólitos dos indivíduos do
estuário de Santos e do sistema costeiro Cananéia-Iguape.
Eixo 1
-6 -4 -2 0 2 4
Eix
o 2
-6
-4
-2
0
2
4
6
Cananéia (SP)
Santos (SP)
Madre de Deus (BA)
Centróide Cananéia
Centóide Santos
Centróide Madre de Deus
Figura 1.5. Escores das duas primeiras funções da análise discriminante
canônica dos componentes principais, baseados nas 30 primeiras harmônicas
da análise de Fourier elíptica dos otólitos de Mugil curema do estuário de
37
Santos, do sistema costeiro Cananéia-Iguape, litoral do estado de São Paulo, e
os do litoral do estado da Bahia.
A matriz de classificação da análise discriminante canônica dos
componentes principais da analise de Fourier elíptica para os otólitos do litoral
do estado de São Paulo e dos indivíduos outgroup mostrou valores bastante
altos de acerto para a população do estado de São Paulo (99 %) e para o total
(94 %); entretanto, para os indivíduos outgroup esse valor de classificação foi
extremamente baixo (50 %). O valor da distância quadrada de Mahalanobis
para as duas populações foi 7,05, apesar de ser de uma ordem de grandeza
menor do obtido utilizando-se os índices de forma. Tal resultado apresentou um
valor significativo para a separação dos dois estoques. A matriz de
classificação para os otólitos do sistema costeiro Cananéia-Iguape e estuário
de Santos apresentou valores de porcentagem correta relativamente alta (79
%), sendo a distância quadrada de Mahalanobis relativamente baixa (1,81),
impossibilitando também a separação dos indivíduos dessas duas regiões
(Tabela 1.6A). Vale ressaltar que tais otólitos, apesar de não apresentarem um
valor significativo para sua separação, apresentam uma pequena diferença
entre os dois grupos (Tabela 1.6B).
Tabela 1.6. Matriz de classificação da análise discriminante canônica e a
distância quadrada de Mahalanobis (entre parênteses) para a Fourier elíptica
dos otólitos de Mugil curema, sendo (A) dos indivíduos do litoral do estado de
São Paulo e da Bahia; e (B) dos indivíduos do sistema costeiro Cananéia-
38
Iguape e do estuário de Santos, litoral do estado de São Paulo. Colunas =
classificação prevista e linhas = classificação observada.
A
São Paulo Bahia % concordância
São Paulo 99 (0,00) 1 (7,05) 99,00
BA 5 (7,05) 5 (0,00) 50,00
Total 101 6 94,54
B
Cananéia Santos % concordância
Cananéia 39 (0,00) 11 (1,81) 78,00
Santos 10 (1,81) 40 (0,00) 80,00
Total 49 51 79,00
Os escores das duas primeiras funções da análise discriminante
canônica dos componentes principais da análise de Fourier elíptica e dos
índices de forma agrupados (Figura 1.6) dos otólitos de Mugil curema
separaram completamente os indivíduos do estuário de Santos e do sistema
costeiro Cananéia-Iguape dos indivíduos outgroup, corroborando a separação
desses dois grupos. Os pontos centróides dos indivíduos do estuário de Santos
e do sistema costeiro Cananéia-Iguape se encontram aproximados, enquanto o
ponto centróide dos indivíduos outgroup se encontrou relativamente distante.
39
Eixo 1
-14 -12 -10 -8 -6 -4 -2 0 2 4
Eix
o 2
-4
-3
-2
-1
0
1
2
3
4
Cananéia (SP)
Santos (SP)
Madre de Deus (BA)
Centróide Cananéia
Centóide Santos
Centróide Madre de Deus
Eixo 1
-1.0 -0.5 0.0 0.5 1.0 1.5 2.0 2.5
Eix
o 2
-4
-3
-2
-1
0
1
2
3
4
Figura 1.6. Escores das duas primeiras funções da análise discriminante
canônica dos componentes principais, baseados nas 30 primeiras harmônicas
da análise de Fourier elíptica e os índices de forma dos otólitos de Mugil
curema do estuário de Santos, do sistema costeiro Cananéia-Iguape, litoral do
estado de São Paulo, e os do litoral do estado da Bahia.
40
A matriz de classificação dos componentes principais da análise de
Fourier e dos índices de forma apresentou valores de porcentagem de acerto
de 100 % para os dois grupos, sendo um grupo formado pelos indivíduos do
estado de São Paulo e o outro pelos do estado da Bahia. O valor da distância
quadrada de Mahalanobis também foi relativamente alto (88,23) (Tabela 1.7B).
Para os indivíduos do sistema costeiro Cananéia-Iguape e do estuário de
Santos, apesar dos maiores valores da distância quadrada de Mahalanobis
para essas duas áreas (2,13), ainda há dificuldades na separação desses
indivíduos. Contudo, a matriz de classificação para os dois grupos apresentou
valores superiores a 75 % de acerto. Tais resultados corroboram os resultados
obtidos para os componentes principais da análise de Fourier elíptica e dos
índices de forma separadamente (Tabela 1.7B).
Tabela 1. 7. Matriz de classificação da análise discriminante canônica e a
distância quadrada de Mahalanobis (entre parênteses) para os índices de
forma e para os da Fourier elíptica agrupados dos otólitos de Mugil curema,
sendo (A) dos indivíduos do litoral do estado de São Paulo e da Bahia; e (B)
dos indivíduos do sistema costeiro Cananéia-Iguape e do estuário de Santos,
litoral do estado de São Paulo. Colunas = classificação prevista e linhas =
classificação observada.
41
A
São Paulo Bahia % concordância
São Paulo 100 (0,00) 0 (88,23) 100,00
Bahia 0 (88,23) 10 (0,00) 100,00
Total 100 10 100,00
B
Cananéia Santos % concordância
Cananéia 40 (0,00) 10 (2,13) 80,00
Santos 12 (2,13) 38 (0,00) 76,00
Total 52 48 78,00
1.5. Discussão
Estudos das características morfométricas em otólitos de peixes têm
sido considerados importantes na identificação de peixes em estudos
paleoictiológicos (GAEMERS, 1984; NOLF, 1995), na ecologia trófica (DÜRR &
GONZÁLEZ, 2002; MORENO-LÓPEZ et al., 2002) e na identificação de
populações e estoques (JÓNSDÓTTIR et al., 2006; TUSET et al., 2006).
As características descritivas dos otólitos algumas vezes podem ser
demasiadamente subjetivas, por não serem bem definidas ou por
apresentarem mudanças na correlação do tamanho do peixe com o tamanho
otólito. Por esta razão, muitos pesquisadores têm desenvolvido ferramentas
mais objetivas, para minimizar tal subjetividade, como por exemplo, os
sistemas de análise de imagens. Tais estudos se concentram principalmente
na separação das unidades populacionais, uma vez que é uma questão
importantíssima para a gestão e manutenção de tais recursos pesqueiros
(TUSET et al., 2006).
42
A análise de Fourier elíptica é considerada o método mais poderoso e
objetivo para avaliar a forma e as pequenas diferenças individuais dos otólitos
(CAMPANA & CASSELMAN, 1993), embora sua interpretação biológica seja
muito mais complexa do que a morfometria linear (STRANSKY & MACLELLAN,
2005).
No presente estudo essas duas metodologias, ou seja, a análise de
Fourier elíptica e a morfometria linear (índices da forma dos otólitos) foram
aplicadas nos otólitos de Mugil curema do estuário de Santos e do sistema
costeiro Cananéia-Iguape, na tentativa de discriminar grupos nas duas regiões
do estado de São Paulo.
Foram utilizados otólitos dos indivíduos restritos a um comprimento total
entre 300 a 350 mm, sendo que tal cuidado se explica para evitar a
interferência do crescimento alométrico na forma do contorno dos otólitos, já
identificada para outras espécies, como por exemplo, Gadus morhua
(CARDINALE et al., 2004), Lutjanus campechanus (BEYER & SZEDLMAYER,
2010), Merluccius merluccius (LOMBARTE et al., 2006) e em outras seis
espécies do gênero Merluccius (LOMBARTE & CASTELLÓN, 1991), além dos
dados inéditos apresentados nesta tese para M. curema (ver capítulo 3).
Para facilitar a interpretação dos coeficientes de Fourier foi utilizada a
análise de componentes principais, a fim de reduzir a dimensionalidade destes
coeficientes (DUARTE-NETO et al., 2008). Alguns autores, como por exemplo,
Campana & Casselman (1993), utilizaram as próprias harmônicas como se
fossem componentes principais. Os autores utilizaram as primeiras 10
harmônicas, pois elas explicavam de 95 a 99,9 % da variância total. Porém,
diferentemente dos componentes principais, as harmônicas, em geral, não
explicam em ordem decrescente a variância (KAESLER, 1997), podendo
43
ocorrer a exclusão de alguma harmônica mais importante para a separação de
grupos.
Independente da metodologia empregada, ou seja, análise de Fourier
elíptica ou os índices de forma, a porcentagem de acerto da matriz de
classificação da análise discriminante na maioria dos trabalhos varia entre 70
% a 95 %, indicando que a forma dos otólitos pode ser usada para separar
estoques e até mesmo espécies (TUSET et al. 2006), embora alguns trabalhos,
como os de Tuset et al. (2003), Duarte-Neto et al. (2008) e Longmore et al.
(2010), apresentem valores da porcentagem de classificação inferiores a 70 %.
Contudo, a classificação dos otólitos é uma tarefa extremamente difícil, que
requer ferramentas estatísticas complexas e combinações de vários descritores
(CARDINALE et al., 2004).
No presente estudo os valores de classificação total para as duas
metodologias empregadas para separar os espécimes das áreas de estudo
(sistema costeiro Cananéia-Iguape e estuário de Santos) em relação aos
indivíduos outgroup foi 99,09 % para os índices de forma, 94,54 % para a
análise de Fourier elíptica, sendo que o melhor valor de classificação total (100
%) foi alcançado utilizando-se os valores das duas metodologias. Apesar dos
índices de forma e da análise de Fourier elíptica apresentarem valores
significativos para separar esses dois grupos, seu agrupamento fez com que
essa separação fosse ainda mais evidente e robusta, sendo que se recomenda
a utilização dessas duas metodologias para a separação dos estoques de
Mugil curema para outras regiões em futuros trabalhos.
A análise discriminante dos índices de forma apresentou valor inferior a
65 % para a separação dos indivíduos da região de Santos daqueles de
Cananéia, enquanto a análise Fourier elíptica resultou em valor de 79 %.
44
Quando as duas metodologias são agrupadas, o valor caiu para 78 %. Apesar
de muitos autores, como os citados anteriormente, conseguirem separar
populações de outras espécies com valores semelhantes, no presente estudo
tais resultados não foram capazes de separar tais indivíduos. Portanto numa
primeira abordagem, se poderia afirmar que os grupos considerados neste
estudo pertenceriam a um único estoque, apesar das pequenas diferenças
encontradas em seus otólitos, desde que os parâmetros populacionais fossem
semelhantes, e que fossem desprezíveis os efeitos de emigração e imigração
para os grupos (BEGG et al., 1999). Tais efeitos não foram objeto deste
estudo.
As diferenças na forma dos otólitos de M. curema do estuário de Santos
e do sistema costeiro Cananéia-Iguape podem ser reflexos dos fatores
ambientais dos sistemas costeiros habitados por esses indivíduos. Fatores
ambientais, tais como temperatura, salinidade, profundidade, disponibilidade de
alimento, aliados a fatores genéticos, têm um forte impacto sobre a forma final
do otólito (WILSON, 1985; CAMPANA & NEILSON, 1985; LOMBARTE &
LLEONART, 1993; GAULDIE & CRAMPTON, 2002; CARDINALLE et al., 2004;
GAGLIANO & MCCORMICK, 2004; LOMBARTE & CRUZ, 2007).
Como todas as espécies de mugilídeos, a desova de Mugil curema,
ocorre em regiões mais afastadas da costa, principalmente sob a plataforma
continental (JACOT, 1920; ANDERSON, 1957; CERGOLE, 1986; SANTANA,
2007). Tal fato é corroborado pela presença, nos meses dezembro e janeiro, de
larvas de mugilídeos na região de Santos (SP), em águas até 380 metros de
profundidade (MATSUURA et al., 1978). Com base nessas informações
podemos supor que os indivíduos de M. curema do estuário de Santos e do
sistema costeiro Cananéia-Iguape, por pertencerem ao mesmo estoque,
45
podem apresentar uma área de desova semelhante, do ponto de vista da
localização na plataforma continental da região sudeste do Brasil. Portanto, os
indivíduos adultos de M. curema migrariam, de seus respectivos estuários, para
áreas costeiras, de onde retornariam para os estuários no final da época de
desova.
Em resumo, de acordo com os resultados obtidos no presente estudo, a
utilização da forma do otólito sagita para discriminação de estoques de Mugil
curema se mostrou eficiente para separar dois grupos, indivíduos de Santos e
Cananéia e indivíduos de Madre de Deus, sendo que melhores resultados são
obtidos quando a análise de Fourier e os índices de forma são usados em
conjunto. Porém, estas mesmas técnicas não conseguiram diferenciar os
indivíduos do estuário de Santos daqueles do sistema costeiro Cananéia-
Iguape, provavelmente por pertencerem a um único estoque.
1.6. Agradecimentos
À equipe do Laboratório de Ecologia Reprodutiva e do Recrutamento de
Organismos Marinhos do Departamento de Oceanografia Biológica da
Universidade de São Paulo (IOUSP), pelo o apoio e incentivo durante a
realização deste trabalho. Ao MSc. Paulo José Duarte Neto professor
assistente da Universidade Federal de Pernambuco (UFPE). À Coordenação
de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pela bolsa
concedida.
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55
Capítulo 2.
Aspectos da reprodução de Mugil curema Valenciennes,
1836 em dois sistemas costeiros do estado de São Paulo,
Brasil
56
2.1. Resumo
O presente estudo teve como objetivo elucidar alguns dos aspectos
reprodutivos de Mugil curema de duas regiões do estado de São Paulo. As
coletas foram mensais, no período de março/09 a fevereiro/10 no estuário de
Santos e no período de maio/08 a abril/09 no sistema costeiro Cananéia-
Iguape, utilizando-se rede de abalo, rede de tarrafa e cerco fixo. Foram
tomados o peso e o comprimento total de cada indivíduo. As gônadas foram
retiradas, pesadas e, posteriormente, feitas preparações permanentes dos
ovários. A proporção sexual, o L50, o L100 e os indicadores quantitativos (RGS e
K) foram estimados para todas as épocas do ano. Para as duas regiões
houve um predomínio significativo de fêmeas (1:2,4), sendo o L50 e o L100
estimados em 248,6 e 345 mm respectivamente. Durante o período de estudo,
evidenciou-se a ocorrência da maioria das fases de desenvolvimento ovocitário
e de todos os estádios de maturação gonadal, com exceção dos indivíduos no
estádio D (hidratado). A espécie apresentou um desenvolvimento sincrônico
dos ovócitos e pode-se observar que os maiores valores dos indicadores
quantitativos ocorreram no inicio e no final da estação chuvosa. A fecundidade
potencial média da espécie foi estimada em 350.430 ovócitos para indivíduos
variando de 300 a 402 mm de comprimento total. Pode-se concluir que M.
curema do sistema costeiro Cananéia-Iguape e do estuário de Santos
apresenta um período reprodutivo de outubro a abril, com duas desovas anuais
(abril e novembro), possivelmente em regiões mais ao largo.
Palavras-chave: Período reprodutivo, maturação gonadal, fecundidade, parati,
estuário de Santos, sistema costeiro Cananéia-Iguape
57
2.2. Introdução
Variações no comprimento de primeira maturação gonadal (L50), época
de desova, proporção sexual, desenvolvimento ovocitário e fecundidade têm
sido descritos como táticas reprodutivas com alto grau de variabilidade, que
são importantes para o sucesso de uma geração ou coorte resultante de uma
desova (FRANK & LEGGETT, 1994; VAZZOLER, 1996; MORITA & MORITA,
2002). Essas táticas apresentam variações intra-específicas espaciais e
temporais relacionadas principalmente às condições abióticas e bióticas
prevalecentes na região ocupada ou no período em que a população ficou
submetida às mesmas (VAZZOLER, 1996).
O conhecimento de tais táticas é de importância fundamental para a
administração e avaliação dos estoques pesqueiros, sendo utilizados na
fixação dos comprimentos mínimos passiveis de captura, na determinação do
tamanho das malhas das redes utilizadas, como parâmetros para estimar a
biomassa desovante, em modelos de projeção e na estimativa do rendimento
máximo sustentável (ROFF, 1981; DILLINGER et al., 1987; SPARRE &
VENEMA, 1992).
Mugil curema é relatada como uma espécie que ocorre
predominantemente no continente americano, distribuindo-se desde “Cape”
Code (EUA) até o sul do Brasil no Atlântico ocidental e do Golfo da Califórnia
até o norte do Chile no Pacífico oriental (THOMPSON, 1997). Entretanto, sua
presença tem sido relatada em águas argentinas (37°46’ S; 57°27’ W), latitudes
mais ao sul do que descrito anteriormente (GONZÁLEZ CASTRO et al., 2006;
HERAS et al., 2006). Exemplares adultos habitam principalmente regiões
estuarinas de fundo lodoso e águas turvas, mas, por outro lado, quando juvenis
58
se encontram em praias arenosas, perto da desembocadura dos rios
(FERREIRA, 1989; VIEIRA, 1991; FAVERO, 2011).
A pesca de Mugil curema é tradicional em toda a costa brasileira, sendo
principalmente explorada pela pesca artesanal, principalmente na primavera
(MENEZES & FIGUEIREDO, 1985). No estado de São Paulo vem aumentando
significativamente a pesca de M. curema. Segundo a estatística pesqueira do
Instituto de Pesca do Estado de São Paulo, em 1998 a produção
desembarcada em peso no estado foi de aproximadamente 34 toneladas, já em
2010 a produção foi superior a 127 toneladas, um aumento de 373,52% nos
últimos 12 anos. Contudo, vale a pena ressaltar que a produção de M. curema
desembarcada no estado de São Paulo nos meses de janeiro a maio de 2011
(66 toneladas) foram as maiores registradas dos últimos 12 anos, quando
comparadas ao mesmo período do ano.
Estudos sobre os aspectos da biologia reprodutiva de Mugil curema
foram realizados em águas temperadas (JACOT, 1920; ANDERSON, 1957;
MOORE, 1974) e tropicais (ANGELL, 1973; MOORE, 1974; ALVAREZ-
LAJONCHERE, 1976; YAÑEZ-ARANCIBIA, 1976; ALVAREZ-LAJONCHERE,
1980; COUTO & NASCIMENTO, 1980; GARCIA & BUSTAMANTE, 1981;
BLANCO, 1985; FRANCO, 1986; IBAÑEZ-AGUIRRE, 1993; MARIN et al.,
2003; IBAÑEZ-AGUIRRE & GALLARDO, 2004; SOLOMON & RAMNARINE,
2007). Apesar de M. curema ser o mugilídeo mais abundante no litoral
brasileiro, estudos sobre o tema são poucos (COUTO & NASCIMENTO, 1980;
CERGOLE, 1986; FERREIRA, 1989; SANTANA, 2007; ALBIERI et al., 2010).
De uma maneira geral os indivíduos de M. curema do litoral brasileiro
apresentam um período reprodutivo prolongado, com um ou dois picos de
desova ao longo do ano. Cergole (1986) e Ferreira (1989) no estuário de São
59
Vicente, região sudeste do Brasil, verificaram que o período reprodutivo de M.
curema se estendendo de setembro a janeiro, com desovas ocorrendo no final
da primavera – inicio verão. No litoral do estado de Pernambuco, Couto &
Nascimento (1980) verificaram que as desovas da espécie ocorrem em março
e agosto. Por outro lado, na mesma região Santana (2007) verificou que as
desovas ocorrem em novembro e janeiro. Albieri et al. (2010) no litoral do
estado do Rio de Janeiro, verificaram um período reprodutivo se estendendo de
agosto a janeiro, com um único pico de desova no mês de outubro.
O objetivo principal desse estudo é elucidar aspectos da biologia
reprodutiva de M. curema do sistema costeiro Cananéia-Iguape e do estuário
de Santos, principalmente as estratégias de desova da espécie e seu contexto
ambiental. Os dados a serem disponibilizados pelo presente estudo poderão
fornecer evidências para uma melhor compreensão da dinâmica populacional
da espécie, subsidiando a realização de um manejo mais adequado.
2.3. Material e métodos
As coletas dos exemplares de Mugil curema no estuário de Santos –
APA Marinha Central do Estado de São Paulo (Figura 2.1A) foram realizadas
mensalmente durante março de 2009 a fevereiro de 2010, utilizando-se rede de
tarrafa, com malha de 20 mm entre nós consecutivos e rede de abalo, com
malha de 60 mm entre nós consecutivos. No sistema costeiro de Cananéia-
Iguape - APA Marinha Sul do Estado de São Paulo (Figura 2.1B) as coletas
também foram realizadas mensalmente, durante maio de 2008 a maio de 2009,
utilizando-se rede de tarrafa, com malha de 12 mm entre nós consecutivos e
cerco fixo, com distância entre bambus de 30 mm.
60
Os dados de temperatura da superfície do mar foram obtidos através da
rede ANTARES (http://www.antares.ws), cujos dados provem de estações
costeiras (in situ) e dados de satélite (sensoriamento remoto), e para os dados
de pluviosidade através do banco de dados pluviométricos do estado de São
Paulo (http://www.sigrh.sp.gov.br).
Figura 2.1. Representação do (A) estuário de Santos e do (B) sistema costeiro
de Cananéia-Iguape litoral do estado de São Paulo, com a localização das
áreas de pesca dos indivíduos de Mugil curema.
Dos indivíduos coletados de M. curema foram tomados o comprimento
total (CT em mm) e o peso total (PT em g). Todas as gônadas foram retiradas,
pesadas (PG em g), identificadas quanto ao sexo, fixadas em formalina
neutralizada a 10%. Foram montadas preparações permanentes das gônadas
das fêmeas, de acordo com Vazzoler (1996). Para a identificação dos estádios
-48 -47.5 -47 -46.5 -46
-25.2
-24.7
-24.2
-48.00 -47.90 -47.80
-25.10
-25.00
-24.90
-46.45 -46.40 -46.35 -46.30
-24.00
-23.95
-23.90
Santos
Cubatão
Vicente de Carvalho
São Vicente
Cananéia
Ilha Comprida
Ilha do Cardoso
Alemoa
Base
Ilha Barnabé
COSIPA
0 km 5.5 km 11 km
0 km 2.75 km 5.5 km
A
B
Brasil
OceanoPacífico
OceanoAtlântico
Praia Grande
Mongaguá
Itanhaém
Peruíbe
Iguape
61
de maturação gonadal foram utilizadas as descrições das fases do
desenvolvimento das células germinativas femininas proposto por McMillan
(2007), e tomadas como base para a elaboração de uma escala.
Para o estudo da proporção sexual da espécie nas regiões de estudo
foram realizados cálculos visando dois aspectos importantes: estrutura da
população para o período estudado e a variação temporal da proporção entre
machos e fêmeas adultos. Foi averiguado pelo teste do 2 (ZAR, 1996) duas
hipóteses, sendo a proporção entre machos e fêmeas como sendo de 1:1 e a
proporção real entre machos e fêmeas encontrada para cada região.
Para estimar o comprimento de primeira maturação gonadal (L50) os
indivíduos imaturos (estádio A) foram considerados jovens e os classificados
nos outros estádios (B, C, D e E), adultos, independentemente do local de
coleta e sexo. A seguir foi calculada a proporção entre jovens e adultos por
classes de comprimento total (30 mm). Aos dados de comprimento total e
porcentagem dos indivíduos adultos foi ajustada uma regressão logística,
através do método iterativo de mínimos quadrados com a ferramenta Solver do
Microsoft Excel, sendo obtido o valor de L50 a partir da fórmula proposta por
King (2007).
Para uma melhor interpretação dos processos reprodutivos foram
estimados alguns indicadores quantitativos, como a diferença dos fatores de
condição alométricos (K) calculados com o peso total (K = (PT/CTb)*104) e
com o peso do corpo (K’=((PT-PG)/CTb)*104), sendo b o coeficiente angular da
relação peso-comprimento, essa diferença expressa, de modo relativo, a
parcela das reservas transferidas para as gônadas, servindo um indicador
adicional do período reprodutivo (SCOTT, 1979; VAZZOLER, 1996). E a
relação gonadossomática (RGS) através da equação RGS = PG*PT/102, que
62
expressa a razão, em porcentagem, entre o peso da gônada e o peso dos
indivíduos. Sua variação temporal pode indicar o período de maior atividade
reprodutiva das espécies (WOOTTON, 1990).
A estimativa da fecundidade potencial (ou seja, número de ovócitos que
poderão ser eliminados no período de desova) foi realizada retirando duas
alíquotas (anterior e posterior) de 0,3 g de dez ovários no estádio maduro de
desenvolvimento (cinco de cada região estudada) para a contagem dos
ovócitos na fase V (ovócitos com vitelogênese completa). Após a contagem,
com a finalidade de verificar se a maturação dos ovócitos são homogêneos ao
longo do ovário, realizou-se um teste “t student” entre as alíquotas com um
nível de significância 0,05 (COLLINS et al., 1996). A seguir a fecundidade
potencial para cada exemplar foi calculada utilizando-se a equação
F=No*PG/Pam, em que No é o número de ovócitos da amostra e Pam é o peso da
amostra. Para comparar a fecundidade potencial entre as duas regiões de
estudo aplicou-se aos dados o teste “t student” a um nível de significância 0,05.
2.4. Resultados
Um total de 867 indivíduos de Mugil curema foi coletado durante o
período estudado, sendo do sistema costeiro Cananéia-Iguape 526 indivíduos
(137 fêmeas, 76 machos e 313 imaturos) variando de 65 a 409 mm de
comprimento total, e do estuário de Santos 341 indivíduos (205 fêmeas, 67
machos e 71 imaturos) variando de 148 a 405 mm de comprimento total.
Os valores das proporções sexuais para todos os períodos de coleta no
sistema costeiro Cananéia-Iguape, considerando a proporção 1:1 (Figura 2.2A)
indicam que dos doze meses, em seis (agosto e setembro de 2008 e janeiro,
63
fevereiro, março e abril de 2009) houve diferença significativa (p<0,05) nas
proporções. No estuário de Santos também entre os doze meses de estudo,
seis meses (março, maio, junho, agosto e outubro de 2009 e fevereiro de 2010)
apresentaram diferenças significativas (p<0,05) levando em consideração
também a proporção 1:1 (Figura 2.2B).
O predomínio de fêmeas no sistema costeiro Cananéia-Iguape ocorreu
em quase todos os meses estudados, com exceção de maio e outubro de 2008
e no estuário de Santos o único mês que apresentou uma maior frequência de
machos foi julho de 2009. As proporções sexuais totais para as duas regiões
foram 1:2,4 (M:F), sendo 1:1,8 e 1:3,1 no sistema costeiro Cananéia-Iguape e
no estuário de Santos respectivamente.
64
Meses/Anos
Jan/
10
Fev/1
0
Mar
/09
Abr
/09
Mai/0
9
Jun/
09
Jul/0
9
Ago
/09
Set
/09
Out
/09
Nov
/09
Dez
/09
%
0
20
40
60
80
100
**
**
*
*
B
Jan/
09
Fev/0
9
Mar
/09
Abr
/09
Mai/0
8
Jun/
08
Jul/0
8
Ago
/08
Set
/08
Out
/08
Nov
/08
Dez
/08
%
0
20
40
60
80
100 Fêrmea
Macho**
* * * *
A
Figura 2.2. Frequência de ocorrência de machos e fêmeas de Mugil curema por
época do ano no (A) sistema costeiro Cananéia-Iguape e (B) no estuário de
Santos, litoral do estado de São Paulo. Em destaque os meses que
apresentaram diferença significativa (p < 0,05), sendo os asteriscos a hipótese
da proporção de 1:1 e os triângulos a proporção real.
65
A escala de maturação gonadal microscópica, confeccionada para
fêmeas de Mugil curema para os indivíduos do estuário de Santos e para o
sistema costeiro Cananéia-Iguape está composta por cinco estádios de
maturidade gonadal, sendo imaturo (A), em maturação (B), maduro (C),
hidratado (D) e desovado (E). Tal escala considerou a presença e a quantidade
dos ovócitos em diferentes fases de desenvolvimento (Tabela 2.1; Figura 2.3).
Os estádios designados como “em maturação” e “maduro”, estão subdivididos
em dois sub-estádios (Tabela 2.2).
Tabela 2.1. Descrição das fases de desenvolvimento das células germinativas
femininas e estruturas derivadas de Mugil curema do sistema costeiro
Cananéia-Iguape e do estuário de Santos, litoral do estado de São Paulo.
Fase Caracterização Descrição
I Células germinativas iniciais ou Células pequenas, poliédricas e intensamente
ovogônias basófilas. Possui um núcleo levemente acidófilo,
centralizado, ocupando quase toda a célula, com um
único nucléolo evidente.
II Ovócitos do estoque de Células arredondadas, com o citoplasma basófilo
reserva com vários nucléolos basófilos e periféricos, com
queda acentuada e contínua da relação núcleo-
plasmática.
III Ovócitos com alvéolos corticais Células arredondadas, núcleo centralizado e
desenvolvido, levemente acidófilo e vários nucléolos
periféricos. Citoplasma levemente acidófilo,
apresentando alvéolos corticais, vacúolos lipídicos e
aparecimento da zona pelúcida.
IV Ovócitos com vitelogênese Células arredondadas, citoplasma basófilo, núcleo
inicial acidófilo central. Na fase inicial ocorrem nucléolos
basófilos e periféricos; na mais desenvolvida o núcleo
é central, menor e com nucléolos não visíveis. Ao redor
do núcleo acumulam-se vacúolos lipídicos; observa-se
uma camada mais externa, constituída de vários
grânulos de vitelo acidófilo (proteico).
66
V Ovócitos com vitelogênese Núcleo centralizado com nucléolos não visíveis.
completa Citoplasma com grande quantidade de grânulos de
vitelo, zona pelúcida ou radiata mais desenvolvida,
nítida e com estrias transversais.
FPO Folículo pós-ovulatório Formado por cordões de células foliculares, com
citoplasma basófilo, ligeiramente granular. Como
resultado de seu esvaziamento, dobram-se em todas
as direções, tendo seu lúmen invadido pelas células ou
produtos celulares.
ATR Ovócitos atrésicos Estrutura de formato irregular constituída por
células foliculares atrofiadas, envolvidas por tecido
conjuntivo bem vascularizado. Podendo ser
observadas granulações de cor amarelada
Tabela 2.2. Estádios do desenvolvimento ovocitário dos ovários de Mugil
curema do sistema costeiro Cananéia-Iguape e do estuário de Santos, litoral do
estado de São Paulo e suas características microscópicas.
Estádios Subdivisão Caracterização
A (Imaturo) Presença de ovogônias, mas com predomínio de
ovócitos na fase II.
B (Maturação) B* (Maturação Inicial) Presença de ovócitos na fase III, com predomínio de
ovócitos na fase II.
B (Maturação Final) Predomínio de ovócitos na fase III com a presença de
ovócitos na fase II.
C (Maduro) C* (Maduro Inicial) Poucos ovócitos na fase III e abundância de ovócitos
na fase IV.
C (maduro Final) Predominam ovócitos na fase V.
D (Hidratado) Grande número de ovócitos na fase VI.
E (Desovado) Presença de folículos pós-ovulatórios.
A espécie apresentou desenvolvimento sincrônico dos ovócitos, em que
podem ser distinguidos dois grupos de ovócitos: o dos ovócitos de estoque de
reserva e aqueles ovócitos que estão maturando sincronicamente nos ovários.
Durante o período estudado nas duas regiões ocorreu a maioria das fases de
67
desenvolvimento ovocitário (com exceção dos ovócitos na fase VI), bem como
folículos pós-ovulatórios, e consequentemente quase todos os estádios de
maturação gonadal, (Figura 2.4). Não houve nas regiões, em nenhum período
do ano, indivíduos no estádio D (hidratados), assim como no estuário de
Santos não ocorreram indivíduos do estádio E. Contudo, vale a pena ressaltar
que a fêmea classificada como sendo desovada (estádio E), apresentou em
todos os folículos pós-ovulatórios (FPO) as mesmas condições de
desorganização estrutural, ou seja, todos os ovócitos pertencentes àquele
grupo foram eliminados de uma só vez durante o período de desova.
68
B
C
E
D
F
G
N
nn
N
GV
ZP
VL
N
ZP
GVN
ZP
CF
IH
CT
CF
CF
CF
H
ATR
I
I
A
69
Figura 2.3. Fases de desenvolvimento das células germinativas femininas e
estruturas derivadas de Mugil curema do sistema costeiro Cananéia-Iguape e
do estuário de Santos, litoral do estado de São Paulo. (A) ovogônia; (B) ovócito
do estoque de reserva (fase II); (C) ovócito com alvéolos corticais (fase III); (D)
ovócito com vitelogênese inicial (fase IV); (E) ovócito com vitelogênese
completa (fase V); (F) ovócito no inicio de hialinização e (G) folículo pós-
ovulatório. N = núcleo; n = nucléolo; ZP = zona pelúcida; VL = vacúolo lipídico;
GV = grânulos de vitelo; IH = ovócito no inicio de hialinização; CT = células da
teca e CF = células foliculares.
70
A B
DC
E
II
IIII
IIIII
III
IV
IV
II
V
V
II
FPO
FPO
II
Figura 2.4. Cortes de gônadas de fêmeas de Mugil curema do sistema costeiro
Cananéia-Iguape e do estuário de Santos, litoral do estado de São Paulo. (A) =
em maturação inicial (estádio B*); (B) = em maturação final (estádio B); (C) =
madura inicial (estádio C*); (B) = em maturação final (estádio B); (C) = madura
inicial (estádio C*); (D) = madura final (estádio C) e (E) = desovada (estádio E).
II = ovócitos do estoque de reserva (fase II); III = ovócitos com alvéolos
71
corticais (fase III); IV = ovócitos com vitelogênese inicial (fase IV); V = ovócitos
com vitelogênese completa (fase V) e FPO = folículos pós-ovulatórios.
A frequência dos estádios de maturação gonadal por época de coleta
para as fêmeas em ambas as regiões foi evidenciada uma maior frequência de
indivíduos imaturos em quase todos os meses de coleta. Analisando somente
as fêmeas que já iniciaram o processo de maturação gonadal, em todas as
épocas do ano, houve uma maior frequência indivíduos no estádio B* e B em
ambas as regiões, entretanto no sistema costeiro Cananéia-Iguape indivíduos
maduros iniciais e finais ocorreram com maior frequência em outubro e
novembro de 2008 e abril de 2009. Indivíduos desovados só ocorreram em
abril de 2009 (Figura 2.5A). No estuário de Santos indivíduos no estádio C* e C
apresentaram uma maior frequência em novembro de 2009 e em janeiro de
2010. Porém indivíduos desovados não foram encontrados na região (Figura
2.5B).
72
Meses/Anos
Jan/
10
Fev/1
0
Mar
/09
Abr
/09
Mai/0
9
Jun/
09
Jul/0
9
Ago
/09
Set
/09
Out
/09
Nov
/09
Dez
/09
%
0
20
40
60
80
100
Jan/
09
Fev/0
9
Mar
/09
Abr
/09
Mai/0
8
Jun/
08
Jul/0
8
Ago
/08
Set
/08
Out
/08
Nov
/08
Dez
/08
%
0
20
40
60
80
100
B*
B
C*
C
E
A
B
B*
B
C*
C
E
Figura 2.5. Variação mensal da proporção de fêmeas em diferentes estádios de
maturação gonadal de Mugil curema do (A) sistema costeiro Cananéia-Iguape
e do (B) estuário de Santos, litoral do estado de São Paulo.
Os valores médios da relação gonadossomática por época de coleta no
sistema costeiro Cananéia-Iguape foram mais altos nos meses de outubro e
novembro de 2008 para fêmeas e machos, em abril de 2009 para as fêmeas e
73
março de 2009 para os machos, ocorrendo uma queda abrupta nos meses
subsequentes. Tendência semelhante foi encontrada para os valores médios
do ΔK também por época de coleta para machos e fêmeas. No estuário de
Santos os valores médios da relação gonadossomática foram maiores em abril
e maio de 2009 para machos e fêmeas, em novembro de 2009 e janeiro de
2010 para as fêmeas e em dezembro de 2009 para os machos, ocorrendo a
partir desse ponto uma queda nos meses decorrentes. Essa tendência também
foi constatada para os valores médios do K. Tais resultados indicam um maior
peso gonadal, consequentemente uma maior atividade reprodutiva nessas
épocas do ano e uma possível desova após tais períodos, devido à queda
abrupta dos valores médios da relação gonadossomática e do ΔK (Figura 2.6).
Pode-se observar na mesma figura que os maiores valores encontrados,
tanto para a relação gonadossomática quanto para a diferença do fator de
condição, foram encontrados no inicio e no final da estação chuvosa, que se
estende de outubro a março, onde as temperaturas da superfície do mar não
são tão altas e os índices pluviométricos são medianos.
74
Tem
pe
ratu
ra (
ºC)
20
22
24
26
Plu
vio
sid
ade
(m
m)
50
100
150
200
250
300
350
400
Pluviosidade
RG
S
0
2
4
6
8
10
Temperatura
Meses / Anos
Jan/
09
Fev/0
9
Mar
/09
Abr
/09
Mai/0
8
Jun/
08
Jul/0
8
Ago
/08
Set
/08
Out
/08
Nov
/08
Dez
/08
Tem
pe
ratu
ra (
ºC)
20
22
24
26
Plu
vio
sid
ade
(m
m)
50
100
150
200
250
300
350
400
Machos
Meses / Anos
Jan/
10
Fev/1
0
Mar
/09
Abr
/09
Mai/0
9
Jun/
09
Jul/0
9
Ago
/09
Set
/09
Out
/09
Nov
/09
Dez
/09
K
*10
00
0.0000
0.0005
0.0010
0.0015
0.0020
0.0025
Fêmeas
Estuário de Santos Sistema costeiro Cananéia-Iguapé
Estuário de Santos Sistema costeiro Cananéia-Iguapé
Figura 2.6. Variação mensal dos valores médios da relação gonadossomática (RGS) e da diferença do fator de condição (ΔK) para
machos e fêmeas de Mugil curema e a média anual da temperatura da superfície do mar (ºC) e do índice pluviométrico (mm) do
sistema costeiro Cananéia-Iguape e do estuário de Santos, litoral do estado de São Paulo.
75
O comprimento médio de início de primeira maturação gonadal (L50) de
Mugil curema dos dois locais de estudo foi estimado em 248,60 mm e o L100 em
345,00 mm de comprimento total para os sexos agrupados (Figura 2.7).
Comprimento total (mm)
0 50 100 150 200 250 300 350 400
%
0
20
40
60
80
100
120
Observado
CalculadoObservado
Figura 2.7. Porcentagem de indivíduos adultos por classe de comprimento total
para Mugil curema do sistema costeiro Cananéia-Iguape e do estuário de
Santos, estado de São Paulo, de todo o período estudado. A linha tracejada
indica o tamanho médio de inicio de primeira maturação gonadal (L50) e
comprimento médio de maturação gonadal total (L100).
As contagens de ovócitos em cada porção das gônadas (anterior e
posterior) não apresentaram diferenças significativas (p < 0,05), bem como a
quantidade de ovócitos por gônadas do estuário de Santos e do sistema
costeiro Cananéia-Iguape e, portanto, as duas porções e as duas regiões dos
ovários foram agrupadas para estimar a fecundidade potencial da espécie.
76
O valor individual da fecundidade potencial variou entre 252.578 e
659.801 ovócitos por gônada (com valor médio de 350.430 ± 120.920 ovócitos),
para os indivíduos com comprimento total entre 300 e 402 mm (342,30 ± 29,42
milímetros) e peso do corpo variando de 222,57 a 526,65 g (378,98 ± 91,95
gramas). A fecundidade potencial para Mugil curema aumentou gradativamente
em função ao comprimento total e o peso do corpo, como mostrado na figura
2.8.
Comprimento total (mm)
200 250 300 350 400 450 500 550
Fecund
idad
e (
nú
mero
de
ovócito
s)
105
2x105
3x105
4x105
5x105
6x105
7x105
Peso do corpo (g)
280 300 320 340 360 380 400 420
Peso do corpo
Comprimento total
y = 0.0001x3.71
R2 = 0.812
y = 230.19x1.23
R2 = 0.617
Figura 2.8. Relação entre fecundidade potencial e o comprimento total (mm) e
o peso do corpo (g) de Mugil curema do estuário de Santos e do sistema
costeiro Cananéia-Iguape, litoral do estado de São Paulo (SP).
77
2.5. Discussão
Segundo Vazzoler (1996) a estratégia reprodutiva é o conjunto de
características que uma espécie deverá manifestar para ter sucesso na
reprodução, de modo a garantir o equilíbrio da população. Considerando-se
que cada espécie tem sua distribuição estabelecida por determinado conjunto
de condições ecológicas, ela deve apresentar uma única estratégia reprodutiva
e, para tanto, apresentar adaptações anatômicas, fisiológicas,
comportamentais e energéticas específicas. Entretanto, as variações nas
condições de determinado ambiente determinam mudanças em algumas
características dessa estratégia, de modo que venha a ser bem sucedida.
Essas características, variáveis, são as táticas reprodutivas. Assim, a
estratégia reprodutiva é o padrão geral de reprodução mostrado por uma
espécie ou população, enquanto as táticas reprodutivas são aquelas
características variáveis no padrão, em resposta a flutuações do ambiente.
Tanto a estratégia como as táticas são adaptativas (WOOTON, 1989).
As proporções sexuais nas populações de peixes podem variar ao longo
do ciclo de vida em função de eventos sucessivos, que atuam de modo distinto
sobre os indivíduos de cada sexo (VAZZOLER, 1996). O presente estudo
evidenciou um predomínio significativo de fêmeas em quase todos os períodos
do ano, nas duas regiões estudadas. O predomínio de fêmeas talvez seja um
fenômeno comum para a Mugil curema, pois a mesma tendência foi observada
por Cergole (1986) no estuário de São Vicente; Ibañez-Aguirre & Gallardo-
Cabello (2004) no Golfo do México, com uma proporção de machos e fêmeas
de 1:1,4; Couto & Nascimento (1980) em Pernambuco, estimando em 1:1,7; e
por fim, Santana (2007) também em Pernambuco, apresentando a proporção
78
de 0,74 macho para 1 fêmea. Diferenças na taxas de mortalidade, crescimento,
longevidade, atividade sexual e migração para áreas reprodutivas podem ser
fatores responsáveis pelo predomínio de um dos sexos (WOOTTON, 1992),
nesse caso nas fêmeas, sendo todos eles aplicáveis para a presente espécie.
Contudo pode-se notar, nas duas áreas de estudo, que houve uma
tendência a igualdade entre as proporções entre machos e fêmeas nos meses
em que os valores da RGS e K foram maiores, tais resultados pode ser indício
de um possível agrupamento de indivíduos maduros antes da migração.
Segundo Angell (1973) o agrupamento em cardumes ainda maiores são
comuns na Lagoa Restinga (Venezuela) um pouco antes da migração para
regiões mais afastadas.
As análises histológicas dos ovários de Mugil curema do estuário de
Santos e do sistema costeiro Cananéia-Iguape mostraram, de acordo com
Marza (1938, apud WALLACE & SELLMAN, 1981), um desenvolvimento
sincrônico, em que a cada ciclo reprodutivo são evidenciados dois grupos de
ovócitos: o dos ovócitos de estoque de reserva e aqueles dos ovócitos que irão
maturar sincronicamente e serem eliminados no período de desova. Esse
mecanismo de desenvolvimento ovocitário, juntamente com a presença de
folículos pós-ovulatórios (FPO) apresentando as mesmas condições de
desorganização estrutural, evidenciam que os indivíduos de Mugil curema
apresentam desova total. Esse padrão de desova total para a espécie também
foi mencionado por Albieri et al. (2010) no Rio de Janeiro (Brasil), Santana
(2007) em Pernambuco (Brasil), Solomon & Ramnarine (2007) no Golfo de
Paria (Trinidad) e Ferreira (1989) no estuário de São Vicente.
A desova de Mugil curema ocorre em regiões mais afastadas da costa,
principalmente sob a plataforma continental (JACOT, 1920; ANDERSON, 1957;
79
CERGOLE, 1986; SANTANA, 2007). Tal fato é corroborado pela presença, nos
meses dezembro e janeiro, de larvas de mugilídeos na região de Santos (SP),
em águas até 380 metros de profundidade (MATSUURA et al., 1978). Esses
meses coincidem com a época de desova de M. curema estimada por Cergole
(1986) e por Ferreira (1989) na região.
Embora outra espécie de mugilídeo, o Mugil platanus, seja também
abundante na região (MENEZES & FIGUEIREDO, 1985), sua desova ocorre
em um período diferente, segundo alguns estudos feitos mais ao sul do Brasil:
de setembro a novembro, na Baía do Paranaguá - PR (ESPER et al., 2001), de
junho a outubro em Cananéia - SP (ANDRADE-TALMELLI et al., 1996) e em
maio e junho (outono) na lagoa dos Patos - RS (VIEIRA & SCALABRIN, 1991).
Portanto, apesar de Matsuura et al. (1978) não terem identificado as larvas da
região de Santos em nível de espécie, é muito provável que essas sejam da
espécie Mugil curema, em função da época em que foram encontradas.
Portanto podemos afirmar que a pequena frequência de fêmeas no
estádio E e a ausência no estádio D é decorrente da migração desses
indivíduos para regiões mais ao largo devido a época da desova. Sendo assim,
a desova não é indicada pelo aumento na frequência de fêmeas em estágios
avançados de desenvolvimento gonadal (estádio D e E), mas pela diminuição
significativa e repentina dos indivíduos no estádio de maduro final das áreas
costeiras. Essa diminuição significativa de M. curema em estágios avançados
de desenvolvimento gonadal quando se aproxima a época de desova também
foi relatada por Angell (1973), Moore (1974) e Marin et al. (2003).
No presente estudo podemos notar uma diminuição significativa de
fêmeas maduras de Mugil curema ocorrendo principalmente depois dos meses
de novembro de 2008 e abril de 2009 no sistema costeiro Cananéia-Iguape; e a
80
em novembro de 2009 e janeiro de 2010 no estuário de Santos. Com isso
pode-se dizer que a espécie, a partir desses meses, realiza uma migração para
fora dos dois estuários para realizar a desova. Em seus estudos Cergole
(1986), Ferreira (1989) e Santana (2007) ressaltam a migração realizada pela
espécie para regiões mais ao largo para desova.
Com relação aos indicadores quantitativos empregados, os valores
obtidos da diferença dos fatores de condição têm sido interpretados como
medidas de vários eventos biológicos, revelados pela variação de peso dos
indivíduos, tais como acúmulo de gordura, gastos na manutenção e adequação
ao meio ambiente e desenvolvimento gonadal (LE CREN, 1951).
Considerando-se os valores máximos da diferença entre os valores de
condição (K), estes coincidem com a maior ocorrência de indivíduos com
gônadas maduras (no começo e no final da época da estação chuvosa). Já os
menores valores de K foram encontrados na estação seca, coincidindo com a
maior frequência de indivíduos em maturação. Estes maiores valores de K
encontrados em períodos de maturação máxima para Mugil curema foram
anteriormente observados por Cergole (1986), Ferreira (1989), Santana (2007)
e Albieri et al. (2010).
Os resultados da relação gonadossomática (RGS) apresentaram valores
máximos e mínimos iguais aos obtidos para o K, tanto para machos e fêmeas
de ambas as regiões de estudo, sendo os valores máximos no inicio e final da
estação chuvosa e os menores na estação seca. Portanto, podemos afirmar
que os resultados obtidos a partir dessas duas variáveis, corroboram os outros
indicadores do processo reprodutivo, indicando que o período reprodutivo de
Mugil curema na região do estuário de Santos e sistema costeiro Cananéia-
Iguape ocorrem durante toda a estação de chuva, que se estende de outubro a
81
março, ocorrendo desova em abril e com uma maior intensidade em novembro,
sendo final e inicio da estação chuvosa respectivamente.
Podemos notar que o período reprodutivo e as épocas de desova de
Mugil curema apresenta uma grande variedade ao longo de toda sua
distribuição geográfica (Tabela 2.3). Inúmeros autores relataram para a espécie
um período reprodutivo prolongado, geralmente apresentando dois picos de
desova ao longo do ano (JACOT, 1920; ANDERSON, 1957; ANGELL, 1973;
MOORE, 1974; ALVAREZ-LAJONCHERE, 1976, 1980; YAÑEZ-ARANCIBIA,
1976; RODRIGUEZ & NASCIMENTO, 1980; GARCIA & BUSSUITTAMENTE,
1981; FRANCO, 1986; IBANEZ-AGUIRRE, 1993, MARIN, et al., 2003;
SANTANA, 2007), resultado bastante semelhante ao presente estudo. Angell
(1973) sugere que M. curema se agrupa em cardumes ainda maiores um
pouco antes da migração para regiões mais afastadas da costa para a desova,
provocando uma redução na média da relação gonadossomática (RGS) nas
regiões mais costeiras causada pelos indivíduos que permaneceram. Moore
(1974) também relatou que durante os períodos de desova da espécie
indivíduos maduros encontrados são raros nessas regiões.
Tabela 2.3. Períodos de desova para Mugil curema, em águas tropicais. Barras
horizontais indicam os períodos reprodutivos. 1 = Estados Unidos, 2 =
Venezuela, 3 = Cuba, 4 = México, 5 = Brasil e 6 = Trinidad. *In: Marin et al.
(2003).
82
Localização Autor (ano) J F M A M J J A S O N D
Carolina do N.
1 Jacot (1920)*
Flórida
1 Anderson (1957)*
Lagoa Restinga
2 Angell (1973)*
Texas
1 Moore (1974)*
Tunas de Zaza
3 Alvarez-Lajonchere (1976)
Guerrero
4 Yañez-Arancibia (1976)
Cuba Alvarez-Lajonchere (1980)
Pernambuco
5 Couto & Nascimento (1980)
Cuba Garcia & Bustamante (1961)*
Lagoa Patanemo
2 Blanco (1985)*
São Vicente
5 Cergole (1986)
Golfo Cariaco
2 Franco (1986)*
São Vicente
5 Ferreira (1989)
Golfo do México
4 Ibañez-Aguirre (1993)
Ilha Margarita
2 Marin et al. (2003)
Golfo do México
4 Ibañez-Aguirre & Gallardo-Cabello (2004)
Pernambuco
5 Santana (2007)
Golfo de Paria
6 Solomon & Ramnarine (2007)
Rio de Janeiro
5 Albieri et al. (2010)
Santos
5 Presente estudo (2011)
Cananéia-Iguape
5 Presente estudo (2011)
O início do período reprodutivo para diversas espécies de peixes é
estimulado principalmente devido a mudanças das variáveis ambientais que
passam a atuar sobre os indivíduos (REDDING & PATIÑO, 1993; VAZZOLER,
1996). Como podemos observar, a espécie Mugil curema utiliza possivelmente
sinais de temperatura característicos para o inicio do período reprodutivo e
sincronizar a desova na época em que é mais favorável à sobrevivência e
crescimento da prole. Tais condições, por exemplo, podem ser representadas
83
indiretamente pelo o aumento da produtividade primária (FERRAZ-REYES,
1983; MÜLLER-KARGER et al., 1989) ou mecanismos hidrográficos que
venham a facilitar o transporte das larvas para regiões costeiras utilizadas
como áreas de crescimento pela espécie (BLABER, 1987), de modo que a taxa
de sobrevivência é expressivamente maior. Contudo, vale a pena ressaltar que
as diferentes populações de M. curema se adaptaram às condições ambientais
particulares existentes em cada região, devido aos padrões hidrográficos
serem desenvolvidos em escalas de tempo geológico (BAKUN, 1986;
SINCLAIR, 1988; HEATH, 1992).
Os resultados obtidos do comprimento médio de início de primeira
maturação gonadal (L50) são semelhantes aos obtidos em outros estudos,
ressaltando-se que, no presente estudo, devido às dificuldades encontradas na
identificação do sexo dos indivíduos imaturos e por medida de precaução,
realizou-se somente o cálculo para os sexos agrupados. Santana (2007)
estimou o comprimento médio de primeira maturação gonadal para sexos
agrupados de Mugil curema na região de Recife, Pernambuco, em 255 mm de
comprimento total. Já a estimativa realizada por Ibañez-Aguirre & Gallardo-
Cabello (2004), no Golfo do México foi de 274 mm de comprimento total, valor
um pouco mais alto ao encontrado no presente estudo (248,60 mm de
comprimento total). As diferenças entre os valores do comprimento de primeira
maturação gonadal para uma mesma espécie em diferentes épocas podem
estar principalmente associadas à própria localização geográfica das
populações estudadas. Esse fenômeno já foi verificado em outras espécies
como Micropogonias furnieri (VAZZOLER, 1991), Prionotus punctatus (Peres,
1995) e Atherinella brasiliensis (FERNANDEZ, 2007).
84
A fecundidade potencial média encontrada no presente estuda para
Mugil curema foi 350.430 ovócitos para os indivíduos com comprimento total
médio de 342,30 mm de comprimento total, sendo relativamente próxima aos
valores encontrados em Pernambuco (400.485 ovócitos para indivíduos com
comprimento furcal médio de 297 mm; Santana, 2007) e em Cuba (396.691
ovócitos para indivíduos com 341 mm de comprimento total médio; ALVAREZ-
LAJONCHERE, 1982). Marino & Dodson (2000) estimaram a fecundidade
média para a espécie em 540.000 ovócitos na Venezuela e Ibañez-Aguirre &
Gallardo-Cabello (2004) observaram uma variação de 51.901 à 346.701
ovócitos em M. curema no México, com indivíduos variando entre 187 e 320
mm de comprimento total, apresentando a fecundidade relativa média de 1.064
ovócitos/g de peixe. Estes valores de fecundidade são relativamente baixos
quando comparados a outras espécies de mugilídeos, como por exemplo, M.
cephalus que apresentou uma fecundidade média de 213.000 à 3.890.000
ovócitos para indivíduos variando de 325 a 600 mm de comprimento total, e M.
liza com a fecundidade estimada em 1.776.309 ovócitos (comprimento furcal
médio de 514 mm) (ALVAREZ-LAJONCHERE, 1982).
O aumento da fecundidade média potencial proporcional ao crescimento
corpóreo, como observado no presente estudo, pode estar relacionado com o
aumento do tamanho da cavidade abdominal dos indivíduos ao longo do
crescimento, com possibilidade de aumento de tamanho das gônadas. Este
aumento na fecundidade atinge o pico no ápice da maturidade gonadal e tende
a diminuir a partir do momento que o individuo começa a atingir a senilidade,
isso ocorre principalmente para espécies de vida mais longa, como a merluza
(VAZ-DOS-SANTOS, 2002).
85
Podemos concluir, com base nos resultados apresentados no presente
estudo, que os indivíduos de Mugil curema do sistema costeiro Cananéia-
Iguape e do estuário de Santos, litoral do estado de São Paulo, Brasil,
apresentam um período reprodutivo que se estende de outubro a abril,
ocorrendo duas desovas anuais, uma em abril e outra, com uma maior
intensidade, em novembro, sendo final e inicio da estação chuvosa
respectivamente. A desova para a espécie é total ocorrendo uma migração
para fora desses estuários, possivelmente para regiões mais ao largo, na
época da desova.
2.6. Agradecimentos
Às equipes do Laboratório de Ecologia Reprodutiva e do Recrutamento
de Organismos Marinhos do Departamento de Oceanografia Biológica do
Instituto e da base de pesquisa “Dr. João de Paiva Carvalho”, ambos
pertencentes à Universidade de São Paulo (USP), pelo o apoio, incentivo e
ajuda durante a realização deste trabalho. Em especial a bióloga Thassya
Christina dos Santos Schmidt pela ajuda na confecção dos cortes histológicos
das gônadas. A Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível
Superior (CAPES) pela bolsa de doutorado concedida.
2.7. Referencias bibliográficas
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94
Capítulo 3.
Crescimento, mortalidade e variações na forma do otólito
sagita de Mugil curema Valenciennes, 1836, ao longo de
seu ciclo de vida
95
3.1. Resumo
O presente estudo estimou, através do método direto e indireto, os
parâmetros das variáveis de crescimento (k, CT∞ e t0), a taxa instantânea de
mortalidade natural (M), total (Z) e por pesca (F), a taxa de explotação (E), a
longevidade (A0,95), a idade máxima (tmax), a idade de primeira maturação
gonadal (I50 e I100), o índice de performance de crescimento (Φ’) e as variações
ontogenéticas na forma do otólito sagita de Mugil curema. As coletas foram
mensais no período de março de 2009 a fevereiro de 2010 no estuário de
Santos e no período de maio de 2008 a maio de 2009, no sistema costeiro
Cananéia-Iguape, utilizando-se rede de abalo, tarrafa e cerco fixo. Os
parâmetros estimados pelo método indireto para 867 indivíduos foram: CT∞=
430,52 mm; k = 0,33 ano-1; t0= -0,77; M= 0,699 ano-1; F= 0,423 ano-1; Z=1,122
ano-1; E= 0.377 ano-1; A0,95= 8.30 ano; tmax= 10,50 ano; I50= 1,83 ano e I100=
4,12 e Φ’= 2.78. E para o método direto para 780 indivíduos, foram: CT∞=
430,52 mm; k = 0,39 ano-1; t0= -0,77; M= 0,781 ano-1; F= 0,548 ano-1; Z=1,33
ano-1; E= 0.412 ano-1; A0,95= 6,88 ano; tmax= 8,86 ano; I50= 1,42 ano e I100= 3,35
e Φ’= 2,86. A forma dos otólitos analisados variou em função da idade de
primeira maturação gonadal e, possivelmente, está relacionada com a
deposição de otolina e carbonato de cálcio nos otólitos. Os resultados
estimados apontam que o estoque de Mugil curema do estado de São Paulo,
está em nível de subexplotação.
Palavras-chaves: Mugil curema, otólito, crescimento, análise de Fourier,
estado de São Paulo, Brasil.
96
3.2. Introdução
A idade dos peixes é uma das informações mais importantes para a
descrição da estrutura populacional e para um efetivo manejo pesqueiro
(CAILLIET et al., 2001; ESPINO-BARR et al., 2005). No entanto, a obtenção da
idade é difícil e trabalhosa, principalmente para peixes encontrados em regiões
tropicais, que não apresentam uma forte sazonalidade das variáveis
ambientais, e em peixes cujo tempo de vida é longo, que se reflete no
estreitamento das zonas de crescimento das estruturas de aposição dos peixes
mais velhos (STRANSKY et al., 2005).
Métodos usados para avaliar a idade envolvem, geralmente, análises de
zonas de crescimento de vértebras (BROWN & GRUBER, 1988), espinhos e
raios das nadadeiras (CASS & BEAMISH, 1983), cleitro (CASSELMAN, 1990),
opérculo (BAKER & TIMMONS, 1991), escamas (CARLANDER, 1987), sendo
a estrutura mais utilizada o otólito (BEGENAL, 1974; MCFARLANE &
BEAMISH, 1995; CAMPANA, 2001). O uso dos otólitos apresenta inúmeras
vantagens em relação às outras estruturas, como por exemplo, a possibilidade
de visualização do incremento diário e sua não absorção em caso de estresse,
tornando os otólitos as estruturas mais confiáveis para a estimativa da idade
em peixes (STEVENSON & CAMPANA, 1992).
A analise da forma do otólito é um método utilizado principalmente para
identificação de espécie (SHORT et al. 2006) e separação de populações de
peixes ósseos (TUSET et al. 2003). Porém nos últimos anos, tal metodologia
vem sendo utilizada para estimar a idade e avaliar a forma do otólito ao longo
de seu crescimento (BEYER & SZEDLMAYER, 2010). O uso das séries de
Fourier como método de estudo da forma do otólito é considerado eficaz
97
porque descreve os contornos por meio de descritores chamados de
harmônicas. A amplitude de cada harmônica representa a contribuição relativa
para a forma empírica de um objeto, por exemplo, a amplitude da segunda
harmônica é uma media de alongamento, a da terceira de triangularidade etc.
(BIRD et al., 1986). As harmônicas definem os parâmetros da forma,
proporcionando uma imagem virtual semelhante à real quando combinadas
(TUSET et al. 2003).
A espécie Mugil curema, vulgarmente conhecida como parati, se distribui
desde Cape Cod (EUA) até o sul do Brasil no Atlântico ocidental e do Golfo da
Califórnia até o norte do Chile, no Pacífico oriental (THOMPSON, 1997).
Entretanto, González-Castro et al. (2006) e Heras et al. (2006) relatam a sua
presença em águas argentinas (37°46’ S; 57°27’ W), latitudes mais ao sul do
que descrito anteriormente. Os indivíduos jovens da espécie se encontram em
praias arenosas, perto da desembocadura dos rios, entretanto quando adultos
esses indivíduos habitam principalmente regiões estuarinas de fundo lodoso e
águas turvas (FERREIRA, 1989; VIEIRA, 1991; FAVERO, 2011).
Os indivíduos adultos de Mugil curema habitam principalmente regiões
estuarinas de fundo lodoso e águas turvas, mas, por outro lado, quando juvenis
se encontram em praias arenosas, perto da desembocadura dos rios
(FERREIRA, 1989; VIEIRA, 1991; FAVERO, 2011). M. curema apresenta um
importante papel ecológico, convertendo a energia potencial dos detritos em
energia aproveitável por outros níveis tróficos (YÁÑES-ARANCIBIA, 1975),
como por exemplo, Sotalia fluviatinis (boto cinza) no sistema costeiro
Cananéia-Iguape, que tem Mugil curema e M. liza como um dos seus principais
itens alimentares (ZANELATTO, 2001; PIVARI, 2004). Segundo a estatística
pesqueira do Instituto de Pesca do Estado de São Paulo, a produção
98
desembarcada em peso no estado é superior a 120 toneladas, sendo
explorada principalmente pela pesca artesanal, apresentando os maiores picos
de captura nos meses de setembro, outubro e novembro (MENEZES &
FIGUEIREDO, 1985).
Na literatura existem diversos estudos que abordam aspectos
relacionados com a descrição, local de ocorrência e aspectos reprodutivos de
Mugil curema, contudo estudos sobre idade, crescimento e mortalidade são
menos frequentes. Parâmetros de crescimento para a espécie foram estimados
através de três estruturas de aposição: espinhos, escamas e otólitos. A partir
dos espinhos, Alvarez-Lajonchere (1981), com exemplares de Cuba, estimou o
comprimento furcal assintótico (CF∞) em 532 mm, a taxa de crescimento (k) em
0,10 ano-1 e a idade t0 em -5,90. Por outro lado, utilizando escamas, Richards &
Castagna (1976) na Virginia, EUA estimaram CF∞= 360 mm; k = 0,78 ano-1 e
t0= -0,06; Ibáñez-Aguirre & Gallardo-Cabello (1996a) em Tamiahua, México
estimaram CT∞= 400 mm; k = 0,16 ano-1 e t0= -3,84 e Gallardo-Cabello et al.
(2005) em Cuyuthán, México estimaram CT∞= 365 mm; k = 0,22 ano-1 e t0= -
1,56. Três estudos foram realizados a partir de zonas de crescimento em
otólitos de M. curema, sendo dois deles no Brasil: o estudo de Ibânez-Aguirre
et al., (1999) em Tamiahua, México, que estimou CT∞= 461 mm, k = 0,14 ano-1
e t0= -3,62; o de Cergole (1986) no estuário de São Vicente, São Paulo, que
estimou CT∞= 446 mm, k = 0,61 ano-1 e t0= -0,48; e o de Santana et al. (2009)
em Recife, Pernambuco, que estimou CF∞= 344 mm, k = 0,37 ano-1 e t0= -0,31.
Com relação à mortalidade, há somente um estudo em toda a área de
ocorrência da espécie, realizado por Ibáñez-Aguirre & Gallardo-Cabello (1996b)
na lagoa de Tamiahua, Veracruz (México), que estimaram a taxa de
mortalidade total em 0,85 ano-1 e a de mortalidade natural em 0,160 ano-1.
99
Levando-se em consideração a importância econômica e ecológica de
Mugil curema, a realização de um estudo sobre crescimento, mortalidade e
variações na forma do otólito da espécie no estuário de Santos e no sistema
costeiro Cananéia-Iguape, atualizará e preencherá uma lacuna no
conhecimento sobre a dinâmica populacional da espécie na região sudeste do
Brasil. Portanto, o presente estudo tem como objetivos: (1) Estimar os
parâmetros das variáveis de crescimento (k, CT∞ e t0); a taxa instantânea de
mortalidade natural (M), total (Z) e por pesca (F); a taxa de explotação (E); a
longevidade (A0,95); a idade máxima; (tmax); a idade de primeira maturação
gonadal (I50) e idade em que todos os indivíduos estão maduros (I100); e o
índice de performance de crescimento (Φ’) de Mugil curema litoral do estado de
São Paulo, Brasil. (2) Comparar as formas do otólito sagita nos diferentes
períodos do ciclo de vida da espécie.
3.3. Material e métodos
Coleta dos exemplares, tomada dos dados e retirada de estruturas
As coletas dos exemplares de Mugil curema foram realizadas em duas
regiões diferentes do litoral do estado de São Paulo, sendo o estuário de
Santos e o sistema costeiro Cananéia-Iguape, no âmbito das APAs Marinhas
do Estado de São Paulo, a APA Central e a APA Sul. No estuário de Santos
(Figura 3.1A) as coletas foram realizadas mensalmente de março de 2009 a
fevereiro de 2010, utilizando-se rede de tarrafa, com malha de 20 mm entre nós
consecutivos e rede de abalo, com malha de 60 mm entre nós consecutivos.
No sistema costeiro de Cananéia-Iguape (Figura 3.1B) as coletas também
100
foram realizadas mensalmente, entre maio de 2008 e maio de 2009, utilizando-
se rede de tarrafa, com malha de 12 mm entre nós consecutivos e cerco fixo,
com distância de 30 mm entre bambus.
Em laboratório foram tomados os dados de comprimento total (CT em
mm) e o peso total (PT em g) dos 867 espécimes coletados. Os otólitos sagita
de todos os indivíduos coletados foram retirados da cápsula auditiva, lavados,
secos e acondicionados para posterior processamento. Os dados obtidos nas
duas regiões foram agrupados por pertencerem à mesma população, de
acordo com os resultados do estudo realizado por Fernandez (Capitulo 1), que
utilizou análise discriminante aplicada à forma do otólito sagita para verificar
possíveis diferenças dos exemplares de M. curema nas duas regiões.
Figura 3.1. Representação do litoral do estado São Paulo, sendo (A) estuário
de Santos e (B) sistema costeiro de Cananéia-Iguape, com a localização das
áreas de pesca dos indivíduos de Mugil curema.
-48 -47.5 -47 -46.5 -46
-25.2
-24.7
-24.2
-48.00 -47.90 -47.80
-25.10
-25.00
-24.90
-46.45 -46.40 -46.35 -46.30
-24.00
-23.95
-23.90
Santos
Cubatão
Vicente de Carvalho
São Vicente
Cananéia
Ilha Comprida
Ilha do Cardoso
Alemoa
Base
Ilha Barnabé
COSIPA
0 km 5.5 km 11 km
0 km 2.75 km 5.5 km
A
B
Brasil
OceanoPacífico
OceanoAtlântico
Praia Grande
Mongaguá
Itanhaém
Peruíbe
Iguape
101
Estimativa dos parâmetros de crescimento
a. Método indireto
Com o intuito de estimar o comprimento total assintótico (CT∞) e a taxa
de crescimento (k) para M. curema foi utilizada a rotina “ELEFAN I” do
programa FISAT II (FAO-ICLARM Fish Stock Assessment Tools versão 1.2.0).
Para o cálculo da longevidade (A0,95) foi utilizada a fórmula proposta por Taylor
(1960); para a da idade no comprimento zero (t0) utilizou-se a equação
empírica de Pauly (1979), e para o cálculo do índice de performance de
crescimento, o phi-prima (Φ’), foi utilizada a equação estabelecida por Munro &
Pauly (1983).
b. Método direto
A validação dos otólitos sagita para a espécie foi realizada por Santana
et al. (2009) em Pernambuco e por Cergole (1986) no estuário de São Vicente,
sendo que os autores constataram uma deposição anual de macroestruturas,
formadas por uma zona opaca e outra translúcida.
A idade foi estimada através da interpretação desses anéis etários nos
otólitos de todos os indivíduos coletados. Os otólitos foram limpos com
hidróxido de sódio a 10% para a remoção da matéria orgânica e observados
sob estereomicroscópio com óleo mineral. Foi traçado um raio de leitura do
núcleo para o pós-rostro, tendo sido realizadas duas leituras independentes,
sem consulta. Quando não houve coincidência no número de anéis em ambas
102
as leituras, era realizada uma terceira leitura. Se o erro persistia após a terceira
leitura, o otólito era excluído das análises.
Para caracterização da estrutura etária do conjunto de indivíduos
coletados foi calculada a distribuição de frequência dos indivíduos por classe
de comprimento e construída uma tabela idade-comprimento, sintetizando as
médias do comprimento total por idade.
Para a estimação dos parâmetros de crescimento foi utilizado o método
de von Bertalanffy (SPARRE & VENEMA, 1998). Com o intuito de comparar os
parâmetros de crescimento obtidos no presente estudo com aqueles
encontrados na bibliografia para a mesma espécie, utilizou-se o índice de
performance de crescimento, o phi-prima (Φ’), estabelecido por Munro & Pauly
(1983). A descrição do crescimento, utilizando os parâmetros de crescimento
obtidos, foi feita através do modelo matemático de von Bertalanffy (1938).
A longevidade foi estimada com base na fórmula proposta por Taylor
(1960), que considera o tempo que um indivíduo leva para alcançar 95% do
comprimento assintótico (A0,95). Para o cálculo da idade máxima (tmax) que o
peixe pode atingir, foi utilizada a equação de Fabens (1965).
Para o estudo da mortalidade foram calculados o coeficiente de
mortalidade total (Z) através método proposto por Beverton & Holt (1957); o
coeficiente de mortalidade natural (M) através da fórmula de Pauly (1980) e a
mortalidade por pesca (F) através da equação: F = Z – M. A taxa de explotação
(E) foi calculada através da equação: E = F / Z, proposta por Baranov (1918
apud SPARRE & VENEMA, 1992).
Foi estimada a idade média de primeira maturação gonadal (I50) a partir
dos resultados obtidos do comprimento médio de primeira maturação gonadal
(L50), estimado por Fernandez (Capitulo 2).
103
Morfometria dos otólitos
A morfometria do otólito sagita de Mugil curema foi analisada a partir de
imagens digitais, obtidas com o auxílio de uma máquina digital acoplada a um
estereomicroscópio, com os otólitos orientados horizontalmente, com o sulco
acústico voltado para baixo e o rostro para o lado direito. As imagens digitais
foram transformadas em imagens binárias. Foram tomados, em milímetros
(mm), os dados de comprimento do otólito (Lo), como sendo a maior medida
entre as margens do rostro ao pós-rostro e a altura (Ho) como sendo a maior
medida entre as margens dorsal e ventral, utilizando o programa UTHSCSA
ImageTool 3.0 (Figura 3.2).
Com o intuito de verificar possíveis diferenças entre os otólitos sagita
direito e esquerdo de M. curema foi aplicado o teste t “Student” pareado aos
dados de tamanho relativo (Lo/Ho) para 300 pares de otólitos. A seguir,
visando correlacionar o crescimento do otólito com o crescimento do peixe, foi
testado através do método dos mínimos quadrados, o melhor modelo que
ajusta tal relação.
Figura 3.2. Imagem digital do otólito sagita de Mugil curema: (A) imagem
original e (B) imagem binária. Lo = comprimento do otólito e Ho = altura do
otólito.
104
Os programas do pacote SHAPE desenvolvido por Iwata & Ukai (2002)
foram utilizados para extrair e avaliar a forma do contorno dos otólitos de Mugil
curema nas diferentes idades, baseado nos descritores elípticos de Fourier
(EFDs - Elliptic Fourier descriptors). O pacote pode realizar o processamento
da imagem, a análise de componentes principais (PCA) dos EFDs e permite
visualizar as variações da forma estimadas pelos componentes principais. O
programa ChainCoder 1.2a extrai os contornos da imagem binária dos otólitos
e armazena as cadeias de códigos relevantes; em seguida, o programa
Chc2Nef fornece os coeficientes EFD normalizados (NEFDs) através da
transformada de Fourier elíptica às cadeias de códigos. Os coeficientes EFD
são automaticamente normalizados em relação à primeira harmônica (KUHL &
GIARDINA, 1982; IWATA & UKAI, 2002). Para selecionar o número mínimo de
harmônicas foi adotado o nível de 99% da variância acumulada, sendo
realizado através de análise gráfica da porcentagem de variância acumulada
explicada por nth harmônica vs. o número de harmônicas, n.
Na análise de componentes principais (PCs) foi aplicado o teste
MANOVA para verificar diferenças significativas entre os formatos médios nas
diferentes idades. Em seguida, para explicar qualquer diferença detectada
através da MANOVA foi então aplicada a análise de variância univariada
(ANOVA) para examinar individualmente as variáveis morfométricas. Por fim,
foi realizada uma análise discriminante aos componentes principais (PCs) para
verificar o grupo em que cada unidade de amostragem foi incluída.
Os dados de temperatura da superfície da água nos locais de coleta das
duas regiões foram obtidos diariamente durante todo o período estudado,
através da rede ANTARES (http://www.antares.ws), cujos dados provêm de
estações costeiras (in situ) e dados de satélite (sensoriamento remoto).
105
3.4. Resultados
Um total de 867 indivíduos de Mugil curema foi capturado nas duas
regiões de coleta, sendo 526 indivíduos do sistema costeiro Cananéia-Iguape e
341 do estuário de Santos, variando de 65 a 409 mm de comprimento total e
3,08 a 630,70 g de peso total.
Os otólitos sagita da espécie apresentaram formato oval, com o rostro e
o pós-rostro bastante diferenciados. O sulco se estende da área anterior até a
posterior, com a face interna do otólito ligeiramente convexa. O tamanho
relativo do otólito direito e esquerdo dos indivíduos não apresentou diferenças
significativas (p > 0,05) e, devido a esse resultado, as relações foram
calculadas com as medições realizadas somente com o otólito sagita direito.
O comprimento (Lo) e a altura (Ho) dos otólitos da espécie apresentaram
correlação positiva, descritas pelo modelo linear, sendo Ho = 2,3646 Lo – 0,689
(r2= 0,9181). O tamanho relativo (Ho/Lo) dos otólitos apresentou um valor
médio de 0,468 com um erro padrão de 0,0012.
A relação do comprimento total dos exemplares (CT) e o comprimento
dos otólitos (Lo) dos indivíduos capturados mostrou melhor adequação ao
ajuste do modelo potencial (Figura 3.3A), com coeficiente de determinação de
0,974, sendo que a ausência de tendência significativa na análise dos resíduos
padronizados (Figura 3.3B) corroborou tal ajuste.
106
Comprimento total (mm)
0 100 200 300 400 500
Co
mp
rim
en
to o
tolit
o (
mm
)
2
4
6
8
10
12
y = 0,2705x0,595
R² = 0,974
Comprimento total (mm)
0 100 200 300 400 500
Re
síd
uo
s p
ad
ron
iza
do
sC
om
prim
en
to o
tólit
o (
mm
)
-5
-4
-3
-2
-1
0
1
2
3
4
5
A
B
Figura 3.3. (A) Relação do comprimento total dos exemplares (mm) e o
comprimento do otólito (mm); (B) diagrama de dispersão dos resíduos
padronizados do comprimento total dos exemplares (mm) e o comprimento do
otólito (mm) de Mugil curema do sistema costeiro Cananéia-Iguape e do
estuário de Santos, litoral do estado de São Paulo.
Foram analisados 837 otólitos para verificar a periodicidade de formação
dos anéis, porém 57 não foram considerados nas análises devido às
107
dificuldades nas leituras dos anéis de crescimento após a terceira leitura ou à
quebra dos otólitos em alguma etapa do processamento, sendo impossível sua
substituição. Para o conjunto de 780 otólitos analisados foram encontrados de
1 a 6 anéis, sendo que, de acordo com a validação encontrada na literatura
para a espécie, cada anel representa um ano de idade.
A chave idade-comprimento para os indivíduos de todo o período
estudado (Tabela 3.1) evidencia maior frequência de indivíduos com 4 anos de
idade, cujo comprimento médio foi 294,04 mm (erro padrão = 2,24), seguidos
por indivíduos de 3 e 5 anos de idade, com o comprimento médio de 217,36 e
322,54 mm respectivamente. Foi constatado um aumento das médias do
comprimento total e uma diminuição das diferenças das médias entre o
comprimento total com o aumento da idade dos indivíduos, sendo os erros
padrão dos comprimentos totais médios relativamente altos em todos os anéis
etários, evidenciando uma grande amplitude do comprimento total em relação a
idade.
Tabela 3.1. Chave idade-comprimento de Mugil curema do litoral do estado
São Paulo, Brasil, em que CTm é o comprimento total médio e EP os erros
padrão. Em negrito as classes modais em cada idade.
108
Classes Idade (anéis) Total
(mm) 1 2 3 4 5 6
40 11 11
80 68 3 71
120 18 27 5 50
160 41 59 100
200 6 75 15 2 98
240 34 31 4 1 70
280 9 108 64 17 198
320 2 36 84 30 152
360 2 9 16 27
400 3 3
Total 97 77 184 192 163 67 780
CTm 102,98 166,64 217,36 294,04 322,54 342,22
EP 1,81 2,87 2,52 2,24 2,00 3,67
Os resultados dos cálculos dos parâmetros das variáveis de
crescimento, bem como os valores de mortalidade total, natural e por pesca, a
longevidade e o índice de performance de crescimento dos indivíduos de Mugil
curema, obtidos através dos métodos indireto e direto se encontram na tabela
3.2. Nota-se que os parâmetros estimados através do método direto
apresentaram valores semelhantes, porém ligeiramente maiores quando
comparados aos estimados através do método indireto.
Na mesma tabela também se encontram os resultados dos cálculos da
idade média de primeira maturação gonadal (I50), apresentando a mesma
tendência descrita anteriormente; contudo, os valores da longevidade (A0,95) e
da idade máxima (tmax) foram maiores quando utilizados os parâmetros das
variáveis de crescimento obtidos através do método indireto.
Tabela 3.2. Parâmetros das variáveis de crescimento, taxas de mortalidades e
explotação, longevidade, idades de maturação gonadal e o índice de
109
performance de crescimento de Mugil curema do litoral do estado São Paulo,
Brasil, estimados através do método direto e indireto.
Método indireto Método direto
CT∞ (mm) 430,52 430,52
K (ano-1) 0,3300 0,3911
t0 -0,7777 -0,7786
M (ano-1) 0,6991 0,7812
F (ano-1) 0,4230 0,5488
Z (ano-1) 1,1220 1,3300
E (ano-1) 0,3770 0,4126
A0.95(ano) 8,3011 6,8819
tmax(ano) 10,5022 8,8615
I50 (ano) 1,833 1,424
Φ’ 2,787 2,860
Na figura 3.4 encontram-se tais parâmetros de crescimento ajustados ao
modelo de crescimento de von Bertalanffy. Nota-se que as duas curvas
apresentam uma pequena discrepância no traçado, principalmente no intervalo
de 2 a 6 anos de idade, sugerindo uma pequena diferença no crescimento
quando comparadas as duas metodologias.
Anos
0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11
Com
prim
ento
tota
l (m
m)
0
100
200
300
400
500Método direto
Método indireto
I50=1,42
I50=1,83
A0,95=6,88
A0,95=8,30
110
Figura 3.4. Curvas de crescimento obtidas através da equação de von
Bertalanffy pelos diferentes métodos para Mugil curema do sistema costeiro
Cananéia-Iguape e do estuário de Santos, litoral do estado de São Paulo. I50
representa a idade média em que 50% da população atinge a primeira
maturação gonadal e A0,95 a longevidade.
A análise de componentes principais dos coeficientes de Fourier
calculados através da análise de Fourier elíptica considerou 12 componentes
principais (PCs) significativos para os otólitos analisados, explicando 87,34%,
ocorrendo uma estabilização a partir do décimo autovalor (Figura 3.5). Sendo
assim foram utilizados todos os PCs significativos para análise discriminante.
Na figura 3.6 se encontra a variação média da forma do otólito sagita, explicado
pelos componentes principais. Entretanto, vale ressaltar que os otólitos
utilizados para a análise foram aqueles que caracterizam os comprimentos
médios nas idades às quais pertenciam.
Autovalores
0 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24
Pro
po
rçã
o (
%)
0
5
10
15
20
25
30
35
40
Figura 3. 5. Representação gráfica da porcentagem de variância explicada por
cada autovalor na análise de componentes principais.
111
Figura 3.6. Visualização da variação da forma média dos otólitos sagita,
explicada pelos componentes principais, para cada idade estimada (número ao
lado dos otólitos) de Mugil curema do estuário de Santos e do sistema costeiro
de Cananéia-Iguape, litoral do estado de São Paulo.
Houve diferença significativa de acordo com a MANOVA (F = 2,486 e p <
0,001) dos componentes principais da análise de Fourier elíptica entre as
idades de Mugil curema do estuário de Santos e do sistema costeiro Cananéia-
Iguape. Segundo a ANOVA os componentes principais 1, 2, 3 e 7 foram às
variáveis explicativas desta diferença (Tabela 3.3).
112
Tabela 3.3. Média e resultado da ANOVA das variáveis dos componentes
principais da análise de Fourier elíptica de Mugil curema dos indivíduos do
estuário de Santos e do sistema costeiro Cananéia-Iguape litoral do estado de
São Paulo. n.s. = não significativo.
Descritores Idade ANOVA
1 2 3 4 5 6 F p
PC1 0,0241 0,0049 0,0086 0,0048 -0,0109 -0,0316 3,91 0,0043
PC2 -0,0198 -0,0060 0,0051 0,0048 -0,0004 0,0163 3,81 0,005
PC3 -0,0042 -0,0066 -0,0063 0,0083 0,0111 -0,0023 2,9 0,0217
PC4 -0,0058 0,0002 0,0077 0,0022 0,0021 -0,0064 -- n.s.
PC5 -0,0013 -0,0007 -0,0031 -0,0018 0,0013 0,0057 -- n.s.
PC6 -0,0049 0,0021 -0,0011 0,0006 0,0031 0,0002 -- n.s.
PC7 0,0091 -0,0045 -0,0072 0,0005 0,0023 -0,0002 4,41 0,0019
PC8 0,0184 0,0013 -0,0024 0,0051 0,0085 0,0042 -- n.s.
PC9 0,0005 -0,0003 -0,0041 0,0013 -0,0041 0,0066 -- n.s.
PC10 0,0009 0,0049 0,0007 -0,0002 -0,0050 -0,0012 -- n.s.
PC11 -0,0009 0,0014 -0,0030 -0,0002 0,0043 -0,0017 -- n.s.
PC12 0,0006 -0,0019 0,0001 0,0005 -0,0001 0,0008 -- n.s.
A figura 3.7A mostra os escores das duas primeiras funções da análise
discriminante canônica, evidenciando claramente dois grupos: o primeiro grupo
formado por indivíduos com um ano de idade e o segundo formado por
indivíduos com dois a seis anos, entretanto pode-se notar dentro do segundo
grupo dois subgrupos, sendo um subgrupo formado por indivíduos com dois e
três anos e o outro subgrupo formado por indivíduos com quatro, cindo e seis
anos de idade. Quando analisados, considerando a idade de primeira
maturação gonadal, como sendo indivíduos imaturos (< I50) e indivíduos adultos
(> l50) os dois grupos e consequentemente os dois subgrupos se tornam ainda
mais evidentes (Figura 3.7B).
113
Eixo 1
-4 -2 0 2 4 6
Eix
o 2
-4
-3
-2
-1
0
1
2
3
4
1
2
3
4
5
6
Eixo 1
-4 -3 -2 -1 0 1 2 3 4
Eix
o 2
-4
-3
-2
-1
0
1
2
3
4
I
A
A
B
Figura 3.7. Escores das duas primeiras funções da análise discriminante
canônica dos componentes principais, baseados nas 12 primeiras harmônicas
da análise de Fourier elíptica dos otólitos de Mugil curema do estuário de
Santos e do sistema costeiro Cananéia-Iguape, litoral do estado de São Paulo.
Sendo, (A) com base a idade dos indivíduos (1 a 6) e (B) a idade de primeira
maturação gonadal nos estádios (imaturo = I e adulto = A).
114
A matriz de classificação, levando em consideração as idades,
apresentou valores de porcentagem de acerto para as idades 2 e 6 de 60 %,
para as idades 3 e 4 de 70 % e para as idades 1 e 5 de 90 %, sendo a
porcentagem de acerto total de 73,3 % (Tabela 3.4). Entretanto, quando a
análise considera a idade de primeira maturação gonadal, a porcentagem de
acerto total aumenta para 93,33 %, tendo os imaturos e adultos uma
porcentagem de 80 % e 96 %, respectivamente. E quando analisados
utilizando os dois subgrupos e os imaturos a porcentagem de acerto total
diminui para 86,67 %, tendo os adultos (subgrupo 1) uma porcentagem de 80
% e os adultos (subgrupo 2) 93,3 % (Tabela 3.5).
Tabela 3.4. Matriz de classificação da análise discriminante canônica, com
base nas idades estimadas a partir dos otólitos de Mugil curema do estuário de
Santos e do sistema costeiro Cananéia-Iguape, litoral do estado de São Paulo.
Colunas = classificação prevista e linhas = classificação observada.
Anos 1 2 3 4 5 6 % concordância
1 9 1 0 0 0 0 90,00
2 2 6 1 0 0 1 60,00
3 0 2 7 1 0 0 70,00
4 0 0 0 7 2 1 70,00
5 0 0 0 1 9 0 90,00
6 0 0 0 1 3 6 60,00
Total 11 9 8 10 14 8 73,33
Tabela 3.5. Matriz de classificação da análise discriminante canônica, com
base na idade de primeira maturação gonadal, dos otólitos de Mugil curema do
115
estuário de Santos e do sistema costeiro Cananéia-Iguape, litoral do estado de
São Paulo. Colunas = classificação prevista e linhas = classificação observada.
Imaturo Adulto % concordância
Imaturo 8 2 80,00
Adulto 2 48 96,00
Total 10 50 93,33
3.5. Discussão
Como já foi mencionado, estudos para determinação da idade e
crescimento em peixes são fundamentais para a descrição da estrutura
populacional e para um efetivo manejo pesqueiro (CAILLIET et al., 2001;
ESPINO-BARR et al., 2005). Segundo Morales-Nin (1992) a incerteza relativa
inerente em todos os métodos para determinação dos parâmetros de
crescimento faz com que a utilização de duas técnicas independentes seja
desejável para se confirmar os resultados, sendo a análise de frequência de
classes de comprimento (método indireto) e a interpretação de anéis etários
(método direto) as técnicas que oferecem os melhores resultados. Com base
em tais argumentos no presente estudo optou-se por aplicar as duas
metodologias, utilizando a rotina “ELEFAN I” do programa FISAT II (FAO-
ICLARM Fish Stock Assessment Tools / versão 1.2.0) para analisar as
freqüência de classes de comprimento e a estimada através da interpretação
de anéis etários em otólitos.
A correlação não-linear entre o comprimento total do peixe e o
comprimento do otólito não é novidade. Tal fenômeno está associado
principalmente às mudanças no crescimento somático dos peixes comparados
116
ao ritmo rápido e constante do crescimento do otólito (DOUGALL, 2004).
Inúmeros autores já encontraram a não linearidade nessa correlação para
outras espécies em outras regiões, como por exemplo, Dougall (2004) no oeste
Austrália para Lates calcarifer; Newman et al. (1996, 2000a, 2000b) na grande
barreira de coral também na Austrália para Lutjanus adetii, L. carponotatus, L.
erythropterus, L.malabaricus, L. sebae e L. vitta; Magro (2006) na costa
sudeste-sul do Brasil para Trichiurus lepturus; e Santana et al. (2009) em
Pernambuco, litoral nordeste do Brasil, também para Mugil curema.
As estimativas dos parâmetros das variáveis descritoras do processo de
crescimento de Mugil curema, como o comprimento total assintótico, taxa de
crescimento e o comprimento na idade zero, obtidos através de outros estudos
em diferentes regiões de ocorrência da espécie estão apresentados na tabela
3.6.
Tabela 3.6. Parâmetros do modelo de crescimento de von Bertalanffy (CT∞, k e
t0), índice de performance de crescimento (Φ’) e a idade máxima (tmax) de Mugil
curema de acordo com diferentes estudos. 1 = Brasil, 2 = Cuba, 3 = Estados
Unidos e 4 = México. Esc = escama, Esp = espinho e Oto = otólito. Negrito =
comprimento assintótico transformado utilizando a equação descrita por
Santana et al. (2009).
117
Localização Autores (ano) Estrutura/método CT∞ k t0 Φ’ tmax
Virginia3 Richards & Castagna (1976) Esc/direto 401 0,78 -0,06 3,1 4,4
La Habana2 Alvarez-Lajonchère (1981) Esp/direto 593 0,1 -5,9 2,45 34,7
São Paulo1 Cergole (1986) Oto/direto 446 0,61 -0,48 3,08 5,6
Tamiahua4 Ibáñez & Gallardo (1996a) Esc/direto 400 0,16 -3,84 2,41 21,5
Tamiahua4 Ibáñez-Aguirre et al. (1999) Oto/direto 461 0,14 -3,62 2,47 24,8
Cuyuthán4 Gallardo-Cabello et al. (2005) Esc/direto 365 0,22 -1,56 2,46 15,8
Pernambuco1 Santana et al. (2009) Oto/direto 384 0,37 -0,31 2,63 9,5
São Paulo1 Presente estudo Indireto 430 0,33 -0,78 2,79 10,5
São Paulo1 Presente estudo Oto/direto 430 0,39 -0,78 2,86 8,9
No presente estudo o comprimento total assintótico de Mugil curema foi
estimado em 430 mm e quando comparado aos outros trabalhos apresenta um
dos valores mais altos, sendo somente menor que os dos trabalhos de Ibáñes
& Gallardo (1996a) em Tamiahua, México; Cergole (1986) em São Vicente,
Brasil e Alvarez-Lajonchère (1981), La Habana, Cuba, que estimaram CT∞ em
461, 446 e 593mm, respectivamente. Segundo Neves et al. (2006) maiores
comprimentos assintóticos refletem não somente diferenças na estrutura da
população em tamanho da espécie entre as localidades, mas também que em
locais com melhores condições ambientais e maior disponibilidade de recursos,
os indivíduos apresentariam maiores comprimentos assintóticos. Tal fato
sugere que as duas regiões amostradas no estado de São Paulo podem
apresentar melhores condições ambientais e disponibilidade de recursos
quando comparados com as outras regiões estudadas. Nota-se que o estudo
realizado por Cergole (1986) no estuário de São Vicente, região bastante
próxima à de Santos no presente estudo, também apresentou o valor do
comprimento assintótico elevado, reforçando tal argumento.
Os valores estimados da taxa de crescimento para Mugil curema
variaram entre 0,1 a 0,78 entre diversos trabalhos (Tabela 3.6). Contudo, o
118
valor da taxa de crescimento calculado no presente estudo foi muito
semelhante ao estimado em Pernambuco por Santana et al. (2009), de 0,37,
enquanto que neste estudo os valores estimados foram 0,39, através do
método direto, e 0,33 através do método indireto. Segundo Sparre & Venema
(1998) a taxa de crescimento está intimamente associada com a taxa
metabólica dos peixes, a qual pode variar em função da temperatura,
densidade, variação latitudinal e suprimento alimentar. Entretanto, tal
discrepância dos valores encontrados da taxa de crescimento para a espécie
pode ser consequência principalmente das metodologias empregadas e da
estrutura rígida utilizada para as contagens dos anéis etários.
Apesar do t0 não apresentar um significado biológico propriamente dito,
essa variável é de extrema importância para os modelos de crescimento por
ser o ponto no tempo no qual o peixe tem seu comprimento zero (SPARRE &
VENEMA, 1998). Quando o valor do t0 é positivo, significa que o crescimento é
mais lento nas fases iniciais do ciclo de vida do que na fase adulta e que
quando o valor é negativo o contrário ocorre, indicando crescimento inicial um
pouco mais acelerado (KING, 1995). Valores estimados de t0 nos diferentes
estudos variaram de -0,06 até -5,9 indicando um crescimento acelerado nos
primeiros anos de vida para Mugil curema. No presente estudo, os valores de t0
obtidos através do método indireto e do método direto foram bastante
semelhantes: -0,777 e 0,778, respectivamente. O valor estimado mais próximo
ao deste estudo foi o t0 estimado por Cergole (1986) no estuário de São
Vicente, que foi -0,48. Segundo King (1995) tal variável é altamente suscetível
à amostra disponível e, portanto, o alto valor estimado no presente estudo pode
estar associado ao baixo número de exemplares capturados pertencentes às
menores classes de comprimento total.
119
De maneira mais geral, as diferenças nos valores estimados para o
comprimento total assintótico, taxa de crescimento e para o comprimento na
idade zero para Mugil curema podem estar relacionadas com a metodologia
empregada nos cálculos, bem como a fatores internos/fisiológicos (fatores
filogenéticos relativos à espécie) e a fatores externos (qualidade e quantidade
de alimento ou condições climáticas, hidrográficas de cada região) (HILBORN
& WATERS, 1992; WOOTTON, 1990).
O indicador de performance de crescimento foi concebido por Munro
&Pauly (1983) com objetivo de comparar o desempenho do crescimento de
peixes e invertebrados, que pudesse ser descrito pela equação de von
Bertalanffy. Tal variável representa e quantifica a energia de um habitat ou
nicho, pois está diretamente relacionada com a performance de crescimento e,
portanto, o metabolismo e consumo alimentar. Issac-Nahum (1989) acrescenta
que o índice também pode ser utilizado para identificar erros nas estimativas
dos parâmetros de crescimento e também como um indicador da posição
trófica dentro do ambiente em que os indivíduos de um determinado grupo
taxonômico se encontram, considerando-se como sendo 1 o valor do
incremento por nível trófico. Pauly (1979), calculando os índices de
performance para 64 espécies de peixes marinhos, encontrou o valor 2,96 para
peixes da família Mugilidae, relativamente próximo aos valores encontrados no
presente estudo, que foram estimados em 2,86 (método direto) e 2,79 (método
indireto), cuja variação apresentada em outros estudos foi de 2,41 e 3,10. Com
base nos resultados obtidos podemos afirmar que os indivíduos de Mugil
curema são consumidores secundários. Por outro lado, a variação encontrada
nos diferentes estudos mostra diferenças importantes nos parâmetros da
espécie nas diferentes regiões e/ou erros nas estimativas desses parâmetros.
120
O presente estudo estimou a idade máxima de Mugil curema através do
método direto em 8,9 anos e através do método indireto em 10,5 anos. Tais
valores se mostraram semelhantes ao estimado por Santana et al. (2009), em
9,5 anos pelo método direto. Somente em dois estudos foram estimados
valores mais baixos: o de Cergole (1986), realizado no estuário de São Vicente,
região próxima do estuário de Santos, e Richards & Castagna (1976), na
Virgínia. Outros estudos que também estimaram a idade máxima para a
espécie apresentaram valores extremamente maiores, sendo 34,7 anos
calculado por Alvarez-Lajonchère (1981), 24,8 anos estimado por Ibáñez-
Aguirre et al. (1999) e 21,5 e 15,8 anos estimados por Ibáñez-Aguirre &
Gallardo-Cabello (1996) e Gallardo-Cabello et al. (2005) respectivamente.
Contudo, vale à pena ressaltar que onze foi o número máximo de anéis etários
encontrados para Mugil curema em todos os estudos citados anteriormente,
sendo as diferenças atribuídas à interpretação do significado das marcas. Se
considerarmos a validação realizada por Santana et al. (2009), em que um anel
etário equivale a um ano de vida, os presentes valores de idade máxima
calculada superiores a 15 anos de idade se tornam inaceitáveis para a espécie.
Tais resultados de idade máxima elevada estimada para a espécie também
podem estar associados a erros nas estimativas dos parâmetros de
crescimento, além da interpretação dos anéis etários.
A taxa de mortalidade total estimada no presente estudo foi 1,1220 ano-1
e 1,3300 ano-1 obtidos através do método indireto e direto, respectivamente.
Tais taxas foram maiores que as encontradas em Tamiahua (México) por
Ibáñez-Aguirre & Gallardo-Cabello (1996b), que foi o único estudo que estimou
a taxa mortalidade total em 0,85 ano-1. Os autores também estimaram a taxa
de mortalidade natural através do método de Taylor, obtendo o valor de 0,160
121
ano-1, menor que os estimados no presente estudo, que obteve 0,6991ano-1
através do método indireto, e 0,7812ano-1 através do método direto, numa
temperatura média de 22 ºC para o estuário de Santos e sistema costeiro
Cananéia-Iguape. Já a mortalidade por pesca calculada por Ibáñez-Aguirre &
Gallardo-Cabello (1996b) foi 0,690 ano-1, sendo maior do que as estimativas
realizadas no presente estudo, que foram 0,4230 e 0,5488 ano-1 (método
indireto e direto, respectivamente). Contudo, vale a pena ressaltar que uma
comparação direta entre as taxas de mortalidade nem sempre pode ser
realizada em virtude a diferenças nas temperaturas encontradas em regiões
muito diferentes (PAULY, 1980).
Segundo Gulland (1983), um estoque em equilíbrio apresenta uma taxa
de explotação de 0,5. Valores superiores ou inferiores a 0,5 indicam,
respectivamente, sobre-explotação e subexplotação do estoque. No presente
estudo a taxa de explotação estimada para Mugil curema através do método
indireto foi 0,377 ano-1 e para o método direto foi 0,412 ano-1, revelando
subexplotação no estoque. Contudo, ressalta-se que nenhum outro trabalho
realizado anteriormente calculou a taxa de explotação para a espécie,
impossibilitando a comparação. Desta forma, tal estimativa deve ser utilizada
com cautela.
Comparando-se os resultados obtidos através da rotina “ELEFAN I” do
programa FISAT II (método indireto), com a interpretação de anéis etários em
otólitos (método direto) pode-se verificar uma diferença mínima entre tais
valores, pouco significante, como comprovado através do índice de
performance de crescimento. Os resultados obtidos demonstram claramente
que as duas metodologias foram empregadas eficientemente, descrevendo
adequadamente o crescimento de Mugil curema.
122
A análise de Fourier elíptica é considerada o mais poderoso e objetivo
método para avaliar a forma e as pequenas diferenças individuais dos otólitos
(TRACEY et al. 2006), embora sua interpretação biológica seja muito mais
complexa do que a morfometria linear (STRANSKY & MACLELLAN, 2005).
De acordo com Tuset et al. (2006), independente da metodologia
empregada, para uma separação efetiva dos grupos populacionais utilizando a
forma dos otólitos, a porcentagem de acerto da matriz de classificação da
análise discriminante deve ser superior a 70 %.
No presente estudo quando os grupos foram organizados com base na
idade dos indivíduos, apesar da alta porcentagem de acerto total (73,3 %),
individualmente tal porcentagem nos grupos de 2, 3, 4 e 6 anos foi igual ou
inferior a 70%, sendo que somente os otólitos com 1 e 5 anos com 90 % de
porcentagem de acerto. Tal resultado, apesar de expressivo, não conseguiu
caracterizar a maioria dos grupos de otólitos, tornando impossível uma
separação efetiva dos formatos dos otólitos por idade. Entretanto, quando as
formas dos otólitos são separadas através da idade de primeira maturação
gonadal, considerando indivíduos imaturos e adultos, a porcentagem de acerto
total foi 86,7 %, sendo que individualmente os grupos apresentaram
porcentagem de acerto superior a 80 %.
Desta forma, podemos afirmar que a forma do otólito de Mugil curema
muda principalmente após a idade de primeira maturação gonadal. Segundo
Joyeux et al. (2001) a deposição concêntrica diária da matriz orgânica, rica em
proteínas colagênicas (otolina) e de carbonato de cálcio (DEGENS et al., 1969,
FALINI et al., 2005) pode estar sujeita a anomalias decorrentes da reprodução,
modificando o crescimento do otólito. Tal fenômeno pode explicar alterações
nos padrões de crescimento do otólito que ocorrem após a primeira maturação
123
gonadal, já que tal processo aparentemente influencia expressivamente a
deposição diária de componentes, que está ligada diretamente ao crescimento
e com a forma dos otólitos.
São poucos os estudos que reportam diferenças na forma dos otólitos de
peixes ao longo do crescimento, e.i. Beyer & Szedlmayer (2010) para Lutjanus
campechanus no Alabama (EUA), Mérigot et al. (2007) para Solea solea no
noroeste do mediterrâneo (França) e Tuset et al. (2006) para as espécies
Serranus atricauda, S. cabrilla e S. scriba nas Ilhas canárias (Espanha).
Entretanto, nenhum estudo conseguiu efetivamente explicar os motivos pelos
quais ocorrem tais mudanças na forma dos otólitos.
Com base nos resultados apresentados no presente estudo é possível
concluir que todos os valores dos parâmetros estimados descrevem
adequadamente o crescimento de Mugil curema da costa sul e central do
estado de São Paulo, Brasil, cujo estoque se encontra em um nível de
subexplotação. Ressalta-se, no entanto, que diferenças obtidas dos valores
dos parâmetros de crescimento entre este e outros estudos podem estar
relacionadas principalmente a fatores abióticos, como qualidade e
disponibilidade de alimento e/ou condições climáticas e hidrográficas de cada
região, ou mesmo a erros nas estimativas desses parâmetros, ou ainda na
interpretação dos anéis etários. O presente estudo também observou
mudanças na forma do otólito sagita ao longo do ciclo de vida, possivelmente
relacionadas com anomalias na deposição de otolina e carbonato de cálcio
durante a passagem para a fase adulta.
124
3.6. Agradecimentos
Às equipes do Laboratório de Ecologia Reprodutiva e do Recrutamento
de Organismos Marinhos do Departamento de Oceanografia Biológica do
Instituto e da base de pesquisa “Dr. João de Paiva Carvalho”, ambos
pertencentes à Universidade de São Paulo (USP), pelo o apoio, incentivo e
ajuda durante a realização deste trabalho. À Coordenação de Aperfeiçoamento
de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pela bolsa de doutorado concedida.
3.7. Referencias bibliográficas
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135
Capítulo 4.
Concentração de metais no tecido hepático e renal de
Mugil curema Valenciennes, 1836 de dois estuários da
região sudeste do Brasil
136
4.1. Resumo
O presente estudo teve como objetivo verificar as concentrações de
metais no tecido hepático e renal de Mugil curema do sistema costeiro
Cananéia-Iguape e do estuário de Santos, utilizando-se a espectroscopia por
emissão de raios-X induzida por partículas. As coletas foram realizadas no
período de mar/09 a fev/10 no estuário de Santos e no período de mai/08 a
abr/2009 no sistema costeiro Cananéia-Iguape. Em laboratório, foi retira e
congelada uma amostra do tecido hepático e renal. Para a análise, essas
amostras foram agrupadas em compostos (“pools”), liofilizadas, maceradas e
prensadas para a obtenção de pastilhas. Os metais encontrados nas amostras
acima do limite de detecção foram: Br, Cu, Cr, Fe e Zn. Foi observada uma
tendência diferenciada de acúmulo desses metais no tecido renal e hepático,
sendo Fe > Cr > Zn > Br > Cu e Fe > Cu > Zn > Br > Cr, respectivamente. Fe e
Br acumularam igualmente no tecido hepático e renal. Tal fato não ocorreu com
as concentrações médias de Cu, Cr e Zn, que apresentaram diferenças
significativas de valores entre os órgãos. Quando comparadas as
concentrações médias desses metais, não houve diferença significativa entre
as duas regiões de estudo.
Palavras-chaves: Parati; PIXE; fígado; rim; estuário de Santos; sistema
costeiro Cananéia-Iguape; São Paulo.
137
4.2. Introdução
Concentrações de metais de origem natural e antropogênica no
ambiente costeiro têm aumentado rapidamente em todo o mundo (YILMAZ et
al., 2007). Alguns metais, tais como ferro, zinco, cobre e manganês,
desempenham papeis essenciais no sistema biológico (TÜRKMEN & CIMINLI,
2007), porém em grandes concentrações representam um sério problema nos
organismos e no ecossistema, devido a dois principais fatores: sua alta
toxicidade e seu potencial de acumulação na biota (ISLAM & TANAKA, 2004).
Por esses motivos a avaliação da concentração de metais nos organismos é
parte indispensável de programas de avaliação e monitoramento do ambiente
marinho costeiro (MARCOVECCHIO, 2004; AZEVEDO et al., 2009).
Os peixes compõem o topo das tramas tróficas dos ambientes aquáticos
e tendem a acumular grandes quantidades de metais nos tecidos (MANSOUR
& SIDKY, 2002), tornando-os sensíveis à poluição do ambiente aquático (FISK
et al., 2001). As altas concentrações de metais nos tecidos dos peixes podem
ter como conseqüência alterações nas taxas de crescimento, nas fases do
processo reprodutivo e no comportamento, sob a forma de mutações
genéticas, modificações nos processos enzimáticos e até levar os indivíduos a
óbito (HEATH, 1995). Tais efeitos individuais afetam populações e
comunidades inteiras (FURNESS & RAIBOW, 1990). Entretanto, as
concentrações dos metais em um mesmo indivíduo podem variar, dependendo
do tecido considerado, como resultado de características bioquímicas
diferentes (RAO & PADMAJA, 2000; BOON et al., 2002).
Diferentes métodos analíticos podem ser utilizados para a determinação
de metais em tecidos de peixes, como por exemplo, a espectrometria de
138
absorção atômica com chama (F AAS), com atomização eletrotérmica (ET
AAS) ou de emissão atômica com plasma indutivamente acoplado (ICP-OES).
Outra possibilidade para análises de metais é o uso espectroscopia por
emissão de raios-X induzida por partículas (PIXE) (JOHANSSON et al., 1995).
A técnica PIXE apresenta a vantagem de ser uma análise multi-elementar
capaz de detectar todos os elementos presentes na amostra em um único
experimento. Além disso, a técnica PIXE é uma técnica não destrutiva, o que
permite repetição das medidas conforme necessário ou dos procedimentos
utilizando outra técnica, para comparação; requer pouca preparação das
amostras a serem analisadas; é extremamente rápida (5 a 10 minutos por
amostra); e o limite de detecção (LOD) comparável com aquelas obtidas por
outras técnicas (SAITOH et al., 2002).
Estudos utilizando a técnica PIXE no Brasil para analisar metais em
tecidos de peixes são escassos. Blumetti (2006) na baia de Santos, litoral
central do estado de São Paulo, quantificou os metais pesados presentes na
musculatura dos indivíduos de Stellifer rastrifer, encontrando valores elevados
de alumínio cromo e bromo. Dias et al. (2009) no tecido da musculatura médio-
lateral de Atherinella brasiliensis, capturados na praia de Itamambuca, litoral
norte do estado de São Paulo, verificaram que os valores médios das
concentrações de diferentes elementos (Na, Mg, P, Cl, K, Ca, Cr, Cu e Br)
apresentaram diferenças significativas entre as épocas do ano (alta e baixa
temporada). E a analise elementar PIXE realizada por Rocha (2009) na
musculatura de Achirus lineatus, revelou um alto grau de contaminação por
diversos metais (As, Pb, Cr, Sr, Mg, Se), tanto na baia de Santos como no
Canal de Bertioga, litoral central do estado de São Paulo.
139
Mugil curema, popularmente conhecida como parati, ocorre
predominantemente no continente americano, distribuindo-se desde Cape
Code (EUA) até o sul do Brasil no Atlântico ocidental e do Golfo da Califórnia
até o norte do Chile no Pacífico oriental (THOMPSON, 1997). A espécie é
principalmente iliófaga, ingerindo o substrato, formado por lodo ou areia do
local onde habitam (FRANCO & BASHIRULLAH, 1992). Exemplares adultos
habitam principalmente regiões estuarinas de fundo lodoso e águas turvas,
mas, por outro lado, quando juvenis se encontram em praias arenosas, perto
da desembocadura dos rios (FERREIRA, 1989; VIEIRA, 1991; FAVERO,
2011).
O objetivo principal do presente estudo foi verificar as variações das
concentrações de metais no tecido hepático e renal de Mugil curema, utilizando
a espectroscopia por emissão de raios-X induzida por partículas (PIXE), em
exemplares do sistema costeiro Cananéia-Iguape e do estuário de Santos, dois
estuários da região sudeste do Brasil, que apresentam diferentes graus de
atividade humana.
4.3. Materiais e métodos
Áreas de estudo
O estuário de Santos (Figura 4.1A) está inserido na região metropolitana
da baixada santista, na porção central do estado de São Paulo (23°30’ S e
46°30’ W), é atualmente uma das regiões mais críticas quanto à contaminação
dos ecossistemas aquáticos (LAMPARELLI et al, 2001; ABESSA, 2002). O uso
e a ocupação do solo na região foram historicamente feitos de forma
140
inadequada e permitiram a instalação descontrolada de fontes múltiplas de
contaminação. Esse processo foi agravado pela inexistência de leis ambientais
e pela falta de tecnologia para o controle das fontes poluidoras, e teve como
consequência direta um quadro de degradação generalizada dos ecossistemas
e da presença de poluentes nos sedimentos. Como decorrências seguiram-se
prejuízos socioeconômicos como aumento de doenças na população (MILARÉ
& MAGRI, 1992), diminuição da balneabilidade das praias, desvalorização
imobiliária, contaminação do pescado, entre outros (BONETTI, 2000;
LAMPARELLI et al., 2001).
Por sua vez, o sistema costeiro Cananéia-Iguape (Figura 4.1B) localiza-
se no extremo sul do estado de São Paulo (24º40’ S e 48º20’ W), e é
considerado um dos cinco estuários mais importantes do mundo em termos de
produtividade (MACIEL, 2001). Apesar da região não apresentar atividades
com potencial impactante, houve nos últimos anos uma intensificação do
processo de ocupação urbana e industrial, o que pode contribuir para
exportação de contaminação para o sistema (CETESB, 2005). Além disso, até
meados dos anos 1990, a região abrigou uma intensa atividade de mineração e
refino, principalmente de chumbo, zinco e prata (FIGUEIREDO et al. 2003),
sendo considerada a região com principal potencial minerador do Estado de
São Paulo (CETEC, 2000).
141
Figura 4.1. Representação do (A) estuário de Santos e do (B) sistema costeiro
de Cananéia-Iguape litoral do estado de São Paulo, com a localização das
áreas de pesca dos indivíduos de Mugil curema.
Coleta de dados
Os exemplares de Mugil curema no sistema costeiro Cananéia-Iguape
foram coletados de maio de 2008 a abril de 2009, utilizando-se rede de tarrafa,
com malha de 12 mm entre nós consecutivos, e cerco fixo, com distância entre
bambus de 30 mm. No estuário de Santos os exemplares foram coletados
durante março de 2009 a fevereiro de 2010, utilizando-se rede de tarrafa, com
malha de 20 mm entre nós consecutivos e rede de abalo, com malha de 60 mm
entre nós consecutivos. Em laboratório foi retirada uma pequena amostra de
tecido hepático e renal de todos os indivíduos capturados. As amostras foram
-48 -47.5 -47 -46.5 -46
-25.2
-24.7
-24.2
-48.00 -47.90 -47.80
-25.10
-25.00
-24.90
-46.45 -46.40 -46.35 -46.30
-24.00
-23.95
-23.90
Santos
Cubatão
Vicente de Carvalho
São Vicente
Cananéia
Ilha Comprida
Ilha do Cardoso
Alemoa
Base
Ilha Barnabé
COSIPA
0 km 5.5 km 11 km
0 km 2.75 km 5.5 km
A
B
Brasil
OceanoPacífico
OceanoAtlântico
Praia Grande
Mongaguá
Itanhaém
Peruíbe
Iguape
142
acondicionadas em sacos plásticos devidamente identificados e congeladas a
uma temperatura de -18 ºC. Posteriormente as amostra foram agrupadas em
22 compostos (“pools”) formados por 470 indivíduos de Mugil curema, sendo 6
pools de tecido hepático (156 indivíduos) e 6 pools de tecido renal (149
indivíduos) do sistema costeiro Cananéia-Iguape e 5 pools de tecido hepático
(87 indivíduos) e 5 pools de tecido renal (78 indivíduos) do estuário de Santos.
A seguir os compostos foram liofilizados por 48 horas, macerados em cadinhos
de porcelana e prensados para a obtenção de pastilhas.
Análise elemental
A análise elemental foi realizada no Laboratório de Implantação Iônica
no instituto de física da Universidade Federal do Rio Grande do Sul. Foi
utilizado para análise dos elementos traço nos tecido hepático e renal de Mugil
curema um acelerador Tandetron de 3 MV irradiando feixes de prótons de
2MeV para a estação do PIXE, com uma corrente média por unidade de área
de 8 nA/cm2. A câmara de reações foi mantida em vácuo da ordem de 10-6
mbar por meio de uma bomba turbo-molecular. As pastilhas foram carregadas
em um suporte com capacidade para 15 alvos e montadas na câmara de
reação, usando um sistema eletromecânico e uma câmera para visualização.
Os raios-X característicos induzidos pelas reações foram detectados através de
um detector de Si(Li) posicionado a 135º em relação à linha, com uma
resolução de energia de 160 eV a 5,9 keV. O espectro do PIXE foi analisado
através do software GUPIXWIN, desenvolvido na Universidade de Guelph
(MAXWELL et al., 1989; CAMPBELL et al., 2000).
143
A técnica de espectroscopia de retrodispersão de Rutherford (RBS) foi
utilizada a fim de obter a massa relativa de luz (matrix) dos elementos tais
como C, O e N presentes nos tecidos de fígado e rim. Um feixe de 1.2 MeV He+
com uma corrente de 22 nA/cm2 foi utilizado em todas as amostras. Os íons
retrodispersados foram detectados por uma barreira de detectores com a
superfície de Si posicionados a 158º em relação ao feixe da corrente de He+. A
pressão interna da câmara de reação estava na ordem de 10-6 mbar durante o
experimento. A carga total foi obtida depois de uma calibragem usando um
“vane” rotativo interceptando o feixe periodicamente. O espectro RBS foi
analisado através do código SIMNRA (MAYER, 1999).
Para os experimentos de ambas as técnicas (PIXE e RBS) foi utilizado
um padrão (DORM-2, tecido muscular de Dogfish), medido por 30 minutos sob
as mesmas condições a que seriam submetidos os tecidos de Mugil curema.
Para as análises do PIXE foi utilizado um procedimento de padronização
chamado “método do valor do H”.
Análise estatística
Com o intuito de comparar as concentrações elementares obtidas para
ambas as localidades e os tipos de tecido (hepático e renal) foi aplicado o teste
“F Fisher” com a hipótese nula (H0) de que as variâncias eram iguais. Nos
casos em que o teste F foi aceito, aplicou-se o teste “t student”, utilizando a
hipótese nula (H0) de que as médias eram iguais. Para as restantes das
concentrações elementares (i.e. aquelas de que o teste F foi rejeitado) o teste
“t Welch” foi aplicado utilizando a hipótese nula (H0) igual ao do teste anterior.
Em todos os casos foi adotado um nível de 5% de significância.
144
4.4. Resultados
Os resultados obtidos a partir do método PIXE permitiram uma avaliação
da bioacumulação de metais no tecido hepático e renal de Mugil curema, no
sistema costeiro Cananéia-Iguape e no estuário de Santos.
Os metais encontrados, acima do limite de detecção (LOD), nas
amostras do tecido hepático e renal de Mugil curema do sistema costeiro
Cananéia-Iguape e do estuário de Santos foram: bromo (LOD = 8,35 ppm),
cromo (LOD = 3,54 ppm), cobre (LOD = 3,02 ppm) , ferro (LOD = 2,97 ppm) e
zinco (LOD = 3,48 ppm).
A concentração média de Bromo (Br) no fígado de Mugil curema no
estuário de Santos foi 42,33 ± 7,79 ppm e no sistema costeiro Cananéia-
Iguape foi 37,03 ± 9,13 ppm. Para o rim as concentrações médias no estuário
de Santos e no sistema costeiro Cananéia-Iguape foram de 52,60 ± 7,98 e
45,20 ± 10,46 ppm respectivamente. Quando se comparam as duas regiões,
tais concentrações não apresentaram diferença significativa. Apesar das
concentrações médias de bromo no tecido renal terem sido maiores que as
concentrações encontradas no fígado, as diferenças entre elas não foi
significativa, e tal padrão se repetiu nas duas regiões estudadas (Figura 4.2).
Não há limite máximo tolerável estabelecido para consumo em nenhuma
legislação para o bromo.
145
Co
nce
ntr
açã
o (
pp
m)
0
10
20
30
40
50
60
70
80Fígado
Rim
Estuário de Santos
Sistema costeiroCananéia-Iguape
Bromo (Br)
Figura 4.2. Comparação das concentrações médias (± desvios padrão) de
bromo (ppm) das amostras (pools) de tecidos do fígado e do rim de Mugil
curema do estuário de Santos e do sistema costeiro Cananéia-Iguape, litoral do
estado de São Paulo, Brasil.
A partir dos resultados obtidos verifica-se que, nas duas regiões
estudadas, as concentrações médias de cobre (Cu) no fígado de Mugil curema
apresentaram diferenças significativas quando comparadas com as
concentrações médias do tecido do rim, sendo uma ordem de grandeza maior
(Figura 4.3). Apesar da concentração média no fígado dos exemplares do
sistema costeiro Cananéia-Iguape (406,46 ± 182,47 ppm) ser maior do que a
concentração média do estuário de Santos (281,86 ± 103,37 ppm) não há
diferença significativa entre os valores. No rim a maior concentração média de
Cu foi encontrada no estuário de Santos (13,91 ± 10,85 ppm) quando
146
comparada com a encontrada nas amostras do sistema costeiro Cananéia-
Iguape (6,59 ± 2,29 ppm), porém tal diferença também não apresenta
significado estatístico. Somente as concentrações médias do fígado ficaram
acima dos limites máximos permitidos para consumo, estabelecidos em 54 mg
kg-1 pela Environment Protection Authority (EPA) e de 30 ppm pela Agência
Nacional de Vigilância (ANVISA).
Co
nce
ntr
açã
o (
pp
m)
0
20
40
60
300
400
500
600
700
800Fígado
Rim
Estuário de Santos
Sistema costeiroCananéia-Iguape
EPA
Cobre (Cu)
ANVISA
*
*
Figura 4.3. Comparação das concentrações médias (± desvios padrão) de
cobre (ppm) das amostras (pools) de tecidos do fígado e do rim de Mugil
curema do estuário de Santos e do sistema costeiro Cananéia-Iguape, litoral do
estado de São Paulo, Brasil. Em destaque (asterisco) as concentrações que
apresentaram diferença significativa (p<0,05).
Nas duas regiões estudadas as concentrações médias de cromo (Cr) no
fígado foram significantemente menores do que no rim. Entretanto, não houve
147
diferença significativa na concentração média de Cr quando comparados os
valores obtidos para os exemplares coletados em Santos (30,67 ± 23,26 ppm)
com os do sistema costeiro Cananéia-Iguape (102,59 ± 109,85 ppm). O mesmo
ocorreu com as concentrações médias de Cr no fígado, tendo sido encontrados
0,93 ± 1,08 ppm para os indivíduos do sistema costeiro Cananéia-Iguape e
0,67 ± 1,36 ppm para os do estuário de Santos. As concentrações médias no
rim e no fígado, nas duas áreas de estudo, foram maiores que as estabelecidas
pela Agência Nacional de Vigilância Sanitária (ANVISA) cujo limite máximo
permitido para consumo de Cr é 0,1 ppm. Porém, quando utilizamos o limite
máximo para consumo da Environment Protection Authority (EPA), cujo valor é
de 4,10 mg kg-1, verifica-se que somente as concentrações médias no rim são
maiores que esse limite (Figura 4.4).
Co
nce
ntr
açã
o (
pp
m)
0
1
2
3
4
5
50
100
150
200
250
300Fígado
Rim
Estuário de Santos
Sistema costeiroCananéia-Iguape
EPA
Cromo (Cr)
ANVISA
*
*
Figura 4.4. Comparação das concentrações médias (± desvios padrão) de
cromo (ppm) das amostras (pools) de tecidos do fígado e do rim de Mugil
148
curema do estuário de Santos e do sistema costeiro Cananéia-Iguape, litoral do
estado de São Paulo, Brasil. Em destaque (asterisco) as concentrações que
apresentaram diferença significativa (p<0,05).
As concentrações médias de ferro (Fe) no fígado dos exemplares
coletados no estuário de Santos e no sistema costeiro Cananéia-Iguape foram
de 798,62 ± 452,94 e 790,83 ± 259,61 ppm respectivamente, não havendo
diferença significativa entre os valores obtidos para as duas regiões. Também
não houve diferença significativa nas concentrações médias de Fe no rim nas
duas regiões, sendo as concentrações médias de 737,36 ± 164,93 ppm no
estuário de Santos e 802,33 ± 415,41 ppm no sistema costeiro Cananéia-
Iguape. Pode-se observar estatisticamente que as concentrações médias dos
dois tecidos não apresentaram diferença, sendo que tal padrão se repetiu nas
duas regiões estudadas (Figura 4.5). Apesar das concentrações médias
estarem abaixo do limite permitido para consumo de acordo com Environment
Protection Authority (EPA), que recomendou uma concentração máxima de 950
mg kg-1, as concentrações médias obtidas nos dois tecidos ficaram muito
próximas, com desvios padrão superiores a este limite. Vale ressaltar que a
Agência Nacional de Vigilância Sanitária (ANVISA) não estipulou um limite
permitido para consumo do ferro.
149
Co
nce
ntr
açã
o (
pp
m)
0
200
400
600
800
1000
1200
1400Fígado
Rim
Estuário de Santos
Sistema costeiroCananéia-Iguape
EPA
Ferro (Fe)
Figura 4.5. Comparação das concentrações médias (± desvios padrão) de ferro
(ppm) das amostras (pools) de tecidos do fígado e do rim de Mugil curema do
estuário de Santos e do sistema costeiro Cananéia-Iguape, litoral do estado de
São Paulo, Brasil. Em destaque (asterisco) as concentrações que
apresentaram diferença significativa (p<0,05).
Os valores obtidos das concentrações médias de zinco (Zn) no fígado e
no rim no estuário de Santos foram 127,51 ± 26,04 e 72,04 ± 10,79 ppm,
respectivamente, sendo constatada diferença significativa entre os valores.
Também foi encontrada diferença significativa na concentração média de Zn do
fígado (115,54 ± 16,93 ppm) e do rim (59,29 ± 10,77 ppm) no sistema costeiro
Cananéia-Iguape. Entretanto, quando comparadas as duas regiões, as
concentrações médias do Zn, tanto para o fígado quanto para o rim, não
apresentaram diferenças significativas entre si. Porém, tais valores estão acima
150
do limite máximo permitido para consumo da Environment Protection Authority
(EPA) e a Agência Nacional de Vigilância Sanitária (ANVISA), que estipularam
um limite de 410 mg kg-1 e 50 ppm, respectivamente (Figura 4.6) .
Co
nce
ntr
açã
o (
pp
m)
0
50
100
150
200
400
500Fígado
Rim
Estuário de Santos
Sistema costeiroCananéia-Iguape
EPA
Zinco (Zn)
ANVISA
**
Figura 4.6. Comparação das concentrações médias (± desvios padrão) de
zinco (ppm) das amostras (pools) de tecidos do fígado e do rim de Mugil
curema do estuário de Santos e do sistema costeiro Cananéia-Iguape, litoral do
estado de São Paulo, Brasil. Em destaque (asterisco) as concentrações que
apresentaram diferença significativa (p<0,05).
4.5. Discussão
O modelo biológico Mugil curema foi objeto do presente estudo por ser
uma espécie explorada comercialmente em toda costa brasileira,
principalmente pela pesca artesanal (Menezes & Figueiredo, 1985) e também
151
por manter uma estreita relação com o substrato onde vive durante a maior
parte do seu ciclo de vida. A espécie é iliófaga, ingerindo o substrato, formado
por lodo ou areia do local onde habita (FRANCO & BASHIRULLAH, 1992).
Quando adultos, os paratis são encontrados principalmente em regiões
estuarinas de fundo lodoso e águas turvas, mas, por outro lado, quando
juvenis, os mesmos, se encontram principalmente na margem das praias ou
nas bordas de canais e lagunas (FERREIRA, 1989; FAVERO, 2011). Tais
mudanças de habitas ampliam e modificam a exploração de recursos e, como
conseqüência, diversificam as possíveis fontes de metais.
Alguns metais, em pequenas concentrações, desempenham papéis
essenciais nos processos metabólicos dos organismos marinhos (TÜRKMEN &
CIMINLI, 2007), porém em grandes concentrações representam um sério
problema, devido a dois principais fatores: sua alta toxicidade e sua habilidade
em bioacumular (ISLAM & TANAKA, 2004). A bioacumulação de metais nos
peixes pode ocorrer de forma direta (pela água via brânquias) ou indireta (pelo
sedimento ou alimentação via trato digestório) (ALQUEZAR et al., 2006a).
Inúmeras variáveis, tais como o habitat, a idade, o tamanho do peixe, o tipo de
presa e a biodisponibilidade do metal na água e no sedimento, podem afetar tal
acumulação (PTASHYNSKI et al., 2002). Segundo Alquezar et al. (2006a),
estudos têm demonstrado que altos níveis de metais na água são
frequentemente refletidos no tecido branquial de peixes pelágicos e altos níveis
de metais são acumulados pela dieta em peixes bentônicos.
Uma vez dentro do organismo do peixe, os metais são transferidos
através da corrente sanguínea para outros órgãos-alvo (TÜRKMEN et al.,
2009). A distribuição para esses órgãos-alvo é inerente a cada metal, pois
diferentes metais possuem diferentes padrões de distribuição. Alguns fatores
152
intrínsecos em peixes também determinam a distribuição de metais no
organismo após ser assimilado (LANNO & HILTON, 1987; WALLACE, et al.,
2003).
No presente estudo houve uma tendência de acúmulo nos tecidos
estudados, fígado e rim de Mugil curema, sendo Fe > Cu > Zn > Br > Cr e Fe >
Cr > Zn > Br > Cu, respectivamente. As concentrações de ferro e bromo não
apresentaram diferenças significativas entre os órgãos, acumulando-se
igualmente entre os tecidos. Tal fato não ocorreu com as concentrações
médias de cobre, cromo e zinco que apresentaram diferença estatisticamente
significativa de acúmulo entre os órgãos, sendo evidenciado um maior acúmulo
de cobre e zinco no fígado e um maior acúmulo de cromo no rim.
O maior acúmulo de cobre e zinco encontrado no fígado, quando
comparado ao rim, pode ser explicado pela maior quantidade de metalotioneína
produzida pelo fígado em comparação a outros órgãos segundo (Heath, 1995).
A metalotioneína é uma proteína de baixo molecular que têm como função
detoxificação, estocagem e regulação de metais no organismo, principalmente
zinco e cobre (VAN DER OOST et al., 2003; FAROMBI et al., 2007). Por outro
lado, o maior acúmulo de cromo encontrado no rim em comparação ao fígado
pode estar relacionado ao fato de que o rim dos teleósteos apresenta uma
grande quantidade de cistina (LUCKEY & VENUGOPAL, 1977). A cistina é um
aminoácido formado pela dimerização da cisteína, e tem como função a
detoxificação e a estocagem de metais encontrados no organismo, e esta
associada principalmente no metabolismo redutivo do cromo VI (LUCKEY &
VENUGOPAL, 1977; ÇAKIR & BIÇER, 2005).
Poucos estudos comparam, de uma forma direta, o acúmulo de metais
nos tecidos hepáticos e renais. A grande maioria dos estudos foca suas
153
comparações entre o tecido do fígado com tecido muscular e/ou brânquias (e.g.
ALQUEZAR et al., 2006b; DURAL et al., 2007; YILMAZ et al., 2007). Vale
ressaltar a inexistência de estudos sobre as concentrações de metais em Mugil
curema em toda sua área de ocorrência, tornando impossível uma comparação
direta entre os resultados obtidos no presente estudo com os de outras áreas.
Neste trabalho optou-se por destacar os estudos que apresentaram diferença
nas concentrações dos metais nesses tecidos, independente da técnica
utilizada, com espécies, de preferência, que apresentam hábitos demersais.
Sultana & Rao (1998) encontrou para Mugil cephalus, uma espécie do
mesmo gênero da do presente estudo, em águas do porto Visakhapatnam na
Índia, um maior acúmulo de cobre e zinco no fígado em comparação ao rim. A
concentração média de cobre e do zinco no fígado de M. cephalus foi 25,17 ±
5,13 e 157,33 ± 15,82 ppm, respectivamente, enquanto que as concentrações
destes mesmos elementos no rim foi 15,06 ± 4,07 e 143,11 ± 16,51 ppm,
respectivamente. O resultado deste estudo sugere que Mugil cephalus cresce
em águas contaminadas por metais, sendo que tais metais são acumulados em
seus tecidos em quantidades suficientes para causar toxicidade em seus
consumidores. Tanto o fígado quanto o rim de Mugil cephalus são bons
indicadores na avaliação de metais em águas contaminadas.
Farombi et al. (2007), em uma espécie de hábitos demersais conhecida
popularmente como bagre africano (Clarias gariepinus), nos Rios Ogun e Agodi
no oeste da Nigéria, também encontraram um maior acúmulo de zinco no
tecido do fígado quando comparado ao tecido do rim. A concentração média de
zinco no fígado de exemplares da espécie no rio Agodi foi 0,09 ± 0,01 ppm e no
rio Ogum 19,75 ± 1,87 ppm, enquanto a concentração media de zinco no rim
dos exemplares capturados no rio Ogum e no rio Agodi foi 0,80 ± 0,01 e 19,05
154
± 2,34 ppm, respectivamente. Entretanto, foi constatado que o cobre
apresentou um maior acúmulo no tecido hepático de espécimes do rio Agodi,
enquanto que no rio Ogun a espécie apresentou maior acúmulo no tecido renal.
Os autores justificaram a maior concentração de cobre e zinco no fígado pela
grande quantidade de metalotioneína encontrada no órgão, que detoxifica,
estoca e regula os metais no organismo.
Para uma espécie bento pelágica (Oreochromis niloticus), coletada em
doze fazendas de cultivos no Egito, foi constatado maior acúmulo de cobre no
tecido branquial (4,8 ± 0,05 ppm), seguido pelo fígado (2,56 ± 0,21 ppm),
músculo (2,54 ± 0,05 ppm) e rim (1,52 ± 0,06 ppm) (KAOUD & EL-DAHSHAN,
2010). Entretanto, os autores não explicaram o acúmulo diferenciado nos
diferentes órgãos.
Em um experimento realizado com uma espécie de peixe demersal
(Sparus aurata), com a injeção de 500 µg/kg de cobre nos indivíduos, também
foi encontrado maior acúmulo de cobre no fígado em comparação com o rim
(GHEDIRA et al., 2010), os autores também evidenciaram um acúmulo maior
de cobre no tecido do fígado em comparação ao rim. Os resultados mostraram
que as concentrações médias de cobre no fígado e no rim dos indivíduos-
controle foi 10,52 ± 3,20 e 0.41 ± 0.13 µg/g de cobre para o fígado e para o rim,
respectivamente, as dos indivíduos experimentais a concentração média de
cobre no fígado foi 25,70 ± 2,40 µg/g e do rim 3,00 ± 0,19 µg/g.
Vinodhini & Narayanan (2008) realizaram experimentos com a espécie
bentopelágica Cyprinus carpio, expuseram exemplares a concentrações
subletais de Cr, Ni, Cd e Pb durante um período de 32 dias. Seus resultados
mostram maior acúmulo de cromo no rim quando comparado ao fígado,
mencionando que o rim é a porta de saída de produtos de detoxificação de
155
metais pesados do organismo, o que explicaria o maior acúmulo do cromo no
órgão.
Begum et al. (2009) analisou a concentração de quatro metais, incluindo
o cromo em 10 espécies de peixes capturados em Bangalore, sul da Índia. Seu
resultado indicou que somente na espécie que apresenta hábito demersal
(Heteropneustes fossilis), houve maior concentração de cromo no rim (2,77
μg/kg) em comparação ao fígado (2,6 μg/kg), sem explicar esse resultado.
No presente estudo as concentrações de Br, Cu, Cr, Fe e Zn acima do
limite de detecção encontradas no fígado e no rim de Mugil curema do estuário
de Santos e do sistema costeiro Cananéia-Iguape não apresentaram
diferenças significativas entre si. Os valores médios das concentrações do
cromo e do zinco no fígado e no rim e a concentrações médias do cobre no
fígado foram maiores do que os limites máximos permitidos para consumo,
segundo a Environment Protection Authority (EPA) e a Agência Nacional de
Vigilância Sanitária (ANVISA). Vale ressaltar que o acúmulo de metais nos
teleósteos tende a ser maior nas gônadas, fígado e rim, por serem órgãos de
armazenamento e deposição final de metais (BERVOTES et al., 2001). Sendo
assim, as concentrações desses metais nos músculos, tecido mais consumido
pelo homem, podem ser menores e ficarem abaixo dos limites máximos
permitidos.
A ausência de estudos, no sistema costeiro Cananéia-Iguape e no
estuário de Santos, utilizando o mesmo modelo biológico e a mesma
metodologia para a análise de metais faz com que uma comparação dos
resultados obtidos no presente estudo com outros trabalhos seja praticamente
impossível. Entretanto, podemos notar nos estudos realizados nas mesmas
regiões, independentemente da técnica ou do modelo biológico, altas
156
concentrações de cobre, cromo e ferro. Sendo em alguns casos acima dos
limites máximos permitidos para consumo, segundo a EPA e a ANVISA,
corroborando com os resultados obtidos no presente estudo.
Por exemplo, Blumetti (2006) analisando o tecido do músculo de Stellifer
rastrifer na baia de Santos, encontrou concentrações de cromo acima do limite
máximo permitido pela ANVISA. Carmo (2006) encontrou concentrações acima
do limite máximo permitido pelas duas agência, de cromo nas brânquias e no
músculo, de cobre no fígado e de ferro nas brânquias e no fígado de Mugil
curema no rios Branco e Mariana, ambos localizados no estuário de Santos.
Para Achirus lineatus capturados na baia de Santos, Rocha (2009) encontrou
concentrações de cromo no tecido muscular acima do limite máximo permitido
para consumo, segundo a EPA e a ANVISA.
Tabela 4.1. Concentração média e desvio-padrão dos metais detectados nas
amostras de diferentes tecidos e espécies nas proximidades do estuário de
Santos e do sistema costeiro Cananéia-Iguape, litoral do estado de São Paulo,
Brasil. N.D. = não detectado.
157
Tabela 4.1. Concentração média e desvio-padrão dos metais detectados nas amostras de diferentes tecidos e espécies nas
proximidades do estuário de Santos e do sistema costeiro Cananéia-Iguape, litoral do estado de São Paulo, Brasil. N.D. = não
detectado.
Autor (Ano) Modelo biológico Localidade Tecido Concentração metais (ppm)
Br Cr Cu Fe Zn
CETESB (1978) Eucinostomus gula Baía de Santos Vísceras -- 0,61 0,34 -- 11,50
Mugil curema Estuário de Santos Vísceras -- 0,61 0,22 -- 5.27
Blumetti (2006) Stellifer rastrifer Baía de Santos Músculo -- 3,22 ± 4,34 3,35 ± 2,64 18,98 ± 10,71 21,06 ± 5,09
Carmo (2006) Mugil curema Rio Branco Fígado -- N.D. 998,68 ± 1475 24,37 ± 55,25 103,49 ± 18,92
Brânquia -- 102,84 ± 26,99 N.D. 270,57 ± 50,59 85,83 ± 7,96
Músculo -- 4,78 ± 7,25 0,05 ± 0,14 108,97 ± 34,77 28,09 ± 3,20
Rio Mariana Fígado -- N.D. 156,38 ± 209,62 6,56 ± 14,84 98,16 ± 25,69
Brânquia -- 98,52 ± 32,43 N.D. 195,08 ± 161,70 88,10 ± 11,20
Músculo -- 6,53 ± 13,11 0,07 ± 0,18 183,05 ± 109,22 25,87 ± 5,34
Rocha (2009) Achirus lineatus Baía de Santos Músculo -- 4,67 ± 3,95 1,14 ± 1,36 154,55 ± 198,36 31,76 ± 13,94
Azevedo et al. (2009) Cathorops spixii Baía de Santos Fígado -- -- -- 14,676 1,243
Presente estudo Mugil curema Estuário de Santos Fígado 42,33 ± 7,79 0,67 ± 1,36 281,86 ± 103,37 798,62 ± 452,94 127,51 ± 26,04
Rim 52,60 ± 7,98 102,59 ± 109,85 13,91 ± 10,85 737,36 ± 164,93 72,04 ± 10,79
Azevedo et al. (2009) Cathorops spixii Cananéia-Iguape Fígado -- -- -- 23,038 5,28
Presente estudo Mugil curema Cananéia-Iguape Fígado 37,03 ± 9,13 0,93 ± 1,08 406.46 ± 182,47 790,83 ± 259,61 115,54 ± 16,93
Rim 45,20 ± 10,46 30,67 ± 23,26 6,59 ± 2,29 802,33 ± 415,41 59,29 ± 10,77
158
Portanto, de acordo com os resultados obtidos no presente estudo pode-
se concluir que o rim e do fígado de Mugil curema do sistema costeiro
Cananéia-Iguape e do estuário de Santos apresentaram altas concentrações
de bromo, cobre, cromo, ferro e zinco. Para as duas regiões estudadas, tais
valores estão acima do limite máximo para consumo. Ferro e bromo se
acumularam igualmente entre o tecido hepático e renal. Tal fato não ocorreu
nas concentrações médias de cobre, cromo e zinco, que apresentaram
diferença significativa de valores entre os órgãos.
4.6. Agradecimentos
Às equipes do Laboratório de Ecologia Reprodutiva e do Recrutamento
de Organismos Marinhos do Departamento de Oceanografia Biológica do
Instituto e da base de pesquisa “Dr. João de Paiva Carvalho”, ambos
pertencentes à Universidade de São Paulo (USP), pelo o apoio, incentivo e
ajuda durante a realização deste trabalho. Ao Prof. Dr. Johnny Ferraz Dias e
MSc. Liana Appel Boufleur do Laboratório de Implantação Iônica do Instituto de
Física da Universidade Federal de Rio Grande do Sul pelas análises das
amostras do presente estudo. A Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal
de Nível Superior (CAPES) pela bolsa de doutorado concedida.
4.7. Referencias bibliográficas
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168
Capítulo 5.
Alterações histopatológicas e atividade EROD no fígado de
Mugil curema Valenciennes, 1836 do litoral do estado São
Paulo, Brasil
169
5.1. Resumo
O presente estudo teve como objetivo verificar, pela combinação de
biomarcadores tradicionais, se os indivíduos de Mugil curema estão
respondendo a contaminantes presentes no estuário de Santos e no sistema
costeiro Cananéia-Iguape. As coletas foram realizadas mensalmente no
período de mar/09 a fev/10 no estuário de Santos e no período de mai/08 a
abr/2009 no sistema costeiro Cananéia-Iguape. As alterações histológicas do
fígado foram avaliadas semi-quantitativamente pelo IAH e pela atividade
EROD. Os valores médios de IAH para os indivíduos imaturos, maduros e total
do sistema costeiro Cananéia-Iguape foram de 80,50 ± 54,01, 87,35 ± 61,79 e
83,92 ± 57,39 respectivamente, enquanto que, a atividade EROD, foi de 74,65
± 9,64, 76,43 ± 64,53 e 75,76 ± 51,36 pMol.min-1.mg-1 respectivamente. No
estuário de Santos os valores médios de IAH dos indivíduos imaturos foi de
74,69 ± 55,37, dos maduros foi 66,45 ± 54,32 e total foi de 69,69 ± 54,03;
enquanto que a atividade EROD dos indivíduos imaturos, maduros e total
foram de 72,28 ± 6,66, 83,21 ± 45,61 e 78,35 ± 34,71 pMol.min-1.mg-1.
Portanto, devido aos altos valores obtidos, pode-se afirmar que os indivíduos
de Mugil curema do estuário de Santos e do sistema Costeiro Cananéia-Iguape
estão respondendo severamente aos efeitos de contaminantes existentes
nesses ambientes.
Palavras-chaves: Parati; IAH; citocromo P450; tecido hepático; estuário de
Santos; sistema costeiro Cananéia-Iguape.
170
5.2. Introdução
Nos últimos anos, o crescimento populacional e o desenvolvimento
industrial têm sido duas das maiores causas da contaminação do ambiente
marinho ao redor do mundo (CAUSSY et al., 2003; ELAHEE & BHAGWANT,
2007). Em especial, merecem destaque as regiões costeiras estuarinas, que
são consideradas condutores naturais para transferência de compostos
químicos industriais, urbanos e agrícolas para o mar (ROAST et al., 2001;
AKAISHI et al., 2007; PADMINI & RANI, 2009).
Esses compostos químicos na água e no sedimento, dependendo da
concentração, podem interagir com os organismos presentes nesses locais, e
causar alterações no funcionamento metabólico desses organismos, que
podem eventualmente, refletir-se em níveis populacionais, de comunidades ou
de ecossistemas (AYAS et al., 2007).
As alterações no funcionamento metabólico podem ser avaliadas e
medidas por análises histopatológicas, hematológicas, genéticas e fisiológicas.
Estas têm sido utilizadas como indicadores de estresse ambiental
(MATTHIESSEN et al., 1993; STENTIFORD et al., 2003). Entre os organismos
marinhos, os teleósteos são considerados bons indicadores de estresse
ambiental, devido a sua capacidade de acumular compostos químicos
orgânicos e inorgânicos em seus tecidos, e transferi-los para níveis tróficos
superiores (BOON et al., 2002, OLIVEIRA-RIBEIRO et al., 2005).
Análises histopatológicas têm sido reconhecidas como ferramentas
importantíssimas no estudo e diagnóstico dos efeitos agudos e crônicos de
poluentes em teleósteos (AKAISHI et al., 2004; OLIVEIRA-RIBEIRO et al.,
2005). Além disso, as características histopatológicas de órgãos alvo
171
específicos podem expressar condições ambientais e representar o tempo de
exposição aos quais estão submetidos os organismos (SCHMALZ et al., 2002).
Sendo assim aparecem como resposta a estressores subletais, fornecendo um
método rápido na avaliação do comprometimento de tecidos e órgãos de
espécimes expostos a agentes químicos estressores (JOHNSON et al., 1993).
O fígado e o rim são os principais órgãos com potencial de biotransformação,
bioativação e eliminação de xenobiontes, refletindo a exposição aos
contaminantes (BERNET et al., 1999).
O sistema do citocromo P450 é um biomarcador de exposição, que vem
sendo muito usado em programas de monitoramento ambiental (KRÜNER &
WESTERNHAGEN, 1999). Em teleósteos, e em outros vertebrados marinhos,
o citocromo P450 é principalmente encontrado no retículo endoplasmático e
nas mitocôndrias de fígado, rim, cérebro e intestino delgado, assim como em
outros órgãos (BUCHELI & FENT, 1995). Não somente é um sistema de
enzimas crucial para a transformação de xenobióticos, como também tem
importante função no metabolismo de várias substâncias endógenas, como na
produção de hormônios esteróides e no metabolismo de ácidos graxos e seus
derivados (NICARETA, 2004). O citocromo P450 nos teleósteos é expresso
cataliticamente pela atividade da 7-etoxiresorufina-O-desetilase (EROD), que
pode ser facilmente medida porque aumenta sua atividade catalítica
proporcionalmente à exposição do organismo aos xenobióticos (VAN DER
OOST et al., 2003).
No Brasil estudos utilizando a análise da atividade EROD em teleósteos
se restringem a apenas seis trabalhos (SANTOS, 2004; NICARETA, 2004;
RIBEIRO, 2007; PARENTE et al., 2008; ASSIS et al., 2009; BARBOSA, 2009;
CLEMENTE et al., 2010). Por outro lado, a análise histopatológica é bem mais
172
comum, sendo realizada em peixes marinhos, dulcícolas e estuarinos (i.e.
CAMARGO & MARTINEZ, 2007; FLORES-LOPES & MALABARBA, 2007;
RIBEIRO, 2007; CAMPOS et al., 2008; CARDOSO et al., 2009; CLEMENTE et
al., 2010; ROCHA et al., 2010; FERNANDEZ et al., 2011). Vale a pena
ressaltar, que somente Ribeiro (2007) e Clemente et al. (2010) utilizam em
conjunto a análise histopatológica e a analise da atividade EROD em seus
estudos.
Mugil curema, pertencente à família Mugilidae, ocorre
predominantemente no continente americano, distribuindo-se desde Cape
Code (EUA) até o sul do Brasil no Atlântico ocidental e do Golfo da Califórnia
até o norte do Chile no Pacífico oriental (THOMPSON, 1997). A espécie é
iliófaga, ingerindo o substrato, formado por lodo ou areia do local onde habitam
(FRANCO & BASHIRULLAH, 1992), apresentando um importante papel
ecológico, convertendo a energia potencial dos detritos em energia aproveitável
por outros níveis tróficos (YÁÑES-ARANCIBIA, 1975), como por exemplo,
Sotalia fluviatinis (boto cinza) no sistema costeiro Cananéia-Iguape, que tem
Mugil curema e M. platanus como um dos seus principais itens alimentares
(ZANELATTO, 2001; PIVARI, 2004).
Exemplares adultos de M. curema habitam principalmente regiões
estuarinas de fundo lodoso e águas turvas, mas, por outro lado, os juvenis se
encontram, também, em praias arenosas, perto da desembocadura dos rios
(FERREIRA, 1989; VIEIRA, 1991; FAVERO, 2011). A pesca da espécie é
tradicional em toda a costa brasileira, sendo muito explorada pela pesca
artesanal, principalmente nos meses da primavera (MENEZES &
FIGUEIREDO, 1985). Segundo o Instituto de Pesca do estado de São, a
produção desembarcada em 2010 foi de aproximadamente 127 toneladas.
173
O objetivo principal do presente estudo foi verificar, pela combinação de
biomarcadores tradicionais, como as alterações histopatológicas e a atividade
EROD do tecido do fígado, se os indivíduos de Mugil curema Valenciennes,
1836 estão respondendo a contaminantes existentes no estuário de Santos e
no sistema costeiro Cananéia-Iguape, dois estuários do litoral do estado de
São Paulo, Brasil.
5.3. Materiais e métodos
Áreas de estudo
O estuário de Santos (Figura 5.1A) está inserido na região metropolitana
da baixada santista, na porção central do estado de São Paulo (23°30’ S e
46°30’ W), é atualmente uma das regiões mais críticas quanto à contaminação
dos ecossistemas aquáticos (LAMPARELLI et al, 2001; ABESSA, 2002). O uso
e a ocupação do solo na região foram historicamente feitos de forma
inadequada e permitiram a instalação descontrolada de fontes múltiplas de
contaminação. Esse processo foi agravado pela inexistência de leis ambientais
e pela falta de tecnologia para o controle das fontes poluidoras, e teve como
conseqüência direta um quadro de degradação generalizada dos ecossistemas
e da presença de poluentes nos sedimentos. Como decorrências seguiram-se
prejuízos socioeconômicos como aumento de doenças na população (MILARÉ
& MAGRI, 1992), diminuição da balneabilidade das praias, desvalorização
imobiliária, contaminação do pescado, entre outros (BONETTI, 2000;
LAMPARELLI et al., 2001).
174
Por sua vez, o sistema costeiro Cananéia-Iguape (Figura 5.1B) localiza-
se no extremo sul do estado de São Paulo (24º40’ S e 48º20’ W), e é
considerado um dos cinco estuários mais importantes do mundo em termos de
produtividade (MACIEL, 2001). Apesar da região não apresentar atividades
com potencial impactante, houve nos últimos anos uma intensificação do
processo de ocupação urbana e industrial, o que pode contribuir para
exportação de contaminação para o sistema (CETESB, 2005). Além disso, até
meados dos anos 1990, a região abrigou uma intensa atividade de mineração e
refino, principalmente de chumbo, zinco e prata (FIGUEIREDO et al. 2003),
sendo considerada a região com principal potencial minerador do Estado de
São Paulo (CETEC, 2000).
-48 -47.5 -47 -46.5 -46
-25.2
-24.7
-24.2
-48.00 -47.90 -47.80
-25.10
-25.00
-24.90
-46.45 -46.40 -46.35 -46.30
-24.00
-23.95
-23.90
Santos
Cubatão
Vicente de Carvalho
São Vicente
Cananéia
Ilha Comprida
Ilha do Cardoso
Alemoa
Base
Ilha Barnabé
COSIPA
0 km 5.5 km 11 km
0 km 2.75 km 5.5 km
A
B
Brasil
OceanoPacífico
OceanoAtlântico
Praia Grande
Mongaguá
Itanhaém
Peruíbe
Iguape
175
Figura 5.1. Representação do (A) estuário de Santos e do (B) sistema costeiro
de Cananéia-Iguape litoral do estado de São Paulo, com a localização das
áreas de pesca dos indivíduos de Mugil curema.
Coleta de dados
As coletas dos indivíduos de Mugil curema no sistema costeiro
Cananéia-Iguape foram realizadas de maio de 2008 a maio de 2009, utilizando-
se rede de tarrafa, com malha de 12 mm entre nós consecutivos e cerco fixo,
com distância entre bambus de 30 mm. No estuário de Santos as coletas foram
de março de 2009 a fevereiro de 2010, utilizando-se rede de tarrafa, com malha
de 20 mm entre nós consecutivos e rede de abalo, com malha de 60 mm entre
nós consecutivos. Em laboratório os indivíduos coletados foram medidos,
pesados, dissecados, para a retirada de amostras de tecido do fígado, e
identificados, quanto ao estádio de maturação gonadal, com a finalidade de
classificar os indivíduos em diferentes fases do ciclo de vida (imaturos e
adultos). Para isso, foi usada a escala de classificação macroscópica sugerida
por Vazzoler (1996).
Análise histopatológica e histoquímica
As amostras do tecido do fígado para análise histopatológica foram
fixadas em solução Alfac (Etanol 68%, formaldeído 6% e ácido acético 5%) por
16 h, desidratadas em séries crescentes de etanol, incluídas e emblocadas em
parafina e seccionadas, com espessura de 5 μm. Os cortes de tecido foram
corados com Hematoxilina e Eosina (H.E.) e analisados em microscópio de luz.
176
Além disso, as duplicatas dos cortes sequenciais do tecido também foram
corados utilizando o método de PAS (Ácido Periódico de Schiff), para a
detecção de glicogênio nos hepatócitos, como descrito por Mello & Vidal
(1980), e pelo método de Perls (azul de Prússia), utilizado para identificação do
ferro na forma de hemossiderina (FERGUSON, 2006).
As alterações do fígado foram classificadas em estágios progressivos de
danos ao tecido, verificando-se alterações histológicas de acordo com o
descrito em Hibiya (1982), Takashima & Hibiya (1995), Meletti et al. (2003) e
Camargo & Martinez (2007), sendo: Fase I, alterações leves que permitem a
recuperação da estrutura e da função do tecido; Fase II, alterações mais
severas que comprometem a função do tecido e; Fase III, alterações que não
permitem a restauração da estrutura do tecido.
Tais alterações histológicas do fígado foram avaliadas semi-
quantitativamente através do cálculo do índice de alterações histológicas (IAH),
Poleksić & Mitrovic-Tutundzic (1994), pela fórmula:
∑
∑
∑
em que a são as alterações na fase I, b as alterações na fase II, c as alterações
na fase III, na é o número total de alterações consideradas como sendo da fase
I, nb o número total das alterações consideradas como sendo da fase II e nc
como sendo o número total das alterações consideradas como fase III.
De acordo com Poleksić & Mitrovic-Tutundzic (1994) os valores de IAH
que variam de 0 a 10 indicam o funcionamento normal do fígado; de 11 a 20
indicam alterações leves; de 21 a 50 alterações moderadas; de 51 a 100
177
indicam alterações graves; e acima de 100 indicam danos irreversíveis ao
órgão.
O glicogênio dos hepatócitos e a hemossiderina foram quantificados de
acordo com os seguintes graus: 0 = ausente, 1 = pouca, 2 = média e 3 =
grande quantidade de glicogênio. A partir dessa análise foi calculado o valor
médio da quantidade de glicogênio e hemossiderina no fígado dos indivíduos
por região de coleta (sistema costeiro Cananéia-Iguape e estuário de Santos) e
por fase do ciclo de vida (imaturos e adultos).
Atividade etoxiresorufina-o-desetilase (EROD)
As amostras do fígado para as análises da atividade etoxiresorufina-o-
desetilase (EROD) foram congeladas em nitrogênio líquido a -136 °C em tubos
criogênicos devidamente identificados.
A metodologia utilizada para a análise seguiu a proposta de Hodson et
al. (1991), com algumas adaptações, descritas a seguir. Aproximadamente 0,5
g das amostras de fígado foram descongeladas e maceradas em tampão (KCl-
HEPES), mantendo a relação de 1 g de fígado para 4 mL de tampão. O
macerado foi centrifugado a 4000 rpm por um tempo total de 10 minutos. Em
seguida, o sobrenadante foi transferido para um tubo de ensaio e centrifugado
a 9.500 rpm por 30 minutos. Desta última centrifugação, 40 μL do
sobrenadante (fração mitocondrial chamada de S-9) foram transferidos para
outro tubo de ensaio, com 1920 μL de solução etoxiresorufina (7-ER/EROD) a
2 μM. A solução resultante foi incubada de 2 a 3 minutos na temperatura de
medição do espectrofotômetro, misturando-se, em seguida, 40 μL de NADPH
(25 mg.ml-1 em tampão de ressuspensão) para a avaliação da atividade
178
enzimática. A leitura foi realizada a 572 nm, registrando-se a absorbância
durante 3 minutos, sendo o resultado final gerado através da variação de
absorbância em função do tempo.
Análises estatísticas
Com a finalidade de comparar os resultados obtidos dos índices de
alterações histológicas e da atividade EROD do fígado dos exemplares de
Mugil curema entre os locais de coletas e nas diferentes fases do ciclo de vida
foi aplicado aos dados o teste não-paramétrico Kruskal–Wallis, considerando-
se que as variâncias eram iguais como hipótese nula (H0), a um nível de
significância de 5%. Quando a hipótese nula era rejeitada foi utilizado o teste
Student-Newman-Keuls (SNK) como teste a posteriori.
5.4. Resultados
Um total de 73 preparações permanentes do tecido do fígado de Mugil
curema foi analisado para a realização da análise histopatológica, sendo 20
preparações para cada estádio de maturação gonadal (imaturo e maduro) nas
duas áreas de estudo (estuário de Santos e sistema costeiro Cananéia-
Iguape), com exceção dos indivíduos imaturos do estuário de Santos, de onde
foram analisadas somente 13 preparações permanentes. Para a atividade da
EROD foi analisado um total de 20 fígados, sendo cinco para cada estádio de
maturação gonadal nas duas áreas; entretanto, para cada amostra de fígado
foram realizadas três réplicas, a fim de se obter resultados mais preciso.
179
A morfologia do tecido do fígado de Mugil curema apresentou
hepatócitos organizados em grupos compactos de células poliédricas (Figura
5.2A), igualmente observadas em outras espécies de teleósteos. As alterações
histológicas e os valores estimados para a prevalência (%) das lesões nos
indivíduos imaturos, maduros e no total dos indivíduos, nas duas áreas de
estudo indicam que tanto os indivíduos capturados em Santos quanto os de
Cananéia apresentam lesões das três fases (Tabela 5.1). Para Cananéia nas
lesões de fase I predominaram tumefação e infiltração, enquanto que em
Santos foram parasitismo e esteatose as com maiores percentuais de
incidência. Nas de fase II, para Cananéia foram picnose, atrofia e proliferação
de ductos, enquanto que em Santos foram a estagnação biliar e os granulomas
as com maiores incidências. Os centros de melanomacrófagos (Figura 5.2B) e
a congestão sanguínea nos sinusóides (Figura 5.2C) foram as alterações do
tipo I mais prevalentes em todos os indivíduos. Entre as alterações na fase II
mais frequentes nos indivíduos do sistema costeiro Cananéia-Iguape foram a
hepatite (Figura 5.2D) e a picnose nuclear (Figura 5.2E), enquanto que no
estuário de Santos as mais frequentes foram a hepatite e a estagnação biliar
(Figura 5.2F). Nas duas áreas estudadas foram observados indivíduos, tanto
imaturos quanto maduros, com áreas do tecido do fígado com necroses focais
(Figura 5.2G), cuja alteração é classificada como fase III, com características
de irreversibilidade.
180
Tabela 5.1. Lista das alterações histológicas e prevalência (%) das lesões no
fígado de Mugil curema do sistema costeiro Cananéia-Iguape e do estuário de
Santos, litoral do estado de São Paulo.
Fase Alterações histológicas
Prevalência (%)
Sistema Cananéia-Iguape Estuário de Santos
Imaturos Maduros Total Imaturos Maduros Total
I Centro de melanomacrófagos 100,00 100,00 100,00
100,00 100,00 100,00
Congestão 60,00 100,00 80,00
92,30 85,00 87,88
Tumefação celular 30,00 90,00 60,00
7,69 20,00 15,15
Infiltrado eosinofílico 25,00 55,00 40,00
7,69 25,00 18,18
Parasitismo 35,00 30,00 32,50
23,07 55,00 42,42
Esteatose 0,00 60,00 30,00
7,69 10,00 9,09
II Hepatite 95,00 90,00 92,50
100,00 95,00 96,97
Picnose nuclear 80,00 85,00 82,50
23,07 15,00 18,18
Estagnação biliar 60,00 60,00 60,00
92,30 95,00 93,94
Atrofia celular 35,00 35,00 35,00
0,00 15,00 9,09
Proliferação ductal 35,00 30,00 32,50
15,38 20,00 18,18
Granuloma 25,00 30,00 27,50
30,76 45,00 39,39
III Necrose focal 45,00 50,00 47,50
46,15 35,00 39,39
181
Figura 5.2. Preparações permanentes com cortes de fígado de Mugil curema
do litoral do estado de São Paulo, SP. (A) = normal, em destaque (seta) um
182
vaso sanguíneo; (B) = centros de melanomagrófagos (setas); (C) = áreas com
congestões sanguíneas nos sinusóides (setas); (D) = área com hepatite (seta);
(E) = conjunto de células com picnose nuclear; (F) = área com estagnação
biliar (círculo) e (G) = área necrosada (seta).
A partir das lesões encontradas, foram calculados os valores médios dos
índices de alterações histológicas (IAH), que indicaram alterações graves no
fígado de Mugil curema para as duas áreas estudadas (Tabela 5.2). O IAH
estimado foi mais alto nos indivíduos de Cananéia do que nos de Santos, tanto
para jovens (imaturos) quanto para os adultos (maduros), em relação aos de
Santos.
De maneira geral, com relação à quantidade de glicogênio nos
hepatócitos (Tabela 5.2), os valores médios estimados foram mais baixos nos
indivíduos imaturos em relação aos adultos, o que baixou ligeiramente os
valores totais obtidos no sistema costeiro Cananéia-Iguape em elação aos
estimados a partir dos indivíduos capturados em Santos. Da mesma forma, os
valores médios de ocorrência de hemossiderina dos indivíduos imaturos foram
mais altos em Cananéia, revelando condições de higidez mais fraca do que nos
exemplares coletados no estuário de Santos (Tabela 5.2).
Tabela 5.2. Valores médios e desvio padrão do índice de alterações
histológicas (IAH), da atividade da EROD (pMol.min-1.mg-1) e da quantidade de
glicogênio nos hepatócitos e hemossiderina do tecido do fígado de Mugil
curema do estuário de Santos e do sistema costeiro Cananéia-Iguape, litoral do
estado de São Paulo, SP.
183
Local Índices Maturação gonadal
Imaturos Maduros Total
Sistema costeiro Cananéia-Iguape IAH 80,50 ± 54,01 87,35 ± 61,79 83,92 ± 57,39
Glicogênio 0,80 ± 1,10 1,80 ± 1,05 1,30 ± 1,18
Hemossiderina 1,60 ± 1,27 1,55 ± 1,31 1,57 ± 1,27
EROD 74,65 ± 9,64 76,43 ± 64,53 75,76 ± 51,36
Estuário de Santos IAH 74,69 ± 55,37 66,45 ± 54,32 69,69 ± 54,03
Glicogênio 1,69 ± 1,03 1,55 ± 1,05 1,60 ± 1,02
Hemossiderina 0,69 ± 0,85 1,45 ± 1,14 1,15 ± 1,09
EROD 72,28 ± 6,66 83,21 ± 45,61 78,35 ± 34,71
Os cortes de fígado de Mugil curema corados com os métodos
histoquímicos Perls e PAS (Figura 5.3) ilustram a ocorrência de hemossiderina
e a pouca quantidade de glicogênio nos hepatócitos, evidenciado na maioria
dos indivíduos analisados nas duas áreas de estudo.
A B
Figura 5.3. Cortes de fígado de Mugil curema do litoral do estado de São Paulo,
SP corados utilizando o método de (A) Perls (azul de Prússia) e (B) PAS (Ácido
Periódico de Schiff).
A quantidade média de atividade da EROD no fígado dos indivíduos
imaturos, maduros e em todos os indivíduos de Mugil curema foi bastante
semelhante, tanto entre os exemplares de Cananéia quanto os de Santos,
184
exceção aos indivíduos adultos de Santos, cujos valores foram ligeiramente
mais elevados (83,21 ±45,61 pMol.min-1.mg-1) (Tabela 5.2).
Quando analisadas estatisticamente as diferenças dos valores de IAH,
da atividade da EROD, do glicogênio e da hemossiderina entre os indivíduos
imaturos e maduros de Mugil curema para cada área de estudo, não foram
verificadas diferenças significativas entre as médias (p>0,05), com exceção da
quantidade média do glicogênio nos hepatócitos dos indivíduos coletados no
sistema costeiro Cananéia-Iguape, cujos indivíduos maduros apresentaram um
valor médio de glicogênio maior do que os indivíduos imaturos (Tabela 5.3).
Tabela 5.3. Resultado do teste não paramétrico Kruskal-Wallis comparando o
índice de alterações histológicas (IAH), a atividade da EROD (pMol.min-1.mg-1)
e a quantidade de glicogênio nos hepatócitos e hemossiderina do tecido do
fígado dos indivíduos imaturos e maduros de Mugil curema pertencentes a
mesma área.
Local Variáveis Kruskal-Wallis SNK
H p p
Sistema costeiro Cananéia-Iguape IAH 0,2937 0,5879 --
Glicogênio 7,8092 0,0052 0,0063
Hemossiderina 0,0156 0,9005 --
EROD 0,2000 0,6547 --
Estuário de Santos IAH 0,0169 0,8966 --
Glicogênio 0,1364 0,7119 --
Hemossiderina 3,3778 0,0661 --
EROD 0,0600 0,8065 --
Na comparação das duas áreas de estudo quanto aos valores da
atividade da EROD e do IAH, juntamente com a quantidade de glicogênio e
185
hemossiderina dos indivíduos imaturos, maduros e do total dos exemplares,
não foram verificadas diferenças significativas (p>0,05), com exceção da
quantidade de glicogênio e hemossiderina no fígado dos indivíduos imaturos:
maior quantidade de glicogênio nos hepatócitos dos indivíduos do estuário de
Santos e maior quantidade de hemossiderina no fígado dos indivíduos
pertencentes do sistema costeiro Cananéia-Iguape (Tabela 5.4).
Tabela 5.4. Resultado do teste não paramétrico Kruskal-Wallis comparando o
índice de alterações histológicas, a atividade da EROD (pMol.min-1.mg-1) e a
quantidade de glicogênio nos hepatócitos e hemossiderina do tecido do fígado
dos indivíduos de Mugil curema das duas áreas de estudo.
Estádio maturação Variáveis Kruskal-Wallis SNK
H P p
Imaturos IAH 0,8548 0,3552 --
Glicogênio 5,7423 0,0166 0,0193
Hemossiderina 3,9833 0,0460 0,0487
EROD 0,1250 0,7237 --
Maduros IAH 3,3458 0,0674 --
Glicogênio 0,563 0,4531 --
Hemossiderina 0,1101 0,7400 --
EROD 0,0982 0,7540 --
Total IAH 3,7971 0,0513 --
Glicogênio 1,6501 0,1989 --
Hemossiderina 2,1642 0,1413 --
EROD 0,0370 0,8474 --
5.5. Discussão
Em ambientes aquáticos degradados, particularmente onde poluentes
ocorrem em concentrações sub-letais e/ou crônicas, é mais frequente observar
186
alterações na estrutura e função dos organismos aquáticos do que eventos de
mortalidade em massa. Sendo assim, um dos possíveis métodos para se
avaliar os efeitos de poluentes em peixes é o exame dos órgãos para
verificação de mudanças morfológicas (POLEKSIĆ & MITROVIC-TUTUNDZIC,
1994).
O fígado dos teleósteos é o órgão primário para a biotransformação de
xenobióticos orgânicos, participando também da eliminação de metais, da
digestão e do armazenamento de alimentos e do metabolismo de hormônios
sexuais (HINTON et al., 2001). Diversos trabalhos descrevem alterações
histopatológicas em fígados de peixes expostos a diferentes tipos de
compostos orgânicos e metais (PACHECO & SANTOS, 2002; HERANES et al.,
2008; KAMUNDE, 2009). Essas lesões histopatológicas são geralmente
consideradas biomarcadores histopatológicos efetivos de exposição aos
contaminantes, sendo reconhecidas como ferramentas importantes para a
detecção de efeitos crônicos adversos derivados dessa exposição (MYERS et
al., 1998; BERNET et al., 1999; STENTIFORD et al., 2003; VAN DER OOST et
al., 2003; LEINO et al., 2005).
Entretanto, alguns autores ressaltam que as correlações entre lesões no
fígado e exposição de peixes em áreas contaminadas não são conclusivas
(CHANG et al., 1998). Embora apresente alta relevância ecológica e alta
sensibilidade, a análise histopatológica do fígado, em geral, tem baixa
especificidade para os contaminantes, já que certas lesões podem ser
específicas da espécie em estudo e também pelo fato de as alterações
poderem ser derivadas de diversos estressores, o que resulta num diagnóstico
incorreto ou numa avaliação de causa-efeito imprecisa (AU, 2004).
187
Rocha (2009) ressalta que o uso da análise histopatológica não é
apropriado para se identificar a fonte da contaminação, entretanto, é eficiente
para se comparar áreas submetidas a diferentes graus de atividade
antropogênica, quando se avalia o estado de higidez do organismo em estudo.
Dessa maneira, a aplicação do índice de alterações histológicas (IAH) no
presente estudo foi apropriado, porque a abordagem matemática dos achados
histológicos permitiu uma quantificação padronizada e uma interpretação dos
resultados menos subjetiva.
Os resultados do IAH indicaram alterações graves no fígado de Mugil
curema para as duas áreas estudadas, sendo o reflexo do grande número de
centros de melanomacrófagos e, principalmente, a altíssima prevalência de
hepatite e necroses encontradas no fígado dos exemplares da espécie. Não
houve diferenças significativas entre o IAH dos indivíduos de Mugil curema do
sistema costeiro Cananéia-Iguape e do estuário de Santos, portanto, podemos
supor que esses indivíduos estão respondendo a fatores estressores existentes
nesses ambientes. Também não houve diferença significativa entre os valores
dos índices obtidos para os indivíduos imaturos e adultos das duas áreas
estudadas. A análise histopatológica em indivíduos imaturos fornece respostas
mais confiáveis, desde que tais indivíduos ainda não tenham realizado
migrações entre habitats contaminados e não contaminados (MYERS et al.,
1998).
No fígado de Mugil curema nas duas áreas de estudo, a análise
histopatológica revelou uma prevalência de 100 % de centros de
melanomacrófagos, lesão classificada como sendo do tipo I. Os macrófagos
são os principais componentes dos centros de melanomacrófagos,
independente da espécie ou órgão considerado (RAVAGLIA & MAGGESE,
188
1995). Os melanomacrófagos contêm hemossiderina, melanina, lipofusina e
ceróides (RABITTO et al., 2005), porém a origem destes pigmentos é variável e
pouco conhecida (AGIUS & ROBERTS, 2003).
A função básica dos centros de melanomacrófagos é remover, pela
fagocitose, partículas estranhas derivadas da degradação celular (RABITTO et
al., 2005), sendo considerados indicadores não específicos de exposição a
contaminantes ambientais (AU, 2004; RABITTO et al., 2005). Sua presença
pode estar relacionada ao resultado de uma necrose ou degeneração dos
tecidos ou a uma alta sucetibilidade às infecções bacterianas e parasitárias
(AU, 2004). Entretanto, na literatura a ocorrência dos centros de
melanomacrófagos está também associada ao envelhecimento (BROWN &
GEORGE, 1985), a degradação de tecidos (AGIUS & ROBERTS, 1981), a
condições alimentares (MOCCIA et al., 1984), ao metabolismo de ferro e
hemoglobina (GROVER, 1968), poluição (THIYAGARAJAH et al., 1998), a
condições patológicas e inflamatórias (VOGELBEIN et al., 1987), a processos
imunológicos (ELLIS, 1980; SECOMBES & MANNING, 1980) e privação de
alimento (RIOS, 2001).
Na avaliação histológica, a hepatite foi a lesão de fase II que apresentou
a maior prevalência entre os indivíduos de Mugil curema do sistema costeiro
Cananéia-Iguape e do estuário de Santos. A hepatite é um processo
inflamatório dos hepatócitos, formada por numerosos linfócitos e leucócitos ao
redor de vasos sanguíneos do fígado, sendo muitas vezes encontradas
alterações degenerativas nas células hepáticas vizinhas à lesão, tais como
tumefação, hidropsia e necrose. Com o progresso da hepatite, o tecido
conjuntivo das áreas danificas, sofrem grande proliferação (HIBIYA, 1982).
189
A necrose focal é uma típica lesão aguda (OLIVEIRA RIBEIRO et al.,
2002) classificada no presente estudo como uma lesão de fase III, cuja
prevalência variou entre 39,39 e 50% nos indivíduos de Mugil curema, podendo
ser resultado de diversos mecanismos, incluindo ruptura lisossomal, hipóxia
tecidual e/ou aumento de peroxidase lipídica (OLIVEIRA RIBEIRO et al., 2002).
A morte celular associada a este tipo de lesão não somente induz a resposta
inflamatória, mas também diminui o número de células funcionais no tecido,
com consequências deletérias para a função do órgão (AKAISHI et al., 2004).
O infiltrado por células inflamatórias (hepatite), necrose focal e várias
alterações previamente estabelecidas, podem estar associadas com uma
variedade de condições tóxicas, incluindo infecções virais, infecções por fungos
e outros como toxinas bacterianas, pesticidas e metais pesados (ROBERTS,
2001).
Os vacúolos no citoplasma dos hepatócitos podem acumular lipídios e
glicogênio, e estão relacionados com a função metabólica normal do fígado. A
depleção do glicogênio dos hepatócitos é normalmente encontrada em animais
estressados (HINTON & LAURÉN, 1990; WILHELM FILHO et al., 2001), pois o
glicogênio age como uma reserva de glicose utilizada para suprir a maior
demanda de energia que ocorrem em tais situações (PANEPUCCI et al., 2001).
No presente estudo foi verificada pouca quantidade de glicogênio nos
hepatócitos de Mugil curema do estuário de Santos e do sistema costeiro
Cananéia-Iguape, não havendo diferença significativa entre os exemplares das
duas regiões. Entretanto, houve uma quantidade significativamente maior de
glicogênio nos indivíduos maduros em relação aos indivíduos imaturos do
sistema costeiro Cananéia-Iguape, porém, tal fato pode estar associado a
condições alimentares recentes.
190
Pacheco & Santos (2002) descreveram o aumento de vacuolização de
hepatócitos, causada pela depleção do glicogênio, como um sinal de processo
degenerativo que sugere danos metabólicos, possivelmente relacionados à
exposição a contaminantes da água.
Estudos histopatológicos em tecido do fígado em teleósteos marinhos da
costa brasileira já foram realizados, embora em número não tão expressivo.
No sistema costeiro Cananéia-Iguape existe somente um trabalho sobre o tema
(AZEVEDO, 2008), enquanto que no estuário de Santos – São Vicente, três
trabalhos se destacam (AZEVEDO, 2008; DIAS, 2008; ROCHA, 2009). Vale
ressaltar que estudos histopatológicos utilizando o modelo Mugil curema são
inexistentes em toda sua área de ocorrência.
Rocha (2009) na análise histopatológica do fígado de Achirus lineatus do
estuário de Santos revelou que 18% das amostras de fígado não apresentavam
alteração estrutural, enquanto que 82% apresentaram pelo menos uma lesão
hepática. Desses indivíduos 54% apresentaram áreas necrosadas e 58%
apresentaram infiltrados leucocitários nos tecidos do fígado. A autora concluiu
que a espécie Achirus lineatus é apropriada para o uso em programas de
biomonitoramento, sendo que as alterações encontradas no fígado da espécie
estão associadas com a presença de contaminantes no ambiente.
A analise histológica utilizando como modelo Stellifer rastrifer, realizada
por Dias (2008) no estuário de Santos, relatou lesões histológicas
caracterizadas por infiltrado leucocitário (55%) hepatite focal (6%), necrose
focal (33%) e granulomas (6%). As alterações inflamatórias foram registradas
de acordo com o tipo de infiltrado celular em agudas (>44%) e crônicas (>19%).
Estes processos em geral eram visualizados justapostos a lesões
degenerativas dos hepatócitos, principalmente em áreas de necrose, junto a
191
agentes parasitários, ou em algumas lesões idiopáticas (sem causas
específicas), em que havia alta atividade fagocitária, representada pela
presença de neutrófilos, granulócitos acidofílicos e melanomacrófagos. Com
base nos resultados obtidos, a autora concluiu que a espécie estava
respondendo imunologicamente aos efeitos diretos dos contaminantes
presentes na água e, apontou o emissário submarino como possível
responsável por esses resultados.
Azevedo (2008), em seus estudos com Cathorops spixii no sistema
estuarino de Santos/São Vicente e no sistema costeiro Cananéia-Iguape,
relatou que as lesões de maior ocorrência foram as áreas de necrose e
infiltração leucocitária, apresentando uma ocorrência de 73% e 35%,
respectivamente para os peixes do sistema costeiro Cananéia-Iguape e, 71% e
41% respectivamente para os indivíduos do estuário de Santos/São Vicente,
não havendo diferenças significativas entre as áreas estudadas.
Adicionalmente, células picnóticas também foram verificadas nos peixes do
estuário de Santos/São Vicente, sendo que tal ocorrência chama a atenção,
uma vez que uma elevada ocorrência desta alteração pode refletir uma maior
atividade metabólica da célula. De maneira geral, C. spixii amostrados no
sistema costeiro Cananéia-Iguape revelaram uma maior ocorrência de
parasitos vermiformes e cistos de Calyptospora spinosa.
Como relatado pelos autores, o infiltrado leucocitário e a necrose focal
foram as lesões mais prevalentes no tecido do fígado de Achirus lineatus e
Stellifer rastrifer do estuário de Santos e de Cathorops spixii do estuário de
Santos/São Vicente e do sistema costeiro Cananeia-Iguape, resultados
semelhantes aos encontrados no fígado de Mugil curema no presente estudo
para as mesmas regiões estudadas. Apesar de pertencerem a diferentes
192
famílias, as três espécies apresentam hábitos demersais, esse fato pode ser
um indicativo de que os contaminantes responsáveis por estas lesões sejam
comuns, bem como as respostas fisiológicas a eles.
O citocromo P450 não apenas faz parte de um sistema de enzimas
crucial para a transformação de xenobióticos, como também tem uma grande
função no metabolismo de várias substâncias endógenas, como na produção
de hormônios esteróides e no metabolismo de ácidos graxos e seus derivados
(Stegeman & Lech, 1991). A indução de citocromo P450 pode ser evidenciada
pelo aumento da atividade EROD, já que a extoxiresorufina parece ser o
substrato preferencial dessa enzima em tecido hepático de diferentes espécies,
inclusive de peixes (Casarett & Doull, 1991).
A atividade EROD em fígado de peixes é reconhecida como um
biomarcador útil em relação a exposição a diferentes tipos de xenobióticos (e.g.
hidrocarbonetos aromáticos policíclicos, PCBs, TCDD, entre outros) não sendo
portanto composto-específico (Casarett & Doull, 1991). Fatores como o sexo,
idade, estado de saúde e dieta podem afetar dramaticamente os padrões de
atividade EROD (Whyte et al., 2000;. van der Oost et al., 2003).
Barbosa (2009) verificou que a atividade EROD nos fígados de
Micropogonias furnieri, Nebris microps, Sphoeroides testudineus e Stellifer
rastrifer da baia de Santos, variou de 32,2 a 129 pMol.min-1.mg-1 para M.
furnieri, de 6,88 a 30,1 pMol.min-1.mg-1 para N. micros, de 15,6 a 101 pMol.min-
1.mg-1 para S. testudineus e de 37,2 a 262 pMol.min-1.mg-1 para S. rastifer. A
autora concluiu que esses resultados são da mesma ordem de grandeza de
regiões contaminadas e maiores que regiões sem introdução direta destes
compostos.
193
Damásio et al. (2007) após um derramamento de petróleo no rio
Mediterrâneo (Catalunha, Espanha) examinou a atividade EROD no fígado de
Barbus meridionalis. O estudo consistiu em quatro pontos de coleta, sendo um
no local do derrame, um antes e outro depois do local de derrame e um ponto
controle. A atividade EROD média encontrada no fígado da espécie foi de 19
pMol.min-1.mg-1 no ponto controle, 36 pMol.min-1.mg-1 no ponto antes e depois
do derrame e 72 pMol.min-1.mg-1 no local de derramamento de petróleo. Com
base nesses resultados os autores concluíram que a atividade EROD no fígado
de B. meridionalis aumento com a presença do petróleo.
Pikkarainen (2006) observou que a atividade da EROD em fêmeas de
Perca fluviatilis do Mar Báltico, variou de 0,3 pMol.min-1.mg-1 de proteína, para
os locais menos contaminados, a 13,7 pMol.min-1.mg-1 de proteína, para os
mais contaminados, e relacionou os valores encontrados às concentrações
elevadas de PAHs nestes ambientes.
No presente estudo a quantidade média da atividade EROD no fígado
dos indivíduos de Mugil curema no estuário de Santos variou 72,28 (±6,66) a
83,21 (±45,61,) pMol.min-1.mg-1 e no sistema costeiro Cananéia-Iguape de
74,65 (±9,64) a 76,43 (±64,53) pMol.min-1.mg-1 não apresentando diferenças
significativas entre as áreas. De maneira geral, este resultado indica que os
espécimes das duas regiões estão respondendo de forma semelhante aos
ambientes considerados, a priori, diferentes quanto ao nível de agentes
estressores. Também não foram observadas diferenças significativas entre os
indivíduos imaturos e adultos.
Com base na revisão bibliográfica realizada pode-se inferir que tais
resultados encontrados estão semelhantes aos de locais contaminados e
superiores a locais tidos como controle. Entretanto, tais resultados devem ser
194
comparados com cautela devido a vários fatores que podem influenciar os
resultados da atividade EROD no fígado de peixes, como por exemplo, a
temperatura e presença de metais.
A temperatura é provavelmente o fator abiótico dominante que exerce
influência sobre a atividade EROD. Alguns estudos têm encontrado elevada
atividade EROD em peixes que vivem em águas com altas temperaturas
(Galgani et al., 1992; Bucheli & Fent, 1995). O estuário de Santos e o sistema
costeiro Cananéia-Iguape se encontram em uma região tropical, e a grande
maioria dos estudos envolvendo a atividade EROD foi feita em regiões
temperadas, fazendo com que os resultados desses estudos sejam diferentes
do que os encontrados no presente estudo.
Outro fator que pode afetar a atividade EROD é a presença de metais,
tal como cobre e mercúrio, no ambiente. Esses metais são conhecidos como
inibidores da atividade EROD em peixes. Alguns autores sugerem que estes
metais reduzem a indução EROD em situação de exposição simultânea a
compostos indutores, inibindo a atividade catalítica da EROD pela ligação aos
grupos sulfidrila expostos em CYP1A1 (Viarengo, 1997). Segundo Fernandez
(Capitulo 4) os indivíduos de Mugi curema do estuário de Santos e do sistema
costeiro Cananéia-Iguape apresentam altas concentrações de cobre no fígado
(281,86 ±103,37 e 406,46 ±182,47 ppm, respectivamente). Por esse motivo, as
concentrações médias da atividade EROD encontradas no presente estudo
podem estar subestimadas, devido à inibição causada pelo cobre.
De acordo com os resultados obtidos das alterações histológicas,
evidenciando alterações graves como hepatite e necrose, e os altos valores da
atividade EROD no tecido fígado dos indivíduos imaturos e maduros de Mugil
curema do estuário de Santos e do sistema Costeiro Cananéia-Iguape, pode-se
195
concluir que esses indivíduos estão respondendo severamente aos efeitos de
contaminantes existentes nesses ambientes.
5.6. Agradecimentos
Às equipes do Laboratório de Ecologia Reprodutiva e do Recrutamento
de Organismos Marinhos do Departamento de Oceanografia Biológica do
Instituto Oceanográfico da Universidade de São Paulo (USP), pelo apoio,
incentivo e ajuda durante a realização deste trabalho. Ao prof. Dr. Vicente
Gomes e MSc. Fabio Matsu Hasue do Laboratório de Ecofisiologia e profa. Dra.
Márcia Caruso Bícego e MSc. Ana Cecília Rizzatti de Albergaria Barbosa do
Laboratório de Laboratório de Química Orgânica Marinha do Instituto
Oceanográfico da Universidade de São Paulo pelas análises da atividade
EROD e de proteína total das amostras do presente estudo. A Coordenação de
Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pela bolsa de
doutorado concedida.
5.7. Referencias bibliográficas
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212
Considerações finais
Dinâmica populacional, análise das concentrações de
metais e utilização de biomarcadores em Mugil curema
Valenciennes, 1836 do estuário de Santos e do sistema
costeiro Cananéia-Iguape, São Paulo, Brasil
213
Considerações finais
A partir das hipóteses levantadas no presente estudo, foi verificado que
os indivíduos de Mugil curema do estuário de Santos e do sistema costeiro
Cananeia-Iguape, litoral do estado de São Paulo, Brasil, pertencem ao mesmo
estoque, apresentando níveis de bioacumulação de metais, lesões
histopatológicas e atividade EROD no tecido do fígado significativamente
iguais, não existindo diferenças na estrutura em tamanho, na estrutura etária e
na época de desova desses grupos populacionais. Dessa forma, pode-se
concluir que:
Os indivíduos de Mugil curema do estuário de Santos e do sistema
costeiro Cananéia-Iguape pertencem ao mesmo estoque;
O otólito sagita de Mugil curema apresentou pequenas diferenças em
sua forma, principalmente em relação ao seu ciclo de vida, causadas
pelas diferentes forçantes ambientais existentes em cada estuário em
que tais indivíduos habitam;
A análise Fourier e os índices de forma dos otólitos juntos se mostraram
eficientes para a identificação de um único estoque de Mugil curema nos
dois sistemas costeiros;
Mugil curema das duas regiões estudadas apresentou um período
reprodutivo que se estende de outubro a abril, ocorrendo duas desovas
214
anuais, uma em abril e outra, com uma maior intensidade, em
novembro;
A desova da espécie é total ocorrendo uma migração para fora desses
sistemas costeiros, possivelmente para regiões mais afastadas da costa,
na época da desova;
Os valores dos parâmetros de crescimento estimados descrevem
adequadamente o crescimento de Mugil curema do estado de São
Paulo, Brasil, cuja parcela analisada do estoque se encontra em um
nível de subexplotação.
O otólito sagita de Mugil curema apresenta mudanças ao longo do
crescimento dos indivíduos, relacionadas principalmente com anomalias
na forma causadas pela deposição de otolina e carbonato de cálcio
durante a primeira maturação gonadal;
O rim e o fígado de Mugil curema do sistema costeiro Cananéia-Iguape
e do estuário de Santos apresentaram altas concentrações de bromo,
cobre, cromo, ferro e zinco, cujos valores estão acima do limite máximo
para consumo;
Ferro e bromo se acumularam igualmente entre os tecidos do fígado e
do rim dos exemplares analisados, enquanto que cobre, ferro e zinco
apresentaram diferenças significativas de concentração entre os órgãos;
215
Mugil curema do estuário de Santos e do sistema Costeiro Cananéia-
Iguape, estão respondendo severamente aos efeitos de contaminantes
existentes nesses ambientes;
As principais lesões histológicas encontradas nos tecidos do fígado de
Mugil curema do estuário de Santos e do sistema costeiro Cananéia-
Iguape foram os centros de melanomacrófagos, hepatites e necroses
focais;
A espécie, nas duas áreas estudadas, apresentou altos valores da
atividade EROD; entretanto, tais valores podem estar subestimados
devido às altas concentrações de cobre encontradas no fígado da
espécie.