Post on 01-Mar-2019
Andr Rodrigo RechKayna Agostini
Paulo Eugnio OliveiraIsabel Cristina Machado
(Organizadores)
Biologia daPolinizao
Biologia daPolinizao
Biologia daPolinizao
2014
Rio de Janeiro
1 edio
Andr Rodr igo Rech
Kayna Agost ini
Paulo Eugnio Oliveira
Isabel Cr ist ina Machado
(Organizadores)Ilustrao: Raoni Rebouas
Nota dos Organizadores
Os organizadores desta obra envidaram os seus melhores esforos para referenciar todas as fontes bibliogrficas e virtuais consultadas, bem como creditar todas as fotografias e ilustraes utilizadas e,
colocam-se a disposio para corrigir quaisquer eventualidades em uma prxima edio.
BIOLOGIA DA POLINIZAO1 edio
Copyright 2014 dos Organizadores
A reproduo desta obra livre e irrestrita, desde que citadas as fontes.
Fotos da Capa
Ivan e Marlies Sazima
Organizadores
Andr Rodrigo Rech(andrerodrigorech@gmail.com)
Kayna Agostini(kaynaagostini@gmail.com)
Paulo Eugnio Oliveira(poliveiragm@gmail.com)
Isabel Cristina Machado(icsmachado@yahoo.com)
Revisores
Ceres BelchiorComit Editorial do Ministrio do Meio Ambiente
Comit Editorial de Reviso (nominados ao final do livro)
Servios Editoriais
Editora Projeto Cultural(contato@editoraprojetocultural.com.br)
DADOS INTERNACIONAIS PARA CATALOGAO NA PUBLICAO (CIP)
Ficha catalogrfica elaborada pela bibliotecria Lioara Mandoju CRB-7 5331
Seo de Abertura
Prefcio .......................................................................................................................................................................................................... 9
Palavra dos organizadores ..................................................................................................................................................................... 11
Mensagens laudatrias ........................................................................................................................................................................... 13
Seo 1. Fundamentos
Captulo 1. Biologia da polinizao: uma sntese histrica ............................................................................................................ 27
Andr Rodrigo Rech e Christian Westerkamp
Captulo 2. A Flor: aspectos morfofuncionais e evolutivos ............................................................................................................ 45
Simone de Pdua Teixeira, Cristina Ribeiro Marinho e Juliana Villela Paulino
Captulo 3. Sistemas reprodutivos ....................................................................................................................................................... 71
Paulo Eugnio Oliveira e Pietro Kiyoshi Maruyama
Captulo 4. Reproduo assexuada ...................................................................................................................................................... 93
Ana Paula de Souza Caetano e Priscila Andressa Cortez
Captulo 5. Flores no tempo: a florao como uma fase da fenologia reprodutiva ................................................................ 113
Mauricio Fernndez Otrola e Mrcia Alexandra Rocca
Seo 2. Recursos e Atrativos
Captulo 6. Recursos florais ................................................................................................................................................................. 129
Kayna Agostini, Ariadna Valentina Lopes e Isabel Cristina Machado
Captulo 7. Atrativos .............................................................................................................................................................................. 151
Isabela Galarda Varassin e Lercio Peixoto do Amaral-Neto
Seo 3. Polinizadores
Introduo. Sndromes de polinizao: especializao e generalizao .................................................................................. 171
Andr Rodrigo Rech, Rubem Samuel de Avila Jr. e Clemens Schlindwein
Captulo 8. Polinizao abitica ......................................................................................................................................................... 183
Andr Rodrigo Rech, Pedro Joaquim Bergamo e Rodolfo Antnio de Figueiredo
Captulo 9. Polinizao por abelhas .................................................................................................................................................. 205
Mardiore Pinheiro, Maria Cristina Gaglianone, Carlos Eduardo Pereira Nunes, Maria Rosngela Sigrist e
Isabel Alves dos Santos
Captulo 10. Polinizao por lepidopteros ....................................................................................................................................... 235
Reisla Oliveira, Jos Arajo Duarte Junior, Andr Rodrigo Rech e Rubem Samuel de Avila Jr.
Captulo 11. Polinizao por besouros ............................................................................................................................................. 259
Hiplito Ferreira Paulino-Neto
Sumrio
Captulo 12. Polinizao por dpteros ............................................................................................................................................... 277
Tarcila de Lima Nadia e Isabel Cristina Machado
Captulo 13. Polinizao por vespas .................................................................................................................................................. 291
Rodrigo Augusto Santinelo Pereira
Captulo 14. Polinizao por vertebrados ........................................................................................................................................ 311
Erich Fischer, Andra Cardoso de Araujo e Fernando Gonalves
Captulo 15. Polinizao por engodo ................................................................................................................................................ 327
Fbio Pinheiro
Seo 4. Perspectivas
Introduo. Fronteiras do conhecimento em ecologia da polinizao: novas ferramentas e perspectivas de
abordagens integradoras ...................................................................................................................................................................... 345
Rogrio Gribel
Captulo 16. Seleo fenotpica mediada por polinizadores ....................................................................................................... 349
Santiago Benitez-Vieyra, Marcela Mor e Felipe W. Amorim
Captulo 17. Interaes planta-polinizador e a estruturao das comunidades .................................................................... 373
Leandro Freitas, Jeferson Vizentin-Bugoni, Marina Wolowski, Jana Magaly Tesserolli de Souza e
Isabela Galarda Varassin
Captulo 18. Interaes entre plantas e polinizadores sob uma perspectiva filogentica .................................................. 399
Andr Rodrigo Rech, Aline Cristina Martins e Fernanda Baro Leite
Captulo 19. Ecologia cognitiva da polinizao .............................................................................................................................. 417
Vincius Brito, Francismeire Telles e Klaus Lunau
Captulo 20. Gentica nos estudos com polinizao ..................................................................................................................... 439
Jaqueliny Zocca Canuto, Alessandro Alves-Pereira e Marina Corra Crtes
Captulo 21. Economia e polinizao: custos, ameaas e alternativas ...................................................................................... 461
Mrcia Motta Maus
Captulo 22. Polinizao e demografia de espcies vegetais ...................................................................................................... 483
Silvana Buzato
Captulo 23. Conservao dos polinizadores .................................................................................................................................. 493
Isabel Alves dos Santos, Marcelo Aizen e Cludia Ins da Silva
Corpo editorial de reviso .......................................................................................................................................................................... 527
Sumrio
Foto: Thomas Lewinsohn
Seo DeABeRTURA
Prefcio
A polinizao considerada um servio ecossistmico bsico e que suporta os outros servios ecossistmicos disponibilizados pela natureza, como aumento da produo agrcola, do controle biolgico e da eroso do solo, ciclagem de nutrientes, conservao da vida selvagem etc. Nos ltimos anos, as alteraes antrpicas,
ou seja, os impactos causados pelo homem na sua utilizao dos recursos naturais, levaram ao decrscimo de
populaes de alguns polinizadores fundamentais para a produo de alimento no mundo. Como consequncia,
um alerta geral sobre a importncia do tema surgiu nos cenrios cientfico e econmico. O valor da polinizao
na agricultura mundial foi estabelecido em aproximadamente 10% do valor econmico dos produtos agrcolas.
O assunto passou a ser abordado em muitos setores e foram feitas projees econmicas de acordo com as
externalidades de mercado e as ambientais.
O valor da polinizao bitica, entretanto, que compreende a polinizao pelos animais (insetos como
abelhas, mariposas, besouros, borboletas; pequenos vertebrados, destacando-se algumas aves e os morcegos),
foi estabelecido para as poucas espcies que compem a maior parte da alimentao humana comercializada.
Mas a estimativa mais recente de que a polinizao por animais favorece cerca de 87,5% das espcies
botnicas conhecidas (308.000 espcies aproximadamente), portanto o seu valor para a manuteno da
biodiversidade incalculvel. Neste momento da vida do planeta, as interaes entre plantas e polinizadores
e o impacto na biodiversidade so de vital importncia e focalizados, nesta dcada da biodiversidade, como
prioridade.
No Brasil, os pesquisadores Marlies Sazima e Ivan Sazima estabeleceram um grupo de estudos de polinizao
de nossas plantas nativas, na Universidade Estadual de Campinas (Unicamp), na dcada de 1980. Foi um
trabalho pioneiro, bem estruturado, de alta qualidade e que trouxe frutos importantes, entre eles a formao
de uma gerao bem preparada de bilogos da polinizao, que continuam multiplicando este conhecimento.
A atividade acadmica da Dra. Marlies Sazima, que alvo desta homenagem ao completar seus 70 anos, se
reflete na produo cientfica e na formao de excelentes pesquisadores, que ocupam posies de destaque
em universidades e centros de pesquisa de todo o pas e no exterior.
Este livro, cuidadosamente preparado para esta ocasio, o mais importante e atual sobre Biologia da
Polinizao publicado no Brasil, em portugus, e est entre os melhores da literatura internacional. Destaca-
se a abordagem evolutiva, precisa e ao mesmo tempo simples. Os captulos foram bem elaborados, utilizaram
ampla literatura e nos trazem um panorama muito completo sobre o que conhecido atualmente sobre a
polinizao. A leitura muito agradvel e permeada de dados histricos para a construo dos conceitos. As
figuras apresentadas so de muita qualidade e ilustram muito bem o texto. Ser certamente um clssico da
literatura cientfica brasileira.
Um livro com a sntese do conhecimento est entre as mais preciosas homenagens que alunos e colaboradores
podem prestar a uma cientista. Ele reflete de maneira clara e objetiva a enorme contribuio acadmica da Dra.
Sazima, um exemplo a ser seguido. Sem dvida, a sua utilizao trar um grande avano para o desenvolvimento
da rea no Brasil. Conheci Marlies e Ivan quando ainda ramos alunos do curso de Cincias Biolgicas, no
Instituto de Biocincias da Universidade de So Paulo (USP). Os estudos sobre polinizao e os lindos slides
apresentados por eles, alm da preciso da informao, nos encantavam. Eu trabalhava com as abelhas e eles,
com os sistemas de polinizao. Comportamento animal era o nosso interesse comum. Mais tarde, a polinizao
e, mais diretamente, focalizar as abelhas como os polinizadores muito importantes para a biodiversidade
brasileira fizeram parte da minha rotina de estudos e trabalho. Durante essa longa trajetria, foi sempre um
prazer ler os trabalhos publicados, acompanhar a produo dos alunos e compreender a teia da construo do
conhecimento, com flores, abelhas e outros animais.
Este livro ter um lugar de destaque na nossa biblioteca e no dia a dia de pesquisadora e professora. Fiquei
muito sensibilizada com essa importante contribuio e com a possibilidade de externar aqui o meu respeito
e a minha considerao por todos os autores e, especialmente, por Marlies Sazima.
Vera Lucia Imperatriz-Fonseca
(Universidade de So Paulo)
Prefcio
O projeto que culminou com a redao desse livro nasceu da preocupao coletiva de dispormos de um material de relevncia acadmica na rea de biologia da polinizao acessvel aos estudantes de todo o Brasil. Iniciamos os trabalhos com conversas isoladas entre estudantes na sala de uma repblica de Baro
Geraldo, em Campinas. Aps algumas discusses j era fato que integrvamos um projeto muito maior, sonhado
muitas vezes por muitos dos autores. medida que as ideias foram tomando corpo, muitas pessoas comearam
a acreditar nessa proposta e, com o passar dos meses e muitos e-mails, logo tnhamos uma equipe de excelncia
e entusiasmada agregando a empolgao que nunca tivramos imaginado. Com o apoio de todos ficou claro
que estvamos em busca de uma obra que primasse pela qualidade tcnica e que tivesse tambm coerncia
conceitual e sntese cientfica. Ao longo de trs anos de trabalho intenso buscamos chegar o mais prximo
possvel do almejado.
Planejamos escrever um livro dividido em captulos que constitusse ao mesmo tempo uma sntese do
que j se sabe sobre os diversos tpicos no Brasil em consonncia com as discusses internacionais dos temas.
Primamos por uma abordagem na perspectiva ecolgico-evolutiva em detrimento de estudos de caso especficos.
Ao longo de 23 captulos oferecemos uma abordagem introdutria sincronizada com a identificao de lacunas
e caminhos para cobri-las.
Aps muitas tentativas de organizar os captulos de forma lgica e conectada resolvemos apresentar o livro
em quatro sees. Na primeira so tratados a histria, os aspectos morfoanatmicos das estruturas florais, os
sistemas sexuais e reprodutivos e a fenologia. Na segunda seo so abordados os temas recursos e atrativos.
A terceira parte consta de uma introduo especfica das principais ideias sobre evoluo de sistemas de
polinizao, e os captulos seguintes se prestam a apresentar e discutir os grandes grupos de polinizadores
conhecidos atualmente. A Seo 4 tambm inicia com uma introduo geral sobre o que consideramos novas
abordagens em biologia da polinizao, ao que se seguem os captulos tratando especificamente de cada um
desses campos de estudo na rea.
Esperamos que este livro-texto possa ser um estmulo s pesquisas em biologia da polinizao no Brasil.
Entendemos que, apesar dos muitos esforos de cada autor e revisores, restar o que ser melhorado em verses
futuras, no entanto entendemos tambm que a publicao desta obra no significa apenas um avano terico
para leitores da lngua portuguesa, mas concretiza igualmente a integrao de um grande grupo de pesquisadores
interessados no avano do ensino e da pesquisa no Brasil. Por fim, fazemos deste livro uma singela homenagem
Palavra dos organizadores
carreira de ensino e pesquisa dos Professores Marlies e Ivan Sazima, mestres e referncias, que fundaram o
campo de pesquisas no Brasil e desde o incio primaram pela qualidade e relevncia de suas investigaes. Mais
do que isso, na figura integradora e sempre disposta a acolher da Professora Marlies que esperamos orientar
o futuro da biologia da polinizao no Brasil.
Andr Rodrigo Rech
(Professor Adjunto na Universidade Federal dos Vales do Jequitinhonha e Mucuri)
Kayna Agostini
(Professora adjunta na Universidade Federal de So Carlos)
Paulo Eugnio Oliveira
(Professor associado na Universidade Federal de Uberlndia)
Isabel Cristina Sobreira Machado
(Professora titular na Universidade Federal do Pernambuco)
Palavra dos organizadores
O s professores Marlies e Ivan Sazima fundaram, no Brasil, a escola de Biologia da Polinizao, razo pela qual lhes homenageamos com este livro na ocasio do aniversrio de 70 anos da Professora Marlies. Embora o casal represente com propriedade a cincia brasileira de qualidade, seu reconhecimento vai muito
alm de nossas fronteiras. Nas pginas a seguir apresentamos os comentrios de lderes mundiais no campo
da Biologia da Polinizao acerca do trabalho de Marlies e Ivan Sazima e sobre este livro que lhes dedicado.
esquerda, o casal Marlies e
Ivan retornando de uma das
excurses mensais ao campo
em Picinguaba, litoral de So
Paulo, e, direita, com os
sorrisos que eles deixam na
memria de todos aqueles
que com eles convivem. Fotos
de Lorena Coutinho Neri da
Fonseca.
Mensagens laudatrias
(Traduo por Gleiton Matheus Bonfante)
Como um colega, que nutre j h quase trinta anos
uma relao acadmica e de amizade com Marlies
e Ivan Sazima, uma grande alegria e uma honra
poder contribuir com uma pequena introduo para
este coerente compndio. O volume traz uma viso
sinttica e contempornea dos aspectos atuais de
nossa cincia, os quais tambm so de significativa
relevncia econmica. Vrios colegas e um conjunto de
no menos que cinquenta pesquisadores prepararam
(Verso original em alemo)
Als einem Kollegen, der Marlies und Ivan Sazima
seit beinahe dreiig Jahren in wissenschaftlicher
und freundschaftlicher Verbindung steht, ist es fr
mich eine Freude und Ehre, diesem ausgewogenen
Kompendium das Geleit geben zu drfen. Der Band
gibt auf hohen Niveau einen zeitgemen berblick
ber alle aktuellen Aspekte unserer Wissenschaft,
die auch von erheblicher wirtschaftlicher Bedeutung
sind. Kollegen und ein Ensemble von nicht weniger
StEFAN VOGEL, Diviso de Botnica Estrutural e Funcional, Universidade de Viena Austria
esta obra como uma homenagem pela ocasio de sua
aposentadoria depois de tantos anos devotados
Universidade Estadual de Campinas (Unicamp) um
empreendimento redacional impressionante. O livro
um atestado da estima por Marlies Sazima como
professora e pesquisadora.
H duas dcadas realizando pesquisa de campo
engajada na regio Sudeste do Brasil, compreendendo
a Serra do Cip, a Serra do Japi e at o Pantanal, ela
difundiu, tanto no Brasil como no exterior, mais de
trinta publicaes sobre o fenmeno da polinizao.
Assim, ela conseguiu reconhecimento e
admirao em todo o mundo graas qualidade de
suas anlises e ao seu engajamento sem descanso na
empresa cientfica. Devido a suas contribuies claras
e objetivas, ela vigora como pioneira em seu campo e
como fundadora de uma escola exemplar em seu pas.
So dignas de destaque as muitas e complicadas
expedies noturnas para o estudo e esclarecimento
das flores polinizadas por morcegos, as quais, para sua
execuo, contaram com a colaborao de estudantes
e de seu marido, o zologo Ivan Sazima. O mesmo
sucesso obtido como pesquisadora pode ser visto no
seu comprometimento com a famlia e com o ensino.
Ela tambm colaborou intensivamente com
a produo do conhecimento acerca de plantas
ornitfilas e da polinizao por insetos no Sudeste
do Brasil, levando em considerao aspectos
da competio entre agentes polinizadores,
compatibilidade e relaes biticas. Ela ajudou na
coleo de conhecimentos que servem classificao
e definio das peculiaridades ecolgicas dos seres
vivos e que em grande medida so relevantes tambm
taxonomia.
Marlies Sazima no vai cessar sua produo
frutfera. De fato, o inventrio cientfico da flora
als fnfzig Schlern haben Marlies Sazima dieses
Werk als Hommage aus Anlass ihrer Emeritierung
an der Universitt von Campinas gewidmet - ein
beeindruckendes redaktionelles Unternehmen.
Allein dies zeugt von der Wertschtzung von
Marlis Sazima als Professorin und Forscherin.
Sie hat seit zwei Jahrzehnten, von Jugend auf
spontan engagiert, im engeren und weiteren
Umkreis des sdlichen Brasiliens, ausgedehnt auf
die Serra do Cip, Serra do Japi, und das Pantanal,
Feldforschung betrieben und mehr als dreiig,
im In- und Ausland erschienenen Publikationen
zum Bestubungsgeschehen herausgegeben.
Dadurch hat sie Anerkennung und Verehrung
in aller Welt dank der Qualitt ihrer Analysen
und ihres rastlosen Engagements in unserer
Wissenschaft verdient. Sie kann mit ihren klaren
und objektiven Beitrgen als Pionierin in diesem
Feld und als Begrnderin einer vorbildlichen
Schule in ihrem Land gelten. Allein die vielen,
nicht unproblematischen nchtlichen Expeditionen
zur Aufklrung der Fledermausblumen, die sie
zum Teil unter Mitwirkung ihres Mannes, des
Zoologen Ivan Sazima, und einigen Studenten
durchgefhrt hat, sind hervorzuheben, und das
bei aller Beanspruchung durch Familie und Lehre.
Sie t r ug auch in tens i v z ur Kenn t nis
ornithophiler Pflanzen und Insektenbestubung
in Sd-Brasilien bei; mit Bercksichtigung von
Aspekten der Bestuberkonkurrenz, Kompatibilitt,
biocnot ische Bez iehungen u .a . Sie half,
Erkenntnisse zu erzielen, die auch zur klaren
Bestimmung und Definition der kologischen
Eigenschaften der Lebewesen dienen, die in
steigendem Mae in die Diagnosen der Taxonomie
Eingang finden.
Marlis Sazima wird nicht aufhren, ihr fruchtbares
Wirken fortzusetzen. Unerschpflich bleibt ja der
Mensagens laudatr ias
Sou colega e amigo de Marlies e Ivan Sazima
desde os idos tempos de mestrado. Como ela
fui estagirio e depois orientado do Professor
Ailton Joly trabalhando com algas. Passamos
muitos momentos de tima convivncia coletando
nossos materiais em Ubatuba e escrevendo nossos
mestrados. Depois o Dr. Joly convidou-nos para
contribuir com a fundao do ento Departamento
de Botnica da Unicamp que naquele tempo estava
sendo estruturada. Ento viemos eu, Marlies e
Ivan ser professores do Instituto de Biologia da
Unicamp. Aqui na Unicamp contribumos para a
formar e ensinar taxonomia, ecologia e polinizao
no Brasil. Marlies foi uma excelente companheira
JOO SEMIR, Instituto de Biologia, Universidade Estadual de Campinas Brasil
Regine ClaSSen-BoCkhoff, Institut fr Spezielle Botanik, Johannes Gutenberg-Universitt Mainz Alemanha
de preparao de aulas e ensino. Aprendemos
muito juntos enquanto nos organizvamos para
dar nossas aulas. Alm disso, tambm fomos
juntos quase todos os meses por um longo tempo
para o campo na Serra do Cip. Foram muitas
caminhadas, muitas conversas, muitas alegrias...
Minha admirao pela Marlies vai muito alm da
qualidade incrvel que a marca registrada de seus
trabalhos. A Marlies tem alm da competncia, o
empenho na qualificao de cada um dos seus
alunos, o que os leva a terem um carinho visvel
por ela. Enfim, falar da Marlies, falar de uma
Amiga, Professora e Orientadora por quem tenho
profunda admirao e respeito.
(Verso original em ingls)
Scientists have friends all over the world. Even
if they live far away, they know there is somebody
who shares the same interest and enthusiasm
on a specific subject. Your field of interest is the
interaction of plants and pollinators and your
scientific work is now honored with a wonderful
book on pollination ecology in Brazil. Without your
longtime efforts in research and teaching such a
book would be unthinkable. It will affect students,
stimulate research projects and provide knowledge
(Traduo)
Os cientistas possuem amigos em todo o mundo
e, mesmo morando longe, sabem que h algum que
compartilha o mesmo interesse e entusiasmo sobre
um tema especfico. O campo de interesse neste caso
a interao das plantas e polinizadores, e o trabalho
desses pesquisadores agora homenageado com um
livro maravilhoso sobre a ecologia da polinizao no
Brasil. Sem os seus esforos de longos anos em pesquisa
e ensino, este livro seria impensvel. Ele interessar aos
alunos, estimular projetos de pesquisa e proporcionar
Mensagens laudatr ias
brasileira continua inesgotvel. O livro em mos alcana
seu objetivo de levantar informaes relevantes para
a rea e incita o entusiasmo e a criatividade no amplo
campo da biologia da polinizao.
wissenschaftliche Fundus der brasilianischen Flora.
Der Leitfaden mge sein Ziel erreichen, Information
zu liefern und zur Begeisterung und Kreativitt im
weiten Feld der Bltenbiologie anzuregen.
(Traduo)
O estudo da biologia da polinizao fornece
os exemplos mais fascinantes de como detalhes da
histria natural so fundamentais para entender a
evoluo da biodiversidade e sua manuteno. Biologia
da Polinizao uma reviso abrangente que une estes
detalhes com atraentes interpretaes. O volume
representa uma homenagem aos Profs. Marlies e Ivan
Sazima, um casal entre os mais influentes bilogos
especialistas em polinizao tropical e naturalistas
perspicazes. Seus estudos detalhados sobre as plantas
e os polinizadores brasileiros servem como modelo,
inspirao e guia para muitos pesquisadores em todo o
mundo. Este livro uma iniciativa que oportunamente,
de alguma forma, estende sua herana para as novas
geraes de ecologistas de polinizao.
(Verso original em ingls)
The study of pollination biology provides the
most fascinating examples of how natural history
details are central to understand the evolution
of biodiversity and its maintenance. Biologia da
Polinizao is a comprehensive review that bridges
these details with insightful interpretations. The
volume represents an homage to Prof. Marlies and
Ivan Sazima, a couple among the most influential
tropical pollination biologists and two keen
naturalists. Their detailed studies with Brazilian
plants and pollinators are a model, inspiration and
guide for many researchers worldwide. And this
textbook is a timely initiative that somehow extends
their heritage to new generations of pollination
ecologists.
(Traduo)
Muitos bilogos especialistas em polinizao
estavam esperando esta excelente e necessria
atualizao do trabalho reunido neste manual por
uma escola efervescente de eclogos(as) neotropicais.
Mas este trabalho tambm deve ser considerado uma
(Verso original em ingls)
Many pollination biologists were waiting
this excellent and necessary update of the work
gathered in this manual by a school of effervescent
Neotropical ecologists. But this work must also be
considered as a part of the rich legacy that Marlies
PEDRO JORDANO, Estacin Biolgica de Doana Espanha
LUIS NAVARRO, Universidade de Vigo Espanha
Mensagens laudatr ias
o conhecimento dos processos evolutivos para os
programas de conservao da natureza. Estou muito
feliz por poder parabeniz-los pela dedicao e
ansiosa por um contato amigavelmente contnuo e
uma inspiradora troca de conhecimentos.
from evolutionary processes to nature conservation
programs. I am very happy to congratulate you
on the dedication and I am looking forward to a
continuing friendly contact and inspiring exchange
of knowledge.
(Traduo)
Marlies e Ivan Sazima so certamente dois dos
poucos ecologistas de polinizao completos. O mais
emocionante de interagir com Marlies que no s
o seu enorme conhecimento sobre a polinizao
partilhado, mas tambm o seu entusiasmo com o
estudo da biologia da polinizao. O livro Biologia
da Polinizao apenas uma consequncia disso.
(Verso original em ingls)
Marlies and Ivan Sazima are certainly two of
the few complete pollination ecologists. Most
exciting to interact with Marlies is that you do
not only share her enormous knowledge about
pollination but also her enthusiasm for the study
of pollination biology. Biologia da Polinizao is
but one consequence.
KLAUS LUNAU, heinrich-heine Universitt Dsseldorf alemanha
John n. ThompSon, Department of Ecology and Evolutionary Biology, University of California Estados Unidos
(Traduo)
Os estudos inovadores dos professores Sazima
ao longo de muitos anos ajudaram a todos ns, que
estudamos interaes entre espcies, a perceber
que as formas como as plantas coevoluem com
polinizadores e os manipulam so ainda mais
diversificadas do que suspeitvamos.
(Verso original em ingls)
Profs. Sazimas innovative studies over many
years have helped all of us who study species
interactions to see that the ways in which plants
coevolve with pollinators, and manipulate
pollinators, are even more diverse than we
suspected.
Mensagens laudatr ias
parte do rico legado que Marlies e Ivan Sazima nos
trazem. Os diferentes captulos deste livro resgatam
a essncia da curiosidade sobre o conhecimento
que ambos tm transmitido a inmeras geraes
de pesquisadores, principalmente os brasileiros.
Sentimo-nos fortemente atrados por suas descries
da beleza espetacular deste mundo de interaes
entre plantas e polinizadores que nos legaram com
a sua grande vocao naturalista. Quando comecei a
explorar o universo de interaes, a descoberta de
seus trabalhos se tornou diretamente ligada escolha
da minha carreira profissional, a qual eu adoro.
and Ivan Sazima bring to us. The different chapters
of this book recover the essence of curiosity of
knowing that both have transmitted to several
generations of researchers. Mainly, Brazilians, but
also elsewhere, we have felt strongly attracted
by their descriptions of the spectacular beauty
of this world of interactions between plants and
pollinators that have bequeathed with their great
naturalist vocation. When I started to explore the
universe of interactions, the discovery of their work,
had much to do with my choice of my professional
career which I adore.
Mensagens laudatr ias
(Traduo)
O livro Biologia da Polinizao, organizado por
Andr Rodrigo Rech, Kayna Agostini, Paulo Eugnio
Oliveira e Isabel Cristina Machado, representa
uma homenagem trajetria dos Profs. Marlies
e Ivan Sazima, j que a maioria dos autores se
formou com eles. Marlies seguramente sentir-se-
feliz vendo como tantos orientados prepararam
esta sntese sobre polinizao de 528 pginas,
abrangendo, entre tantos outros, aspectos
ecolgicos e evolutivos sobre a conservao
dos polinizadores. Sua grande dedicao boa
cincia, sua generosidade permanente e a infinita
pacincia para escutar, conversar e sugerir
sutilmente os possveis caminhos acadmicos e
na vida que cada um de seus orientados escolheu
e seguiu tambm esto implcitas na dedicao
com que cada autor estampou seu conhecimento
em cada captulo do livro. Trata-se de um livro
valioso, principalmente para aqueles que esto
iniciando no fascinante mundo da polinizao e
ainda no tm conhecimento suficiente em lngua
inglesa para apreciar as sutilezas dos conceitos e
a amplitude temtica deste belo campo de estudo.
Quando evoco Marlies em minha memria,
a primeira imagem que aparece o seu lindo
sorriso, que transmite sua profunda percepo
e grande inteligncia. Marlies um exemplo
de vida desenvolvido em um equilbrio entre
suas extraordinrias dedicao e paixo para
desenvolver conhecimento cientfico de excelncia
e a possibilidade de cultivar encantadoras relaes
humanas com sua famlia, colegas, orientados e
alunos. Sinto-me muito privilegiado de fazer parte
da grande famlia de Marlies.
(Verso original em espanhol)
El libro Biologia da Polinizao organizado por
Andr Rodrigo Rech, Kayna Agostini, Isabel Cristina
Machado y Paulo Eugnio Oliveira representa un
homenaje a la trayectoria de los Profs. Marlies e
Ivan Sazima, ya que la mayora de los autores se
ha formado con ellos. Marlies seguramente sentir
felicidad viendo como tantos orientados pueden
construir esta sntesis sobre polinizacin de 528
pginas, cubriendo aspectos ecolgicos, evolutivos,
sobre la conservacin de los polinizadores, entre
tantos otros. Su gran dedicacin a la buena ciencia,
su generosidad permanente e infinita paciencia
para escuchar, conversar y sugerir sutilmente los
posibles caminos en lo acadmico y en la vida en
que cada uno de sus orientados fue eligiendo y
recorriendo, tambin subyacen en la dedicacin
con que cada autor plasm su conocimiento
en cada captulo del libro. Es un libro valioso,
principalmente para todos aquellos alumnos que
se inician en el fascinante mundo de la polinizacin
y aun no tienen el suficiente nivel en lengua inglesa
para apreciar las sutilezas de los conceptos y la
amplitud temtica de este hermoso campo de
estudio.
Cuando evoco a Marlies en mi memoria,
lo primero que aparece es su imagen con una
hermosa sonrisa, la cual transmite su profunda
percepcin y gran inteligencia. Marlies es un
ejemplo de vida, desarrollada en un equilibrio
entre su extraordinaria dedicacin y pasin para
desarrollar conocimiento cientfico de excelencia,
y la posibilidad de cultivar encantadoras relaciones
humanas con su familia, colegas, orientados y
alumnos. Me siento muy privilegiado de formar
parte de la gran familia de Marlies.
LEONARDO GALEttO, Universidad Nacional de Crdoba Argentina
(Verso original em ingls)
The biology of South American plants and
their pollinators has proven to be richer and more
complex than we could ever have predicted, and
Brazilian scientists, as well as those from other
countries, continue to make new discoveries that
highlight the international importance of these
regions. Against this backdrop, the contribution of
Marlies and Ivan Sazima to Brazilian science cannot
be underestimated, both for the quality of their work
and for the inspiration they have provided to younger
colleagues. It is a legacy that demonstrates the best
of Brazilian ecological research.
(Traduo)
Marlies e Ivan Sazima tm sido um modelo e uma
inspirao para muitos alunos e colegas pelo excelente
trabalho no campo da biologia da polinizao.
Desejamo-lhes muitos anos bem-sucedidos em seus
empreendimentos cientficos.
(Traduo)
Marlies Sazima provavelmente a pessoa que mais
contribuiu individualmente para a nossa compreenso
da polinizao neotropical, e ela tem sido uma inspirao
para os estudantes de histria natural no Brasil e em outros
pases. Em seu trabalho, os Sazima misturaram observao
detalhada com compreenso ecolgica aguada para
JEFF OLLERtON, University of Northampton Inglaterra
PEtER E MARy ENDRESS, Institut fr Systematische Botanik, Universitt Zrich Sua
SCOtt ARMBRUStER, University of Portsmouth Reino Unido, e University of Alaska Estados Unidos
(Traduo)
A biologia de plantas da Amrica do Sul e seus
polinizadores tem provado ser mais rica e mais
complexa do que poderamos ter previsto e os
cientistas brasileiros, assim como os de outros pases,
continuam a fazer novas descobertas que destacam
a importncia internacional dessas regies. Neste
contexto, a contribuio de Marlies e Ivan Sazima para
a cincia brasileira no pode ser subestimada, tanto
pela qualidade do trabalho quanto pela inspirao
que forneceram para os colegas mais jovens. um
legado que demonstra o melhor da pesquisa ecolgica
brasileira.
(Verso original em ingls)
Marlies and Ivan Sazima have been a role model
and an inspiration for many students and colleagues
by their outstanding work in the field of pollination
biology. We wish them many more successful years
in their scientific endeavours.
(Verso original em ingls)
Marlies Sazima has probably contributed more
to our understanding of neotropical pollination
than any other single person, and she has been an
inspiration for students of natural history both in
Brazil and further afield. In their work, The Sazimas
have blended detailed observation with keen
Mensagens laudatr ias
(Traduo)
Em 1976, pouco depois de me tornar chefe do
departamento de Biologia Vegetal da Universidade
Estadual de Campinas (UNICAMP) (naquele tempo
chamado de Departamento de Morfologia e Sistemtica
Vegetais), fui abordado por Marlies e Ivan Sazima, que
perguntaram se eu poderia ler um trabalho que tinham
acabado de finalizar. Eu antecipei que poderia ser uma
tarefa rdua, porm mais tarde, naquele mesmo dia, eu
encontrei-me lendo com crescente interesse um relato
competentemente produzido reportando de forma
meticulosa observaes de campo na polinizao de
morcegos em Passiflora mucronata. Em contraste com
flores com formato de pincel ou de sino dos estudos
clssicos de polinizao com morcegos, existe a espcie
Passiflora, com flores apenas ligeiramente modificadas e
cinco estames, mas que abriu noite e atraiu morcegos.
Eu mal percebi, no momento, que esse trabalho seria a
minha introduo para uma srie mais ou menos contnua
de estudos cuidadosamente pesquisados sobre biologia
da polinizao que Marlies, Ivan e seus colaboradores
produziriam durante quase quatro dcadas.
(Verso original em ingls)
In 1976, shortly after I had taken over as Head
of the department of Plant Biology at Unicamp
(at that time the ineptly named Departmento
de Morfologia e Sistemtica Vegetais) I was
approached by Marlies and Ivan Sazima who
asked if I would read through a paper they had just
completed. I anticipated that this might be a bit of a
chore, but later that day I found myself reading with
growing interest a very competently constructed
paper reporting meticulously carried out field
observations on bat-pollination in Passiflora
mucronata. In contrast to the brush or bell-shaped
flowers of classic bat-pollination studies, here
was Passiflora species with only slightly modified
flowers and just five stamens, but which opened
at night and attracted bats. Little did I realize at
the time that this paper would be my introduction
to a more or less continuous series of carefully
researched studies in pollination biology that
Marlies, Ivan and their collaborators would produce
over almost four decades.
Mensagens laudatr ias
PEtER GIBBS, Plant Science Laboratories, University of St. Andrews Esccia
desvendar algumas das histrias de polinizao mais
emocionantes que conhecemos. , portanto, extremamente
apropriado que este importante livro sobre polinizao
em ecossistemas (principalmente) do Brasil seja dedicado
a Marlies e Ivan Sazima. Espero que esta obra inspire a
prxima gerao de bilogos especialistas em polinizao
tropical tanto quanto os Drs. Sazima tm inspirado a
gerao anterior. Este trabalho de alta qualidade sobre
a polinizao no Brasil ser cada vez mais importante no
futuro prximo, visto que enfrentamos crescentes ameaas
de transformao da paisagem, perda de biodiversidade
e servios ecossistmicos.
ecological understanding to unravel some of the
most exciting pollination stories we know of. It is
thus tremendously fitting that this important book
on pollination in (mostly) Brazilian ecosystems be
dedicated to Marlies and Ivan Sazima. I hope this
book will inspire the next generation of pollination
biologist as much as Drs. Sazimas have inspired the
previous. Such high-quality work on pollination in
Brazil will be increasingly important in the near
future as we face increasing threats of landscape
transformation and loss of biodiversity and
ecosystem services.
E que srie! A gama de vetores por si s
impressionante moscas sirfdeas, besouros, abelhas,
pssaros, mariposas falco, gambs, morcegos
e lagartos embora, eu tenha detectado certa
predileo por Trochilidae. Este trabalho abrange
estudos focados em espcies de cerca de 37 famlias
de angiospermas.
Marlies e seus colaboradores tambm foram
pioneiros em vrias vertentes: eles logo perceberam
que estudos one off de uma espcie de planta e
seus polinizadores tm suas limitaes, por isso
iniciaram estudos sobre as comunidades florestais,
efeitos de zonao altitudinal, fenologia de florao,
redes de polinizadores, eficcia do visitante
floral e sistemas de reproduo abrangentes
(autoincompatibilidade, distilia, dioicia). Em pouco
tempo os estudos foram publicados em revistas
internacionais, e alguns adotaram a moda universal
americana com ttulos peculiares: Nctar de dia e
de noite..., Pica-pau desfruta refrigerantes... e
Pequenos drages preferem flores a donzelas...
so os meus favoritos.
A alta qualidade dos estudos dos Sazima
incentivou a colaborao internacional de diversos
pesquisadores ao longo dos anos Stefan Vogel,
Leonardo Galetto, Andrea Coccuci e Jeff Ollerton
so apenas alguns exemplos que me vm mente.
Entretanto o mais importante, o cerne da misso
acadmica, talvez seja a abordagem de Marlies aos
estudos de biologia de polinizao, o que atraiu um
grande fluxo de timos ps-graduandos, imbudos da
importncia de um trabalho de campo de qualidade e
da necessidade de lucidez em documentos escritos,
e que posteriormente construram suas prprias
carreiras em diversas universidades brasileiras.
Tenho tido a sorte de contar com alguns desses
produtos da escola dos Sazima e t-los como meus
amigos.
And what a series! The range of vectors
alone is impressive, from syrphid flies, beetles,
bees, humming and passerine birds, hawk moths,
opossums, bats and lizards although I detect
a certain predilection for the Trochilidae. And
equally amazing, these papers encompass studies
focused on species of some 37 angiosperm
families.
Marlies et al. were also pioneers in various
ways: they soon perceived that one off studies
of a flowering plant species and its pollinators
have their limitations, and they initiated studies on
forest communities, effects of altitudinal zonation,
flowering phenology, pollinator networks, floral
visitor effectiveness, and embraced breeding
systems (self-incompatibility, distyly, dioecy).
And very soon the studies were published in
international journals, and some adopted the
then American but soon to be universal fashion
for quirky titles: Nectar by day and by night...
and Woody woodpecker enjoys soft drinks... and
Little dragons prefer flowers to maidens... are
my favourites.
The high quality of the Sazimas studies
encouraged international collaboration over the
years with diverse researchers Stefan Vogel,
Leonardo Galetto, Andrea Coccuci, Jeff Ollerton
are just a few that come to mind. But perhaps most
importantly, because it lies at the heart of the
academic quest, Marlies approach to pollination
biology studies attracted a stream of first class
post-graduate students who were in turn imbued
with the importance of good quality fieldwork,
and need for lucidity in written papers, and who
subsequently forged their own careers in diverse
Brazilian Universities. I have been fortunate to
count some of these products of the Sazima and
Ivan school as friends.
Mensagens laudatr ias
Mensagens laudatr ias
Alguns acadmicos se aposentaram e deixaram
o mundo acadmico para fazer outras coisas. Outros
se aposentaram, mas continuam a fazer pesquisas.
Esperamos que Marlies Sazima escolha a segunda opo.
Some academics retire and leave the University
world for other things. Others retire but continue
to do research. We must hope that Marlies Sazima
will take the latter option.
Biologia daPolinizao
Ilustraes: Raoni Rebouas
Seo 1
Fundamentos
Foto: Leonardo R Jorge
* Captulo 1 *
Biologia da polinizao: uma sntese histricaAndr Rodrigo Rech1 e Christian Westerkamp2
1 Instituto de Biologia, Universidade estadual de Campinas (Unicamp) Rua Monteiro Lobato, 255 CeP: 13083-970 Campinas-
SP Brasil Caixa postal 6190. e-mail: andrerodrigorech@gmail.com
2 Agronomia, Universidade Federal do Cariri Rua Vereador Sebastio Maciel Lopes, s/n Bairro So Jos CeP: 63133-610
Crato-Ce Brasil.
N esse captulo tratada a evoluo do conhecimento em biologia da polinizao. Destacamos a relao da humanidade com as flores desde a constituio de grupos tribais at a contemporaneidade. Quanto ao aspecto cientfico apresentamos a histria da biologia da polinizao desde os primeiros registros formais at seu desenvolvimento ao longo do sculo XX. Apresentamos o cenrio europeu com as primeiras investi-gaes e debates tericos, bem como a expanso das pesquisas em biologia da polinizao para alm dessas fronteiras. No Brasil chamamos a ateno para a figura de Fritz Mller, um investigador simples e dedicado, que produziu uma vasta gama de dados e conceitos, utilizados inclusive no suporte teoria da evoluo de Charles Darwin. No mbito mais recente percebe-se um avano contnuo tanto na quantidade quanto na qualidade das pesquisas com a temtica que vem sendo desenvolvida no pas. Acreditamos que a histria da biologia da polinizao, permeada por muitas relaes de amizade e informaes debatidas entre pares com entusiasmo, servir de exemplo orientador do futuro dessas pesquisas no Brasil.
No sei ver nada do que vejo; vejo bem apenas o que relembroe tenho inteligncia apenas nas minhas lembranas.
(Les Confessions Jean Jacques Rousseau)
Ilustrao: Raoni Rebouas
28 Biologia da polinizao: uma sntese histrica
Pinturas nas paredes de cavernas sugerem que as flores encantam os seres humanos desde os tempos pr-his-tricos (Goody 1993). Entre os ndios brasileiros, flores so parte das explicaes acerca do surgimento dos seres humanos na Terra, revelando sua importncia esttica e representativa (Fig. 1.1; Pereira 1985). Mais do que fascinantes, as flores possuem uma funo que vai muito alm do deleite que podem proporcionar aos seres humanos. no mecanismo de polinizao, uma interao ecolgica que conecta mais de um milho de espcies de organismos, garante a perpetuao das angiospermas e fornece boa parte dos itens da dieta humana, que reside a invisvel importncia das flores (Waser & Ollerton 2006). Nesse captulo, apresentaremos parte da histria de como as flores passaram a ser entendidas como a unidade reprodutiva e dos processos que permeiam a polinizao.
De maneira geral, a ecologia da polinizao con-tribuiu e continua a contribuir de forma significa-tiva para o entendimento do mecanismo evolutivo e do cenrio natural no qual os organismos esto inseridos (Allan 1977, Willmer 2011). Estudos com cruzamentos de plantas estiveram na base de grandes revolues cientficas e econmicas, como a teoria evolutiva e a revoluo verde. Pensadores como Aristteles, Darwin, Mendel e tantos outros dedi-caram boa parte do seu tempo ao entendimento do processo reprodutivo em plantas e suas descobertas tiveram implicaes em inmeras outras reas do conhecimento.
Como registro histrico, os babilnios foram os primeiros a dar importncia a pequenos animais que possivelmente auxiliassem na produo de figos (Goody 1993). No entanto Herdotus, quando viajou ao Oriente, provavelmente foi o primeiro a trazer o reporte de um evento de polinizao em palmeiras. Entre os assrios ele descreveu ter presenciado uma cerimnia religiosa relacionada com o que mais tarde
se chamou polinizao. Nessa cerimnia, um homem subia em uma palmeira (provavelmente tamarei-ra) com flores masculinas e trazia as flores para um sacerdote que as colocava em contato com flores femininas e assim abenoava as colheitas da estao com a induo da frutificao (Maheshwari 1950). Atualmente no Oriente Mdio, especialmente no Iraque e nos Emirados rabes Unidos, a poliniza-o das tamareiras feita quase que exclusivamente de forma artificial. Nesses locais possvel cultivar apenas indivduos femininos e adquirir o suplemento de plen necessrio para polinizao diretamente de mercados locais (Iddison 2011).
Em um contexto investigativo, provavelmente Aristteles foi o primeiro a mencionar o mecanismo reprodutivo das plantas. No entanto, ao faz-lo, ele no reconheceu a presena de sexos diferentes em plantas (Maheshwari 1950). A maioria dos escritos da biblioteca de Aristteles foi repassada ao seu discpulo Theophrastus, que foi o primeiro a mencionar deta-lhadamente as flores. Em seu livro Investigaes sobre plantas (traduo livre) ele enfocou especialmente a fenologia e alguns aspectos morfolgicos das plantas que ocorriam na Grcia daquele tempo (Capps et al. 1916). Theophrastus abordou tambm a produo de odores em diversas partes das plantas, especialmente nas flores, bem como a diversidade de cores entre flores de ervas e de rvores. Ao descrever a interao entre abelhas melferas e o manjerico, ele recomenda a erva para a produo de mel (Capps et al. 1916). Essa foi, provavelmente, a primeira recomendao prtica decorrente de um estudo de interaes entre plantas e polinizadores.
Embora Theophrastus, Herdotus e Plnio tenham mencionado a possvel existncia de sexo em plantas, aps seus escritos o tema permaneceu adormecido por muito tempo. Durante os scu-los XV e XVI a questo de sexo em plantas foi
Andr Rodrigo Rech Christian Westerkamp 29
Figura 1.1 Breve resumo do mito sobre a origem da humanidade na cosmovi-so Irntxe-Manoki (retirado de Pereira 1985). No incio, todos os humanos vi-viam dentro de uma rocha. Um dia um ndio resolveu ver o que havia fora da pedra, ento transformou-se em uma ave (Urubuzinho) e saiu voando por uma abertura no alto da rocha. L fora ele viu animais, mata, campos e o que mais lhe chamou a ateno: as flores. Para demonstrar aos demais a beleza do mundo exterior ele coletou a flor que mais lhe impressionou, a flor da caro-binha ( Jacaranda decurrens). Quando retornou para dentro da pedra ele es-condeu o ramo florido embaixo da perna e, embora explodindo de felicidade por dentro, manifestou um rosto triste, pois estava novamente vendo a realidade de dentro da rocha. Explicou ento a to-dos como l fora era lindo e cheio de possibilidades e como dentro era um mundo sem graa. Para dar mostras do que falava, ofereceu aos irmos a flor que trouxera. Todos ficaram empolgados querendo tambm sair dali. Um velho enrugado lhes advertiu que ali dentro havia paz, sade e no se corriam riscos, enquanto l fora tudo era incerto e havia muita guerra. Os animais que de fora ouviram o desejo dos ndios de sair da pedra, resolveram ajudar. A paca, a cutia e a lavadeira tentaram roer a pedra, mas no conseguiram. Veio ento o pica-pau-de-cabea-vermelha e com seu bico forte abriu uma fenda na pedra. Comearam ento a sair os povos indgenas e no in-dgenas, cada um abrigando-se embaixo de uma rvore especfica. Ilustrao de Raoni Rebouas.
30 Biologia da polinizao: uma sntese histrica
novamente negada e at considerada um assunto obsceno (Maheshwari 1950). Nesse perodo, estames foram considerados rgos secretores. Foi apenas aps o invento do microscpio que Grew (1682), no livro Anatomia de plantas, retomou a descrio de estames como rgos masculinos das flores. Porm, apesar do avano quanto ao estame, o gro de plen continuava sendo considerado portador do eflvio vivificador, que, ao repousar sobre o estigma, induzia o ovrio a converter-se em fruto (Maheshwari 1950).
A primeira abordagem experimental da poliniza-o veio com Rudolph Jakob Camerarius, quando ele se tornou diretor do Jardim Botnico de Tbingen, em 1687 (Maheshwari 1950). Camerarius observou que amoreiras (Morus) femininas, quando cresciam afastadas de indivduos com flores masculinas, for-mavam apenas frutos com sementes abortivas. Com base nessa observao, ele cultivou alguns indivduos de flores pistiladas de Mercurialis annua, outra es-pcie dioica, em potes completamente isolados de indivduos de flores estaminadas, obtendo apenas frutos estreis. Os mesmos resultados foram obtidos ento com plantas hermafroditas de Ricinus communis (mamona) e de Zea mays (milho). Como concluso ele afirmou: No reino vegetal, a produo de sementes, que so o mais perfeito presente da natureza e o meio geral de manter as espcies, no acontece a menos que as anteras preparem, previamente, a planta jovem contida no ovrio. Essas observaes esto contidas na epstola: De sexu plantarum (Camerarius 1694), que configura o primeiro tratado experimental na histria da ecologia da polinizao.
Embora Camerarius tenha apresentado dados consistentes, suas concluses no foram unanime-mente aceitas. Johann Jakob Dillenius, ao descrever a cleistogamia (polinizao no interior de flores que no se abrem) em 1732, utilizou-a como um argumento a favor da inexistncia de sexo em plantas. Os estudos
reafirmando as concluses de Camerarius continua-ram sessenta e cinco anos depois, com Joseph Gottlieb Klreuter. O cenrio em que viveu Klreuter foi o do sculo XVIII, no qual destacou-se a taxonomia alavancada por Linnaeus. Alm de demonstrar a exis-tncia de sexos em plantas, Klreuter buscou provar a epignese (desenvolvimento de estruturas morfolgicas apenas aps a fecundao) em seus primeiros traba-lhos (Mayr 1986). Depois de seis anos trabalhando em So Petersburgo, na Rssia, Klreuter retornou Alemanha, onde foi diretor do Jardim Botnico de Baden. Na posio de diretor ele enfrentou conflitos com o chefe dos jardineiros; sem acesso ao jardim botnico, ele transferiu os experimentos para o jardim de sua casa, o que se encerrou aps casar-se e mudar-se para uma casa sem jardim (Mayr 1986).
Uma das marcas da obra de Klreuter foi a falta de hierarquizao da importncia de suas descobertas, o que tornou sua obra prolixa. Prova de sua minucio-sidade pode ser vista no teste da hiptese acerca da necessidade de fermentao do nctar para a forma-o de mel. Para isso ele coletou nctar de milhares de flores de laranjeira e as colocou para desidratar, verificando que no era necessria a fermentao. No entanto, para ampliar o poder da concluso, testou o mesmo experimento para outras 10 espcies (Mayr 1986). Testando a polinizao de uma espcie de Hibiscus, ele descobriu que algo como cinquenta a sessenta gros de plen eram suficientes para po-linizao. Mais do que sessenta no aumentava o nmero de sementes, porm menos de cinquenta o diminua progressivamente. Como uma flor produz muito mais gros de plen do que vulos, nascia a a ideia de competio sexual em plantas, a qual foi formalizada apenas no sculo XX.
Klreuter tambm se interessou pela hibridao, processo que igualmente despertou a ateno de Linnaeus. No entanto, muito do que foi classificado
Andr Rodrigo Rech Christian Westerkamp 31
como hbrido mostrou-se mais tarde ser espcie. Linnaeus ficou to convencido da importncia da hibridao na diversificao das angiospermas, que reformulou sua hiptese sobre a criao das espcies, tentando torna-l mais natural, mais conectada ao que ele via acontecer na natureza. Para ele, Deus teria, agora na nova verso, criado apenas a cate-goria taxonmica classe, e todas as infracategorias teriam surgido por hibridao. Klreuter discordou de Linnaeus por razes filosficas e religiosas. Como essencialista, Klreuter acreditava que o gro de plen continha a essncia masculina e a superfcie do estigma, o fluido feminino. Para testar isso, ele removeu a umidade do estigma de uma espcie e transferiu o lquido de outra espcie. Em seguida ele polinizou o tal estigma e constatou que, prova-velmente, o lquido retirado era incuo. Embora sua hiptese no tenha sido corroborada, ele permaneceu com ela e deixou o mecanismo aguardando por novos resultados (Mayr 1986).
Uma teoria anteriormente proposta por Theophrastus e Caesalpino afirmava que, na fe-cundao, a me prov a medula e o pai, o crtex. Klreuter, cruzando hbridos nos dois sentidos (ambos sendo pais e mes), revelou que ambos contribuem da mesma forma; para ele isso era uma evidncia de que as essncias se misturavam completamente (Mayr 1986). Com os resultados ele concluiu que era possvel transformar uma espcie em outra, o que consonava com as ideias da alquimia de trans-formao de metais em ouro, um forte paradigma da poca. O trabalho de Klreuter influenciou tambm os botnicos Michel Adanson, Grtner (pai e filho) e, especialmente, Darwin com a teoria evolutiva. No livro The variation of animals and plants under domestication, Darwin citou Klreuter 32 vezes.
Talvez o maior mrito da obra de Klreuter tenha sido sua inf luncia nas pesquisas de seu
contemporneo Christian Konrad Sprengel. Na obra chamada Das entdeckte Geheimniss der Natur im Bau und der Befruchtung der Blumen, que literalmente sig-nifica: O mistrio descoberto da natureza na construo e polinizao das flores, Sprengel fez aluso forma como Klreuter se referia polinizao por insetos, revelando a conexo terica entre ambos. Na obra de Sprengel, percebe-se a extrema modernidade com que lidou com polinizao h mais de duzentos anos. Guias e contineres de nctar, dicogamia (tambm tratada por Klreuter), hercogamia, polinizao por vibrao, flores que enganam e cognio em insetos polinizadores foram temas que perpassaram a sua obra e o evidenciaram como um cientista frente de sua poca (Vogel 1996).
No incio, a obra de Sprengel tambm foi te-leolgica, marca do paradigma vigente na poca e da sua formao familiar religiosa (Zepernick & Meretz 2001). Uma de suas primeiras indagaes no primeiro captulo de seu livro diz: Continuo sem entender por que a natureza sempre tem apenas suas principais propostas em mente... deixando cada flor existir meramente pelo tempo necessrio para a fertilizao... to logo o carpelo fertilizado todos os ornamentos florais so lanados fora... porque agora eles no tero mais serventia (Sprengel 1793).
No possvel ler a obra de Sprengel sem situ-la na sua histria de vida. Sprengel estudou teologia e filosofia e apenas interessou-se por botnica aps seu mdico, reconhecendo que ele era hipocondraco, recomendar-lhe como tratamento que evitasse am-bientes fechados (Zepernick & Meretz 2001, Vogel 1996). Sprengel acabou dedicando mais tempo botnica do que sala de aula, o que lhe trouxe problemas com pais e diretores do colgio onde tra-balhava. Para Wichler (1936), Sprengel jamais teria feito o trabalho que fez se tivesse estudado botnica na academia alem da poca. Como autodidata e
32 Biologia da polinizao: uma sntese histrica
com alto nvel educacional, estava em uma posio na qual podia pensar livre e intuitivamente. Como seu trabalho foi feito com nada mais do que uma lupa de bolso em ambientes naturais, ele nunca dependeu de financiamentos para suas pesquisas. Pesquisas ao ar livre eram algo inovador para a poca e Sprengel disse que tentava capturar a natureza em ao (Vogel 1996). Essas marcas do trabalho de Sprengel fazem um alerta no contexto atual de pesquisas, no qual, dadas as presses intitucionais, muitos pesquisadores tm preferido a produtividade em detrimento da criatividade, ousadia e profundidade dos trabalhos.
No fim de sua vida, devido sua baixssima aceitao no contexto cientfico, Sprengel voltou-se novamente para a filosofia, que era a sua formao, e abandonou completamente a botnica. A princi-pal razo de sua baixa repercusso na poca era o paradigma de que as plantas no devessem evitar a autopolinizao. Uma de suas frases a natureza parece no permitir que flor alguma seja fertilizada pelo seu prprio plen (traduo livre de Sprengel 1793, p. 34) soava extremamente inadequada. Uma vez que flores, assim como toda a natureza, teriam sido criadas em perfeita harmonia, interpret-las com uma viso materialista com finalidade em si mesmas era realmente ousado. Sprengel ainda menciona in-setos tolos sendo enganados, pilhagem de recursos e ideias que sugeriam certa desordem no sistema, o que era amplamente controverso para a poca.
Sprengel definiu a si mesmo como um filsofo botnico, sendo o primeiro a pensar em ecologia fun-cional na polinizao (Vogel 1996). No entanto ele nunca conseguiu se desvencilhar completamente de suas convices religiosas. Percebe-se, na descrio das estruturas e dos ajustes morfolgicos com polinizado-res, a nfase na expedincia. Na perspectiva filosfica de Toms de Aquino e Spinoza, a expedincia era a demonstrao clara da existncia de um deus criador.
A controversa influncia do pensamento criacionista o impediram, por exemplo, de entender flores que no produzem nctar mas oferecem apenas plen como recurso; nesse caso ele no conseguia entender a coexistncia da criao perfeita e o fato de uma mesma estrutura (plen) servir para duas funes distintas (Vogel 1996).
medida que os trabalhos de Sprengel e Klreuter evidenciaram a importncia do gro de plen, comeou-se a perguntar qual era exatamen-te sua relao com o vulo. Aparece a a figura do matemtico e astrnomo Giovanni Battista Amici, que, observando a superfcie estigmtica de Portulaca oleracea, acidentalmente viu um gro de plen ini-ciando a germinao. Ao observar uma estrutura em crescimento, ele permaneceu trs horas ininterruptas ao microscpio para descrever o que estava aconte-cendo. Foi assim que ele viu tambm o deslocamento de grnulos (ncleos celulares), ento se distraiu e perdeu as estruturas de vista. Na sequncia ele iniciou uma srie de estudos com tubos polnicos que lhe renderam a admisso na Academia de Cincias de Paris. Embora tenha feito estudos promissores, Amici encontrou forte oposio s suas ideias no grupo li-derado por Matthias Jakob Schleiden, que retomou o debate acerca da inexistncia de sexos em plantas com base tambm em estudos com tubo polnico (Maheshwari 1950).
Em uma reunio na Itlia, Amici tentou provar que o embrio no vinha do gro de plen, mas do vulo. Essa discusso seguiu com os debatedo-res de nimos exaltados at que, em 1847, Amici produziu evidncias mais convincentes estudando Orchis. A proposta de Amici foi apoiada por Wilhelm Hofmeister (1849) a partir de observaes em outras 38 espcies, mostrando que a clula que d origem ao embrio materna. Embora houvesse evidncias con-trrias, o grupo de pesquisa de Schleiden continuou
Andr Rodrigo Rech Christian Westerkamp 33
insistindo nas suas ideias sobre fecundao, recebendo inclusive um prmio da Universidade de Amsterd (The Imperial Institute of the Netherlands). Para finalizar o debate, Radlkofer (1856) escreveu uma monografia apoiando Hofmeister e, a partir da, Schleiden, entendendo a situao como uma derro-ta, mudou-se para Dresden, abandonou a pesquisa e passou a ensinar histria e filosofia (Maheshwari 1950). Percebe-se desse captulo da histria que o progresso cientfico bastante destoante de uma perspectiva linear e neutra, como acreditam alguns pesquisadores ingnuos. Boa parte dos paradigmas somente so superados com a substituio daqueles que os pensaram.
A embriologia vegetal de maneira geral avanou muito na segunda metade do sculo XIX. Strasburger (1877) confirmou a presena de dois ncleos no gro de plen de angiospermas. Em 1875, o zologo Oscar Hertwig definiu pela primeira vez a fertilizao (unio dos ncleos das clulas masculina e feminina). Aps quase vinte anos, a dupla fecundao em plantas foi descrita por Nawaschin (1898) e por Guignard (1899). Antes disso, Mottier (1897) j tinha obser-vado o segundo ncleo masculino prximo aos dois ncleos polares do vulo, no entanto interpretou como acidente o que poderia ter sido a descrio da fuso tripla. Mais interessante ainda foi quando Finn (1940), reanalisando lminas do pesquisador W. Arnoldi preparadas muito antes de 1898, iden-tificou claramente a fuso tripla, o que, no entanto, passou despercebido para Arnoldi (Maheshwari 1950). Esse ltimo fenmeno demonstra que descobertas no carecem apenas de serem observadas, mas tambm de conhecimentos prvios e de um arcabouo terico que permita sua interpretao. Nas palavras da professora de cincias Anne Martins, que despertou cedo na vida do primeiro autor desse texto o interesse pelo estudo da vida, no basta ver, preciso enxergar....
No campo da ecologia da polinizao propria-mente dita, aps os trabalhos de Klreuter e Sprengel, o conhecimento avanou lentamente, revelando a no linearidade do progresso cientfico. Apenas se-tenta anos mais tarde seus trabalhos foram redes-cobertos e amplamente promovidos por Charles Darwin. Alm de Darwin, nessa fase destacaram-se tambm os nomes de Hermann Mller, Severin Axell e Friedrich Hildebrandt, na Europa, Asa Gray e Charles Robertson, na Amrica do Norte, e Fritz Mller no Brasil.
Das 7.700 pginas publicadas por Darwin, 1.100 trataram de biologia floral (Schneckenburger 2009). O livro sobre orqudeas (Darwin 1862) foi o primeiro do autor a tratar de flores e desencadeou uma avalan-che de trabalhos nesta rea quando se avalia a lista de referncias contidas na traduo do livro de Hermann Mller (1883; ver tabela em Schneckenburger 2009). Um caso muito divulgado deste livro o da flor de Angraecum, cujo polinizador foi sugerido por Darwin, embasado no comprimento do esporo floral, e descoberto apenas 21 anos depois (e fotografado visitando a flor muito mais tarde, Wasserthal 1997). No entanto, mesmo antes da descoberta e do registro fotogrfico do polinizador de Angraecum, Fritz Mller j havia encontrado uma mariposa sul-americana com lngua to longa que demonstrava a existncia de bichos semelhantes quele previsto por Darwin (Mller 1873a, b).
O livro The different forms of flowers on plants of the same species foi o primeiro de Darwin a abordar os polimorfismos e a evoluo da dioicia em plantas (Darwin C. 1877). Foi em 1842, devido a problemas de sade, que Darwin e a famlia se mudaram para Down, em Kent (hoje um subrbio de Londres). Com mais espao e mais reas abertas, Darwin comeou ento a estudar plantas. Os estudos com plantas assumiram tamanhas propores que, mais tarde,
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ele despendia mais tempo s plantas do que a outros organismos (Allan 1977). Embora usando plantas para responder a numerosas perguntas, Darwin nunca se considerou um botnico.
No livro citado anteriormente, Darwin escre-veu: infinita diversidade de estruturas... para atingir exatamente o mesmo fim, a saber, a fertilizao de uma flor pelo plen de outra planta (Darwin 1877, p. 284). Esse trabalho marca o incio do seu interes-se em cruzamento de flores. Seguindo o texto, ele prope o grmen do que veio depois a ser a hiptese de segurana reprodutiva, explicando a evoluo da autocompatibilidade em Ophrys apifera dentro de um grupo de espcies autoincompatveis. Darwin usou redes para excluir os visitantes florais em cinquenta e sete espcies de cinquenta e dois gneros e depois considerou o desempenho da prognie, concluindo que a autopolinizao produzia uma prole de menor vigor.
No entanto ele mesmo reconheceu um vis em seus experimentos: foi um grande lapso do meu tra-balho o fato de no ter experimentado naquelas flores em que era difcil faz-lo (Darwin 1876, p. 387). Como estava interessado em polinizao cruzada, ele excluiu o grupo que lhe daria a melhor resposta, que seriam as plantas completamente autocompatveis. Entre os fatores que pesaram na escolha das plantas erradas estava o fato de terem corolas grandes e fceis de manipular, um problema que, segundo Barrett (2010), perdura pelas geraes de pesquisa-dores subsequentes. Como demonstrao da ateno que dedicou s plantas, a seguinte frase de Darwin parece bastante conclusiva: Eu no acredito que algo em minha vida cientfica tenha me dado mais satisfao do que entender o significado das estruturas das flores heterostlicas (Barlow 1958, p. 134).
Um problema que deixou Darwin intrigado por muito tempo foi a heteranteria (diferentes tipos de
anteras em uma mesma flor). Esse fenmeno ocorre em mais de 20 famlias e Darwin o estudou por mais de 20 anos. Em uma carta para Asa Gray ele escreveu: Eu estou agora tentando um experimento com Melastomataceae; eu suspeito muito de que os dois conjuntos de anteras possuem diferentes fun-es (Darwin 1887). No mesmo ano, dessa vez para Hooker, ele escreveu: com relao aos dois tipos de anteras... Estou muito decepcionado, gastei um tempo e um trabalho enorme com elas e no consi-go vislumbrar o significado dessas partes (Darwin 1887). Foram os irmos Fritz e Hermann Mller que esclareceram o assunto (Mller 1881a, 1881b, 1882, Mller 1883). Baseando-se em muitas observaes no Brasil, feitas por Fritz, eles falaram em anteras de alimentao e de polinizao como uma diviso de trabalho na flor. Vallejo-Marin et al. (2009) usaram um experimento simples, colando os poros dos dois tipos de anteras, e confirmaram a hiptese dos ir-mos Mller. Esse exemplo mostra como problemas antigos muitas vezes carecem apenas de criatividade para serem solucionados.
medida que a teoria evolutiva de Darwin come-ou a ser divulgada e aceita, outros pesquisadores co-mearam a considerar sua utilizao na interpretao de seus resultados. Um deles foi Frederico Delpino, que, embora se autodenominando evolucionista, integrou suas explicaes com a participao da in-teligncia psicovitalstica. Ao mesmo tempo em que tentava usar os princpios da teoria de Darwin, Delpino permanecia com uma teleologia equivalente de Sprengel (Aliotta & Alliota 2004). Delpino refinou a classificao ecolgica de Sprengel e criou termos como ornitofilia, melitofilia e assim por diante. Delpino e Hermann Mller trabalharam basicamente com o mesmo objeto de estudo, mas divergiram na abordagem, o primeiro mais interessado em padres e o segundo mais interessado em autoecologia. Essa
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divergncia suscitou boa parte das crticas de Mller s concluses de Delpino (ver introduo da Seo 3 deste livro).
Delpino dividiu com Sprengel tambm o fato de ser professor e a recomendao de trabalhar em ambientes abertos como o jardim em decorrncia de problemas de sade (Mancuso 2010). Ele planejou uma viagem de estudos ao redor do mundo, mas por falta de recursos financeiros a viagem foi interrompida antes do final planejado; no entanto ele esteve no Brasil e realizou coletas no Rio de Janeiro. Em seus estudos com asclpias e orqudeas, apoiou Thomas Andrew Knight e Charles Darwin, reafirmando que nenhuma espcie deveria ser autopolinizada indefi-nidamente. A esse princpio Darwin chamou Lei de Knight (Faegri & Pijl 1979). Alm disso, ele tambm mostrou claramente que o hermafroditismo no im-plicava necessariamente autopolinizao (Aliotta & Aliotta 2004).
Em sua primeira classificao das plantas con-forme o modo reprodutivo, Delpino as separou em anemfilas e zofilas. Mais tarde refinou a segun-da categoria em subcategorias, como: entomfilas, ornitfilas e malacfilas, entre outras. Alm disso, tambm ofereceu explicao para a existncia de cores em flores e as classificou em: ordinrias, brilhantes, metlicas e pretas (Aliotta & Aliotta 2004). Props ainda uma hierarquia de percepo das cores basean-do-se no contraste com um plano de fundo verde na seguinte ordem: branco, amarelo, vermelho, vermelho vibrante, prpura e azul, bem como inferiu que a mudana de cores de acordo com a idade das flores teria importncia na sinalizao aos polinizadores (Aliotta & Aliotta 2004).
Com relao aos odores, Delpino classificou 45 tipos e abordou inclusive uma possvel funo re-pelente, o que o contextualiza em uma discusso
extremamente atual sobre a funo de odores florais (Junker & Blthgen 2010). Para os atrativos criou onze categorias, destacando nctar e plen, os quais, neste livro, so tratados como recursos (Captulo 6). Alm disso, props a criao das reas de pesquisa de biologia vegetal, dedicada a estudar a questo funcio-nal e a biologia floral, que seria dedicada apenas s flores. Ele defendia que a morfologia nunca deveria ser estudada sem uma abordagem funcional. Nas suas palavras: sem o suporte da biologia, o que a morfo-logia seno a mera e estril contemplao de formas e metamorfoses... (Delpino apud Mancuso 2010).
Contempornea a Delpino e Darwin, por uma feliz coincidncia no Brasil, se fez a trajetria de Fritz Mller, que estudou um grande leque de interaes entre organismos (Westerkamp 2013, Westerkamp et al. 2013). Em comparao com o seu irmo, ele fez uma contribuio modesta na rea de ecologia da po-linizao, no entanto estimulou muitas pesquisas com as suas primeiras observaes do uso, por exemplo, da coleta de nctar em membracdeos por abelhas; de abelhas que pilham colnias de outras espcies em vez de visitarem flores; de abelhas que usam carne em decomposio em vez de plen; de abelhas que coletam leos gordurosos e de abelhas cujos machos coletam perfumes (detalhes em Westerkamp 2013).
Um trabalho que se destacou e ainda citado, at mesmo literalmente (Weiss 1991) foi o da mu-dana de cores durante a antese em Lantana (Mller 1877a, 1877b), especialmente nesse trecho: apenas as flores jovens de cor amarela so frteis, possuem nctar e valem visitas. As flores mais velhas (verme-lhas) permanecem na inflorescncia e, pelo contraste, deixam as poucas flores frteis mais vistosas (traduo dos autores). Em feijoa (Acca sellowiana, Myrtaceae), ele descobriu a polinizao por grandes pssaros fru-gvoros. As aves devoram as bagas brancas (ptalas suculentas) que circundam o androceu vermelho com
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o qual contrastam fortemente (detalhes em Sazima & Sazima 2007). Na verdade, o primeiro a obser-var os polinizadores (aves do gnero Thamnophilus popularmente conhecidas como chocas) foi seu neto Hans Lorenz, ento com quase cinco anos, colocado pelo av ao lado da planta para esperar os visitantes (Mller 1886). Assim, podemos dizer, hoje, que o mais jovem eclogo da polinizao do mundo nasceu no Brasil.
Fugitivo da Alemanha porque viveu seguindo rigorosamente as suas convices ideolgicas e por isso no conseguiu emprego, Fritz recomeou a vida em plena Mata Atlntica no Brasil. Como colono bem formado viveu de olhos atentos na mata, conectado floresta, observando-a continuamente. Estudou a natureza, sempre com questes inovadoras que nasciam da observao atenta, do raciocnio criati-vo e da enorme capacidade de sntese. Fritz Mller demonstrou, na prtica, como chegar ao conheci-mento sem aparelho algum. Um bom exemplo o estudo da descarga explosiva de plen em Posoqueria (Rubiaceae), no qual ele at conseguiu determinar o ngulo e a velocidade do disparo, utilizando apenas ferramentas caseiras simples (Mller 1866).
Com um bom conhecimento em matemtica, ele sempre acumulou grande nmero de repeties, s vezes milhares, antes de descrever um novo caso (Westerkamp 2013). Foi o primeiro a usar uma argumentao matemtica na biologia de popula-es quando estudou um novo tipo de mimetismo (Mller 1879), posteriormente chamado de mime-tismo mlleriano. O modelo matemtico criado por ele to simples, que Zillig (2011) ousou republicar os nmeros originais na sua coluna em um jornal dirio no sul do Brasil.
J Hermann Mller foi, provavelmente, o maior observador das interaes entre flores e insetos
(Proctor et al. 1996). Depois do doutorado, ele se destacou como coletor de musgos e colepteros (Schmidt-Loske et al. 2013). Em 1873, ele publi-cou o primeiro de dois livros importantes, alm de inmeros artigos cientficos (Hxtermann & Schneckenburger 2010). Em um dos seus artigos, discute as ideias sobre a viso em cores das abelhas melferas (Mller 1882). O primeiro livro: A ferti-lizao das flores por insetos e as adaptaes mtuas de ambos; uma contribuio para o conhecimento da relao causal na natureza orgnica (traduo livre), traz, pela primeira vez, o que ele descobriu sobre as adaptaes de insetos s flores e vice-versa tudo isso na perspectiva de um morador da Europa Central, j que Hermann nunca viajou para alm desta rea. Insetos e flores foram tratados equivalentemente pela primeira vez por isso seu trabalho representa o primeiro livro sobre ecologia floral. No livro ele trata intensamente a coadaptao ou coevoluo de flores e insetos sem ainda usar estes termos (Schneckenburger 2010). Darwin o achou to impor-tante, que mandou traduzi-lo para o ingls (Mller 1883). A obra em ingls no representa uma simples traduo, sendo na verdade uma reviso crtica que contm muitos novos resultados, os quais podem ter sido, inclusive, introduzidos sem conhecimento do autor.
Darwin e os irmos Mller formaram uma rede mais ntima de troca de informaes, o tringulo Down-Blumenau-Lippstadt, no qual os trs influen-ciaram-se mutuamente (Schneckenburger 2013). Fritz Mller foi um dos mais importantes informantes de Darwin, atrs apenas de Hooker (Darwin 1899). No caso de Hermann Mller, foi o irmo Fritz que o dirigiu para a ecologia floral. Sabendo dos seus inte-resses em entomologia e em botnica, ele o estimulou a estudar as interaes entre insetos e flores com a frase: L, com certeza, ainda h uma imensido
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de novidades para se descobrir (carta de FM para HM, 1/7/1866). Essa frase com toda certeza pode ser repetida aos eclogos da polinizao brasileiros, pois aqui tudo isso continua vlido mesmo cento e cinquenta anos depois de a frase ter sido dita. Quando Fritz soube que o irmo continuava titubeando, ele lhe escreveu na prxima carta sugerindo um proje-to vitalcio de pesquisa, o qual utilizava o livro de Sprengel como ponto de partida (carta de FM para HM, 29/10/1866) a dica do livro veio do prprio Darwin, que j o conhecia desde 1841, por indicao de Robert Brown (Darwin 1887, p. 258). O tringulo Down-Blumenau-Lippstadt chama ateno para a importncia da discusso amigvel entre pares para o avano do conhecimento.
Um antecessor importante de Hermann Mller, tambm correspondente de Darwin e Fritz Mller, foi Friedrich Hildebrand (Schneckenburger 2010). Ele aproveitou as sugestes de Darwin sobre a sexualidade das flores (Junker 2011) e estudou a distribuio dos sexos nas plantas e a lei da autofertilizao evitada e desvantajosa (Hildebrand 1867), tema que tornou-se ttulo do seu primeiro livro. Ele tambm foi o primeiro a ter uma ideia sobre a fsica da retirada de plen por vibrao (Hildebrand 1865): no seu texto, ele imitou, onomatopaicamente (e convincentemente), as diferentes frequncias do zumbido de Bombus em voo e coletando plen.
No desenvolvimento das pesquisas com ecologia da polinizao, a virada para o sculo XX foi marcada no mbito europeu pela obra monumental de Paul Knuth: Handbuch der Bltenbiologie (Knuth 1898a, 1898b, 1898c), continuada aps sua morte por Otto Appel e Ernst Loew (Knuth et al. 1904a, 1904b). Ao longo das 2.972 pginas dessa obra, os autores sin-tetizaram o que se sabia at ento acerca da ecologia da polinizao para plantas. O perodo histrico que se sucedeu morte de Paul Knuth foi politicamente
agitado na Europa, especialmente na Alemanha, em tempos de Primeira e Segunda Guerras Mundiais. Nesse contexto, os principais avanos cientficos se deram nas reas de fsica, qumica e fisiologia, no entanto a ecologia, ento nascendo como cincia, incorporou ferramentas e ideias das reas em franco desenvolvimento e aos poucos consolidou-se como uma fonte de importantes conhecimentos.
Carl von Hess, em 1912, usando conhecimen-tos da fisiologia humana, fez um trabalho no qual defendia que as abelhas no enxergavam cores. Essa hiptese era revolucionria, uma vez que falseava as ideias de Sprengel, Delpino e Darwin acerca das cores como atrativos sujeitos a seleo natural. Dessa forma, suas ideias foram a motivao para o surgimento da linha de pesquisa de cognio em polinizadores (Captulo 19). Nessa linha de pesquisa destacou-se Karl von Frisch, que fez inmeras descobertas, entre elas provou que as ideias de Hess eram equivocadas (Meeuse 1961).
Estudando a viso em abelhas melferas, Frisch props que elas enxergam quatro categorias de cores, o que serviu de motivao para que ele buscasse na natureza as combinaes que fossem mais facilmente detectveis por elas. Aps estudar flores de noventa e quatro espcies, encontrou as combinaes que ele havia pressuposto como mais contrastantes na maioria delas. Esse achado corroborou as ideias de Hermann Mller de que os padres de cores na natureza no eram coincidncias. Igualmente para o paladar, Frisch demonstrou que abelhas podem diferenciar quatro categorias. Ele descobriu ainda que, quando em ina-nio, abelhas so capazes de detectar quantidades pequenas de acar diludo em gua, embora nem mesmo assim se comparem s borboletas, que seriam ainda mais sensveis a quantidades muito diludas (Meeuse 1961).
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A abordagem experimental em laboratrio foi a marca clara dos trabalhos de Frisch. Em experi-mentos de treinamento com abelhas melferas, teve sucesso com quase todos os odores testados, embora nunca tenha conseguido atrair e treinar abelhas para substncias com cheiro de carne em decomposio ou peixe. Teria sido uma surpresa para Frisch ver os estudos de Fritz Mller, descrevendo espcies de abelhas-sem-ferro que utilizam carne como fonte proteica no lugar de plen. Para entender a distino na percepo de cores e odores, ele desenvolveu os experimentos com amputao de antenas, os quais revelaram que as abelhas no percebem apenas os odores, mas tambm a forma das estruturas que cheiram (Meeuse 1961). O achado mais famoso na carreira de Frisch foi a descrio da dana utilizada pelas abelhas europeias (Apis mellifera e hoje se sabe tambm por algumas espcies de Meliponini) para informar outras forrageiras dentro da colmeia acerca da localizao de fontes de alimento (Frisch 1927). Na poca da publicao o trabalho no foi levado muito a srio, mas terminou por render Frisch, juntamente com Nikolaas Tinbergen e Konrad Lorenz, o prmio Nobel de Fisiologia em 1973.
Em paralelo ao desenvolvimento dos trabalhos de Frisch, Fritz Knoll iniciou uma srie de estudos denominada Insetos e flores, investigando cognio em moscas e borboletas. Usando cmaras de vidro, ele identificou o papel de cor e odor na atrao de Bombylius fuliginosus (Diptera). Em parceria com Dora Ilse descobriu que Macroglossa stellatarum en-xerga cores no espectro do vermelho, alm de possuir preferncias inatas (Captulo 19). Knoll tambm investigou a funcionalidade de guias de nctar uti-lizando um experimento muito criativo. Para tes-tar a capacidade de mariposas detectarem guias de nctar e as utilizarem na localizao do recurso, ele utilizou duas chapas de vidro e prensou flores entre
elas, mudando a posio das flores e das partes flo-rais isoladamente. No momento em que a mariposa tocava a placa de vidro, a probscide deixava uma marca nela, a qual era depois corada para interpre-tao. Os resultados sugeriam a funo claramente indicativa do nctar pelas guias. Posteriormente, Aubrey Manning demonstrou que as guias de nctar eram detectadas apenas em distncias muito curtas, eliminando assim a possibilidade de que elas funcio-nassem como atrativos florais em geral (Meeuse 1961).
Contemporaneamente a Frisch e Fritz Knoll na Alemanha, Frederic E. Clements e Frances L. Long, nos Estados Unidos, formalizaram o que pode ser entendido como o primeiro tratado metodolgico da ecologia da polinizao, preocupados especial-mente com o desenho experimental para coleta e anlise de dados na rea. O livro Polinizao experi-mental: uma viso geral da ecologia de flores e insetos (Experimental pollination: an outline of the ecology of flowers and insects) consiste em estudos de casos com espcies alpinas e nfase clara na tomada de dados e no suporte experimental das afirmaes de cunho ecolgico. Com relao ao uso indiscriminado de listas de espcies para interpretaes de interaes ecolgicas os autores afirmam: impossvel indicar a importncia de insetos para uma flor usando listas de espcies, porque o esforo para aumentar a lista incorre no exagero da importncia de espcies raras e casos excepcionais (Clements & Long 1923, p. 6, traduo livre). Ao longo do sculo XX vrios outros livros foram dedicados a orientaes metodolgicas em ecologia da polinizao (e.g., Faegri & Iversen 1989, Dafni 1992, Kearns & Inouye 1993, Dafni et al. 2005).
Voltando-se para o cenrio dos trpicos, um dos temas que praticamente surgiu e foi desenvolvido ao longo do sculo XX foi a polinizao por vertebrados (Captulo 14). Antes desse perodo, apenas alguns
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comentrios isolados so encontrados na literatura. Georg Eberhard Rumpf (tambm latinizado como Georgius Everhardus Rumphius) e Mark Catesby j haviam reportado aves em visitas a flores antes da segunda metade do sculo XVIII, mas no fize-ram associao alguma com polinizao. A primeira descrio nesse sentido foi feita por Thomas Belt, que relatou a polinizao por aves em Marcgravia nepenthoides no livro O naturalista na Nicargua (Belt 1874). Em detrimento dos comentrios feitos previamente acerca da polinizao por vertebra-dos, Otto Porsch e Stefan Vogel figuram entre os principais nomes no estudo desses polinizadores, especialmente morcegos e aves, ao longo do sculo XX nas regies tropicais.
Outras contribuies importantes no entendi-mento da ecologia da polinizao de espcies tropicais foram feitas por Herbert G. Baker. Os destaques vo para estudos com polinizao por morcegos na frica, mimetismo e polinizao por engano em flores de uma mesma espcie, sistemas reprodutivos e fenologia de espcies tropicais (Koptur 2006). Baker atuou tambm no entendimento da produo, com-posio e ecologia de nctar e nectrios, tema que Stefan Vogel tambm estudou brilhantemente (Vogel 1997). A regra de Baker, nomeada em aluso s suas ideias (Stebbins 1957), postula que espcies hbeis a colonizar ambientes insulares devem ser autocom-patveis (Baker 1955). Essa regra foi posteriormente adaptada para explicar colonizao de novas reas, no apenas ilhas, englobando tambm generalizao da polinizao, e no apenas flexibilizao do sistema reprodutivo (Faegri & Pijl 1979).
Na segunda metade do sculo XX, pode-se dizer que o conhecimento em biologia da polinizao avan-ou em duas frentes, uma focada em padres e outra, em processos. Na frente baseada em processos houve um esforo de reaproximao dos conceitos genticos,
com os quais a ecologia da polinizao dialogou muito pouco na primeira metade do sculo, quando as ideias de Mendel foram redescobertas. Nesse cenrio des-tacaram-se os nomes de Eric Charnov, David Lloyd, Debora e Brian Charlesworth, entre outros. En